Teorica 23-5 FCA 2016.pdf

Comportamiento social en peces cíclidos
FCA 2016
Dr Matías Pandolf
Laboratorio de Neuroendocrinología y Comportamiento (DBBE-FCEN-UBA)
Contacto: pandolf@bg.fcen.uba.ar
Lunes 23-06-16
SISTEMAS DE INTEGRACION Y CONTROL
Relacionan los estímulos (del medio ambiente y propios) con las
respuestas elaboradas por los organismos
1) Sistema endocrino: reacciones difusas y prolongadas
2) Sistema nervioso: Reacciones precisas, rápidas y cortas
Neurobiología
Endocrinología
NEUROENDOCRIN
OLOGIA
Ganador/Dominante
Comportamientos
agresivos
Perdedor/Subordinado
Comportamientos
de sumisión
Comportamiento
agonístico
Cichlasoma dimerus
•
Cuencas Paraná y Uruguay.
•
Monógamos seriales
•
Cuidado biparental
Cichlasoma dimerus
Etograma
Alonso et al., 2011 Neotropical Ichthyology
Alonso et al., 2011 Neotropical Ichthyology
Perfiles hormonales
Conclusiones: experimento en pecesestático
• 11 – Cetotestosterona
• Testosterona
Comportamiento
agresivo
• 17β-estradiol
• Cortisol
Comportamiento
sumiso
La información social modifca al cerebro
Los animales sociales viven en medioambientes muy complejos. Tienen que estar siempre
alertas para poder generar respuestas rápidas a partir de la información que reciben de su
medio ambiente y del resto de la sociedad. Una de las respuestas más importantes frente a
estos estímulos son los cambios comportamentales.
El rango o estatus social que cada miembro de la sociedad tenga regula el acceso a las
reproducción y a diversos recursos.
Russell Fernald
Department of Biology
Stanford University, CA
Fernald, R. D. (1977) Quantitative behavioural observations of Haplochromis
burtoni under semi-natural conditions. Animal Behaviour. 25:643-653.
Fernald, R. D. and N. R. Hirata (1977) Field study of Haplochromis burtoni : Habitats
and co-habitants. Environmental Biology of Fishes. 2:299-308.
Rango o estatus social: Importante elemento para comprender el comportamiento social
¿Cómo se establece la dominancia en los animales?
A través de repetidas interacciones agonísticas que resultan en un saldo a favor de un individuo
en particular
Scott (1951) y King (1973): Defnen como comportamiento agonístico a aquellos que participan
de la resolución de un conflicto por competencia por un recurso (territorio, pareja, alimento,
refugio) cumpliendo funciones de amedrentamiento (amenaza o agresión) o de sumisión
(respuesta de escape)
La dominancia produce una organización jerárquica
PNAS 2012
El estatus social se correlaciona positivamente con la velocidad con la que los distintos machos
curan sus heridas
Los animales de mayor estatus social son los que menos se enferman
El cortisol alto durante mucho tiempo afecta: metabolismo, sistema circulatorio y sistema
inmunológico
PNAS 2012
El estatus social es representando conceptualmente a los 15 meses de edad
1980 Int J Behav Dev
Group Formation by Two-Year Olds
Daniel G. Frankel & Tali Arbel
Hebrew University of Jerusalem, Israel
“In order to study a process of group formation among young children, six 2-year-olds
were observed during the frst four weeks of a daily play group. Results suggested that
the children formed a dominance structure that corresponded with increased group
stability”
VS
Dabbs J.M. Jr. & Dabbs, M. G. (2000) Heroes, Rogues, and Lovers: Testosterone and Behavior. New York:McGraw-Hill
Letters to Nature
Nature 226, 869 - 870 (30 May 1970); doi:10.1038/226869a0
Effects of Sexual Activity on Beard Growth in Man
ANONIMO
DURING the past two years I have had to spend periods of several weeks on a
remote island in comparative isolation. In these conditions I noticed that my beard
growth diminished, but the day before I was due to leave the island it increased
again, to reach unusually high rates during the frst day or two on the mainland.
Intrigued by these initial observations, I have carried out a more detailed study and
have come to the conclusion that the stimulus for increased beard growth is related
to the resumption of sexual activity.
El papel de la testosterona en el hombre
En el feto permite la diferenciación sexual (formación del pene, testículos, escroto y los
conductos que transportarán el semen).
En el adolescente contribuye al desarrollo de los caracteres sexuales masculinos
(cambios en el tono de voz, aparición de vello facial, púbico y axilar, crecimiento y
maduración acelerada de huesos y crecimiento de genitales externos).
En el hombre adulto controla las funciones sexuales como:
libido (deseo sexual)
potencia (calidad de la erección)
fertilidad (producción de espermatozoides).
Además, mantiene la apariencia y estructura típicas masculinas. Es importante para la
salud y funcionamiento físicos y tiene una influencia decisiva en el estado de ánimo y la
sensación de bienestar.
Fuente: testículo y adrenal
El papel de la testosterona en la mujer
1) Contribuye a la resistencia ósea, así como al desarrollo de la masa muscular y la fuerza.
2) Ayuda a la sensación general de bienestar y al nivel de energía.
3) Mantiene la libido y el deseo sexual.
4) Es responsable de la sensibilidad del clítoris y pezones, vinculados con el placer sexual.
5) Mejora el ánimo y la experiencia sexual
Fuente: ovario y adrenal
El cambio hormonal alrededor de la ovulación produce cambios faciales y en el
tono de la voz. En un estudio de antropólogos, psicólogos y biólogos se tomaron
fotografías y grabaron las voces de 202 mujeres y realizaron determinaciones
hormonales en dos momentos diferentes del ciclo menstrual. A continuación
más de 500 varones puntuaron el atractivo facial y oral de las dos sesiones. Los
varones asignaron mayor atractivo cuando los niveles de estrógenos estaban
elevados y los de progesterona en su nivel más bajo. También interrogaron a más
de 500 mujeres sobre el atractivo de las mujeres estudiadas y coincidieron con la
evaluación de los varones.
La investigación se suma a la idea de que el ciclo hormonal de la mujer está
relacionado con diversos cambios fsiológicos y de comportamiento. Por
ejemplo, los estudios anteriores han encontrado que cuando se es fértil,
aumenta el deseo sexual de las mujeres
Estradiol en las mujeres
- la cintura se hace estrecha
- sube el timbre de la voz;
- se forma la grasa subcutánea (debido a los depósitos de grasa se redondean
las caderas y se aumentan las glándulas mamarias)
- la piel se hace más fna y lisa
- en el ovario crece el folículo;
- la capa interior del útero se prepara para el embarazo;
- se normaliza el período menstrual.
Estradiol es la hormona de la belleza. Bajo su influencia la piel se hace más
elástica y lisa
El estradiol en las mujeres generalmente se forma en los
ovarios y la corteza adrenal. Durante el embarazo lo produce
la placenta
Estradiol en los hombres
En los hombres también se produce pero en las cantidades
considerablemente menores. ¿Qué hace el estradiol en el organismo
masculino?
- Aumente el depósito de calcio en los tejidos óseos.
- Participa en los proceso de la producción de esperma.
- Intensifca el metabolismo de oxígeno.
- Regula la función del sistema nervioso.
- Aumenta la coagulación de la sangre.
- Estimula el metabolismo.
- Reduce la cantidad de colesterol “malo”, disminuyendo el riesgo de
las enfermedades cardiovasculares.
Los testículos y la corteza adrenal producen el estradiol en los hombres.
Vivir en grupo conlleva el desarrollo de nuevas habilidades cognitivas
1) reconocer a los distintos miembros
2) entender cual es su estatus social
3) inferir como son las relaciones entre otros
Los animales tienden a reducir el conflicto ya que resulta en mucho tiempo y
energía y en posibles heridas: se tiende a establecer cómo son las relaciones entre
individuos observando a otros
Primer demostración de que animales no humanos usan la inferencia transitiva para establecer jerarquías sociales
Nature 2004
Pinyon jays use transitive inference to predict social dominance
Guillermo Paz-y-Miño C1, Alan B. Bond1, Alan C. Kamil1,2 & Russell P. Balda3
Center for Avian Cognition, School of Biological Sciences, University of Nebraska, Lincoln, Nebraska
68588, USA
Department of Psychology, University of Nebraska, Lincoln, Nebraska 68588, USA
Department of Biological Sciences, Northern Arizona University, Flagstaff, Arizona 86011, USA
Living in large, stable social groups is often considered to favour the evolution of
enhanced cognitive abilities, such as recognizing group members, tracking their social
status and inferring relationships among them. An individual's place in the social order
can be learned through direct interactions with others, but conflicts can be timeconsuming and even injurious. Because the number of possible pairwise interactions
increases rapidly with group size, members of large social groups will beneft if they
can make judgments about relationships on the basis of indirect
evidence. Transitive reasoning should therefore be particularly important for social
individuals, allowing assessment of relationships from observations of interactions
among others. Although a variety of studies have suggested that transitive inference
may be used in social settings, the phenomenon has not been demonstrated under
controlled conditions in animals. Here we show that highly
social pinyon jays (Gymnorhinus cyanocephalus) draw sophisticated inferences about
their own dominance status relative to that of strangers that they have observed
interacting with known individuals. These results directly demonstrate that animals
use transitive inference in social settings and imply that such cognitive capabilities are
widespread among social species.
Gymnorhinus cyanocephalus
Los machos pueden inferir la dominancia
relativa entre 5 animales viéndolos pelear
entre sí. Para esto utilizan inferencias
transitivas y establecen un ranking a partir
de las peleas observadas.
En la naturaleza esto les permitiría decir a
que vecinos desafar y a cuales no .
Esto es consistente con el gran tiempo que
pasan estos individuos observándose, tanto
en la naturaleza como en acuarios
Peces Cíclidos
Astatotilapia burtoni
Oreochromis mossambicus
Los cíclidos (Cichlidae) son una Familia del Orden Perciforme. Son una familia de
gran éxito evolutivo, mayormente de agua dulce y son muy atractivos para la
acuarioflia siendo de los peces más solicitados por expertos en esta práctica.
Cada año son encontradas numerosas especies nuevas y muchas de éstas aún no descritas. El número real
de especies en esta familia no está claro debido a estimados que varían de 1300 a 3000 especies los cuales
poseen gran diversidad de formas y características únicas haciendo de esta una de las familias más grandes
de vertebrados. La mayoría de las especies de esta familia tiene un promedio de vida de 10 a 20 años.
La reproducción en todos los vertebrados es controlada por el eje cerebrohipófsis-gonada que se ha conservado a lo largo de la evolución de este linaje
Las neuronas GnRH1 integran la información que proviene de las señales ambientales y
sociales. También integran señales internas que indica el estado metabólico y hormonal
de los animales
Fenotipo dominante: 10 al 30 % de la población, coloridos y agresivos, cortejan a las
hembras (19 comportamientos asociados descriptos)
Fenotipo subordinado: se parece mas a las hembras, están con ellas todo el tiempo pero
no las cortejan
Astatotilapia burtoni
Macho dominante
Hembra “grávida”
Macho no dominante
Hembra incubando bucalmente
Lago Tanganika
En Astatotilapia burtoni las neuronas GnRH1 son controladas en forma
directa por el estatus social, que es una carácter altamente dinámico de
estas especies
Los machos de Astatotilapia burtoni
responden rápidamente a las
oportunidades sociales
Subordinado
Dominante
Ascenso social
A los pocos minutos
Cambios en el patrón de coloración
Aparición de comportamientos dominantes
A los 20 minutos
Activación de egr-1 en las neuronas GnRH-1
A los 30 minutos
A la semana
Aumento en los niveles de GnRH-1
Se adquieren todas las características
propias de un individuo dominante
egr-1 pertenece al grupo de los IEG (“immediate early gene”): no sólo
indica activación neuronal temprana, es también un importante factor de
transcripción para GnRH-1
Rapid increase in mRNA expression of the immediate early gene egr-1 in GnRH1 neurons and throughout the nuclei
of the SBN in males transitioning from subordinate to dominant status. (A) Photomicrograph of egr-1 silver grains
(small black dots; in situ hybridization) on GnRH1 neurons (arrows) in the anterior parvocellular preoptic nucleus
(aPPn) of a male A. burtoni. (Scale bar, 10 μm.) (B) Egr-1 silver grain density (mean ± SE) of the entire aPPn in
subordinate (Sub), ascending (Ascend), and dominant (Dom) males shows greater egr-1 staining at 20 min after
social opportunity in ascending males compared with the stable social states. (C) GnRH1 neuron number (open
circles) and egr-1 silver grain density (flled circles) (mean ± SE) within adjacent sections of the aPPn to show the
greater egr-1 staining in sections that have more GnRH1 neurons
Luego del ascenso social se observa un drástico aumento en el tamaño de los somas de
las neuronas GnRH-1 (hasta 8 veces mas voluminosas)
También aumenta mucho el número de espinas dendríticas
Y esto puede ocurrir mucha veces en la vida de un individuo
Día 1 comienza a detectarse el crecimiento
Día 4 alcanzan el máximo tamaño
SUB
DOM
Los individuos subordinados están “siempre listos” para convertirse en dominantes.
(MAYOR CRITICA A LA HIPOTESIS DE FERNALD)
Su respuesta a la oportunidad de ascenso social es rápida y abarca desde respuestas
comportamentales hasta cambios genómicos en el cerebro
GnRH1
FSH y LH
En A. burtoni se han descripto 2 tipos de R-GnRH:
1) GnRH-R1 (los niveles hipofsarios de su mRNA son regulados socialmente)
2) GnRH-R2 (no regulado socialmente)
Este aumento lleva días en ocurrir a diferencia de lo observado en cerebro
Sin embargo egr-1 en hipófsis y el mRNA de LH y FSH aumentan a los 30 minutos
de la oportunidad de ascenso social
La liberación de GnRH1 activa rápidamente a la hipófsis
Los niveles circulantes de FSH y LH
también aumentan a los 30 minutos
de la oportunidad de ascenso social
El aumento inicial de GnRH1 - que es
socialmente regulado – estimula la
síntesis y la liberación de FSH y LH
1) El animal percibe su oportunidad de ascenso social
2) A los pocos minutos responde comportamentalmente
3) A lo pocos minutos la porción del eje cerebro-hipófsis comienza a
prepararlo para la reproducción
¿Qué pasa con los testículos?
Espermatogénesis
Esteroidogénesis gonadal (andrógenos)
Si el ND recién se vuelve D, pese a tener un
testículo de menor tamaño puede producir o
retener esperma en bajas tasas: ¿de un estadio
dominante anterior?
5-7 días crecimiento testicular
10-11 días producción de nuevo esperma
La percepción de la oportunidad social por parte de un individuo ND dispara cambios
en el mRNA para la síntesis de proteínas importantes para el control de la
espermatogénesis y esteroidogénesis testicular
1) Cambios rápidos (minutos a horas): R-FSH, R-andrógenos, R-glucocorticoides
2) Cambios lentos (días): R-LH, aromatasa gonadal, R-estrógenos
La rápida respuesta transcripcional en el punto más distante del eje cerebro-hipófsis-gonada,
demuestra la alta sensibilidad y plasticidad de este sistema en respuesta a la información
social.
Es sorprendente la velocidad de los cambios en los niveles de mRNA tanto en cerebro como
en testículo a minutos de que el individuo ND percibe la oportunidad de ascenso social.
Seguramente el testículo, en principio, podría estar respondiendo desligado del resto del eje.
Las rápidas respuestas genómicas frente a la oportunidad de ascenso social
sugieren que esta especie utiliza la información social para defnir el tipo de
comportamiento que mostrarán
¿Cómo y cuándo integran esa información?
Conflicto D vs ND + Conflicto entre D vecinos
La dominancia depende de ganar los combates, pero un gran número de combates son
energéticamente costosos y le quitan al individuo tiempo y energía para el cortejo y la
reproducción.
Ambiente natural inestable
Aprender a través de la observación de otros combates
Aprender de otros combates en los que el individuo fue parte
Para comprender como es integrada la información lo primero que se preguntaron fue
cuál es el papel de los distintos sistemas sensoriales cuando un macho dominante
suprime a otro
¿Qué sucede con el comportamiento, la fsiología reproductiva y el estrés de un macho
D pequeño cuando solamente ve a otro macho D de mayor tamaño (4 veces más)?
Se establecen 2
territorios sin que los
individuos se vean y
cada uno está con una
hembra
Al sacar la barrera opaca
el más pequeño pierde
la coloración y lo
comportamientos típicos
de la dominancia
Sin embargo, no se modifcan:
a) La expresión de genes del cerebro relacionados con la reproducción y el estrés
- GnRH1
- CRF
- AVT
b) Los niveles circulantes de andrógenos
c) El tamaño del testículo
Las señales visuales son muy importantes en la regulación de los comportamientos
pero son necesarios otros estímulos sensoriales para suprimir completamente la
fsiología reproductiva de los individuos ND
Al observar un individuo D de mayor tamaño, los D de menor tamaño usan una
“estrategia oportunística”: comportarse como ND y parecerse a ellos
minimizando posibles ataques y heridas
Todo esto lo harían anticipándose a una oportunidad en el futuro cercano
de obtener un nuevo territorio para reproducirse
Los machos dominantes despliegan combates y disputas territoriales con sus vecinos
dominantes: ¿Cómo afecta su comportamiento este tipo de interacción agonística?
Se observaron animales D y ND en una situación seminatural y se observó que los
individuos ND actuaban de manera agresiva sólo cuando los D no los veían. Los ND
están muy atentos a lo que hace o no el D
En primates se observó una relación similar entre dominantes y subordinados
Se evaluó a respuesta de los machos cuando eran observados para ver si esta
respuesta era modulada por el contexto social: ¿el comportamiento cambia
según quien mire?
- Sí, el comportamiento de los machos depende de quien los esté mirando
- Si el observador era una hembra grávida el macho pelea con mayor
intensidad
- Si el observador era una macho de mayor tamaño (mas dominante) el macho
pelea con menor intensidad
Existe un rico repertorio de comportamientos que dependen no sólo del
estatus social del individuo sino también del contexto social circundante
¿En qué zonas del cerebro y de que manera
se procesa la información que aporta el
contexto social de los peces?
SBN = “Social Brain Network”
Comportamientos sociales en vertebrados
Coordinados por circuitos neuronales altamente conservados
Evalúan los inputs y los contextos y responden generando cambios comportamentales
El SBN comprende 6 núcleos cerebrales o nodos interconectados que expresan
altos niveles de R-esteroides
Estas estructuras fueron descriptas en mamíferos pero se han encontrado regiones
homólogas en reptiles y peces
El estudio de SBN en distintos grupos de vertebrados permite analizar en distintos
modelos las bases neurales del comportamiento social
La expresión de R-esteroides en las neuronas del SBN sugiere una integración local del
comportamiento del individuo con su estatus hormonal
El SBN no es la única red neuronal relacionada con el comportamiento reproductivo
Sistema de recompensa mesolímbico (SRM) (conservado entre vertebrados)
SBN + SRM = “social decision-making network”
El reconocimiento de clave sociales o de oportunidades de ascenso social
activa muchos mecanismo neuronales y genómicos
3 a 19 comportamientos diferentes
cambios en coloración
cambios fsiológicos
IEGs: “immediate early genes”
egr-1
cfos
jun
arc
Indicadores de actividad neuronal muy
usados en las neuronas SBN: potenciales
de acción genómicos
La respuesta de los IEGSs en la célula indican un aumento de la actividad neurona que lleva
a cambios transcripcionales. Su presencia nos indica cuales son las regiones que se activan
en el cerebro ante un determinado estímulo
¿Cómo responde el cerebro de un macho no dominante a una
oportunidad de ascenso social?
Social opportunity rapidly increases egr-1 mRNA levels (measured by quantitative PCR in nuclei of the SBN. Relative
mRNA levels (normalized to the geometric mean of the reference genes 18s and g3pdh) were higher in ascending males
compared with the stable subordinate and dominant male states. Different letters indicate signifcant differences among
social groups at P < 0.05. ns, not signifcant. ATn, anterior tuberal nucleus; Ce, cerebellum; Dm, medial part of the dorsal
telencephalon; Dl, lateral part of the dorsal telencephalon; Pit, pituitary; POA, preoptic area; Vs, supracommissural
nucleus of the ventral telencephalon; VTn, ventral tuberal nucleus; Vv, ventral nucleus of the ventral telencephalon.
En otros modelos animales se observa una respuesta diferente en el cerebro
según se trate de comportamiento agresivo o comportamiento reproductivo.
Pero en el caso del ascenso social hay contextos de agresividad y de
reproducción que se solapan y es por eso que se activan todos los núcleos a la
vez.
Es posible que la oportunidad de ascenso social provoque una reacción muy
masiva en el SBN debido a nuevas necesidades neuronales y cognitivas para este
cambio de rango
En esta especie curiosamente se vio que a los 30 min empieza a aumentar el mRNA para estrógenos: ¿rol de los estrógenos en esta transición?
¿ Y qué es lo que pasa con las hembras?
Cuando las hembras eligen pareja son mucho mas minuciosas que los machos debido a
que una decisión equivocada resulta mucho más desfavorable energéticamente que para
los machos.
Hembra grávida sólo puede ver 2 machos dominantes y elige uno
Si el elegido gana: núcleos del SBN relacionados con la reproducción se activan
diferencialmente.
Si el elegido pierde: se activa fuertemente el septum lateral, un núcleo relacionado con la
ansiedad
Relative levels of mRNA expression of cfos (A)
and egr-1 (B) for each of the six nodes of the SBN,
plotted as a function of whether females saw their
preferred males win (flled bars) or lose (open bars)
a fght. Asterisks above pairs of values (mean + SE)
indicate signifcant differences (t tests, corrected for
multiple comparisons). Between A and B is a
schematic sagittal section of the A. burtonibrain
showing the approximate locations of the
microdissected brain regions sampled. AH, anterior
hypothalamus; Cce, cerebellum; Dm, medial part of
the dorsal telencephalon; Dl, lateral part of the
dorsal telencephalon; LS, lateral septum; PAG,
periaqueductal gray; R, raphe nucleus; Vm,
ventromedial hypothalamus.
¿Qué ocurre durante el descenso social de los machos?
Es mucho menos lo que se sabe sobre la fsiología de un macho que pierde su territorio y
pasa a ser subordinado
A los pocos minutos el animal pierde su coloración, apaga la barra oscura de su ojo y sólo
muestras comportamientos de subordinado
Tamaños neuronas GnRH1
mRNA GnRH1
Tamaño testicular
lleva varias semanas
Se sabe también que luego de las 24 hs hay un AUMENTO en el mRNA de GnRH1 que
facilitaría un rápido regreso al estatus dominante en caso de que se de una oportunidad.
Ascenso social: asociado con cambios RAPIDOS desde el nivel organísmico al molecular
Descenso social: los mecanismos moleculares asociados llevan mucho mas tiempo en
ocurrir. Se cree que es una adaptaciones a posibles oportunidades de ascenso que
seguramente se den en la naturaleza con alta frecuencia