Limitación de la movilidad del hombro en mujeres

Limitación de la movilidad del hombro en mujeres sometidas a la cirugía de los ganglios y la mama y la radioterapia
tras el cáncer de mama: Revisión bibliográfica.
Limited shoulder mobility in patients undergoing surgery of the breast and lymph
nodes and radiation therapy after breast cancer: A literature review.
Beatriz Simón Sánchez1.
1. Fisioterapeuta, Asociación de mujeres afectadas de cáncer de mama de Elche y Comarca. AMACMEC.
Correspondencia: Calle Olegario Domarco Seller N. 99. Elche (Alicante). E-mail: beatricesimon@hotmail.com. Teléfono: 659310311.
Recibido: 20/11/2012.
Aceptado: 20/11/2014.
RESUMEN
INTRODUCCIÓN
Introducción: Los tratamientos utilizados en las mujeres
con cáncer de mama, principalmente, la cirugía de la
mama y los ganglios y la radioterapia, provoca en las mujeres limitación de la movilidad del hombro, principalmente
en los movimientos de abducción y flexión.
El cáncer de mama es el más común entre las
mujeres en todo el mundo, pues representa el 16% de
todos los cánceres femeninos. (OMS, Carga Mundial de
Morbilidad, 2004).
Material y métodos: Se ha utilizado principalmente la base
de datos “Pubmed” y se han tenido en cuenta los artículos
que describen la morbilidad en el brazo con los tratamientos recibidos para el cáncer de mama como son mastectomía radical modificada, cirugía conservadora de la mama,
biopsia del ganglio centinela, linfadenectomía axilar y
radioterapia.
En el año 2008, la Asociación Española Contra El
Cáncer (AECC) afirma que en España se diagnostican unos
22.000 casos al año, lo que representa casi el 30% de todos
los tumores del sexo femenino en nuestro país. La mayoría
de los casos se diagnostican principalmente entre los 45 y los
65 años. La incidencia de nuevos casos va aumentando
anualmente un 1-2 %, la causa de ello es el mayor envejecimiento de la población y al diagnóstico cada vez más precoz.
Resultados: La postura compensatoria que adoptan las
mujeres con el objetivo de suplir dicha limitación de la
movilidad en el hombro, propicia la aparición dolor a nivel
del cuello, hombro y brazo, pérdida de fuerza, y como
consecuencia de ello, limitación en las actividades de la
vida diaria, y un empeoramiento de la calidad de vida
percibida por éstas. Para evitar que estas secuelas a corto
plazo, desencadenen a largo plazo dolor crónico y limitación en la movilidad del hombro, es imprescindible tener
un preoperatorio óptimo y comenzar ejercicios con el
hombro en el postoperatorio inmediato.
Conclusiones: A pesar de que parece que estos tratamientos son los causantes de la morbilidad en el hombro, todavía no hay acuerdo acerca de cual pudiera ser el principal
detonante de las secuelas que padecen las mujeres. Así
mismo, se hace necesario la realización de un protocolo de
fisioterapia y de un programa de ejercicios definidos en
cuanto al tipo, la intensidad y el tiempo de éstos, para la
prevención de los síntomas en el brazo.
Palabras clave: Arm mobility, breast cancer, breast cancer
mastectomy, shoulder mobility, radical modified mastectomy, shoulder pain, arm morbidity y effects of physiotherapy in shoulder function in breast cancer. .
En España el 78% de las mujeres afectadas de
cáncer de mama sobrevive más de 5 años, este porcentaje
se ha incrementado notablemente en la última década
debido principalmente a la detección precoz de la enfermedad y al mejor resultado de los tratamientos. Es por ello,
que se hace necesario establecer medidas de actuación
para paliar las secuelas que provocan en las mujeres
dichos tratamientos.
El tratamiento para el cáncer de mama consiste
principalmente en la cirugía conjunto al tratamiento adyuvante de radioterapia, quimioterapia o tratamiento
hormonal, la elección entre las diferentes opciones depende principalmente del estadio en el que se encuentra la
enfermedad (1) Tras los métodos utilizados para el tratamiento del cáncer de mama, principalmente la cirugía, ya
sea del seno o/y los ganglios, y la radioterapia se ha observado que parte de estas mujeres refieren síntomas en el
brazo. La discapacidad del brazo en las mujeres viene
dada, en general, por la pérdida de movilidad y fuerza de
éste, la aparición de linfedema, disestesias en la piel, dolor,
y como consecuencia de todo ello, limitación de ciertas
actividades de la vida diaria, lo que influye en la percepPágina 23
Rev Fisioter (Guadalupe)
ción de la calidad de vida postcirugía de las mujeres.
La presencia o ausencia de metástasis en los
ganglios axilares supone el factor pronóstico más importante en las mujeres con cáncer de mama (2), ello se confirma mediante la identificación y biopsia del ganglio centinela (BGC), la cual sustituye a la linfadenectomía axilar
tradicional (LA), ya que la BGC causa una menor morbilidad en el miembro superior y mejora la valoración de la
extensión ganglionar.
En cuanto al tratamiento quirúrgico del cáncer de
mama aparecen dos modalidades: la cirugía conservadora,
generalmente acompañada de irradiación y la mastectomía. El tratamiento conservador se lleva a cabo siempre y
cuando la resección del tumor asegure una buena cosmética posterior de la mama, para ello éste no debe sobrepasar
el 25% de la mama (3). La mastectomía consiste en la
extirpación total de la mama, la cual en los casos en los que
es posible se intenta preservar el complejo aureola-pezón,
ésta se lleva a cabo cuando el tumor es demasiado grande
o presenta multicentricidad (3). Tanto la mastectomía como
la cirugía conservadora de la mama van acompañadas de
biopsia del ganglio centinela o de linfadenectomía axilar,
distinguiéndose en esta última el nivel I, II y III de Berg,
utilizados según la extensión ganglionar que esté afectada.
El tratamiento radiante va necesariamente asociado a la utilización de técnicas conservadoras de la mama
en los estadios benignos con el objetivo de reducir la tasa
de recidiva local hasta equipararse con la mastectomía. La
finalidad de utilizar ambos tratamientos combinados es
que se produce un mejor resultado estético de la mama (1)
y con lo cual un menor impacto psicológico en la mujer.
S
on muchos los estudios que evalúan la morbilidad
en el brazo que causan la cirugía de la mama, la incisión
axilar y la radioterapia en las mujeres, pero, en la actualidad, sigue habiendo discordancia entre ellos, ya que no
hay conformidad acerca de cuál o cuáles son los principales factores causantes de que las mujeres continúen
refiriendo síntomas en el brazo. Así mismo, en algunos
estudios, en los que además de los tratamientos para el
cáncer de mama, se analiza la inclusión de otros factores
añadidos que pueden disminuir o aumentar la aparición
de complicaciones en el brazo, éstas son principalmente
las variables demográficas, las variables sociales (el índice
de masa corporal (IMC) y el estatus social y civil), la edad y
el lado afectado.
OBJETIVO
Los objetivos de la presente revisión bibliográfica son:
1- Evaluar los diferentes factores causantes de la morbilidad del brazo
Página 24
2- Establecer en qué medida dichos factores influyen en
las secuelas del brazo
3- Determinar en qué medida la limitación de la movilidad
en el brazo puede llegar a desencadenar patologías
secundarias en el hombro de las mujeres.
MATERIAL Y MÉTODOS
La revisión bibliográfica se llevó a cabo en el período comprendido entre enero de 2012 y marzo de 2012.
Los criterios de búsqueda se introdujeron en inglés y español, no poniendo objeción a la aparición de artículos en
otros idiomas. Las fuentes consultadas fueron Pubmed,
Cochrane Plus y Endnote, Elservier; y el operador lógico
que se utilizó fue AND.
Se tuvieron en cuenta los artículos que relacionaron la
morbilidad en el brazo con:
- mastectomía radical modificada
- cirugía conservadora de la mama
- mastectomía versus cirugía conservadora de la mama
- biopsia del ganglio centinela
- linfadenectomía axilar
- biopsia del ganglio centinela versus linfadenectomía axilar
- radioterapia
Se incluyeron, también, los estudios que señalan
los síntomas en el brazo en las mujeres a corto y largo
plazo, entre ellos los que se centran en el dolor crónico, y la
calidad de vida referida por las mujeres tras los tratamientos para el cáncer de mama. Finalmente, se hizo referencia
a los artículos que señalan los ejercicios o el tratamiento
fisioterápico para prevenir las secuelas en el brazo.
Por otra parte, se descartaron los estudios que no
señalan las deficiencias que producen en el brazo los tratamientos para el cáncer de mama, centrándose en otro tipo
de secuelas, estudios biológicos o aquellos que hablan
sobre la probabilidad de recaída con cada uno de los tratamientos.
A continuación (tabla 1) se detallan las bases de
datos utilizadas y los parámetros de búsqueda utilizados:
Limitación de la movilidad del hombro en mujeres sometidas a la cirugía de los ganglios y la mama
y la radioterapia tras el cáncer de mama: Revisión bibliográfica.
Tabla 1: Fuentes y criterios de búsqueda
Fuentes
Criterios de
Número total
Número de
Número
consultadas
búsqueda
de registros
registros
de
incluidos
registros
Criterios de exclusión
excluidos
Cochrane Plus
Arm morbidity and
18
inglés/17
breast cancer
español
0
0
No se han encontrado artículos
que se correspondan con los
criterios de búsqueda
Upper-body
2
español/1
function and breast
inglés
0
0
que se correspondan con los
cancer
Endnote
No se han encontrado artículos
criterios de búsqueda
Breast cancer and
-Library
0
arm morbidity
catalog
at
que se correspondan con los
library
of
criterios de búsqueda
congress-NA
0
0
0
-No se han encontrado artículos
-No se han encontrado artículos
-Library,
que se correspondan con los
information,
criterios de búsqueda.
4
science
17
technology
abstracts
at
-Artículos que se centran en la
EBSCO-NA
eficacia de los tratamientos para
el cáncer de mama, compara la
-Pubmed-(21)
efectividad de éstos y se centran
en el aspecto biológico de la
enfermedad.
Elservier
Movilidad
de
2
0
2
hombro y cáncer de
- No añaden datos relevantes a la
revisión bibliográfica.
mama
Pubmed
-Arm mobidity and
73
5
68
breast cancer
centrados en el linfedema o
-Breast cancer and
shoulder
published
pain
in
biológicos.
120
4
116
the
mastectomy
-Estudios que hablan sobre los
síntomas generales tras el cáncer
last 10 years
-Breast
-Estudios epidemiológicos,
de mama y cambios en el brazo
cancer
and
shoulder mobility
34
6
28
relacionados generalmente con la
cirugía axilar.
- Relacionan la mastectomía con
Página 25
Rev Fisioter (Guadalupe)
RESULTADOS
4.1. BIOPSIA DEL GANGLIO CENTINELA (BGC) EN COMPARACIÓN CON LA LINFADENECTOMÍA AXILAR (LA)
Son varios los estudios que analizan la morbilidad que causa en el brazo la biopsia del ganglio centinela y la linfadenectomía axilar. Sin embargo, se observa
discordancia entre ellos, ya que unos mantienen que a
las mujeres a las que se les ha practicado la BGC refieren
menor número de síntomas en el brazo que a las que se
les ha llevado a cabo la LA (2, 4, 6, 18, 22), y por el contrario, otros describen una morbilidad similar en el brazo
entre la BGC y la LA (5, 11, 17). Por lo tanto, y de acuerdo
con Kootstra, JJ et al 2010 (16); y con la revisión sistemática llevada a cabo por Liu, C et al 2009 (21); se concluye
que, a pesar de su calidad, muchos de estos estudios son
inconsistentes. El motivo de esta discrepancia se basa en
que muchos de ellos son estudios retrospectivos, en los
que no se tiene en cuenta la medida del linfedema, los
tratamientos adyuvantes (11, 22), en muchos de ellos no
se efectúan mediciones objetivas del rango de movilidad
del hombro y la fuerza del brazo( 5, 18), sino que éstas se
valoran en base a un cuestionario y sin tenerse en cuenta
en el preoperatorio (2, 6, 18) y, así mismo, se observa la
necesidad de determinar un único rango que sirva de
referencia en todos los artículos a la hora de considerar la
limitación de la movilidad del hombro.
En los casos en los que el ganglio centinela está
libre de metástasis se lleva a cabo la BGC (2, 18), sin
embargo en los casos en los que el ganglio centinela es
positivo, no detectable o no se sabe con exactitud su
ubicación, seguido a la BGC se realiza una LA, este tratamiento dual aumenta el riesgo de padecer linfedema
(16) y limitación de la movilidad en el brazo, por encima
incluso de las que reciben únicamente LA (6).
La biopsia del ganglio centinela (BGC) se presenta como una técnica menos invasiva que la linfadenectomía axilar (LA), por lo que la recuperación en las mujeres
sometidas a la BGC es más rápida (22) debido a la menor
extensión axilar que ésta supone. Las pacientes que
reciben LA presentan mayor limitación de la movilidad y
pérdida de fuerza en el hombro y brazo, aumenta el
riesgo de desarrollar un linfedema (16) y sobre todo,
refieren mayor disestesias en el brazo (21).
En cuanto a la limitación de la movilidad, en el
postoperatorio inmediato (dos semanas) se observa una
restricción de los movimientos del hombro en la LA y en
menor medida en la BGC, producida por el Axillary Web
Página 26
Syndrome (AWS) o adherencia cicatricial, dolor o tirantez
de la cicatriz, el músculo pectoral o la herida (22). Pasado
un período de tiempo mayor (2 años) tras la cirugía, las
mujeres con AL mantienen una limitación del hombro en
los movimientos de rotación externa, abducción, flexión
y abducción asociada con rotación externa, mientras que
las que son sometidas a BGC mantienen la limitación
únicamente en los dos últimos movimientos, es decir, en
la flexión y abducción asociada a rotación externa. (16).
Cabe destacar que, aunque se prediga un mejor
pronóstico en el tratamiento de las deficiencias en el
brazo en mujeres sometidas a la técnica del ganglio
centinela, continúa apareciendo un grupo de mujeres
que presentan deficiencias en la movilidad del brazo (4).
Hay estudios que hacen referencia a una resolución
espontánea de la limitación de movimiento en el brazo
(22) y la fuerza (16) con el paso del tiempo, y por el
contrario, otros describen sensaciones percibidas en el
brazo hasta 24 meses después de dicha cirugía (12) y
disminución de la función de la extremidad superior en
las mujeres de 6 a 18 meses postcirugía (27).
También hay que destacar la importancia de que
la biopsia del gangliol centinela (BGC) o la linfadenectomía axilar (LA), vayan asociadas a la terapia conservadora
de la mama o a la mastectomía y al tratamiento adyuvante de radioterapia, siendo de mejor pronóstico, como se
verá más adelante, las mujeres sometidas a la cirugía
conservadora de la mama y aquellas que no han recibido
radioterapia. Por lo tanto, las mujeres sometidas a
mastectomía asociada a LA en comparación con la BGC
tienen mayor probabilidad de padecer limitación de la
movilidad del brazo, producen mayor cantidad de drenaje en la herida, mayor probabilidad de formación de
seroma y corren el riesgo de un aumento de la incidencia
del linfedema (37).
4.2. TRATAMIENTO CONSERVADOR DE LA MAMA (TCM) EN
COMPARACIÓN CON LA MASTECTOMÍA
Como se ha señalado anteriormente, las mujeres
sometidas a mastectomía tienen mayor riesgo de padecer morbilidad en el brazo que aquellas que son sometidas a TCM (6, 7, 13, 21, 28, 40). Se afirma que las mujeres
con mastectomía son seis veces más factibles de experimentar restricción en la movilidad del hombro que las
que se someten al TCM (7). La asimetría de la movilidad
del tejido blando y la distribución de la masa a través de
la pared torácica que surge tras la mastectomía puede
afectar al movimiento del miembro superior y contribuir
a la aparición de síntomas en el tronco o en el brazo (7).
Limitación de la movilidad del hombro en mujeres sometidas a la cirugía de los ganglios y la mama
y la radioterapia tras el cáncer de mama: Revisión bibliográfica.
Hay que tener en cuenta que en la mastectomía
se elimina la fascia del músculo pectoral mayor, lo cual
aumenta la probabilidad de que se produzca una adherencia del tejido subcutáneo al músculo, inhibiendo de
esta forma el libre deslizamiento entre ambos durante
los movimientos del hombro, produciéndose como
consecuencia de ello un acortamiento del pectoral
mayor, lo que conlleva a una restricción de la movilidad
del hombro. Con la realización del tratamiento conservador de mama (TCM) la fascia muscular se conserva o se
extirpa parte de ésta, preservándose en mayor medida la
función del pectoral mayor (10, 40). En la disección axilar
la adhesión entre el tejido subcutáneo y el músculo se
puede producir en la zona de la axila y la pared torácica.
Por lo que, ante el mismo tratamiento radioterápico
adyuvante y la misma cirugía axilar, disminuye el riesgo
de padecer discapacidad en el hombro en el TCM que en
la mastectomía (40).
Según Nesvold, IL et al 2008 (8); en el estudio
realizado con 264 mujeres a las cuales se les había practicado una linfadenectomía axilar y divididas en dos
grupos según hubiesen sido sometidas a una mastectomía (n=186) o cirugía conservadora de la mama (n=77),
tras 47 meses de estudio se observa que las mujeres con
mastectomía presentan una limitación del movimiento
de flexión y abducción del brazo, mayor o igual a 25º, en
el 43 % y 38 % respectivamente, frente al 7% y 18% a las
que se les realiza un TCM.
A pesar de todo ello, según Lauridsen, MC et al
2008 (10); los principales síntomas que refieren las mujeres tras la cirugía son dolor de cuello, hombro y brazo, en
un 31%, y limitación de la fuerza y movilidad, únicamente en un 9%. Ello es debido a que la reducción de la movilidad del hombro desencadena movimientos compensatorios del cuello y esfuerzos en el hombro que alteran
como consecuencia la postura de la parte superior del
cuerpo lo cual provoca que las mujeres refieran estos
síntomas (10).
Shamley, D et al 2007 (24); en mujeres mastectomizadas o con tratamiento conservador de mama (TCM)
sometidas a radioterapia se les mide el nivel de actividad
muscular del hombro mediante electromiografía (EMG) y
el tamaño de la musculatura a través de la imagen por
resonancia magnética (IRM). Tras esto se observó un
acortamiento de los músculos pectoral menor, lo que
produce una inclinación de la escápula hacia delante, y
del pectoral mayor, generando una limitación de la
elevación del brazo, ya que el acortamiento de éste evita
el desenganche de la cabeza humeral sobre la cavidad
glenoidea, y debilidad del serrato anterior, lo que produce un aleteo sobre el borde medio de la escápula. Sin
embargo, cabe señalar, que también observaron una
disminución de la actividad en el trapecio superior y los
romboides, los cuales se encuentran fuera de la cirugía y
del campo de radiación. Los cambios en estos dos músculos persisten con el tiempo y se asocian al dolor funcional
que remiten las mujeres (24). La posición de descenso y
de rotación medial de la escápula provocada por la debilidad del trapecio superior y el serrato anterior genera,
como compensación de éstos, un aumento de la inclinación posterior de la escápula (23). La disminución de
dicha actividad muscular en el hombro se asocia con los
síndromes del hombro caído, de impingement y la inestabilidad glenohumeral que presentan las mujeres (24).
Al igual que ocurre con la articulación del
hombro, Malicka, I et al 2008 (25); hallan en las mujeres
mastectomizadas una función reducida de los flexores y
extensores del codo, principalmente de estos últimos,
por lo que los parámetros de fuerza y velocidad en los
extensores del codo respecto a los flexores, en el lado
afectado, están disminuidos, siendo más notable cuando
se trata del lado no dominante. Una contractura o una
cicatriz producida en el bíceps y el coracobraquial
pueden generar una limitación del movimiento de
extensión del codo.
En el informe de investigación elaborado por
Crosbie, J et al 2010 (7); en las mujeres mastectomizadas,
sobre todo en las que la mastectomía es del lado no
dominante, se observa un aumento de la rotación externa cuando hombro sobrepasa los 60º de abducción (figura 1) y un aumento de la rotación superior de la escápula
cuando el brazo sobrepasa los 90º de flexión (figura 2).
Estos movimientos de la escápula son mayores en el lado
afectado que en el no afectado (7). El aumento de esta
rotación está asociado con un aumento de la extensión
de la región torácica inferior. Estos cambios de la cinemática escapular pueden ser debidos a patrones motores
adaptativos y aprendidos en las mujeres tras la mastectomía con el objetivo de compensar la restricción de la
elevación del brazo, ya que, cabe destacar, que las mujeres incluidas en el estudio no referían dolor ni limitación
de la movilidad del hombro (7).
Página 27
Rev Fisioter (Guadalupe)
de estos estudios (14) realizan la evaluación de la movilidad del brazo a través de un cuestionario sin haber
tomado medidas objetivas del rango de movimiento del
brazo y sin hacer referencia al lado afectado.
FIGURA 1. ABDUCCIÓN DE HOMBRO (autoría propia)
Figura 1. Abducción de hombro. Durante la abducción de
90º se produce un aumento de la rotación externa de la
escápula del lado afectado (en este caso el izquierdo), en
comparación con el no afectado (derecho).
FIGURA 2. FLEXIÓN DE HOMBRO (Autoría propia)
Figura 2. Flexión de hombro. Al sobrepasar los 90º de
flexión, en este caso se ha ilustrado una flexión de
hombro de 165º, se produce un aumento de la rotación
superior de la escápula del lado afectado (izquierdo) en
comparación con el no afectado (derecho).
4.3. EFECTO DE LA RADIOTERAPIA
Al igual que ocurre con las publicaciones que
hacen referencia a la biopsia del ganglio centinela frente
(BGC) a la linfadenectomía axilar (LA), entre los estudios
que han valorado los efectos producidos por la radioterapia, se observa que unos sugieren que la radioterapia,
como tratamiento adyuvante, genera mayor morbilidad
en el brazo en las mujeres que lo han recibido que aquellas que no han sido sometidas a la radioterapia (7-9, 29).
Sin embargo, hay otros estudios que apuntan que la
morbilidad es similar en las mujeres radiadas y las no
radiadas (4, 13, 14). Hay que tener en cuenta que algunos
Página 28
Dependiendo del tipo de cirugía practicado en la
mama y la extensión afectada de ganglios la radioterapia
puede afectar a la zona del pecho, la pared torácica, la fosa
clavicular, los ganglios linfáticos a lo largo de la arteria
mamaria interna o la axila, todas ellas del lado afectado
(8). El hecho de que los ganglios se encuentren dentro de
la zona de radiación puede explicar la asociación que
existe entre la radioterapia y la probabilidad de padecer
mayor hinchazón en el brazo (linfedema) (15, 20).
La probabilidad de padecer mayor morbilidad en
el brazo en las mujeres radiadas, frente a las que no lo
están aumenta un 18,5% (7, 9). El efecto de fibrosis local
inducido por la radioterapia puede influir en el deterioro
de la movilidad del brazo (7, 8), actuando como factor
añadido en la limitación del hombro, significativamente
mayor en los movimientos de abducción y rotación
externa, observados en las mujeres radiadas. (9)
También, se ha observado que después de un período de
tiempo largo (10-17años) tras la radioterapia las mujeres
radiadas tienen mayor probabilidad de percibir sensación de dolor y trastorno de sensibilidad en la piel. Este
aumento de dolor puede ser debido a que la toxicidad
tardía de la radioterapia favorece la aparición de dolor en
el pecho, pudiendo persistir éste hasta 17 años después
de la radioterapia (14).
En el estudio realizado por Lee, TS et al 2007 (13);
con un grupo de 61 mujeres radiadas en la mama o la
pared torácica a las cuales se les midió el rango de movilidad y fuerza en el brazo al inicio, finalización y 7 meses
después de la radioterapia, se observó que no habían
cambios significativos entre las medidas previas y posteriores a la radioterapia. Así mismo, el riesgo de padecer
contracturas a los 7 meses después de la radioterapia es
mínimo, concluyendo que la radioterapia no es la
causante de la contractura muscular ni de la pérdida en
el rango de movimiento en el brazo. Sin embargo,
aunque ni la movilidad ni la fuerza se hallaran alteradas,
al realizar los cuestionarios sobre la calidad de vida referida por las mujeres radiadas, éstas describen síntomas en
el brazo, los cuales sí pueden ser producidos por los
efectos de la radioterapia. Igualmente, aunque a los 7
meses después de la radioterapia no se haya encontrado
limitación alguna en el brazo, es posible que ese período
de tiempo no sea suficiente para predecir la morbilidad
que puede causar la radioterapia debido a los efectos a
Limitación de la movilidad del hombro en mujeres sometidas a la cirugía de los ganglios y la mama
y la radioterapia tras el cáncer de mama: Revisión bibliográfica.
largo plazo que ella conlleva. Así mismo, y como señala la
autora, estas medidas estarían evaluadas más a fondo
mediante la realización del cuestionario del dolor McGill
pain.
4.4. OTROS FACTORES INFLUYENTES
4.4.1. Afectación del lado no dominante
Hay estudios que describen que en las mujeres a
las cuales se les ha practicado la cirugía, ya sea mastectomía o tratamiento conservador de mama (TCM), asociada
al tratamiento radiante en el lado no dominante (por lo
general el izquierdo), refieren mayor nivel de disfunción
del hombro (27, 28) y mayor dolor (23). Este aumento de
la percepción del dolor puede estar asociado a la necesidad de utilización del lado dominante en comparación
con el no dominante, al instinto de protección, a la
estimulación de los nociceptores musculares o a que el
hemisferio izquierdo presenta un umbral de dolor menor
que el derecho (23).
que la enfermedad esté más avanzada, el bajo nivel
educativo, padecer una infección postoperatoria, el
número de ganglios que se hayan extirpado y el estatus
social, las pacientes sin pareja refieren mayor dolor. (6,
32) Contrariamente, otros estudios no encuentran correlación entre el nivel de dolor y el estado civil, el nivel
educativo y el IMC. (26) Por lo que, la influencia que
ejercen estas variables sobre la discapacidad del hombro,
por el momento, resulta inconclusa.
A continuación se exponen (tabla 2) todos los
factores relacionados con las secuelas en el hombro y el
grado en el que éstos influyen sobre ésta:
4.4.2. Índice de masa corporal (IMC)
Las mujeres con un IMC (índice de masa corporal)
alto tienen mayor riesgo de padecer mayor morbilidad
en el brazo (6, 22) y mayor probabilidad de padecer dolor
crónico en el cuello y hombro (28).
4.4.3. Edad
Hay artículos que coinciden en que las mujeres de
edad joven (15, 21, 26, 27) tienen más riesgo de padecer
síntomas en el hombro y brazo, dolor (32) y mayor alteración de la sensibilidad (30), por el contrario, hay otros
estudios que aseguran que las mujeres jóvenes tienen
mejor pronóstico que las mujeres de mayor edad (13).
Otros no encuentran ninguna correlación entre
la edad y la morbilidad en el brazo (10) ni entre la edad y
el linfedema (6).
4.4.4. Quimioterapia
No se han encontrado evidencias sobre como el
efecto de la quimioterapia puede influir en la morbilidad
del brazo y/o en la recuperación de las secuelas de éste.
4.4.5. Otros factores
Hack, T et al 2010 (6); señala que ciertas variables
exacerban la morbilidad en el brazo, como es el hecho de
Página 28
Rev Fisioter (Guadalupe)
Tabla 2. Factores influyentes en la limitación del hombro y grado de relación
Grado de influencia sobre las secuelas del hombro
Alta
Media
Baja
No concluye
-Mastectomía
-Tratamiento
-Edad joven
-Quimioterapia
-Radioterapia
conservador de
-Estatus social
mama
-Linfadenectomía
axilar
Factores
-Estado civil
-Biopsia del
ganglio
-Estadio
centinela
enfermedad
-Afectación
-Inicio tardío de los
ejercicios
lado no
dominante
-Índice de masa
corporal
-Infección
postoperatoria
Página 29
-Nivel
educativo
Limitación de la movilidad del hombro en mujeres sometidas a la cirugía de los ganglios y la mama
y la radioterapia tras el cáncer de mama: Revisión bibliográfica.
DISCUSIÓN
El dolor y la alteración de la sensibilidad, son
síntomas muy comunes que prevalecen, incluso a largo
plazo, en un número elevado de mujeres tras haber
recibido los tratamientos para el cáncer de mama (30) lo
cual, supone un problema clínico importante (31). Por
consiguiente, en torno a un 58% de las mujeres refieren
alteraciones de la sensibilidad en la axila, el brazo, la zona
de la mama y la pared torácica (30). Así mismo, alrededor
de un 47% de las mujeres refieren dolor, variando la
prevalencia del dolor crónico desde el 10-20 % hasta el
60-70% (30), este dolor se presenta en la zona de la
mama, el brazo, la axila y la pared torácica (30). Hay varios
estudios que ponen de manifiesto que niveles más altos
de ansiedad preoperatorio están relacionados con mayor
dolor postoperatorio (23, 24, 32). Sin embargo, otros
estudios reportan que únicamente las variables clínicas y
el dolor agudo, sin tener en cuenta la angustia psicosocial, influyen sobre el dolor crónico, por lo que un mejor
manejo del dolor agudo puede reducir el dolor crónico
(30, 33).
El hecho de que las pacientes refieran dolor
agudo puede favorecer que éstas adopten posturas de
protección (hombro caído), dando lugar al uso reducido
del brazo y por lo tanto a cambios a largo plazo en la
longitud y actividad muscular (24).
Como se ha mencionado, la intensidad de dolor
tiene un impacto significativo sobre la restricción de la
movilidad que se produce en el brazo del lado afectado,
el bienestar emocional y por lo tanto, sobre la percepción
de la calidad de vida y el nivel de discapacidad (34). Estas
disfunciones en el brazo limitan a las mujeres a la hora de
realizar las actividades de la vida diaria, aunque por lo
general, éstas continúan realizando las tareas domésticas, de trabajo o de ocio, siendo las principales actividades comprometidas, las de transporte de cargas pesadas
y el levantamiento de objetos (28). Sin embargo, la
morbilidad en el brazo influye en que las mujeres pidan
constantes bajas o la jubilación anticipada, (28) y por lo
tanto, cabe destacar la fuerte influencia que ésta ejerce
sobre la calidad de vida (9, 28, 35).
Son varios los estudios que ponen de manifiesto
la importancia de realizar ejercicios con el objetivo de
evitar el deterioro de la amplitud del movimiento del
hombro sin que su realización afecte la incidencia de éste
(36-38), así mismo Kilbreath, SL et al 2012 (43); en su estudio tampoco señalan la aparición ni el aumento del linfedema tras la realización de un entrenamiento con resis-
tencia en el brazo. Sin embargo, y aunque no se hayan
encontrado diferencias en la medidas tomadas del
diámetro del brazo en las mujeres que realizan actividad
física frente a las que no lo practican en los estudios
consultados, la contracción muscular que se produce
durante el ejercicio impulsa el flujo linfático y evita la
acumulación de linfa, por lo que éste puede favorecer la
reabsorción del linfedema (36), con la realización de
ejercicios aeróbicos las mujeres controlan mejor la
ganancia de peso, por lo que su IMC se mantiene constante, favoreciendo a que el linfedema del brazo no
aumente (36).
Sin embargo, y aunque parece evidente que la
realización de ejercicios precozmente en el hombro
mejoran la movilidad del brazo, sobre todo en los movimientos de flexión y abducción, no queda determinado
si resulta más beneficioso la práctica de los ejercicios
bajo la supervisión de un fisioterapeuta o bien que éstos
sean ejecutados por los pacientes en casa con la ayuda
de folletos o videos explicativos (37). Así mismo, no se
observa un acuerdo acerca del momento óptimo para
iniciar la actividad física, ni la duración y la frecuencia que
deben tener los programas y los tipos de ejercicios que
se convienen emplear (36).
La realización de ejercicios en el postoperatorio
inmediato, puede ayudar a evitar la aparición de una
capsulitis adhesiva o un síndrome del hombro congelado, ya que se impide el espasmo de la musculatura que
rodea a la articulación del hombro, la atrofia muscular, el
endurecimiento de la cápsula, la disminución a corto y
largo plazo de la movilidad lo que conlleva a la inmovilidad y la aparición de dolor crónico (37). Ello es viable,
siempre y cuando no se produzca un aumento de drenaje en la herida, lo que provocaría un retraso en el inicio de
los ejercicios de una semana tras el postoperatorio (38).
Se señala que los ejercicios dirigidos al hombro,
complementados con actividades aeróbicas y estiramientos para el resto del cuerpo, incluso durante todo el tratamiento radioterápico, mejora la capacidad cardiopulmonar, la sensación de fatiga y la calidad de vida. Ello es
provocado por los efectos psíquicos y físicos beneficiosos
que reporta la actividad física a las mujeres (39).
Según Lauridsen, MC et al 2005 (40); el tratamiento de fisioterapia durante el postoperatorio inmediato guía a los pacientes en cuanto a las actividades que
pueden realizar con el brazo. A las dos semanas tras la
cirugía se observa la presencia de bandas miotensivas
que van desde la pared torácica a través de la axila hasta
Página 31
Rev Fisioter (Guadalupe)
el codo o la muñeca, las cuales son muy dolorosas y
hacen que el movimiento también resulte doloroso. La
presencia de estas “cadenas musculares” persisten
durante meses y son las causantes de la limitación en los
movimientos de abducción y flexión del hombro, que
por lo general las pacientes tienden a aceptar compensando con la utilización del otro brazo y adaptando sus
procedimientos de trabajo o de la vida diaria a sus limitaciones. El tratamiento fisioterápico durante la radioterapia y posterior a ésta, incita a las pacientes a utilizar el
hombro en su totalidad, a perder el miedo que tienen a
superar el endurecimiento de las fibras musculares, a
evitar que se produzca una adherencia entre el tejido
subcutáneo y la musculatura adyacente y a reducir el
acortamiento muscular, mejorando de esta forma la
movilidad en el brazo.
Sin embargo y a pesar de todos los estudios
consultados, sigue sin quedar claro cuál es la causa de
que las mujeres refieran dolor y limitación de la movilidad en el brazo y hombro, pasado un período de tiempo
largo tras la cirugía y los tratamientos. Por lo que, y de
acuerdo con Shamley, D et al 2007 (24); la pregunta
continúa siendo porqué unas mujeres refieren dolor y
discapacidad y otras no. Aparece otra duda a la hora de
identificar la procedencia del dolor, ya que éste y la
limitación muscular podrían no provenir de ninguna
patología estructural patente, sin embargo se han observado que cambios vasculares y de fibrosis en el músculo
dan lugar a los fenómenos de debilidad y fatiga (24)
Como se ha descrito anteriormente, en las mujeres mastectomizadas se ha observado una alteración en
la posición de la escápula pero todavía está por determinar cómo esta alteración escapular puede influir sobre
una posterior discapacidad del hombro y dolor (7). Así
mismo la alteración en la posición de la cabeza humeral
provoca los síndromes de hombro caído, de impingement e inestabilidad glenohumeral, pero, todavía está
por determinar de qué forma éstos podrían influir en los
síntomas referidos por las mujeres en el hombro y brazo
a largo plazo, y si como consecuencia de ellos, podrían
derivar otras patologías en el hombro. Parece ser que un
programa de ejercicios en el hombro dirigidos a corregir
la disfunción de la escápula, mejora la discapacidad del
brazo en mayor medida que con la realización de ejercicios generales (42).
Por todo ello, es preciso la realización de más
estudios en los que se tengan en cuenta los tratamientos
adyuvantes de quimioterapia y radioterapia y las distintas mediciones objetivas del brazo, tanto de la movilidad
Página 32
como de la actividad muscular y relacionando éstos con el
nivel de dolor percibido por las mujeres.
Para evitar la limitación de la movilidad del brazo y
la aparición de dolor, se destaca la necesidad de formalizar
un programa de ejercicios, definidos en cuanto al tipo, el
tiempo y la intensidad de éstos, realizados precozmente
tras la cirugía, en el que se controle a corto y largo plazo la
evolución de la paciente y donde se refleje si aparece la
formación de seroma, linfedema, dolor o drenaje en la
herida (38). Para poder solucionar las secuelas derivadas
en el hombro en las mujeres tras la cirugía, se debe hacer
un cribado para diferenciar las mujeres que no refieren
síntomas en el brazo o éstos son leves, de aquellas en los
que éstos son graves, ya que para las primeras pudiera
bastar con un suministro de información acerca de los
ejercicios en el brazo que deben ejecutar, y por el contrario, para el segundo grupo es necesario la aplicación de un
programa de rehabilitación supervisado (43).
Por lo tanto, parece que la realización de ejercicios
en las mujeres tras el postoperatorio inmediato de la
mama y durante y al finalizar la radioterapia, disminuye las
secuelas que dichos tratamientos provocan en el brazo y el
hombro. Por ello, se hace necesario la realización de un
estudio personalizado en base a las necesidades específicas de cada mujer y tras el cual se decidirá el tratamiento
rehabilitador, así mismo surge la necesidad de unificar una
tabla de ejercicios con el objetivo que ésta se pueda realizar de forma independiente por las mujeres sometidas a
los tratamientos para el cáncer de mama.
CONCLUSIONES
Finalizada la presente revisión bibliográfica se concluye
que:
1- La disección axilar, la cirugía de la mama y la radioterapia generan limitación de la movilidad del hombro,
principalmente en la abducción y la flexión y síntomas
referidos en el brazo, en mujeres afectadas de cáncer de
mama.
2- Las mujeres sometidas a una linfadenectomía axilar (LA)
asociada con una mastectomía y posteriormente tratamiento radioterápico adyuvante tienen mayor probabilidad de padecer limitación de la movilidad del hombro,
alteración de la sensibilidad, linfedema, dolor y acortamientos musculares. Otro factor de riesgo que incrementa la limitación de la movilidad del hombro es el
inicio tardío de la actividad en el brazo.
Limitación de la movilidad del hombro en mujeres sometidas a la cirugía de los ganglios y la mama
y la radioterapia tras el cáncer de mama: Revisión bibliográfica.
Por el contrario, aquellas mujeres sometidas a la
técnica de ganglio centinela (BGC), tratamiento conservador de mama (TCM) y sin radioterapia tienen menor
riesgo de sufrir dichas secuelas.
Otros factores que acentúan la incapacidad en el
brazo, aunque en menor medida que los anteriores, son
un elevado índice de masa corporal (IMC), el hecho de
que el lado afectado sea el no dominante y la edad joven.
También, parece ser que, mujeres solteras, con un nivel
educativo y un estatus social bajo refieren mayores
molestias en el brazo.
3- El dolor y la limitación de la movilidad del hombro
generan, como consecuencia, compensaciones en la
región del tórax, cuello, escápula y codo, si dichos
cambios adaptativos perduran, a la larga puede
instaurarse el dolor crónico y posteriores patologías
asociadas al hombro.
Por lo tanto, se puede afirmar que, si tras los
tratamientos que actualmente se utilizan para el cáncer
de mama no se inicia una rehabilitación precoz del
hombro en el postoperatorio inmediato, con el paso del
tiempo, ello puede derivar en problemas en el hombro y
las zonas corporales contiguas.
BIBLIOGRAFIA
1. Elías S, Contreras A, Llanque C. Cáncer o carcinoma de
mama. Rev Paceña Med Fam. 2008; 5 (7): 14-23.
2. Fougo JL, Dinis-Ribeiro M, Araújo C, Dias T, Reis P, Giesteira L, Castro F et al. Impacto de la linfadenectomía
axilar sobre la recurrencia axilar y la morbilidad del
miembro superior en pacientes con cáncer de mama y
ganglio centinela negativo. Estudio prospectivo
aleatorizado. Cir Esp. 2011;89(5):307-316
3. Hammer CD, Fanning A, Crowe J. Overview of breast
cancer staging and surgical treatment options. Cleveland Clinic. 2008; 75(1)
4. Lee TS, Kilbreath SL, Refshauge KM, Herbert RD, Beith
JM. Prognosis of the upper limb following surgery and
radiation for breast cancer. Breast Cancer Res Treat.
2008; 110: 19-37.
5. Mansel RE, Fallowfield L, Kissin M, Goyal A, Newcombe
RG, Dixon JM et al. Randomized Multicenter Trial of
Sentinel Node Biopsy Versus Standard Axillary Treatment in Operable Breast Cancer: The ALMANAC trial.
Journal of the National Cancer Institute. 2006; 98 (9).
6. Hack TF, Kwan WB, Thomas-MacLean RL, Towers A,
Miedema B, Tilley A et al. Predictors of arm morbidity
following breast cancer surgery. Psycho-Oncology.
2010;19: 1205-1212.
7. Crosbie J, Kilbreath SL, Dylke E, Refshauge KM, Nicholson LL, Beith JM et al. Effects of mastectomy on shoulder and spinal kinematics during bilateral upper-limb
movement. Physical Therapy. 2010; 90 (5).
8. Nesvold IL, Dahl AA, LØkkevik E, Mengshoel AM, Fosså
SD. Arm and shoulder morbidity in breast cancer
patients after breast-conserving therapy versus
mastectomy. Acta oncologica. 2008;47: 835-842.
9. Kwan W, Jackson J, Weir ML, Dingee C, McGregor G,
Olivotto IA. Chronic arm morbidity after curative
breast cancer treatment: prevalence and impact on
quality of life. Journal of clinical ongology.2002; 20
(20).
10. Lauridsen MC, Overgaard M, Overgaard J, Hessov IB,
Cristiansen P. Shoulder disability and late symptoms
following surgery for early breast cancer. Acta oncologica. 2008; 47: 569-575.
11. Rietman JS, Dijkstra PU, Geertzen JHB, Baas P, Vries J,
Dolsma W et al. Short-term morbidity of the upper
limb after sentinel lymph node biopsy or axillary
lymph node dissection for stage I or II breast carcinoma. Cancer.2003; 98 (4).
12. Baron RH, Fey JV, Borgen PI, Van Zee KJ. Eighteen
sensations after breast cancer surgery: a two-year
comparison of sentinel lymph node biopsy and
axillary lymph node dissection. Oncol Nurs Forum.
2004;31 (4): 691-8.
13. Lee TS, Kilbreath SL, Refshauge KM, Pendlebury SC,
Beith JM, Lee MJ. Pectoral stretching program for
women undergoing radiotherapy for breast cancer.
Breast Cancer Res Treat. 2007;102: 113-321.
14. Lundstedt D, Gustafsson M, Malmström P, Johansson
KA, Alsadius D, Sundberg A et al. Symptoms 10-17
after breast cancer radiotherapy data from the randomised SWEBCG91-RT trial. Radiotherapy and Oncology. 2010; 97: 281-287.
15. Yap KPL, McCready DR, Narod S, Manchul LA, Trudeau
M, Fyles A. Factors influencing arm and axillary symptoms after treatment for node negative breast carcinoma. Cancer. 2003; 97 (6).
16. Kootstra JJ, Hoekstra-Weebers J, Rietman JS, Vries J,
Baas PC, Geertzen J et al. A longitudinal comparison
of arm morbidity in stage I-II breast cancer patients
treated with sentinel lymph node biopsy, sentinel
lymph node biopsy followed by completion lymph
node dissection, or axillary lymph node dissection.
Ann Surg Oncol. 201017: 2384-2394.
17. Rönkä R, Smitten K, Tasmuth T, Leidenius M. One-year
morbidity after sentinel node biopsy and breast
surgery. The breast.2005; 14: 28-36.
18. Leidenius M, Leivonen M, Vironen J, Von Smitten K.
Página 33
Rev Fisioter (Guadalupe)
The Consequences of Long-Time Arm Morbidity in
Node-Negative Breast Cancer Patients with Sentinel
Node Biopsy or Axillary Clearance. Journal of surgical
oncology 2005; 92:23-31.
19. Devoogdt N, Van Kampen M, Christiaens MR, Troosters T, Piot W, Beets N et al. Short- and long-term recovery of upper limb function alter axillary lymph node
dissection. European Journal of Cancer Care 2011;
20(1): 77-86.
20. Tengrup I, Tennvall- Nittby L, Christiansson I, Laurin M.
Arm Morbidity after Breast-conserving Therapy for
Breast Cancer. Acta oncologica 2000; 39 (3): 393-397.
21. Chao-qian L, Guo Y, Shi J, Sheng Y. Late morbidity
associated with a tumour-negative sentinel lymph
node biopsy in primary breast cancer patients: A
systematic review. European Journal of cancer 2009;
45: 1560-1568.
22. Leidenius M, Leppänen E, Krogerus L, Smitten KV.
Motion restriction and axillary web syndrome after
sentinel node biopsy and axillary clearance in breast
cancer. The American Journal of Surgery 2003185:
127-130.
23. Shamley D, Srinaganathan R, Oskrochi R, LascurainAguirrebeña I, Sugden E. Three-dimensional scapulothoracic motion following treatment for breast
cancer. Breast Cancer Res Treat 2009:118: 315-322.
24. Shamley DR, Srinaganathan R, Weatherall R, Oskrochi
R, Watson M, Ostlere S et al. Changes in shoulder
muscle size and activity following treatment for
breast cancer. Breast Cancer Res Treat 2007;
106:19-27.
25. Malicka I, Stefańska M, Pawlowska K, Woźniewski M.
Elbow Flexor and Extensor Function in Women
Following Treatment of Breast Cancer. Ortopedia
Traumatologia Rehabilitacja 2008; 11 2(6): 111-119.
26. Lundstedt D, Gustafsson M, Steineck G, Malmström P,
Alsadius D, Sundberg A et al. Risk Factors of Developing Long-Lasting Breast Pain After Breast Cancer
Radiotherapy. Int J Radiation Oncol Biol Phys 2011.
1-8.
27. Hayes SC, Rye S, Battistutta D, DiSipio T, Newman B.
Upper-body morbidity following breast cancer treatment is common, may persist longer-term and adversely influences quality of life. Health and quality of life
outcomes 2010; 8: 92.
28. Kärki A, Simonen R, Mälkiä E, Selfe J. Impairments,
activity limitations and participation restrictions 6
and 12 months after breast cancer operation. J Rehabil Med 2005; 37: 180-188.
29. Isaksson G, Feuk B. Morbidity from Axillary Treatment
in Breast Cancer. Acta Oncologica 2000; 39(3)
335-336.
Página 34
30. Gatner R, Jensen MB, Nielsen J, Ewertz M, Kroman N,
Kehlet H. Persistent pain following breast cancer
surgery: correlates and determinants. Women´s
Health 2010 6 (2):175-177.
31. Gärtner R, Jensen MB, Nielsen J, Ewertz M, Kroman N,
Kehlet H. Prevalence of and Factors Associated With
Persistent Pain Following Breast Cancer Surgery. Jama
2009; 302 (18).
32. Katz J, Polenshuck EL, Andrus CH, Hogan LA, Jung BF,
Kukick DI et al. Risk factors for acute pain and its
persistente following breast cancer surgery. Pain
2005;119 :16-25.
33. Poleshuck EL, Katz J, Andrus CH, Hogan LA, Jung BF,
Kulick DI et al. Risk Factors for Chronic Pain Following
Breast Cancer Surgery: A Prospective Study. The Journal of Pain 2006; 7(9):626-634.
34. Kaya T, Karatepe AG, Günaydin R, Yetis H, Uslu A. Disability and Health-Related Quality of Life after Breast
Cancer Surgery: Relation to Impairments. Shouthern
Medical Journal 2010; 103(1)
35. Nesvold IL, Reinertsen K V, Fosså SD, Dahl AA. The
relation between arm/shoulder problems and quality
of life in breast cancer survivors: a cross-sectional and
longitudinal study. J Cancer Surviv 2011; 5: 62-72.
36. Chan DNS, Lui LYY, So WKW. Effectiveness of exercise
programmes on shoulder mobility and lymphoedema after axillary lymph node dissection for breast
cancer: systematic review. Journal of Advanced
Nursing 2010. 66(9): 1902-1914.
37. Kilgour RD, Jones DH, Keyserlingk JR. Effectiveness of
a self-administered, home-based exercise rehabilitation program for women following a modified radical
mastectomy and axillary node dissection: a preliminary study. Breast Cancer Res Treat 2008; 109:
285-295.
38. McNeely ML, Campbell K, Ospina M, Rowe BH, Dabbs
K, Klassen TP et al. Exercise interventions for
upper-limb dysfunction due to breast cancer treatment (Review). Cochrane Database of Systematic
Reviews 2010; 6.
39. Hwang JH, Chang HJ, Shim Y H, Park WH, Park W, Huh
SJ et al. Effects of Supervised Exercise Therapy in
Patients Receiving Radiotherapy for Breast Cancer.
Yonsei Med J 2008; 49 (3): 443-450.
40. Lauridsen MC, Christianse P, Hessov I. The effect of
physiotherapy on shoulder function in patients surgically treated for breast cancer: A randomized study.
Acta Oncologica 2005; 44: 449-457.
41. Beurskens CHG, Uden CJT, Strobbe LJA, Oostendorp,
R.A.B.,Wobbes,T. The efficacy of physiotherapy upon
shoulder function following axillary dissection in
breast cancer, a randomized controlled study. BMC
Limitación de la movilidad del hombro en mujeres sometidas a la cirugía de los ganglios y la mama
y la radioterapia tras el cáncer de mama: Revisión bibliográfica.
Cancer 2007; 7:166.
42. Lee SA, Kang JY, Kim YD, An RA, Kim YS, Lim JY. Effects
of a scapula-oriented shoulder exercise programme
on upper limb dysfunction in breast cancer survivors:
a randomized controlled pilot trial. Clinical Rehabilitation 2010:24: 600-613.
43. Kilbreath SL, Refshauge KM, Beith JM, Ward LC, Lee M,
Simpson JM et al. Upper limb progressive resistance
training and stretching exercises following surgery
for early breast cancer: a randomized controlled trial.
Breast Cancer Res Treat 2012; 29.
Página 35