rEVISIÓN Integración sensitivomotora: conceptos básicos, anomalías relacionadas con trastornos del movimiento y reorganización cortical inducida por el entrenamiento sensitivomotor Sergio Machado, Marlo Cunha, Bruna Velasques, Daniel Minc, Silmar Teixeira, Clayton A. Domingues, Julio G. Silva, Victor H. Bastos, Henning Budde, Mauricio Cagy, Luis Basile, Roberto Piedade, Pedro Ribeiro Introducción. La integración sensitivomotora se define como la capacidad del sistema nervioso central para integrar diferentes fuentes de estímulos y, paralelamente, transformar dichas entradas en acciones motoras. Objetivos. Revisar los principios básicos de la integración sensitivomotora, como sus bases neuronales y sus mecanismos elementales implicados en tareas orientadas hacia la consecución de objetivos específicos realizadas por sujetos sanos, y las anomalías descritas en los trastornos del movimiento más frecuentes, como la enfermedad de Parkinson, la distonía y el accidente cerebrovascular, además de los mecanismos relacionados con la reorganización cortical. Desarrollo y conclusiones. Todavía no está claro si estos trastornos se asocian a una entrada sensitiva periférica anormal o a un procesamiento central defectuoso, pero la mayoría de datos respaldan un mecanismo central. Nuestros resultados muestran que el proceso de integración sensitivomotora desempeña un posible papel en los mecanismos elementales implicados en tareas orientadas hacia la consecución de objetivos específicos realizadas por sujetos sanos y en la aparición de anomalías en la mayoría de trastornos del movimiento más frecuentes; asimismo, desempeña un posible papel en la adquisición de habilidades que tienen como factor crítico el acoplamiento de diferentes datos sensitivos que constituirán la base de elaboración de entradas motoras orientadas conscientemente hacia la consecución de objetivos. Palabras clave. Accidente cerebrovascular. Conjunción. Distonía. Enfermedad de Parkinson. Integración sensitivomotora. Movimientos sacádicos. Tiempo hasta el contacto. Introducción La integración sensitivomotora es un proceso cere­ bral que permite, mediante operaciones neuronales complejas, la ejecución de una determinada conduc­ ta motora voluntaria en respuesta a exigencias espe­ cíficas del entorno [1]. En otras palabras, es la com­ binación dinámica de información sensitiva para dar lugar a una respuesta motora intencionada [2]. Por consiguiente, el patrón de conducta de los sujetos sa­ nos o los pacientes con trastornos del movimiento depende del proceso de integración sensitivomotora [3]. Muchos estudios tratan el proceso de la integra­ ción sensitivomotora para dilucidar las funciones ce­ rebrales, para clarificar los mecanismos fisiopatoló­ gicos de los trastornos del movimiento y para mejo­ rar las estrategias de rehabilitación neurofuncional que se basan en la habilidad para reorganizar el siste­ ma nervioso central. En este contexto, este estudio revisa diferentes aspectos implicados en los procesos de integración sensitivomotora, los cuales, a lo largo www.neurologia.com Rev Neurol 2010; 51 (7): 427-436 de los años, han llegado a caracterizar el campo y, paralelamente, se convirtieron en el centro de la in­ vestigación intensiva de varios laboratorios. Este artículo revisó los principios básicos de la in­ tegración sensitivomotora, como sus bases neurona­ les y sus mecanismos elementales implicados en ta­ reas orientadas hacia la consecución de objetivos es­ pecíficos realizadas por sujetos sanos (p. ej., movi­ mientos sacádicos, escribir a máquina, tirar al blanco y tareas de tiempo hasta el contacto). Asimismo, re­ visamos las anomalías descritas en los trastornos del movimiento más frecuentes, como los mecanismos relacionados con la reorganización cortical. De acuerdo con los tópicos antes mencionados, desa­ rrollamos una estrategia para buscar estudios en las principales bases de datos. La búsqueda asistida por ordenador utilizó las siguientes bases de datos: Pub­ med/Medline, ISI Web of Know­ledge, Cochrane Da­ tabase y Scielo. Se buscaron los términos ‘conjun­ ción’, ‘reorganización cortical’, ‘distonía’, ‘enfermedad de Parkinson’, ‘movimientos sacádicos, ‘entrenamien­ Cartografía Cerebral e Integración Sensitivomotora; Instituto de Psiquiatría; Universidad Federal de Río de Janeiro, IPUB/UFRJ (S. Machado, M. Cunha, B. Velasques, D. Minc, S. Teixeira, J.G. Silva, V.H. Bastos, R. Piedade, P. Ribeiro). Escuela de Educación Física; Departamento de Biociencias, EEFD/UFRJ (P. Ribeiro). Servicio de Epidemiología y Bioestadística; Instituto de Comunidad Sanitaria; Universidad Federal Fluminense, UFF; Río de Janeiro (C.A. Domingues, M. Cagy). Servicio de Neurocirugía; Facultad de Medicina de la Universidad de São Paulo (L. Basile). Laboratorio de Psicofisiología; Facultad de Psicología y Fono­­audiología; UMESP (L. Basile). Instituto de Neurociencia Aplicada, INA; Río de Janeiro (S. Machado, M. Cunha, B. Velasques, P. Ribeiro). Facultad de Ciencias de la Actividad Física; Curso de Educación Física; Universidad Federal de Vale do São Francisco, UNIVASF; Pernambuco (M. Cunha). Universidad Federal de Vales do Jequitinhonha e Mucuri, UFVJM; Minas Gerais, Brasil (V.H. Bastos). Departamento de Ciencias del Movimiento y el Entrenamiento; Instituto de Ciencias del Deporte; Universidad de Humboldt; Berlín, Alemania (H. Budde). Correspondencia: Dr. Sergio Eduardo de Carvalho Machado. Rua Professor Sabóia Ribeiro, 69, apto. 104. Leblon. CEP 22430-130. Río de Janeiro, RJ, Brasil. E-mail: secm80@yahoo.com.br Aceptado tras revisión externa: 19.04.10. Cómo citar este artículo: Machado S, Cunha M, Velasques B, Minc D, Teixeira S, Domingues CA, et al. Integración sensitivomotora: conceptos básicos, anomalías 427 S. Machado, et al relacionadas con trastornos del movimiento y reorganización cortical inducida por el entrenamiento sensitivomotor. Rev Neurol 2010; 51: 427-36. © 2010 Revista de Neurología English version available in www.neurologia.com to sensitivomotor’, ‘tiro al blanco’, ‘accidente cerebro­ vascular’ y ‘tiempo hasta el contacto’ en combinación con el término ‘integración sensitivomotora’. Se in­ cluyeron resúmenes e informes que contenían ha­ llazgos de mucha importancia procedentes de re­ uniones y conferencias, pero únicamente cuando no había ningún artículo completo publicado sobre el tópico. Sólo se revisaron, preferentemente, artículos como revisiones críticas y sistemáticas, metaanálisis e informes experimentales y clínicos publicados en inglés y realizados desde 1976 hasta 2010. Bases neuronales del proceso de integración sensitivomotora El establecimiento de una visión global sobre las con­ tribuciones funcionales de diferentes regiones cere­ brales es fundamental para el proceso de integración sensitivomotora. Los datos experimentales sugieren que las acciones sensitivomotoras fluyen desde la ac­ tividad sincronizada entre los niveles medular, sub­ cortical y cortical, haciendo circuitos en serie y en paralelo. En un intento por dilucidar la forma en la que las áreas corticales están organizadas entre sí para generar unos patrones motores tan precisos de acuerdo con las exigencias sensitivas del entorno, se formularon dos principios básicos. El primer princi­ pio propone que cada área cerebral implicada en la producción de movimientos muestra una represen­ tación somatotópica del cuerpo, es decir, un mapa de las extremidades [4]. El segundo principio se centra en la existencia de una jerarquía con tres niveles or­ ganizativos: medular, subcortical y cortical [5]. El nivel medular está considerado como el más inferior o primitivo dentro del proceso de integra­ ción sensitivomotora. En él se produce la asociación inicial entre la información aferente procedente de la piel, los músculos y las articulaciones. Los patro­ nes de movimiento derivados de operaciones en este nivel incluyen entradas motoras estereotipa­ das, como el reflejo de retirada y los estándares de locomoción. Sin embargo, esas actividades estereo­ tipadas generalmente son sustituidas, durante la mayoría de las tareas cotidianas, por otros patrones motores más elaborados, que van a través de pro­ yecciones descendentes que llegan a la médula pro­ cedentes de los niveles más altos del cerebro, es de­ cir, en los niveles subcorticales y corticales [5]. El segundo nivel de integración sensitivomotora es el subcortical, y es el responsable de la selección y organización de repertorios motores de la médula espinal que se utilizan para el control de la muscu­ latura axial necesaria para la estabilización postu­ 428 ral. Los sustratos como los núcleos vestibulares, la formación reticular y el tubérculo cuadrigémino superior son esenciales para el funcionamiento del segundo nivel jerárquico, que incluye también una regulación de los patrones oscilantes durante la lo­ comoción. Las reacciones compensatorias a los trastornos del eje postural se producen a través de circuitos de retroacción y están constituidas por res­ puestas más elaboradas que los reflejos medulares [6]. Otros patrones presentes en ese nivel incluyen los ajustes posturales anticipatorios al movimiento voluntario, que consideran que los trastornos del eje axial son causados por las propias acciones motoras del individuo [7]. En este contexto, la musculatura axial se activa antes y durante el acto de levantar un objeto (p. ej. una caja). Además, los sustratos como los ganglios basales y el cerebelo desempeñan fun­ ciones importantes durante la planificación y el con­ trol de las acciones motoras voluntarias [8]. Tanto los ganglios basales como el cerebelo establecen un circuito complejo con diferentes áreas corticales, que algunos autores describen como sistemas subsidia­ rios para las actividades corticales. El tercer nivel de la integración sensitivomotora se produce en la corteza cerebral, más concretamen­ te en las áreas de asociación, que desempeñan un papel relevante en este proceso. Esas áreas no son puramente motoras ni puramente sensitivas, fun­ cionan integrando distinta información sensitiva en el procesamiento de redes neuronales responsables de una ejecución del acto motor. Ese procesamiento de integración es mediado también por aspectos cognitivos como la atención, emoción, planificación, memoria y otros. La información del entorno se re­ cibe a través de vías específicas para cada modalidad sensitiva, y las entradas corticales para esa informa­ ción son las diferentes áreas sensitivas primarias (auditiva, visual, somatoestésica, etc.). Estas áreas transmiten la información a áreas de asociación unimodales que integran aspectos separados de la misma modalidad sensitiva (p. ej., presión, tempera­ tura y dolor de la vía somatoestésica, o también for­ ma, color y movimiento de la vía visual). Después, las diferentes áreas de asociación unimodales con­ vergen en las áreas de asociación multimodales, que están en menor número. Se reconocen, al menos, tres áreas de asociación multimodales: el área de asociación posterior (es decir, en la corteza parietal), el área de asociación límbica (es decir, en la corteza temporal) y el área de asociación anterior (es decir, en la corteza prefrontal) [4]. El resultado de las ope­ raciones en este alto nivel de integración sensitiva se envía a las áreas premotora y motora primaria de la corteza cerebral. De esta forma, la corteza motora www.neurologia.com Rev Neurol 2010; 51 (7): 427-436 Anomalías relacionadas con trastornos del movimiento y reorganización cortical inducida por el entrenamiento sensitivomotor primaria (M1) se convierte en la salida de informa­ ción, transmitiendo a través de las vías corticoespi­ nales órdenes motoras hacia los miembros efectores (p. ej., músculos de las extremidades). Mecanismos elementales del proceso de integración sensitivomotora en sujetos sanos: paradigmas específicos Comprender la red neuronal del sistema de control motor humano es un tema importante en la neuro­ ciencia integrativa. El rendimiento motor voluntario deriva de un procesamiento continuo del sistema nervioso central que integra la información proce­ dente de múltiples canales sensitivos a fin de prepa­ rar actos motores y mejorar la ejecución, permitien­ do así la realización de tareas orientadas hacia la consecución de objetivos específicos. En este apar­ tado presentamos los mecanismos elementales im­ plicados en el proceso de integración sensitivomo­ tora en tareas orientadas hacia la consecución de ob­ jetivos específicos realizadas por sujetos sanos. Integración sensitivomotora y movimientos oculares sacádicos El sistema visual es uno de los sistemas sensitivos más importantes para las personas y responsable de varios aspectos de la conducta humana, incluyendo la orientación espacial y la detección de objetos. La vista determina las primeras fases del procesamiento de información, y los movimientos oculares son la principal entrada de los estímulos externos [9]. En particular, los movimientos oculares desempeñan un importante papel en el procesamiento de informa­ ción. En 1902, Dodge describió cinco movimientos oculares responsables de localizar y centrarse en un objeto. Tres de estos movimientos son responsables de mantener el objeto en la fóvea (es decir, movi­ miento sacádico, movimiento suave de seguimiento ocular y vergencias), y dos estabilizan los ojos duran­ te el movimiento de la cabeza (es decir, vestibuloocu­ lar y optocinético) [10]. Esta combinación de movi­ mientos oculares forma parte de un sistema princi­ pal de integración entre el individuo, su entorno, así como su motivación y características cognitivas [11]. En particular, el movimiento ocular sacádico im­ plica la selección de ciertos aspectos y objetos rele­ vantes del entorno [12]. Los modelos de integración sensitivomotora sostienen que los estímulos visua­ les que proceden del entorno y de los objetos cons­ tituyen la primera fase de un proceso más amplio, la toma de decisiones [13]. En las últimas décadas, www.neurologia.com Rev Neurol 2010; 51 (7): 427-436 las investigaciones en el campo de la integración sensitivomotora buscan elementos relevantes que expliquen mejor la relación entre el individuo, la ta­ rea y el entorno en la producción de la acción mo­ tora [14]. Si tomamos en consideración la integri­ dad del sistema en su conjunto, la vista tiene una gran importancia en la producción de acción moto­ ra. Según los investigadores, es a través del sistema visual como interpretamos todo el proceso de co­ nexión entre el entorno, el individuo y la tarea [15]. El movimiento ocular sacádico se define como un movimiento rápido del globo ocular (es decir, ~200 ms) de un punto de fijación a otro. El movi­ miento sacádico tiene el propósito de centrar el ojo en diferentes partes del campo visual en un interva­ lo de tiempo corto [11]. El cansancio, el consumo de drogas y algunas patologías, como la esquizofre­ nia, ralentizan el movimiento ocular sacádico [16]. Este movimiento provocado por un estímulo visual requiere una coordinación entre las áreas sensitivas y de asociación. Este proceso permite al cerebro identificar, analizar y registrar el estímulo, para que, más tarde, las áreas motoras preparen las redes neuronales responsables de la ejecución de un acto motor [17]. Por lo tanto, la integración entre el estí­ mulo visual y el movimiento ocular representa un tipo preciso de integración sensitivomotora. Un es­ tudio previo demuestra que la latencia del movi­ miento ocular sacádico es menor cuando otra fuen­ te de estímulos (el oído o el tacto) se presenta en una relación espacial y temporal similar [18]. Estos hallazgos ponen de manifiesto la implicación de es­ tos mismos sustratos neuronales en el proceso de interacción multisensitiva. Los modelos que utili­ zan la red neuronal explican la integración multi­ sensitiva como un proceso de convergencia entre la información visual, auditiva y táctil, y los sustratos sensitivomotores, que son necesarios para mante­ ner la coordinación entre la cabeza y los ojos [19]. Integración sensitivomotora y tiro al blanco Durante el aprendizaje motor, el sistema sensitivo es el responsable de proporcionar distinta información a las áreas cortical y subcortical a través de múltiples receptores [20]. En la perspectiva del aprendizaje motor, cuando un sujeto aprende una tarea determi­ nada, hay múltiples mecanismos de retroalimenta­ ción implicados en este proceso, porque aprender un gesto motor implica una integración entre los estí­ mulos sensitivos y la alimentación anticipada (feed­ forward) de los mecanismos motores [21]. En la fase final del aprendizaje, la dependencia de los estímulos sensitivos es fundamental. Un ejemplo de ese sincro­ 429 S. Machado, et al nismo es la coordinación entre los estímulos visuales y somatosensitivos cuando se realizan ajustes preci­ sos a fin de adaptar un estímulo al otro para conse­ guir un objetivo específico. Asimismo, la coordina­ ción de movimientos se logra mediante ajustes pro­ gresivos en los patrones motores a través de la com­ putación de errores recuperados de la tarea [22]. La habilidad del sistema nervioso para converger en varias fuentes de información es necesaria para el mantenimiento del control motor. La fusión de los estímulos sensitivos proporciona estabilidad, co­ rrección y mantenimiento del acto motor, y la mul­ tiplicidad del sistema sensitivo permite al sujeto re­ conocer y distinguir objetos y objetivos, y al mismo tiempo identifica los constantes cambios que se pro­ ducen en el entorno [23]. Un ejemplo de este fenó­ meno es la práctica del tiro al blanco, que representa un proceso perceptivomotor complejo que exige un alto nivel de atención focal del control motor preci­ so por parte de la persona que lo practica, además de la estabilidad postural y los rasgos determinantes para un rendimiento hábil. Esas exigencias incluyen la integración de la información temporal y sensiti­ voespacial en su conjunto, es decir, información vi­ sual, vestibular y propioceptiva [24]. Los tiradores novatos deben, primero, aprender las normas y las estrategias de competición, así como dominar las habilidades fundamentales del tiro, como la posición de tiro, la sujeción del arma, el tiempo empleado en apuntar y el accionamiento del gatillo, que requieren reflexión y atención de los puntos de entrenamiento específicos respecto a cada componente de la acción. Sin embargo, en fases de aprendizaje más avanzadas, el sujeto entiende mejor las normas y las estrategias, y ejecuta automática­ mente las habilidades fundamentales, reduciendo así la complejidad de la tarea [25]. En consecuencia, el tirador se puede centrar selectivamente en exigen­ cias de tiro superiores, como, por ejemplo, la inte­ gración del mejor momento para apretar el gatillo con el flujo continuo de la retroalimentación visual y propioceptiva durante el tiempo empleado en apun­ tar. Con todo, minimizar separadamente la regula­ ción de cada componente del proceso tiene como resultado una sofisticación del proceso perceptivo­ motor, que mejora la precisión y el movimiento [26]. Integración sensitivomotora y el problema de la conjunción (binding problem) Para estudiar los procesos cognitivos superiores es fundamental entender cómo la corteza cerebral in­ tegra los estímulos sensitivos y perceptivos de dis­ tintas naturalezas, y cómo, a partir de dichos estí­ 430 mulos, produce una experiencia consciente. Este tema se ha descrito en las publicaciones médicas como la conjunción perceptiva [27]. El problema de la conjunción trata de comprender cómo se produ­ ce una sensación unificada mediante las actividades distribuidas del sistema nervioso central [28]. Las investigaciones en neuroanatomía y neurofisiología han demostrado que las características de la entra­ da sensitiva están segregadas en diferentes aspectos en el cerebro [29]. Por consiguiente, la pregunta es cómo estas propiedades se integran en el cerebro y se traducen en la identidad de un objeto. En los últimos años, los estudios en los que se utilizó el electroencefalograma identificaron una banda de frecuencia más alta, que variaba entre 30 y 100 Hz, llamada banda gamma, relacionada en gran medida con las funciones cognitivas [30]. Algunos estudios han sugerido que la banda gamma es res­ ponsable de la comunicación entre las áreas cortica­ les durante la realización de las tareas de integración sensitivomotoras [31]. Estos hallazgos indican que la banda gamma desempeña un papel importante en las primeras fases del procesamiento de informa­ ción y del proceso de integración sensitivomotora [32]. Las oscilaciones de la banda gamma señalan hacia la actividad cortical durante el reconocimien­ to de objetos familiares, y están relacionadas con la eficacia de la disponibilidad de información sensiti­ va en las áreas corticales sensitivas relevantes [33]. Recientemente, Herrmann et al [32] demostraron mediante la oscilación gamma que es posible identi­ ficar procesos cognitivos implicados en los meca­ nismos de comparación y percepción relacionados con el contenido de la memoria almacenada. Los estudios anteriores respaldan la hipótesis de que la sincronización de las asambleas neuronales en gamma está profundamente relacionada con el procesamiento sensitivo [34]. Algunos estudios pu­ sieron de manifiesto que los procesos cognitivos, como la atención, la memoria y la representación de objetos, generan y modulan la respuesta gamma [35]. Por lo tanto, las investigaciones de la actividad gamma durante las tareas que implican la integra­ ción sensitivomotora pueden demostrar claramen­ te el proceso endógeno que modula las redes neu­ ronales y la comunicación entre las áreas corticales durante las funciones cognitivas complejas [36]. Integración sensitivomotora y tiempo hasta el contacto El acto motor voluntario recibe varios mecanismos de ‘retroalimentación’ sensitiva para permitir una ali­ mentación anticipada de todo el proceso de control www.neurologia.com Rev Neurol 2010; 51 (7): 427-436 Anomalías relacionadas con trastornos del movimiento y reorganización cortical inducida por el entrenamiento sensitivomotor motor. Esos aspectos son fundamentales para el ajus­ te, la corrección y los patrones nuevos del movimien­ to voluntario [37]. En el acto de coger un objeto, la información visual es fundamental para realizar el ajuste, así como los cambios en el desplazamiento an­ gular de un segmento para alcanzar el objetivo [38]. En este contexto, la visión ocupa un lugar importante en la jerarquía del control motor y la integración sen­ sitivomotora. El análisis del tamaño del objeto, la ve­ locidad de desplazamiento y la variedad de formas son importantes en la integración visuomotora. En 1966, Gibson [39] comenzó a investigar el pa­ radigma de la percepción de los objetos y el tiempo hasta el contacto, partiendo del estudio de la conduc­ ta de las aves marinas. Las investigaciones se realiza­ ron analizando los aspectos de la precisión de la in­ mersión de estas aves para alcanzar el objetivo (es decir, peces). A toda esa información sobre la percep­ ción visual, Lee [40] la denominó propiocepción vi­ sual. Esta modalidad sensitiva se define como el con­ junto de información sensitiva facilitada por la vista al ejecutor de la tarea, refiriéndose a la propiocepción y al movimiento del cuerpo en el espacio. Esas inves­ tigaciones concluyeron que la proporción entre la ve­ locidad y la expansión de la imagen retiniana es lo que permite al sistema nervioso ‘calcular’ el tiempo para interceptar un objeto [41]. Este cálculo o, en otras palabras, la proporción entre la velocidad y la expansión de la imagen de un objeto en la retina se llama variable tau [42]. Así, la relación se produce en­ tre el tamaño de la imagen dividido por la proporción de su cambio, y determina la percepción exacta del tiempo para la intercepción del objeto. Este aspecto del sistema visual es fundamental para la ejecución de muchas tareas de nuestra vida cotidiana, como golpear o coger una pelota lanzada [43]. Sobre la base del concepto de la variable tau y el tiempo hasta el contacto, varios autores trataron de dilucidar y comprender este mecanismo en muchas condiciones experimentales [44]. Analizando el tiem­ po hasta el contacto, Senot et al [44] investigaron el proceso de anticipación, la información visual y no visual, la aceleración de la gravedad y su influencia en el tiempo de reacción durante la intercepción del objeto. El experimento consistió en una tarea de in­ tercepción donde los sujetos tenían que rechazar una pelota con la raqueta en dos condiciones: ‘enci­ ma’ y ‘debajo’. Los sujetos estaban colocados en dos posiciones virtuales, sentados con una vista superior y una inferior de la pelota lanzada. De este modo, la pelota era lanzada a favor y en contra de la gravedad con distintas velocidades. Además, podía ser acele­ rada o desacelerada y también lanzada a una veloci­ dad constante. El movimiento de la raqueta se inicia­ www.neurologia.com Rev Neurol 2010; 51 (7): 427-436 ba, por término medio, 25 ms más pronto con la pe­ lota en la condición ‘encima’ que en la condición ‘de­ bajo’ de cualquier pelota en su aceleración real. Como el flujo óptico era el mismo en ambas condi­ ciones, esta respuesta indicaba que la influencia de la dirección de la pelota determinaba los mecanismos anticipatorios, especialmente en la condición en la que la pelota se lanzaba a favor de la gravedad y los estímulos relacionados con la postura y el entorno. Proceso de integración sensitivomotora en los trastornos del movimiento La ejecución correcta de un acto motor voluntario depende también, considerablemente, de la retro­ alimentación sensitiva periférica. Teniendo esto en cuenta, las vías periféricas transmiten información sensitiva a la corteza motora. Las anomalías en la entrada aferente periférica o en la respuesta cerebral a la entrada sensitiva pueden afectar al procesa­ miento de las redes neuronales situadas en las áreas motoras corticales. El aumento de los indicios de la implicación del sistema sensitivo en la fisiopatología de la enfermedad de Parkinson (EP), la distonía y el accidente cerebrovascular [45] hace que sea impres­ cindible considerar la posible contribución de los cambios en la integración sensitivomotora, es decir, la habilidad de usar la información sensitiva correc­ tamente para ayudar a las redes neuronales respon­ sables de la ejecución de un acto motor. En este con­ texto, en este apartado revisamos las anomalías del proceso de integración sensitivomotora descrito en los trastornos del movimiento más frecuentes, como la EP, la distonía y el accidente cerebrovascular. Enfermedad de Parkinson El punto de vista actualmente aceptado sobre la fi­ siopatología de la EP implica, principalmente, un trastorno de los circuitos ganglios basales-corteza motora. La activación anormal de los ganglios basa­ les, sustancia negra pars reticulata y segmento in­ terno del globo pálido produce cambios funcionales en las estructuras corticales y subcorticales, provo­ cando signos motores cardinales, como bradicinesia, inestabilidad postural, temblor y rigidez [46]. Sin embargo, este punto de vista clásico se ha cuestiona­ do y se ha demostrado que los ganglios basales están implicados en muchas funciones, como la discrimi­ nación somatosensitiva, la percepción visual, la me­ moria de trabajo espacial y otras [47]. Los pacientes con EP dependen totalmente de la información sen­ sitiva externa para el inicio y la ejecución de sus mo­ 431 S. Machado, et al vimientos. La ejecución de los actos motores depen­ de principalmente de un mecanismo de estímulos, interno y deficiente, utilizado para desempeñar fases consecutivas de una secuencia de movimientos [48]. Cuando se facilitaban estímulos auditivos o visuales externos, se observó una mejora sustancial de los rasgos específicos de la bradicinesia parkinsoniana [49]. Teniendo esto en cuenta, la propiocepción de­ fectuosa puede tener un papel en la EP. En esta línea, algunos experimentos sobre las tareas motoras de seguimiento paso a paso han puesto de manifiesto que los pacientes con EP dependen más que los suje­ tos sanos de la información visual continua, y sin vi­ sión, los pacientes con EP dependen más de la entra­ da cinestésica para la retroalimentación sensitiva [50]. Asimismo, el estudio de Klockgether y Dich­ gans [51] se diseñó para evaluar la influencia de la información visual y cinestésica. Los autores encon­ traron que, cuando los sujetos no podían ver su mano en movimiento, la precisión y la velocidad de los movimientos estaban más afectadas en los pa­ cientes con EP que en los sujetos sanos; además, los pacientes con EP no alcanzaban los blancos en mo­ vimiento. Teniendo esto en consideración, estos ha­ llazgos indicaban un deterioro de la retroalimenta­ ción aferente periférica en los pacientes con EP. Otro estudio relativo a la anomalía sensitivomo­ tora investigó y demostró que los pacientes con EP sufren una deficiencia en la escala sensitiva de la ci­ nestesia. Demirci et al [52] examinaron a pacientes con EP mediante la percepción cinestésica para de­ terminar la amplitud de los desplazamientos angula­ res pasivos del dedo índice y para expresarlos como un porcentaje de un estímulo de referencia. Se pro­ porcionaron dos tipos de estímulos, o un estímulo cinestésico estándar antes de cada prueba o una re­ presentación visual de éste. Los pacientes con EP subvaloraron la amplitud de las perturbaciones del dedo mucho más en las tareas que implicaban el es­ tímulo cinestésico estándar que en la representación visual de la condición cinestésica estándar. Cuando se utilizó la cinestesia para ajustar un objetivo visual, se observó que los pacientes percibían las distancias como si fueran más cortas. Sin embargo, presupo­ niendo que la percepción visual sea normal en la EP, la cinestesia debe reducirse. El trastorno sensitivo parece ser un mecanismo importante para la fisiopa­ tología de los movimientos bradicinéticos. Distonía La distonía es un trastorno del movimiento carac­ terizado por contracciones sostenidas de los múscu­ los agonistas y antagonistas que producen movi­ 432 mientos de torsión y posturas anormales. Aunque la distonía se considera generalmente como un tras­ torno motor puro, debido a una alteración en el cir­ cuito motor corticoestriado-talamocortical [53], está comúnmente precedida por síntomas sensitivos co­ mo malestar, dolor o sensaciones cinestésicas [54]. La distonía focal de la mano es una forma de disto­ nía idiopática de inicio en la edad adulta y tiende a ser una consecuencia de tareas específicas que im­ plican movimientos finos repetitivos de la mano, como tocar un instrumento, escribir o mecanogra­ fiar [55]. La distonía de tareas específicas de la mano a menudo se desarrolla en sujetos cuyo trabajo im­ plica movimientos repetitivos frecuentes (p. ej., los músicos), y que tratan de conseguir movimientos finos, estereotípicos y perfectos [56]. El fenómeno sensitivo más distintivo que se pro­ duce en la distonía es una entrada sensitiva propio­ ceptiva o táctil hacia la parte del cuerpo cercana que mejora la postura anormal. Este fenómeno se deno­ mina ‘truco sensitivo’, es decir, un gesto antagonista, y se puede observar hasta en el 70% de los pacientes con distonía cervical [57], pero también en otras for­ mas de distonía focal, como la distonía oromandibu­ lar y el calambre del escribiente. Los mecanismos fi­ siopatológicos que subyacen a los trucos sensitivos todavía no están definidos, pero, recientemente, un estudio tomografía por emisión de positrones en pa­ cientes con distonía cervical ha demostrado que los trucos sensitivos pueden provocar un desequilibrio perceptivo disminuyendo la activación del área mo­ tora suplementaria y de la corteza sensitivomotora primaria (SM1) [58]. El estímulo sensitivo adicional puede, aparentemente, regular la conexión configu­ rada erróneamente entre la entrada sensitiva aferen­ te y los parámetros motores, permitiendo que los comandos motores sean enviados de forma más efi­ caz desde el cerebro. Aunque la sensación elemental es generalmente normal en los pacientes distónicos, los estudios psicofisiológicos han demostrado que algunas funciones sensitivas específicas parecen ser defectuosas. Los pacientes distónicos ponen de ma­ nifiesto una disminución de la percepción de las sensaciones cinestésicas provocadas por las vibra­ ciones de los músculos, es decir, movimientos iluso­ rios [59], que indican una alteración en los mecanis­ mos centrales del procesamiento de las señales afe­ rentes. Este hallazgo podría relacionarse con la dis­ minución del flujo sanguíneo cerebral en respuesta a la vibración [60]. Se describió constantemente una disminución en el rendimiento en las pruebas de discriminación espacial y temporal de pacientes con distonía focal de la mano [61], lo que corrobora la posibilidad de un papel de la alteración sensitiva en www.neurologia.com Rev Neurol 2010; 51 (7): 427-436 Anomalías relacionadas con trastornos del movimiento y reorganización cortical inducida por el entrenamiento sensitivomotor la fisiopatología de la distonía. En la misma línea, re­ cientemente se puso de manifiesto una respuesta no lineal de la corteza sensitiva a una estimulación tác­ til simultánea mediante un estudio de resonancia magnética funcional en pacientes con calambre del escribiente [62]. Sin lugar a dudas, las anomalías del procesamiento temporoespacial podrían causar la alteración del equilibrio de fuerzas observado en el calambre del escribiente [63]. Por último, el uso de las técnicas de imágenes funcionales ha documentado, en pacientes con dis­ tonía focal de la mano, una probable reorganización cortical de la representación de los dedos en la SM1 (es decir, representación anormal de los dedos con campos receptivos táctiles aumentados y superpues­ tos) [64]. Los cambios en la plasticidad cortical y la discriminación táctil alterada podrían ser sólo la con­ secuencia de cocontracciones, como puso de ma­ nifiesto un estudio experimental en sujetos sanos [65]. En general, las observaciones experimentales y clíni­ cas anteriores coinciden en la idea de que la integra­ ción sensitivomotora está alterada en la distonía fo­ cal, es decir, una entrada sensitiva anormal puede, posiblemente, ser un desencadenante de la distonía, o la respuesta cerebral a la entrada sensitiva podría ser anormal. Pueden producirse cambios funciona­ les en los circuitos de los ganglios basales debido a lesiones estriatales, o dichos cambios pueden estar provocados también por sobrecarga y traumatismos periféricos. La alteración podría consistir, en su ma­ yoría, en un procesamiento central deficiente (es de­ cir, disminución de la inhibición) de las entradas sensitivas, que conduce a una información aferente distorsionada y excesiva, y que provoca una diver­ gencia entrada-salida fija en las redes neuronales es­ pecíficas responsables de una ejecución del acto mo­ tor [66]. Así, un apoyo sensitivo inadecuado a redes neuronales existentes podría derivar en anomalías motoras, como cocontracción o contracción inade­ cuada de músculos adyacentes distantes. Accidente cerebrovascular El accidente cerebrovascular se define como un défi­ cit neurológico focal súbito debido a una anomalía cerebrovascular, y sus déficits específicos observados tras el accidente cerebrovascular dependen del área del cerebro afectada. En este contexto, las redes neu­ ronales afectadas pueden deteriorar el adecuado pro­ ceso de integración sensitivomotora y, en consecuen­ cia, llevar a cambios en la realización de las tareas motoras [67]. Así pues, la gravedad de los déficit mo­ tores en los pacientes con accidente cerebrovascular está relacionada con un trastorno del proceso de in­ www.neurologia.com Rev Neurol 2010; 51 (7): 427-436 tegración sensitivomotora [68]. Este hecho se debe a la disminución de la plasticidad en la región afectada, mientras que se produce un aumento del proceso de integración sensitivomotora en las regiones no afec­ tadas. Probablemente, este patrón de reorganización cortical se debe a una habilidad motora mayor del miembro no afectado [69]. Sin embargo, el proceso de integración sensitivomotora puede mejorar gra­ dualmente en la región no afectada a través de algu­ nos tipos de tratamiento, como la estimulación cere­ bral combinada con otros tipos de rehabilitación [70]. Varios experimentos han demostrado estos méto­ dos específicos de rehabilitación en pacientes hemi­ paréticos con accidente cerebrovascular, como la te­ rapia de movimiento inducido por restricción. Esta técnica implica la restricción del miembro intacto durante un período prolongado, en combinación con un gran número de repeticiones del entrenamiento de tareas específicas del miembro afectado. Dicha técnica ha evidenciado resultados positivos en la cantidad de tiempo y la adquisición de habilidad mo­ tora en el miembro afectado, lo que demuestra que la información sensitiva está siendo integrada por el sistema nervioso central, favoreciendo el funciona­ miento de las redes neuronales del miembro afecta­ do. Así, una recuperación motora eficaz de los pa­ cientes con accidente cerebrovascular se asocia a un descenso de la actividad en la corteza sensitivomoto­ ra no afectada, que llevará a un aumento de la activi­ dad neuronal del área afectada [71]. El reaprendizaje de los movimientos rítmicos y coordinados del miembro afectado en los pacientes con accidente cerebrovascular demuestra que el proceso de integración sensitivomotora es comple­ jo y depende de varios tipos de modelos específicos de intervención. Entonces, la ‘retroalimentación’ resulta fundamental para un control motor eficaz y una integración con el entorno para realizar movi­ mientos rítmicos y coordinados. En particular, las redes neuronales centrales están influidas por la re­ troalimentación sensitivomotora para compensar los cambios en el entorno a través de la interacción entre las redes neuronales y el sistema neuromus­ cular [72]. Así, favorece el aumento de la activación del área afectada, lo que lleva a una mejora del pro­ ceso de integración sensitivomotora con la respec­ tiva recuperación motora del miembro afectado [73]. En este contexto, los mecanismos internos se asocian a otros mecanismos disponibles en el en­ torno para organizar la información sensitiva y para aumentar la adquisición de habilidad motora. En la misma línea, los métodos de rehabilitación (p. ej., las imágenes motoras y la terapia del espejo) en pa­ cientes con accidente cerebrovascular deben usar 433 S. Machado, et al diferentes ‘retroalimentaciones’ asociadas a la prác­ tica de tareas para aumentar la calidad de la adapta­ ción neuronal en la región afectada [74]. Reorganización cortical inducida por el entrenamiento sensitivomotor La capacidad de reorganización de la corteza sensiti­ vomotora del mamífero adulto fue una cuestión in­ cierta durante muchas décadas. Sin embargo, se sabe que dichos cambios son posibles y se producen debi­ do a varios factores. Diversos experimentos han de­ mostrado que el entrenamiento de tareas sensitivas y las experiencias conductuales pueden llevar a una reorganización sólida en la corteza sensitivomotora de los primates adultos [75]. Ramachandran et al [76] sugirieron que, con un espejo, sería posible vol­ ver a las alteraciones en la reorganización cortical observadas en personas amputadas con miembros fantasma. Se observó que cuando los pacientes mi­ raban el movimiento de una mano o brazo no ampu­ tados en un espejo parasagital vertical, se produce una mejora del control motor y una disminución del dolor en el miembro fantasma. Entender la reorga­ nización de la corteza sensitivomotora es fundamen­ tal para crear estrategias de aprendizaje y reaprendi­ zaje, porque, mediante las intervenciones adecuadas, probablemente se pueda potenciar una mejora de la calidad de vida o la recuperación funcional. Los estudios han demostrado que la organización funcional de la corteza sensitivomotora es dinámica y puede cambiar de acuerdo con las exigencias de la tarea, el contexto y las manipulaciones periféricas [77]. Un experimento realizado en animales y en se­ res humanos puso de manifiesto que las redes neu­ ronales somatosensitivas permiten el aprendizaje de tareas sensitivomotoras o la recuperación funcional después de algunas lesiones a través del reaprendi­ zaje [78]. Otros datos manifestaron que la M1 tiene también un circuito intrínseco necesario para res­ paldar la reorganización, conformado por las co­ nexiones horizontales, y que podría reflejar la plas­ ticidad sináptica de estas fibras. La plasticidad que se produce en la SM1 proporciona mecanismos para potenciar la mejora y también la recuperación fun­ cional tras el daño en el sistema nervioso central y periférico [79]. Generalmente, la reorganización adap­ tativa de la conectividad neuronal se basa en el des­ enmascaramiento de conexiones sinápticas previas, en el esfuerzo de las sinapsis existentes y en la for­ mación de sinapsis nuevas. Una investigación experimental en la que partici­ paron lectores de braille y personas que tocaban el 434 piano puso de manifiesto la presencia de una reor­ ganización cortical dependiente del uso. Esa reorga­ nización se caracteriza, para los lectores invidentes de braille, por el aumento de la representación mo­ tora cortical relativa al dedo empleado en la tarea en comparación con el dedo contralateral. Asimismo, este patrón de reorganización se comparó también con la corteza de los invidentes que no leían braille o la de los voluntarios con visión normal. Además, cuando esos sujetos no realizaban la lectura durante algunas semanas, se observó una fuerte disminución del tamaño de la representación somatotópica del dedo empleado. También se observó un aumento de la representación motora cortical de la mano en las personas que no tocaban el piano; sin embargo, la representación cortical volvió al tamaño original cuando los ejercicios finalizaban [80]. Son muy interesantes los resultados que demues­ tran un aumento del área de la mano incluso cuando los voluntarios sólo imaginan los ejercicios con el piano, sin una ejecución real de la tarea. Los datos respaldan la eficacia del entrenamiento mental rea­ lizado durante un cierto período de tiempo sin una ejecución real del entrenamiento. De esa forma, se observó que el entrenamiento sensitivomotor puede desempeñar un papel en la reorganización de las cortezas motora y somatosensitiva [4]. Comentarios finales Como se destaca en esta revisión, el proceso de in­ tegración sensitivomotora desempeña un posible papel en los mecanismos elementales implicados en las tareas orientadas hacia la consecución de ob­ jetivos específicos realizadas por sujetos sanos. Ade­ más, mostramos pruebas de la presencia de anoma­ lías en la integración sensitivomotora en pacientes con EP, distonía y accidente cerebrovascular. Toda­ vía no está claro si estos trastornos se asocian a una entrada sensitiva periférica anormal o a un proce­ samiento central defectuoso, pero la mayoría de da­ tos respalda un mecanismo central. La integración sensitivomotora parece desempeñar un papel signi­ ficativo en los trastornos del control motor, como la guía de los movimientos, la activación muscular y la debilidad muscular, observados generalmente en los pacientes con EP, distónicos y con accidente ce­ rebrovascular. Asimismo, se observó que las estra­ tegias de entrenamiento que estimulan las conexio­ nes neuronales existentes en las regiones sensitivo­ motoras desempeñan un posible papel en la adqui­ sición de habilidades que tienen como factor crítico el acoplamiento de diferentes datos sensitivos, que www.neurologia.com Rev Neurol 2010; 51 (7): 427-436 Anomalías relacionadas con trastornos del movimiento y reorganización cortical inducida por el entrenamiento sensitivomotor constituirán la base de la elaboración de entradas motoras orientadas conscientemente hacia la con­ secución de objetivos. Bibliografía 1. Machado S, Cunha M, Portella CE, Silva JG, Velasques B, Bastos VH, et al. Participación de la corteza parietooccipital en el proceso de integración sensoriomotora: estudio electroencefalográfico. Rev Neurol 2008; 47: 146-9. 2. Machado D, Bastos VH, Cunha M, Velasques B, Machado S, Basile L, et al. 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To review the basic principles of sensorimotor integration, such as, its neural bases and its elementary mechanisms involved in specific goal-directed tasks performed by healthy subjects, and the abnormalities reported in the most common movement disorders, such as, Parkinson’ disease, dystonia and stroke, like the cortical reorganization-related mechanisms. Development and conclusions. Whether these disorders are associated with an abnormal peripheral sensory input or defective central processing is still unclear, but most of the data support a central mechanism. We found that the sensorimotor integration process plays a potential role in elementary mechanisms involved in specific goal-directed tasks performed by healthy subjects and in occurrence of abnormalities in most common movement disorders and, moreover, play a potential role on the acquisition of abilities that have as critical factor the coupling of different sensory data which will constitute the basis of elaboration of motor outputs consciously goal-directed. Key words. Binding. Dystonia. Parkinson’s disease. Saccadic movements. Sensorimotor integration. Stroke. Time-to-contact. 436 www.neurologia.com Rev Neurol 2010; 51 (7): 427-436