Carotenoides: distribuci¶on en el mundo vegetal y animal Ma r g a r it a S a la z a r Go n z a¶ le z D e p t o . d e B io t e c n o lo g ¶ ³a . U A M-I. A p d o . P . 5 5 -5 3 5 .M¶e xic o .D . F. 0 9 3 4 0 . Distribuci¶ on en el mundo vegetal Los carotenoides, son sintetizados de \novo" por todos los organismos fotosint¶eticos, incluyendo las cianobacterias, y ocasionalmente por las bacterias nofotosint¶eticas y los l¶³quenes. sentativas del g¶enero Oscillatoria sp, adem¶ as de los g¶eneros Phormidium foveolarum, Anabaena aerulosa, Nostoc commune, Tolypothrix tennuis, Aphanizomenon °osaquae, Synechococcus elongatus, Calothrix parietina y Microcystis aeruginosa. En el medio marino, la s¶³ntesis se lleva a cabo esencialmente por el ¯toplancton: microalgas, cianobacterias y otros organismos aut¶otrofos; as¶³ como por las micro¯tas y macro¯tas b¶enticas. Ha sido reportado que las enzimas espec¶³¯cas de la s¶³ntesis de carotenoides se encuentran codi¯cadas en el material gen¶etico contenido en el n¶ ucleo, sintetizadas en los ribosomas citopl¶ asmicos y transportados hacia los cloroplastos, o bien, pueden ser sintetizados in situ si est¶ an presentes las mol¶eculas precursoras iniciales. El cloroplasto, ha sido considerado como un organelo completamente aut¶onomo, capaz de realizar directamente la s¶³ntesis de carotenoides (Young y Briton, 1993). En el caso de los hongos, no considerados como vegetales, la presencia de la astaxantina ha sido reportada en diferentes g¶eneros como Pha±a rhodozyma y Rhodotorula rubra (Longo, et al., 1992; Nelis, et al., 1991). En el caso de los vegetales superiores, existen reportes unicamente en 5 especies de °ores: Adonis aestivalis, la cual presenta adem¶ as ¯-caroteno; Adonis annua, Adonis °ammeus, Adonis turkestanica y Viola tricolor , la cual contiene adem¶ as lute¶³na, ¯-caroteno, °avoxantina, violaxantina y licopeno (Goodwin, 1965; Goodwin,1980). Distribuci¶ on en el mundo animal En el reino animal, los pigmentos carotenoides se presentan en forma de lipocromos solubles, unidos por medio de enlaces proteicos. Merejkowsky (1883), en sus primeras investigaciones, mostr¶ o que la hidr¶ olisis de estos compuestos liberaba un pigmento rojo, al cual llam¶ o zooeritrina, el cual debido a estudios espec¶³¯cos de puri¯caci¶ on de prote¶³nas, an¶ alisis e identi¯caci¶ on de espectros de absorci¶ on adquiri¶ o posteriormente el nombre de astaxantina. Como resultado del avance de estos estudios, se pudieron establecer listas de distribuci¶ on de carotenoides en los ¶ organos de las diferentes especies de invertebrados (Tabla 3). La distribuci¶ on y dominancia de los pigmentos carotenoides en los organismos fotosint¶eticos puede variar de un g¶enero a otro, en funci¶on de las enzimas participantes, tal aspecto ha sido considerado para establecer la taxonom¶³a, as¶³ como las teor¶³as de evoluci¶ on de las algas a partir de organismos primitivos (Klein, 1967). La dominancia de algunos pigmentos carotenoides: carotenos (® y ¯) y xanto¯las (xantinas: violaxantina, astaxantina, zeaxantina, etc.) en los diferentes grupos de algas, se presenta en la tabla 1. Los carotenoides est¶ an ampliamente distribuidos en las diferentes divisiones de algas, sin embargo, la mayor diversidad se presenta en las cloro¯tas (Tabla 2), en las cuales la localizaci¶ on de la astaxantina, como metabolito de alto valor agregado, est¶a en funci¶on de las condiciones de cultivo, espec¶³¯camente temperatura e intensidad luminosa. De esta manera, bajo condiciones favorables se localiza en los cloroplastos, mientras que en condiciones desfavorables (altas intensidades luminosas) se acumula en los gl¶obulos extracloropl¶ asticos. As¶³ tambi¶en, se lleg¶ o a la determinaci¶ on de dos grandes grupos de pigmentos: el primero que comprende los verdaderos carotenoides, es decir aquellos pigmentos que se encuentran unidos en proporci¶ on estequiom¶etrica con las prote¶³nas por enlaces no covalentes, mientras que el segundo grupo est¶a constituido por carotenoides que se encuentran disueltos en compuestos lip¶³dicos. Zagalski, (1976) y Briton et al., (1982), utilizando t¶ecnicas de bioqu¶³mica avanzada de prote¶³nas y de espectroscop¶³a de masas, contribuyeron a la a¯rmaci¶ on de estos resultados. Los pigmentos caracter¶³sticos, en el caso de las cianobacterias, son la equinenona, la zeaxantina y la astaxantina, y ¶estos se presentan en las especies repre- En general, los animales no presentan la capacidad de sintetizar pigmentos carotenoides, sin embargo, 60 Carotenoides: distribuci¶on en el mundo vegetal y animal. Margarita Salazar Gonz¶ alez. Tabla 1. Principales pigmentos dominantes en las algas. (Goren°ot y Guern, 1989; Richmond, 1986; Cohen, 1999). Algas Pigmentos Rodo¯tas Neoxantina, luteina, zeaxantina, violaxantina, ¯-caroteno, criptoxantina. Dino¯ceas Dinoxantina, diadinoxantina, peridina, ¯-caroteno. Eugleno¯tas Astaxantina, neoxantina, ¯-caroteno, diatoxantina, dianoxantina. Diatomeas Fucoxantina, diadinoxantina, diatoxantina,¯-caroteno. Criso¯ceas Fucoxantina, diadinoxantina, lute¶³na ¯-caroteno, zeaxantina, violaxantina, diatoxantina. Xanto¯ceas Diadinoxantina, heteroxantina, vaucheriaxantina,¯-caroteno, neoxantina, diatoxantina. Feo¯ceas Fucoxantina, diatoxantina, luteina, ¯-caroteno Cloro¯tas Astaxantina, lute¶³na,zeaxantina,neoxantina, violaxantina, ¯-caroteno, anteraxantina, neoxantina. Tabla 2. Presencia de carotenoides en las Cloro¯tas, bajo condiciones de alta intensidad luminosa (Goodwin, 1980). Especie Pigmento Ankistrodesmus spp. Equinenona, cantaxantina, astaxantina Brachiomonas simplex astaxantina Chlamydomonas nivalis Equinenona, cantaxantina, astaxantina Chlorella fusca (pyrenoidosa) Equinenona, astaxantina Chlorella fusca var rubescens Equinenona, cantaxantina, astaxantina Chlorella zo¯ngiensis Equinenona,cantaxantina, astaxantina Clorococcum infusionium Equinenona,cantaxantina, astaxantina Clorococcum multinucleatum Equinenona, cantaxantina, astaxantina Clorococcum olefaciens Equinenona, cantaxantina, astaxantina Clorococcum wimeerii Equinenona, cantaxantina, astaxantina3,4,4¶-trihidroxi-¯-caroteno Coelastrum proboscideum Equinenona, cantaxantina, astaxantina vardilatatum Crucigenia apiculata Equinenona, cantaxantina, astaxantina Dictyococcus cinnabarinus Equinenona, cantaxantina,3,4-diketo-¯-caroteno Fritschiella tuberosa Equinenona, cantaxantina, astaxantina fritschiellaxantina Gymnozya moniliformis equinenona Haematococcus droebakensis Equinenona, cantaxantina, astaxantina Haematococcus lacustris Equinenona, cantaxantina, astaxantina ¯-caroteno Haematococcus pluvialis Equinenona, astaxantina, crustaxantina Foenicopterona,3,4,4¶-trihidroxi-¯-caroteno Hydrodictyonreticulatum Equinenona, astaxantina Nannocloris atomus astaxantina Protosiphonbotryoides Equinenona, cantaxantina, astaxantina, 4¶-hidroxiequinenona, 4-hidroxi-3¶,4¶-diketo-44¯-caroteno Scenedesmus brasiliensis equinenona Scenedesmus spp. Equinenona, cantaxantina, astaxantina Scotiella spp. Equinenona, cantaxantina, astaxantina Trentepholia aurea ¯-caroteno 61 62 la mayor¶³a son capaces de asimilarlos en forma selectiva, una vez obtenidos de su r¶egimen alimenticio pueden ser biosintetizados o metabolizados ya sea por oxidaci¶ on o reducci¶on de los precursores primarios, dando por consecuencia la diversidad de pigmentos carotenoides en los organismos del medio ambiente marino. Em algunos animales marinos, los procesos metab¶ olicos que intervienen en la transformaci¶on de los carotenoides son muy especializados debido a la importancia que tienen ¶estos en el camu°aje, en las actitudes de cortejo, de guerra o de defensa (LiaaenJensen, 1990). Un ejemplo de la v¶³a de bios¶³ntesis se presenta en el crust¶ aceo Panulirus japonicus, en el cual a partir del ¯-caroteno o isocriptoxantina, por medio de reacciones de oxigenaci¶on e hidroxilaci¶on, dan origen a la mol¶ecula de la astaxantina, lo cual ha sido con¯rmado por utilizaci¶on de radiois¶otopos (Goodwin,1984; Katayama et al., 1973; Matsuno et al., 1974). La presencia de carotenoides en las esponjas, se ha detectado en sus estructuras debido a la acumulaci¶ on de ¯toplancton o de zooplancton rico en carotenoides; algunos pigmentos como la diatoxantina, astaxantina y zeaxantina pueden obtenerse a partir de la acumulaci¶ on de diatomeas, hongos y bacterias fotosint¶eticas, o bien por el metabolismo de otros pigmentos (Johnson,1991b). En los hidrarios, la astaxantina se presenta bajo una forma muy caracter¶³stica, como una carotenoprote¶³na azul llamada aloporina contenida en el esqueleto. En los crust¶aceos, la astaxantina, se presenta en casi todas las clases como pigmento caracter¶³stico, ya sea en forma libre o como xanto¯la esteri¯cada o no, o bien como carotenoprote¶³na. El principal sitio de acumulaci¶on es el exoesqueleto y caparaz¶ on, en el cual puede llegar a contener el 90 % de la astaxantina en forma libre, encontrandose en los cromat¶ oforos de la epidermis astaxantina esteri¯cada. Teniendo lugar procesos metab¶olicos importantes, en relaci¶ on con el transporte y la transformaci¶ on qu¶³mica de este pigmento de la epidermis al exoesqueleto. El papel de los carotenoides en estos organismos, es muy importante en los aspectos biol¶ ogicos del dimor¯smo sexual, ya que las hembras presentan en general una mayor proporci¶on de carotenoides con respecto a los machos. En el caso de los insectos, la distribuci¶on de carotenoides va a determinar en la mayor¶³a de los casos, modelos de pigmentaci¶on que pueden contribuir al estudio y explicaci¶on de mutaciones, as¶³ como de mecanismos de sobrevivencia, como por ejemplo el camu°aje. Estas variaciones en la distribuci¶ on ContactoS 37, 60{68 (2000) y funci¶ on van a estar reguladas por diferentes factores como son: la luz, la temperatura y la humedad (Tabla 4). Dentro de los reptiles, podemos mencionar en las tortugas la presencia de astaxantina en el caparaz¶on, en combinaci¶ on con el ¯-caroteno y la lute¶³na, asi tambi¶en existe astaxantina en la retina de la especie Clemmys insculpa. En los an¯bios, la distribuci¶ on de carotenoides es muy amplia, ya que se puede detectar en diferentes sitios de acumulaci¶ on, tales como la piel, el h¶³gado, los ovarios, los oviductos, las g¶ onadas, los ri~ nones, los m¶ usculos, el p¶ ancreas, los ojos, el nervio ci¶ atico y medular. El or¶³gen de estos pigmentos no es todav¶³a muy claro, sin embargo sus funciones est¶ an claramente de¯nidas, ya que ha sido reportado que durante las variaciones estacionales se producen cambios en el metabolismo y transporte de estos carotenoides que se mani¯esta en el periodo de hibernaci¶ on tanto en los machos como en las hembras. En los peces la presencia de astaxantina se encuentra ampliamente distribuida, ya que se ha reportado al menos en 86 especies, las cuales la contienen entre otros pigmentos carotenoides (Tabla 5). Esta distribuci¶ on est¶ a en funci¶ on del r¶egimen alimenticio, as¶³ como de la ¶epoca de fresa tanto en el macho, como en la hembra, dependiendo adem¶ as de la fase de desarrollo y crecimiento en la que se encuentren los organismos, ya que se puede llegar a manifestar la dominancia temporal de un pigmento espec¶³¯co. De esta manera la funci¶ on primordial de los carotenoides se da en la reproducci¶on, sin embargo tambi¶en desempe~ nan un papel muy importante en la visi¶ on y como precursores de la vitamina A. Las aves acumulan v¶³a alimentaci¶ on, carotenoides en el cuerpo y en el plumaje, con¯riendoles una coloraci¶ on que va desde tonalidades amarillas, hasta el color naranja, siendo posible la presencia de diferentes pigmentos en un mismo organismo. Se ha reportado que la acumulaci¶ on de los carotenoides provenientes de la alimentaci¶ on, est¶ a programada gen¶eticamente, y que la transferencia de los pigmentos hacia las plumas est¶ a regulada por control hormonal, induciendo adem¶ as el dimor¯smo sexual y favoreciendo el reconocimiento de la pareja, ya que los carotenoides, particularmente los que aportan la coloraci¶ on roja y naranja, se presentan en mayor concentraci¶ on en los machos a diferencia de las hembras, otorg¶ andoles una coloraci¶ on muy vistosa y llamativa para las hembras (Goodwin,1980 y Pomarµede, 1990) (Tabla 6). Conclusiones y perspectivas La presencia de los compuestos carotenoides, ha sido ampliamente reportada, ya que se han aislado Carotenoides: distribuci¶on en el mundo vegetal y animal. Margarita Salazar Gonz¶ alez. 63 Tabla 3. Distribuci¶on, localizaci¶on y coloraci¶ on de la astaxantina en los invertebrados (Goodwin, 1984). Especie Hidrozoarios Velella lata Velella sp. Porpita sp. Hidrarios Allopora californica Distichoporacoccinea Distichopora nitida Distichopora violacea Stylaster elegans Stylaster roseus Stylaster sanguineus Braqui¶ opodos Artemia salina Branchinecta packardi Branchipus stagnalis Chirocephalusdiaphanus Tanymastix lacunae Cop¶ epodos Cyclops vernalis Eudiaptomus amblyodon Cirripedios Lepas anatifera Lepas fascicularis Malacostr¶ aceos Astacus astacus Callinectes sapidus Cambarus clarkii Cancer pagurus Carcinusmaenas Clibanarius erythropus Eriphia spinifrons Eupagurus bernhardus Galathea strigosa Homarus americanus (vulgaris) Homarus gammarus Idothea granulosa Idothea montereyensis Localizaci¶ on Color Pigmento umbrela umbrela umbrela y tent¶ aculos violeta violeta violeta astaxantina astaxantina astaxantina esqueleto esqueleto esqueleto esqueleto esqueleto esqueleto esqueleto violeta rojo amarillo rojo rojo, rosa violeta, rojo rosa astaxantina astaxantina astaxantina astaxantina astaxantina astaxantina astaxantina sangre sangre sangre sangre verde verde azul azul azul-verde verde cantaxantina cantaxantina cantaxantina cantaxantina cantaxantina huevos astaxantina - negro, gris, azul, violeta, verde azul huevos huevos azul azul astaxantina esqueleto esqueleto ovario, huevos caparaz¶ on exoesqueleto esqueleto huevos esqueleto huevos, ovarios verde naranja,rojo verde rojo, violeta violeta verde astaxantina ¯-caroteno astaxantina astaxantina astaxantina astaxantina astaxantina ester de astaxantina astaxantina astaxantina esqueleto azul, amarillo astaxantina epidermis, sangre, huevos huevos, sangre, exoesqueleto verde cantaxantina verde cantaxantina zeaxantina zeaxantina zeaxantina zeaxantina astaxantina 64 ContactoS 37, 60{68 (2000) Orconectes limosus Pachygrapsus marmoratus Panulirus vulgaris Plesionica edwardsii Asteroideos Asterias rubens Asterina pectinifera Crossater papposus Lysiasterias perrieri Marthasterias glacialis glacialis Equinoideos Hemicentrotus pulcherimona Sterechinus neumayera Tabla 3. Continuaci¶ on esqueleto amarillo, rojo astaxantina cantaxantina esqueleto azul, violeta astaxantina esqueleto, ovarios, huevos hipodermis - rojo azul astaxantina azul astaxantina piel violeta piel - astaxantina, 7,8-didehydroastaxantina, 7,8,7¶8¶tetradehydroastaxantina astaxantina piel rojo astaxantina piel - astaxantina piel violeta azul astaxantina y adonirubina astaxantina, cantaxantina, adonirubina, zeaxantina. - - astaxantina - - astaxantina Carotenoides: distribuci¶on en el mundo vegetal y animal. Margarita Salazar Gonz¶ alez. 65 Tabla 4. Distribuci¶on de astaxantina en los insectos (Goodwin, 1984). Especie Ort¶ opteros Locusta migratoria Schistocerca gregaria Hom¶ opteros Acysthosiphon pelargonii Aphis fabae Brachycaudus cardini Eriosoma languinosum Eriosomaulmi Longiunguis pyrarius Periphyllus lyropictus Tetraneura ulmi Cole¶opteros Leptinotarsa spp. Lilioceris lilii Dipteros Chironomus annularius Pigmento Astaxantina,¯-caroteno ¯-caroteno,astaxantina,luteina astaxantina, isozeaxantina isozeaxantina, astaxantina, ¯-zeacaroteno, toruleno astaxantina, 3,4,4¶-trihydroxi-¯-caroteno. astaxantina, cantaxantina astaxantina, cantaxantina, ¯-caroteno. astaxantina Astaxantina,3,4-didehydrolicopeno astaxantina, isozeaxantina, isocriptoxantina astaxantina astaxantina, cantaxantina. astaxantina aproximadamente 600 carotenoides en el mundo viviente. Dentro de los cuales la presencia de la astaxantina ha sido detectada en la mayor¶³a de las especies de algas cloro¯tas, en 130 especies de crust¶ aceos, 27 de insectos, 86 de peces y 10 de aves. Los productores primarios tienen la capacidad de biosintetizar los carotenoides, ya que se encuentran gen¶eticamente codi¯cados; considerando que los animales no tienen esta posibilidad, la transferencia y el metabolismo de los pigmentos se va a llevar a cabo a trav¶es de la alimentaci¶on, v¶³a la cadena alimenticia. La transferencia de pigmentos carotenoides, as¶³ como la transformaci¶on metab¶olica a partir de varios precursores est¶a evidentemente regulada por las funciones biol¶ogicas: reproducci¶ on, camu°aje, dimor¯smo sexual, etc. La diversidad y naturaleza de las funciones de los carotenoides es muy amplia, tanto en el reino vegetal, reino fungi y reino animal; por lo que es importante resaltar la importancia que tienen en la funci¶ on de fotoprotecci¶ on y antioxidante en los vegetales, as¶³ como su papel como fuente metab¶ olica de retinol y de provitamina A en los animales. El conocimiento de la presencia y amplia distribuci¶ on de los carotenoides (particularmente astaxantina) en el reino vegetal, reino fungi y reino animal marca la pauta para la elaboraci¶ on de planes de producci¶on y extracci¶ on de ¶estos a partir de una vasta fuente natural, como una potencialidad en la selecci¶ on y desarrollo de una tecnolog¶³a limpia, para el aprovechamiento y utilizaci¶ on de metabolitos secundarios de alto valor agregado. Adem¶ as de representar un proceso econ¶ omico importante para el hombre debido al inter¶es a escala industrial, ya que existe una demanda insatisfecha de pigmentos a nivel mundial en los diferentes campos de aplicaci¶ on, siendo en el caso de astaxantina de 30 toneladas al a~ no. 66 ContactoS 37, 60{68 (2000) Tabla 5. Distribuci¶on de la astaxantina en los peces (Goodwin, 1984). Especie Anguilla anguilla Barbourisia rufa Bartus nigrofasciatus Beryx decadactylus B. splendes Carassius auratus Cetostomus regans Chaenocephalus aeratus Chelidonichthtys kumu Chrysophrys major Clupanodon punctatus Coilia mystus Cololabris saira Coregonus autumnalismigratorius Coreoperca kawamebari Cyclopterus lumpus Cyprinus carpio Dissotichus eleginoides Doderleinia berycoides Engraulis japonica Entosphenus japonicus Epinephelus akaara E. fasciatus Esox lucius Etrumeus micropus Exocoetus volitans Fistularias petimba Gambusia holbrooki Gasterosteus aculeatus Gephyloberix japonicus Gyrinomismus sp. Harengula tunasi Helicolenus hilgendor¯ Ilisha elongata Ischikauia steenackeri Lampetra planeri Latealabrax japonicus Lepidotrigla gÄ untheri Lepomis megalotis Micropterus salmoides Moroco steindachneri Muraenolepsis microps Nerophis phidion Notothenia gibberifrons Oncorhynchus tschawytscha Oncorhynchus tschavoytscha Opsarichthys unicirostris Oryzias latipes Nombre vulgar anguila dorada rosa dorada esplendida carpa dorada pez ballena pez dorado perca japonesa anchoa lamprea mero lucio sardina pez volador pez °auta guppy espinocha pez ballena sardina lamprea carpa orejona lobina negra salm¶ on salm¶ on Chinook Medaka Carotenoides: distribuci¶on en el mundo vegetal y animal. Margarita Salazar Gonz¶ alez. Tabla 5. Continuaci¶ on Paracottus kessleri Paracottus kessleri Paracottus kneri Parapristiopoma ¯lineatum Percha °uvitilis perca de agua Pimelometopon pulchhrum Platessa platessa lenguado Platichthys °esus lenguado Priacanthus boops Pristimoides amoenus Pronichthys agoo pez volador Pseudochaenichthys gorgianus Pungitus pungitus Pungitus sinensis Raja georgiana raya Regalecus glesne Rhinogobius brunneus Roccus saxalitis Rondeletia bicolor pez ballena Salmo fario trucha Salmo gairdneri trucha arcoiris Salmo salar salm¶ on del Atl¶ antico Salmo trutta trutta trucha de mar Salmo trutta morpho fario Salvelinus sp. trucha Sardina pilchradus Sarotherodon mossambicius Scorpaena scrofa Sebastes baramenuke pez piedra Sebastes °avidus Sebastes minitus Sebastes umbrosus Sebasticus marmoratus Sebastolobus macrochir Serrasalmo nattereri pira~ na Stolephorus japonicus Tinca tinca Trematomus hansoni Tribolodon hakonensis Zacco temmunke - 67 68 ContactoS 37, 60{68 (2000) Tabla 6. Presencia de la astaxantina en las aves (Goodwin,1984). Especie Pigmentos Nombre vulgar Ajaia ajaia Astaxantina, cantaxantina esp¶ atula rosa Bombycilla cedrorum astaxantina cotorro Guara guara Astaxantina, cantaxantina ibis escarlata Phoenicircus nigricollis Astaxantina, cantaxantinaadonirubina ave alhaja Phoenicoparrus andinus Astaxantina, cantaxantinaadonirubina °amingo de los Andes Phoenicoparrus jamesi Astaxantina, cantaxantinaadonirubina °amingo \James" Phoenicopterus antiquorum Astaxantina, cantaxantinaadonirubina Gran °amingo Phoenicopterus chilensis Astaxantina,cantaxantinaadonirubina °amingo chileno Phoenicopterus ruber Astaxantina, cantaxantina adonirubina °amingo americano Rampochelus carbo astaxantina Literatura citada 1. Britton, G., Armitt, G., Lau, S. Y. M., Patel, A. K., and Shone, C. C. 1982. In: Britton, G., and Goodwin, T. W. (Eds). Carotenoid Chemistry and Biochemistry. Pergamon Press. London. pp: 237. 2. Cohen, Z. (Ed). 1999. Chemicals from Microalgae. 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