Ecología y Comportamiento Animal

6/9/16
Ecología y Comportamiento Animal
Departamento de Ecología, Genética y Evolución
Facultad de Ciencias Exactas y Naturales
Universidad de Buenos Aires
Teórica #22: Eusocialidad en insectos
Eusocialidad en insectos
“But with the working ant we have an insect
differing greatly from its parents, yet absolutely
sterile; so that it could never have transmitted
successively acquired modifications of
structure or instinct to its progeny. It may well
be asked how is it possible to reconcile this
case with the theory of natural selection?”
Darwin C. (1859). The Origin of Species.
“Pero en la hormiga obrera tenemos un
insecto que difiere marcadamente de sus
padres y es absolutamente estéril por lo que
nunca podría haber transmitido
satisfactoriamente a su progenie las
modificaciones de estructura o instinto
adquiridas. Uno bien podría preguntarse
¿cómo es posible reconciliar este caso con la
teoría de la selección natural?”
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Eusocialidad en insectos
rb - c > 0
"Using this concept it soon becomes evident
that family relationships in Hymenoptera are
potentially very favourable to the evolution of
reproductive altruism. If a female is fertilized by
only one male all the sperm she receives is
genetically identical. Thus, although the
relationship of a mother to her daughters has
the normal value of 1/2, the relationship
between daughters is 3/4. Consider a species
where the female consecutively provisions and
oviposits in cell after cell so that she is still at
work when the first of her female offspring
ecloses, leaves the nest and mates. Our
principle tells us that even if this new adult had
a nest ready constructed and vacant for her
use she would prefer, other things being equal,
returning to her mother’s and provisioning a
cell for the rearing of an extra sister to
provisioning a cell for a daughter of her own."
Hamilton, W.D. (1964). The Genetical Evolution of Social
Behaviour. II. Journal of Theoretical Biology 7: 17-52.
Grados de socialidad en insectos (Michener 1969)
Solitarios
Subsociales: los adultos cuidan de sus propias crías por algún tiempo
(cucarachas).
Comunales: utilizan el mismo nido pero no hay cooperación en cuidado de la
nidada (abejas excavadoras).
Cuasisociales: utilizan el mismo nido y cooperan en cuidado de la nidada
(abejas Tribu Euglossini).
Semisociales: idem insectos cuasisociales pero además tienen una casta de
obreras (abejas familia Halictidae).
Eusociales: idem insectos semisociales pero además tienen generaciones
superpuestas (las crías asisten a sus padres).
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Eusocialidad
Características de las especies eusociales (Wilson1971)
-Cuidado cooperativo de las crías.
-Castas estériles y altruismo reproductivo.
-Superposición de generaciones de adultos (madre y crías adultas y jóvenes).
-Castas especializadas en forma irreversible è eusocialidad obligatoria (Crespi &
Yanega 1995).
Eusocialidad ocurre en:
Himenópteros (abejas, avispas, hormigas), Isópteros (termitas), Homópteros
(áfidos), Coleópteros (escarabajos), Tisanópteros (trips), Crustáceos y Roedores.
Mayoría de insectos eusociales pertenecen a dos órdenes:
Himenópteros: la eusocialidad se originó en forma independiente al menos en 11
oportunidades, en 5 de ellas la eusocialidad es obligatoria. Aproximadamente
15.000 especies de himenopteros son eusociales.
Isópteros: la eusocialidad se originó en forma independiente en al menos 1-3
oportunidades.
Todas las hormigas y termitas son eusociales pero algunas especies de abejas y
avispas son solitarias o exhiben otras formas de organización social.
Eusocialidad
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Diferencias entre isópteros e himenópteros
-En isópteros ambos sexos son diploides mientras que en himenópteros los
machos son haploides y las hembras diploides.
-Isópteros son hemimetábolos (metamorfosis gradual sin estadio de pupa)
mientras que himenópteros son holometábolos (metamorfosis completa durante
el desarrollo). Holometábolos requieren mayor cuidado parental que
hemimetábolos.
-En isópteros los machos reproductivos participan en el cuidado de la colonia y
permanecen con la reina toda la vida (en himenópteros no hay “reyes”).
-En isópteros castas de soldados y obreros con individuos de ambos sexos (en
himenópteros son sólo hembras).
-En isópteros los inmaduros pasan por varias mudas hasta desarrollarse en
una de las formas adultas (siguen como obreros/as, desarrollan alas y se
vuelven reproductores/as, o desarrollan mayores mandíbulas y cabeza y se
vuelven soldados/as).
Ciclo vital de un insecto eusocial (Lasius niger)
Nido es iniciado por una única reina fecundada en vuelo nupcial (machos y
hembras alados -reproductivos- forman enjambre nupcial).
La reina pierde las alas, excava un nido y comienza a poner huevos que se
desarrollan en obreras. La reina se encarga de alimentar a estas primeras obreras
con sus propias reservas (produce huevos tróficos a partir de la musculatura de
las alas).
Luego de producida la primer cohorte de obreras, éstas se encargan de cuidar y
alimentar a las siguientes cohortes. Las obreras son no voladoras y estériles (no
desarrollan alas ni ovarios).
La colonia crece lentamente hasta alcanzar, luego de unos años, un tamaño de
algunos miles de individuos (todos hijos de la misma reina).
En ese momento la colonia produce una nueva generación de individuos
reproductivos (hembras y machos alados) que abandonan la colonia, dispersan y
participan en vuelos nupciales.
La colonia puede seguir activa algunos años hasta que la reina deja de poner
huevos o muere (luego la colonia desaparece rápidamente).
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Dimorfismo entre reinas y obreras
Bombus terrestris
Apis mellifera
Nannotrigona melanocera
Vespula vulgaris
Atta cephalotes
Dorylus wilverthi
Reinas y obreras en abejas
La diferenciación de una hembra en reina o en obrera depende del tipo de
alimento que recibe cuando es larva (diferencias epigenéticas, no genéticas).
Las obreras producen a partir de las glándulas glosofaríngeas, una secreción
rica en azucares, proteínas y aminoácidos, vitaminas y ácidos grasos (jalea
real) que actúa sobre la diferenciación de las larvas (silenciado de genes por
metilación).
Una reina vive entre 2 y 4 años mientras que una obrera vive 7 semanas.
La reina tiene mayor tamaño corporal y ovarios más grandes que las obreras
(pueden poner hasta 1500 huevos por día) y además tiene una espermateca
donde almacena el esperma de los machos con los que se aparea en el vuelo
nupcial.
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Diferencias entre especies eusociales
-Modo de fundación de la colonia (haplometrosis-pleometrosis)
Haplometrosis: Colonia fundada por una única reina.
Pleometrosis: Colonia fundada por más de una reina.
-Número de reinas en la colonia madura (una, pocas, muchas).
-Presencia de obreras totalmente estériles (si-no).
-Grado de dimorfismo entre castas (reina/s = obreras, reinas/s > obreras,
reina/s >>> obreras).
-Tamaño de la colonia (10-107 individuos).
-Ciclo de vida (anuales-perennes).
Distintos mecanismos de fundación de la colonia
Los términos monoginia y poliginia se utilizan para referirse a los casos en que
en una colonia hay una única reina o coexisten varias reinas, respectivamente.
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Diferencias en número de reinas y tamaño de la colonia
En abejorros (Bombus) colonias formadas por una reina y entre 20 y 500
obreras.
En abejas (Apis) colonias formadas por una reina y hasta 40.000 obreras.
En avispas entre una y miles de reinas y entre miles y millones de obreras.
En hormigas entre una y 1 millón de reinas y varios millones de obreras.
Colonia de hormigas coloradas (Formica rufa) en Japón con 1.1 millones de
reinas y 306 millones de obreras.
Hormigas cultivadoras de hongos
Filogenia de las hormigas cultivadoras
de hongos. A partir de un ancestro
común, en los últimos 50 millones de
años, han evolucionado 5 grupos de
hormigas que cultivan su propia
comida (hongos).
Este sería el único caso, además de
nuestra especie, de animales que
cultivan su alimento.
Esta relación mutualmente benéfica
incluye el uso de bacterias que
producen antibióticos (estreptomicina)
para proteger los cultivos.
Esas bacterias son específicas para
proteger hongos y pasan de
generación en generación a través de
las hembras reproductivas.
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Colonia de hormigas cortadoras (Atta sp.)
Izquierda: Parte emergente de nido de Atta vollenweideri en Formosa,
Argentina.
Derecha: Reconstrucción de un nido de Atta vollenweideri indicando las
cámaras de cultivo de hongos y de desecho de residuos.
Colonias de insectos como “superorganismos”
La colonia tiene una reina (línea germinal) y obreras (componente somático).
La colonia tiene su propia fisiología y homeostasis.
-Temperatura estrechamente regulada.
-Flujo de nutrientes.
-Comunicación entre individuos (análogo a sistema nervioso no centralizado).
Colonias con capacidad de reproducirse (fundación de nuevas colonias por
enjambres o por individuos independientes).
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Colonias de insectos como “superorganismos”
Relación alométrica (negativa) entre tasa metabólica y masa corporal de
individuos (puntos rojos) y colonias (cuadrados negros) de insectos. Energetic
basis of colonial living in social insects.
Hou et al. PNAS 107: 3634-363, 2010
Colonias de insectos como “superorganismos”
(A) Relación alométrica entre
producción de biomasa y masa
corporal en insectos solitarios y
sociales.
(B) Relación alométrica entre
masa somática y masa gonadal en
insectos solitarios y sociales.
Hou et al. PNAS 107: 3634-363, 2010
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Colonias de insectos como “superorganismos”
Cambios de la masa del organismo o colonia en función del tiempo para
insectos solitarios y sociales.
Hou et al. PNAS 107: 3634-363, 2010
Predisposición genética para la eusocialidad en himenópteros
La eusocialidad evolucionó en forma independiente en 11 oportunidades en
himenópteros y sólo 1-3 en termitas (y 1 vez en los demás grupos con especies
eusociales).
Wilson (1971) atribuyó esto a los inusuales coeficientes de parentesco que
existen en himenópteros (sistema haplo-diploide de determinación sexual).
RelaciЧn
Madre < > hija
Padre > hija
Hija > padre
Madre > hij o
Hijo > ma d r e
Herma n o s
Herma n a s
Hermano > herma n a
Hermana > herma n o
r
0.5
1
0.5
0.5
1
0.5
0.75
0.5
0.25
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Problemas para explicar la evolución de la eusocialidad sólo
por predisposición genética
1) La mayoría de los himenópteros (150000 spp) no son eusociales.
2) Otros grupos de insectos con sistema haplodiploide de determinación sexual
no presentan especies eusociales con la misma frecuencia que tienen los
himenópteros (Thysanoptera, Coccidae).
3) Otros grupos de insectos que no poseen sistema haplodiploide de
determinación sexual son eusociales (Isoptera).
4) El beneficio genético para las hijas desaparecería si la madre produce una
proporción de sexos 1:1 (están emparentadas 0.75 con sus hermanas pero
0.25 con sus hermanos).
5) La hipótesis de predisposición genética asume que la madre se aparea con
sólo un macho (si lo hace con más de un macho desaparecería la ventaja
genética).
Poliandria y coeficientes de parentesco en himenópteros
El coeficiente de parentesco
entre obreras disminuye en
función del número de
zanganos (n) con los que se
aparea la reina durante el
vuelo nupcial [r=0.25+(0.5/n)].
Valores medios de coeficiente
de parentesco entre miembros
de la colonia en distintas
especies de avispas
eusociales (en la mayoría de
las especies r<0.75).
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Evolución de la eusocialidad en himenópteros
La filogenia de los
himenópteros indica que:
-La haplodiploidía
evolucionó mucho antes
que la eusocialidad.
-La eusocialidad
evolucionó en forma
independiente en varias
oportunidades.
-La eusocialidad
evolucionó asociada al
cuidado prolongado de las
larvas y a la construcción
de nidos complejos.
Hipótesis sobre el origen de la eusocialidad en himenópteros
Ruta subsocial
Ruta parasocial
•  Parasitoides solitarios.
•  Varias hembras reproductivas
(generalmente hermanas) construyen
nidos en forma conjunta.
•  Cuidado del nido por parte de la
hembra.
•  Crías permanecen asociadas a
la madre y defienden el nido o
ayudan a expandirlo.
•  Hay cooperación en construcción y
cuidado del nido pero cada hembra
se reproduce en forma
independiente.
•  Crías continúan asociadas a la
madre y nunca se reproducen (se
vuelven obreras).
•  Hay dominancia por una de las
hembras del grupo y las restantes
pierden oportunidad de reproducirse.
•  Superposición de generaciones y
crías se vuelven obreras.
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Hipótesis sobre el origen de la eusocialidad en himenópteros
Ruta subsocial
Ancestro hipotético similar a actuales avispas parasitoides solitarias. En estas
especies el cuidado parental consiste fundamentalmente en obtener un
hospedador en donde depositar los huevos y eventualmente construir, defender
(y aprovisionar) una cueva. Hijas de esa reina permanecerían asociadas a su
madre y la ayudarían a reproducirse en el futuro.
a) Restricciones ecológicas
I) Defensa de los huevos y larvas de parasitismo o depredación.
II) Construcción y mantenimiento de nidos.
(en termitas una restricción adicional es permanecer en el nido el tiempo
mínimo como para ‘infectarse’ con bacterias simbiontes).
b) Predisposiciones genéticas
Madre se beneficiaría produciendo dos camadas de hijas/os (r=0.5) en vez de
hijas/os (r=0.5) y nietas/os (r=0.25) pero hijas no se perjudicarían (r=0.5 promedio hermanas-hermanos- siempre que la madre se aparee con un solo
macho).
Predisposición genética por la ruta subsocial
En (a) las hembras inician la temporada reproductiva produciendo hijas/hijos
(r=0.5) y hacia el final las hijas se reproducen (las hembras iniciales tienen nietas/
nietos, r=0.25).
En (b) las hembras tienen dos eventos reproductivos en la temporada en los que
producen hijas/hijos (r=0.5).
En (a) las hijas crían a sus propias hijas mientras que en (b) crían a las hijas de su
madre (en ambos casos r=0.5).
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Evolución de la eusocialidad en himenópteros
Ruta parasocial
-Ancestro hipotético similar a actuales avispas que inician nidos en forma grupal
(pleometrosis). Generalmente grupos formados por hermanas pero en algunos
casos son hembras no emparentadas. Secundariamente, una reina domina o
elimina a las otras.
-En algunas especies de avispas primitivas las reinas comparten nido (que
construyen y defienden comunalmente) pero cada reina pone huevos y cuida a
su propia cría.
-Cooperación sería esencial para iniciar un nido (producir un número mínimo de
obreras para que la colonia se establezca).
a) Restricciones ecológicas
I) Defensa de los huevos y larvas (parasitismo/predación).
II) Construcción y mantenimiento de nidos.
b) Predisposiciones genéticas
Si las hembras fundadoras son hermanas, la hembra que no se reproduce
ganaría representación genética en la siguiente generación a través de
sobrinas/os (r=0.375/0.125 vs. 0.5).
Conflicto entre reinas dominantes y subordinadas
por la representación en la reproducción
Modelos de “concesión” predicen que el individuo dominante del grupo permite la
reproducción de individuos subordinados como incentivo para que estos
permanezcan en el grupo y provean cuidado parental a sus crías.
En Polistes fuscatus hembras dominantes y subordinadas comparten un nido. La
proporción de la reproducción monopolizada por la hembra dominante aumenta con
el coeficiente de parentesco entre las fundadoras.
Reeve et al. PRSL B 267: 75-79, 2000
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Conflicto entre reinas y obreras
por la proporción de sexos en la colonia
Fisher (1930) propuso que una proporción de sexos es evolutivamente estable
si quien la controla obtiene igual beneficio por unidad de esfuerzo reproductivo
produciendo hijos o hijas.
La reina tiene un coeficiente de parentesco de 0.5 con sus hijos e hijas. Por lo
tanto, sería esperable que invierta lo mismo en ambos sexos (igual cantidad de
hijos e hijas para el caso en que el costo energético de producirlos sea el
mismo).
Las obreras tienen un coeficiente de parentesco de 0.75 con sus hermanas
(siempre que la reina se aparee con un solo macho). Pero las obreras tienen un
coeficiente de parentesco de 0.25 con sus hermanos.
A una obrera le convendría permanecer en la colonia y ayudar a su madre a
tener más hijas (hermanas).
A una obrera le "conviene" más una hermana que un hermano, pero
¿cuánto más?
Conflicto entre reinas y obreras
por la proporción de sexos en la colonia
Cuando la proporción de sexos es 3:1 (hembras:machos) cada macho tiene en
promedio 3 veces el valor reproductivo de una hembra (i.e. cada macho se va a
aparear en promedio con 3 hembras).
Con esa proporción de sexos se compensarían las diferencias por el distinto
coeficiente de parentesco entre obreras-hermanas y obreras-hermanos (0.75 x
1 vs. 0.25 x 3, donde 1 y 3 es el éxito reproductivo relativo de hembras y
machos).
La proporción de sexos de individuos reproductivos que produce la colonia
debería diferir dependiendo de si el control de dicha proporción lo tiene la reina
(predicción=1:1) o las obreras (predicción=3:1).
Trivers y Hare pusieron a prueba esta hipótesis realizando un estudio
comparado con 21 especies de hormigas (especies donde hay una sola reina
que se aparea con un único macho).
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Conflicto entre reinas y obreras por la proporción de sexos
Proporción de sexos (machos/hembras) en función del peso seco de hembra/
macho. Las rectas indican la proporción de sexos esperada (corregida por el
costo de producción de machos y hembras) en el caso en que esta proporción
esté bajo control de la reina (1:1) o de las obreras (3:1).
Trivers y Hare argumentan que las obreras normalmente ganan el conflicto ya
que superan en número a la reina y están a cargo del cuidado de las crías.
Trivers & Hare. Science 191: 249-263, 1976
Conflicto entre reinas y obreras por la proporción de sexos
Críticas a estos resultados (Alexander & Sherman, Science 194: 494-500, 1977)
-La reina normalmente se aparea con más de un macho por lo que los
coeficientes de parentesco entre hermanas son menores a 0.75.
-Si hay competencia local por apareamiento entre zánganos, a la reina le
convendría poner una proporción de sexos sesgada hacia las hembras.
-En algunas especies las obreras pueden poner huevos.
Respuestas a estas críticas
-Hormigas se aparean en grandes enjambres formados por varias colonias
(Holldobler & Wilson 1990) por lo que la competencia local por apareamiento
entre zánganos sería poco probable.
-Las predicciones difieren entre hormigas donde la reina se aparea una sola vez
(monoginia) o más de una vez (poliginia).
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Conflicto entre reinas y obreras por la proporción de sexos
En 40 especies de hormigas
monogínicas la inversión en
hembras y machos es
0.63:0.37 (0.75:0.25
correspondería a una razón
de sexos 3:1).
En 25 especies de hormigas
poligínicas la inversión en
hembras es 0.44 (no difiere
de 1:1).
En 3 especies de hormigas
con obreras esclavas la
inversión en hembras es
0.48 respectivamente (no
difiere de 1:1).
Nonacs, P. Quar. Rev. Biol. 61: 1-21: 1986
Conflicto entre reinas y obreras por la proporción de sexos
Cuando se examina la proporción de sexos
a nivel colonias se observa que algunas
tienden a producir mayoritariamente
machos y otras mayoritariamente hembras.
Si las obreras tienen control de la
proporción de sexos deberían sesgar la
proporción hacia hembras, si la reina se
apareó con un sólo macho (r hermanahermana=0.75), pero hacia machos, si la
reina se apareó con muchos machos
(r=025 entre hermana-hermano y cercano
a 0.25 para hermana-hermana -pero
machos pagarían 3 veces porque sex ratio
poblacional es 3:1).
Grafen (1990, 1991) demostró que en este
escenario la ESS para las obreras sería
producir sólo hembras si la reina se aparea
con un sólo macho, y sólo machos si la
hembra se aparea con muchos machos.
Proporción de sexos en hormigas (Formica
truncorum) en colonias en las que la reina
se apareó con uno (barras azules) o con
varios machos (barras celestes).
Sundström, L. Nature 367: 266-268, 1994
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Monogamia y eusocialidad
Monogamia probablemente ha sido muy importante en la evolución de la
eusocialidad.
Con monogamia las obreras están igualmente relacionadas con sus hermanas/
hermanos y con su propia descendencia. En este escenario cualquier pequeño
beneficio de criar crías adicionales de la madre vs propias (b/c>1) favorecería
la eusocialidad (igual en organismos haplodiploides y haploides).
Si hay una reducción en la certeza de paternidad (apareamientos múltiples de
la madre) los coeficientes de parentesco con las crías propias serían mayores
que con hermanas/hermanos (y por lo tanto b/c < 1).
En la mayoría de especies de termites hay monogamia de por vida (la reina se
aparea con un sólo macho durante la vida de la colonia). En varias especies
de hormigas, abejas y avispas ocurre algo similar (apareamiento con un sólo
macho en el vuelo nupcial, el esperma se puede usar hasta 30 años después).
Monogamia parecería ser el estado ancestral en todas las transiciones
independientes a la eusocialidad y todos los casos con apareamientos
múltiples ocurren en linajes derivados.
Conflicto entre reinas y obreras por la proporción de sexos
En hormigas coloradas (Solenopsis invicta) el intercambio de reinas entre colonias
que producen mayoritariamente hembras o mayoritariamente machos resulta en
una inversión del sexo que se produce mayoritariamente (control de la reina de la
proporción de sexos).
Las barras muestran la proporción de machos y hembras en distintos tipos de
colonias antes (barras celestes) y cinco semanas después (barras azules) del
intercambio de reinas entre colonias que producían distintos sexos (colonias
experimentales) o el mismo sexo (colonias control).
Passera et al. Science 293: 1308-1310, 2001
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Otros factores para explicar el origen de la eusocialidad en
himenópteros
Si la mortalidad es alta, los reproductores independientes podrían no llegar a
reproducirse mientras que los ayudantes siempre obtendrían algún beneficio (en
la colonia hay crías a las que ayudar en forma permanente).
Si el periodo de cuidado parental es largo, y hay una alta probabilidad de morir
durante el mismo, la reproducción cooperativa implicaría beneficios (si muere la
hembra reproductiva otros seguirían cuidando de las crías).
Muchos himenópteros tienen ciclos de vida parcialmente bivoltinos. En estos
ciclos hay 2 generaciones reproductivas por año pero estas se superponen
parcialmente (individuos de generación 1 participan de la generación 2).
Si los machos que produce la reina en la generación 1 sobreviven y pueden
aparearse con las hembras de la generación 2, estos machos reducirían el valor
reproductivo de los machos de la generación 2 por lo que la reina se
beneficiaría con una proporción de sexos sesgada hacia hembras en la
generación 2.
¿Promueve la haplodiploidia la evolución de la eusocialidad?
Regla de Hamilton plantea: b / c > r2 / r1
b = número de crías extra como resultado del comportamiento del actor
C = crías propias perdidas por el comportamiento del actor
r1: coeficiente de parentesco entre actor y las crías propias
r2: coeficiente de parentesco entre actor y las crías del receptor
Si la proporción de sexos evolutivamente estable es 3:1, los machos “valen” 3
veces más que las hembras. En este caso ¿cuáles son los beneficios que
obtiene una obrera ayudando vs. reproduciendose en forma independiente?
Ayudar a criar extra-hermanas/os: (0.75 x 1 x 0.75) + (0.25 x 3 x 0.25) = 0.75
proporción de hembras (o machos) x valor de hembras (o machos) x r ayudante-hembra (o macho)
Reproducirse en forma independiente: (0.75 x 1 x 0.5) + (0.25 x 3 x 0.5) =
0.75
Si la proporción de sexos de la población esta sesgada hacia las hembras 3:1,
la haplodiploidía no implicaría beneficios netos de ayudar vs. reproducirse
independientemente.
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