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Rev Esp Patol. 2015;48(2):103---108
R E V I S TA
E S PA Ñ O L A
D E
Patología
www.elsevier.es/patologia
ARTÍCULO BREVE
Múltiples hemangiomas anastomosantes y lesiones
precursoras de carcinoma de células renales asociado a
enfermedad renal quística adquirida
Alejandro Rubio Fernández ∗ , Mario Díaz Delgado y Alicia Hernández Amate
Servicio de Anatomía Patológica, Complejo Hospitalario Universitario de Badajoz, Badajoz, España
Recibido el 10 de julio de 2014; aceptado el 3 de septiembre de 2014
Disponible en Internet el 16 de octubre de 2014
PALABRAS CLAVE
Hemangioma
anastomosante;
Enfermedad renal
quística adquirida;
Lesión precursora
KEYWORDS
Anastomosing
hemangiomas;
acquired cystic
kidney disease;
precursor lesions.
∗
Resumen En los últimos años el campo de la uropatología ha sufrido grandes avances en el
conocimiento de los tumores epiteliales renales con un creciente interés centrado en la definición y caracterización de las lesiones precursoras del carcinoma de células renales. La presencia
de dichas lesiones se ha asociado en ocasiones a riñones en fase terminal con enfermedad
renal quística adquirida. Así mismo se ha descrito recientemente la coexistencia de hemangiomas anastomosantes en dicho contexto. Presentamos un caso de riñón en fase terminal por
nefropatía lúpica en hemodiálisis con presencia de múltiples hemangiomas anastomosantes,
enfermedad renal quística adquirida y lesiones precursoras de carcinoma de células renales,
realizando una revisión de las características clínicas, histológicas e inmunohistoquímicas de
las mismas.
© 2014 SEAP y SEC. Publicado por Elsevier España, S.L.U. Todos los derechos reservados.
Multiple anastomosing haemangiomas and precursor lesions of renal cell carcinoma
associated with acquired cystic kidney disease
Abstract Over the last few years remarkable progress has been made in the field of uropathology. Epithelial renal tumours have been a subject of debate with special interest in the
definition and characterization of its precursors lesions. Its presence has been associated with
end-stage kidney disease due to acquired cystic kidney disease. Moreover, recently the coexistence of anastomosing hemangiomas has been reported in this context. We report a case of
end-stage kidney disease due to lupus nephritis in haemodialysis with the presence of multiple
anastomosing haemangiomas, acquired cystic renal disease and precursor lesions of renal cell
carcinoma and discuss its clinical, histological and immunohistochemical features.
© 2014 SEAP y SEC. Published by Elsevier España, S.L.U. All rights reserved.
Autor para correspondencia.
Correo electrónico: alejandrorubiofernandez@gmail.com (A. Rubio Fernández).
http://dx.doi.org/10.1016/j.patol.2014.09.005
1699-8855/© 2014 SEAP y SEC. Publicado por Elsevier España, S.L.U. Todos los derechos reservados.
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Introducción
El campo de la uropatología ha sido objeto de enorme interés
en los últimos años sufriendo grandes avances en el conocimiento de los tumores epiteliales renales, materializándose
dichos adelantos finalmente en la actual clasificación de las
neoplasias renales de Vancouver realizada por la Sociedad
Internacional de Patología Urológica (ISUP)1 . En dicha conferencia se definieron nuevas entidades como el carcinoma de
células renales (CCR) tubuloquístico, la familia de CCR asociados traslocación en MifT, el CCR asociado al síndrome de
leiomiomatosis hereditaria, el CCR tubulopapilar de células
claras y el CCR asociado a enfermedad renal quística adquirida (ERQA), encontrándose los dos últimos relacionados con
riñones en fase terminal.
Si bien los esfuerzos de investigación se han centrado
en el estudio de las neoplasias epiteliales renales algunos
estudios recientes como el de Kryvenko2 describe la coexistencia de 35 hemangiomas anastomosantes en 16 pacientes
con riñón en fase terminal por diversas etiologías, de los
cuales 9 presentaban ERQA y 3 de ellos además mostraron
lesiones precursoras de CCR asociado a ERQA.
Aunque se han descrito casos de hemangiomas anastomosantes en localizaciones como testículo3 , hígado, tracto
gastrointestinal4 , ovario5 y glándula suprarrenal6 las neoplasias vasculares son los tumores primarios renales menos
frecuentes7 . En el caso del hemangioma anastomosante es
una lesión bien delimitada, localizada frecuentemente en
la médula renal y el tejido adiposo del seno renal, compuesta por capilares de tipo sinusoidal aislados o conectados
revestidos por endotelio plano u ocasionalmente en tachuela
inmersos en un estroma formado por escasas células fusiformes sin expresión de CD342 .
La ERQA consiste en la aparición de múltiples lesiones quísticas en pacientes con insuficiencia renal crónica
terminal sometidos a hemodiálisis y/o diálisis peritoneal
prolongadas, observándose en el 80-90% de los pacientes
en dicha situación8 . Se ha descrito la aparición de CCR
asociado a ERQA del 3 al 7% de los pacientes aquejados
de dicha enfermedad siendo el riesgo de desarrollo de
estas neoplasias 100 veces mayor que en la población general, si bien los CCR asociados a ERQA parecen presentar
un pronóstico más favorable que los CCR no asociados a
ERQA. El CCR asociado a ERQA se caracteriza por la presencia de una tumoración macroscópicamente visible que
histológicamente muestra varios patrones de crecimiento
(sólido, papilar, acinar, cribiforme y tubuloquístico), células con abundante citoplasma eosinófilo en ocasiones muy
vacuolado con apariencia cribiforme y núcleos redondos u
ovalados con nucléolo prominente, con abundantes cristales
de oxalato cálcico intratumorales9 .
Como se ha comentado previamente2 , en referencia a
riñones en los que coexisten hemangiomas anastomosantes
y ERQA se han descrito lesiones precursoras de CCR asociado
a ERQA, mostrando características histológicas similares a
estos últimos pero sin observarse tumor macroscópicamente
evidente.
En este artículo presentamos un caso de riñón en fase
terminal por nefropatía lúpica en hemodiálisis con presencia
de múltiples hemangiomas anastomosantes, ERQA y lesiones
precursoras de CCR asociado a ERQA, siendo estas últimas
entidades poco conocidas e infradiagnosticadas. Además
A. Rubio Fernández et al
realizamos una revisión de las características clínicas, histológicas e inmunohistoquímicas de dichas lesiones.
Descripción del caso clínico
Se trata de un hombre de 41 años con nefropatía lúpica
diagnosticada en 2007 con régimen de hemodiálisis instaurado desde 2008 hasta la actualidad. En el transcurso de su
enfermedad desarrolló episodios de infarto agudo de miocardio, edema agudo de pulmón, shock de tipo alérgico
tras administración de contraste intravenoso y hematoma
en riñón derecho. Analíticamente el paciente mostraba títulos altos de anticuerpos anticoagulante lúpico y un tiempo
de tromboplastina parcial activada elevado. En el seguimiento radiológico de su enfermedad se apreció en inicio
una disminución en el tamaño de ambos riñones presentando
aspecto atrófico con posterior desarrollo de múltiples quistes bilaterales de predominio en riñón izquierdo. Además se
objetivó la presencia de una lesión parcialmente definida de
2,4 cm en el polo inferior del riñón derecho. Con la sospecha
de dudosa tumoración renal se realiza nefrectomía radical
siendo remitida al servicio de Anatomía Patológica. La pieza
medía 16 x 10 x 8 cm y presentaba riñón derecho con tejido
adiposo perirrenal y glándula suprarrenal derecha de 5 x
2,2 x 0,5 cm. Macroscópicamente se observó un gran hematoma subcapsular de 8 x 4,5 cm así como múltiples lesiones
de apariencia esponjosa, color pardusco, bien delimitadas y
parcialmente encapsuladas, de localización medular provocando protrusión hacia la corteza renal y el tejido adiposo
del seno renal.
Histológicamente se observaron numerosas neoplasias
bien circunscritas respecto al parénquima renal, parcialmente encapsuladas, situadas en la médula renal y
extendiéndose hacia el tejido adiposo del seno renal y compuestas por espacios vasculares de tipo capilar inmersas en
un estroma colagenizado con presencia de escasas células
fusiformes sin atipia (fig. 1A). Dichos vasos en ocasiones
formaban estructuras ramificadas presentando un revestimiento de células endoteliales aplanadas o redondas sin
atipia ni figuras de mitosis. A nivel intraluminal se apreciaron
ocasionalmente acúmulos de macrófagos espumosos (fig. 1B)
así como focos de hematopoyesis extramedular. El estudio
inmunohistoquímico reveló expresión de CD34 (fig. 1C) y
CD31 (fig. 1D) en las células endoteliales, sin embargo las
células estromales no mostraron tinción para dichos marcadores. Las neoplasias descritas fueron diagnosticadas como
hemangiomas anastomosantes.
El parénquima renal mostraba hallazgos histológicos
propios del riñón en fase terminal con áreas de fibrosis
intersticial, atrofia tubular, así como glomeruloesclerosis y signos de fibrosis subintimal de vasos arteriales.
De forma característica se observó la presencia de múltiples quistes afectando de forma difusa a la corteza
renal, hallándose revestidos por un epitelio plano/cúbico
sin atipia. Focalmente dichos quistes mostraban depósitos birrefringentes de oxalato-cálcico. Los hallazgos
descritos correspondían a una enfermedad renal quística
adquirida.
Además se observaron múltiples áreas lesionales quísticas y tubulares midiendo entre 0,1 y 2,5 cm revestidas
por una capa de epitelio pseudoestratificado (fig. 2A) en
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Hemangiomas anastomosantes y lesiones precursoras de carcinoma renal
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Figura 1 Hemangiomas anastomosantes: histología y estudio inmunohistoquímico. A) Se aprecia una lesión compuesta por espacios
vasculares de tipo capilar ramificados con un estroma colagenizado y presencia de escasas células fusiformes sin atipia. B) Los vasos
tumorales presentaban ocasionalmente acúmulos de macrófagos espumosos intraluminales. C) CD34 (x 100). D) CD31 (x 400).
Figura 2 Lesiones precursoras de CCR asociado a ERQA. A) Se observaron múltiples áreas lesionales quísticas de hasta 2,5 cm
revestidas por una capa de epitelio pseudoestratificado con ocasionales zonas hemorrágicas. B) En estrecha relación con los quistes
se apreciaban abundantes depósitos birrefringentes de cristales de oxalato cálcico. C) Las células lesionales presentaban contornos
bien definidos, con un citoplasma voluminoso, granular y eosinofílico y núcleos vesiculares, ovales o redondos con presencia de un
nucléolo evidente. D) En ocasiones las células mostraban una vacuolización citoplasmática dotando a las mismas de un característico
aspecto cribiforme.
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A. Rubio Fernández et al
Figura 3 Estudio inmunohistoquímico de lesiones precursoras de CCR asociado a ERQA. A) AC9 (x 200). B) CD10 (x 200). C) AMACR
(x 200). D) CK7 (x 200).
estrecha relación con abundantes depósitos birrefringentes de cristales de oxalato-cálcico (fig. 2B). Las células
presentaban contornos bien definidos, con un citoplasma
voluminoso, granular y eosinofílico y núcleos vesiculares,
ovales o redondos con presencia de un nucléolo evidente.
En ocasiones dichas células mostraban una vacuolización
citoplasmática dotando a las mismas de un aspecto cribiforme característico (fig. 2C y D). En los quistes de mayor
tamaño se observaba abundante material hemático (fig. 2A).
Dichas lesiones quísticas se encontraban separadas entre
sí sin formar una masa definida macroscópicamente visible. Inmunohistoquímicamente las células de estos quistes
expresaban de forma difusa anhidrasa carbónica IX (AC9)
(con un patrón luminal acentuado) (fig. 3A), CD10 (fig. 3B) y
AMACR (fig. 3C) y mostraron tinción focal para CK7 (fig. 3D).
Los quistes descritos fueron diagnosticados como lesiones
precursoras de CCR asociado a ERQA.
Actualmente el paciente se encuentra estable sin presentar complicaciones asociadas al tratamiento quirúrgico.
Discusión
En octubre de 2013 la Sociedad Internacional de Patología
Urológica publicó la actualización en la clasificación de neoplasias epiteliales renales introduciendo nuevas entidades y
cambios respecto a la clasificación de tumores renales de la
Organización Mundial de la Salud. Entre las nuevas entidades
descritas se encuentran el CCR tubuloquístico, los CCR asociados a traslocaciones en la familia MifT, el CCR asociado a
leiomiomatosis hereditaria, el CCR tubulopapilar de células
claras y el CCR asociado a ERQA, hallándose los dos últimos
relacionados con riñones en fase terminal1 .
El CCR asociado a ERQA se desarrolla en un 3-7% de los
pacientes con ERQA teniendo un riesgo 100 veces mayor que
la población general y afectando a adultos jóvenes de predominio masculino. El hallazgo de CCR asociado a ERQA suele
ser incidental en el contexto del estrecho seguimiento radiológico al que son sometidos dichos pacientes. Pese a tratarse
de riñones en fase terminal el pronóstico de estos tumores
parece ser favorable aunque existen datos contradictorios al
respecto10 . Arquitecturalmente estas neoplasias presentan
diversos patrones de crecimiento incluyendo patrón sólido,
papilar, acinar, cribiforme y tubuloquístico. Las células
tumorales muestran un citoplasma eosinófilo en ocasiones marcadamente vacuolados, impartiendo una apariencia
cribiforme, y un núcleo redondo u oval con nucléolo prominente.
Característicamente los CCR asociados a ERQA presentan abundantes cristales de oxalato- cálcico intratumorales.
Dichos cristales parecen presentar una relación con el crecimiento de dichos tumores con una fuerte correlación con la
duración de la hemodiálisis y el grado de depósito de los mismos. Etiológicamente se ha propuesto la teoría que supone
que dichos cristales promueven la formación de quistes y
tumores a través de fenómenos de obstrucción mecánica y
regulación del ciclo celular tubular. La expresión inmunohistoquímica de CD57 en los CCR asociados a ERQA así como
en las regiones quísticas no tumorales en la ERQA sugieren
un fenotipo de célula epitelial del asa de Henle, apoyado
por la existencia en dicha región renal de canales de cloro
como CLC-5 relacionados con litiasis renal y formación de
cristales de oxalato. Dada su similitud histogenética emparentada con el asa de Henle se considera que los quistes
no tumorales asociados a ERQA son lesiones precursoras del
CCR asociado a ERQA10 . A nivel molecular se han observado
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Hemangiomas anastomosantes y lesiones precursoras de carcinoma renal
ganancias en el cromosoma 7 en las lesiones precursoras con
incremento de las mismas con la proliferación del epitelio
de los quistes acumulando múltiples trisomías cromosómicas y polisomías en las glándulas cribiformes desembocando
finalmente en carcinoma. Estos hallazgos han derivado en
la creencia de la existencia de un mecanismo adquirido tipo
secuencia «adenoma-carcinoma» para estos tumores10 .
La diferencia fundamental entre la lesión precursora de
CCR asociado a ERQA y dichas neoplasias es la visualización
macroscópica de una masa tumoral, siendo el hallazgo de las
lesiones precursoras puramente microscópico. Estas lesiones
pueden adquirir una morfología variable en forma de quistes o túbulos, siendo descritos por algunos autores como
quistes atípicos11 , con unos rasgos citológicos idénticos a
los descritos en los CCR asociados a ERQA. En nuestro caso
se observaron múltiples áreas lesionales quísticas y tubulares revestidas por una capa de epitelio pseudoestratificado
compuesto por células de contornos bien definidos, con un
citoplasma voluminoso, granular y eosinofílico y núcleos
vesiculares, ovales o redondos con presencia de un nucléolo
evidente. En ocasiones dichas células mostraban una vacuolización citoplasmática dotando a las mismas de un aspecto
cribiforme característico. En estrecha relación con dicha
celularidad se apreciaron abundantes depósitos birrefringentes de cristales de oxalato-cálcico. Además observamos
focalmente en los quistes/túbulos la presencia de una población celular con citoplasma claro y microvacuolado con
núcleos irregulares e hipercromáticos, de bordes angulados
con un fenotipo vagamente similar al del carcinoma renal
tubulopapilar de células claras. En este sentido nuestros
hallazgos coinciden con los del reciente trabajo de Hosseini
et al.12 en el que los autores, además de sugerir el posible carácter preneoplásico de dichas lesiones describen tres
tipos de quistes en función de las características morfológicas del epitelio de revestimiento: células claras, espumosas
y eosinófilas.
Inmunohistoquímicamente los CCR asociados a ERQA
muestran expresión difusa de AE1/AE3, CD10, RCC-Ag y
AMACR, con tinción variable para EMA, vimentina y CKBPM
con ausencia o expresión focal para CK711,13 . En nuestro caso
las células lesionales expresaban de forma difusa los marcadores AC9 (con un patrón luminal acentuado), CD10 y AMACR
y mostraron tinción focal para CK712 .
Por otro lado, los tumores renales vasculares primarios
son raros suponiendo la mayoría de ellos neoplasias benignas
o lesiones pseudotumorales7 . Recientemente descrito por
Montgomery y Epstein14 el hemangioma anastomosante es
un tumor vascular poco frecuente con 36 casos recogidos en
la mayor serie descrita2 . Aunque concebidos inicialmente
como característicos del tracto genitourinario (riñón, testículo, ovario) en los últimos años diversos autores han
informado de su existencia en localizaciones como glándula
suprarrenal6 , hígado4 , colon e intestino delgado2 . El tamaño
medio es de 2 cm con una media de edad al diagnóstico de 53
años y un ligero predominio en hombre. Estas lesiones suelen ser unilaterales, dándose en ocasiones casos bilaterales
y con frecuencia de forma multifocal.
Tradicionalmente se ha pensado que el tumor mesenquimal renal más frecuentemente asociado a riñón en
fase terminal era el hemangioma apareciendo en el 8,8%
de los mismos. La revisión de los escasos tumores descritos reveló que los hemangiomas renales diagnosticados
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inicialmente como capilares o cavernosos mostraron, al
menos focalmente, características morfológicas compatibles con el hemangioma anastomosante2,7 . En una series de
19 casos el 37% de los hemangiomas anastomosantes se asociaron a riñón en fase terminal teniendo el 60% de estos
pacientes una historia previa de trasplante renal y siendo
hallados en el seguimiento de su enfermedad de forma
incidental7 .
Macroscópicamente los hemangiomas anastomosantes
renales muestran predilección por asentar en el tejido adiposo hiliar y la médula renal aunque pueden observarse
en corteza renal y tejido adiposo perirrenal. Se trata de
lesiones solitarias o múltiples, bien delimitadas, no encapsuladas, con aspecto esponjoso, consistencia blanda y color
pardusco.
El estudio microscópico a bajo aumento revela lesiones
aparentemente bien delimitadas, focalmente infiltrativas,
con atrapamiento de túbulos renales normales y áreas más
celulares en la periferia e hipocelulares centrales. La neoplasia se encuentra compuesta por vasos de tipo capilar
con patrón sinusoidal con tendencia a ramificarse y anastomosarse inmersos en un estroma hialinizado/edematoso
formado por células estromales de núcleo redondo u oval
dispersas sin atipia. Los vasos capilares se encuentran revestidos por células endoteliales con núcleo plano, redondo
u ovalado y ocasionalmente en tachuela sin signos displásicos. En la luz de los vasos sanguíneos tumorales
se pueden observar acúmulos de macrófagos, así como
crecimiento intravascular y focos de hematopoyesis extramedular. Se ha descrito un caso de policitemia crónica
asociado a los mismos. De forma característica los hemangiomas anastomosantes, que en ocasiones pueden sugerir
morfológicamente los diagnósticos de angiosarcoma o sarcoma de Kaposi, no presentan figuras de mitosis ni áreas de
necrosis. A veces se aprecian áreas infartadas o esclerosadas
estromales7 .
El estudio inmunohistoquímico de los hemangiomas anastomosantes muestra expresión de los marcadores CD31 y
CD34 en las células de revestimiento vascular siendo las
células estromales negativas para los mismos. No se ha
observado expresión de D2/40, GLUT-1, AE1/AE3, EMA, SMA,
HMB45, Melan-A ni HHV-87 . El índice de proliferación celular
medido con Ki67 es característicamente bajo.
Los hemangiomas anastomosantes, si bien pueden asociarse a hematuria intermitente, dolor en flanco, síntomas
del tracto urinario inferior o hematoma subcapsular
como en nuestro caso, son neoplasias característicamente
indolentes siendo el tratamiento quirúrgico con nefrectomía el más frecuentemente realizado. El crecimiento
lento de estos tumores y la ausencia de recurrencias
ni metástasis ha hecho que se proponga como alternativa terapéutica la observación y embolización de los
mismos15 .
En relación a la existencia de proliferaciones vasculares
asociadas a otras patologías cabría destacar la descripción
realizada por Michal et al.16,17 del tumor angiomioadenomatoso renal benigno, compuesto por túbulos y áreas sólidas
de células epiteliales de citoplasma claro entremezcladas
con un estroma leiomiomatoso y con un patrón vascular
característico disponiéndose los capilares revistiendo la vertiente externa de las estructuras adenomatosas hallándose
en íntimo contacto con estas.
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En resumen, la aparición de hemangiomas anastomosantes en el contexto de riñones en fase terminal en un
importante porcentaje de casos hace su coexistencia con
los CCR asociados a ERQA y sus lesiones precursoras/quistes
atípicos, también relacionados con pacientes con enfermedad renal terminal, un fenómeno relativamente frecuente.
Siendo el diagnóstico de ambas lesiones característicamente
incidental el patólogo requiere de un alto nivel de sospecha
y encontrarse familiarizado con las mismas para su correcta
identificación. El escaso número de hemangiomas anastomosantes y lesiones precursoras de CCR asociado a ERQA
descritos impide un conocimiento preciso sobre su pronóstico y posibilidades terapéuticas siendo necesario el estudio
de mayores series de casos.
A. Rubio Fernández et al
3.
4.
5.
6.
7.
Responsabilidades éticas
Protección de personas y animales. Los autores declaran
que para esta investigación no se han realizado experimentos en seres humanos ni en animales.
Confidencialidad de los datos. Los autores declaran que
han seguido los protocolos de su centro de trabajo sobre
la publicación de datos de pacientes.
Derecho a la privacidad y consentimiento informado. Los
autores declaran que en este artículo no aparecen datos de
pacientes.
8.
9.
10.
11.
Conflicto de intereses
12.
Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.
Agradecimientos
Los autores agradecen la colaboración del equipo de laboratorio del Hospital Infanta Cristina (Complejo Hospitalario
Universitario de Badajoz) por su asistencia técnica.
13.
14.
15.
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