Procesamiento emocional de las expresiones faciales en el

REVISIÓN
Procesamiento emocional de las expresiones faciales
en el envejecimiento normal y patológico
B. García-Rodríguez a, A. Fusari a, H. Ellgring b
PROCESAMIENTO EMOCIONAL DE LAS EXPRESIONES FACIALES
EN EL ENVEJECIMIENTO NORMAL Y PATOLÓGICO
Resumen. Introducción. Muchas investigaciones han demostrado que en el envejecimiento, normal y patológico, hay un deterioro en el procesamiento emocional, especialmente de las emociones negativas como el miedo. Objetivo. Revisar las principales investigaciones neurológicas y psicológicas que estudian el procesamiento emocional y relacionarlo con el deterioro
cognitivo característico del envejecimiento normal y las enfermedades neurodegenerativas. Desarrollo. Se exponen las dos
principales líneas de investigación: el enfoque socioemocional, que defiende que con la edad se comprenden mejor las emociones debido al mayor conocimiento de las relaciones sociales, al enriquecimiento interpersonal y a la importancia que tienen las metas relacionadas con la vida afectiva; y el enfoque neuropsicológico, que estudia las zonas de activación cerebral
implicadas en el procesamiento de las expresiones faciales emocionales y los procesos mentales subyacentes. Conclusiones.
Ambos enfoques destacan los déficit relacionados con la edad para el procesamiento de las emociones negativas, mientras
que se mantiene relativamente intacto el de las emociones de carácter positivo. Investigaciones recientes defienden que los
déficit en el procesamiento emocional dependen del deterioro cognitivo característico del envejecimiento. Cuando la tarea requiere recursos de la memoria de trabajo, uno de los primeros sistemas en deteriorarse en el envejecimiento, el procesamiento emocional se ve afectado de manera consecuente. Sin embargo, cuando la tarea requiere el uso de la memoria implícita, no
se observan alteraciones en el procesamiento emocional asociadas al envejecimiento. [REV NEUROL 2008; 46: 609-17]
Palabras clave. Enfermedades neurodegenerativas. Envejecimiento. Memoria de trabajo. Memoria implícita. Procesamiento
cognitivo. Procesamiento emocional.
PRINCIPALES ENFOQUES TEÓRICOS SOBRE
LAS EMOCIONES EN EL ENVEJECIMIENTO
El estudio de las capacidades de las personas mayores se ha
planteado tradicionalmente en términos de pérdidas o ganancias. La evidencia es que, con la edad, se va perdiendo capacidad cognitiva, es decir, es más difícil centrar la atención y la
memoria comienza a mostrar fallos. Esto es especialmente crítico en el caso de las demencias seniles. Sin embargo, no está
muy claro en qué medida el procesamiento de las emociones se
ve afectado por la edad y cómo son esos cambios.
La investigación más reciente sobre el procesamiento emocional en el envejecimiento ha estudiado cómo son las emociones de las personas mayores desde dos enfoques teóricos diferentes y, aparentemente, contradictorios. El primero de ellos es
el enfoque sociocognitivo de las emociones propuesto y desarrollado por Carstensen [1] en su teoría de la selectividad socioemocional. Según esta autora, la edad va emparejada comúnmente a una disminución del contacto social, lo que refleja un
proceso selectivo mediante el cual las personas mayores descartan de su entorno social las relaciones irrelevantes y mantienen
las más significativas. Hay tres metas estables a lo largo de la
vida, las relacionadas con el conocimiento, con el concepto que
las personas tienen de sí mismas y con la regulación de las emociones. Estos tres tipos de metas adquieren mayor o menor importancia según los diferentes períodos de edad [2]. Su relevanAceptado tras revisión externa: 10.04.08.
a
Departamento de Psicología Básica II. Facultad de Psicología. Universidad Nacional de Educación a Distancia (UNED). Madrid, España. b Julius
Maximilian Universität. Würzburg, Alemania.
Correspondencia: Dra. Beatriz García Rodríguez. Departamento de Psicología Básica II. Facultad de Psicología. UNED. Juan del Rosal, 10. E-28040
Madrid. Fax: +34 913 987 958. E-mail: bgarcia@psi.uned.es
© 2008, REVISTA DE NEUROLOGÍA
REV NEUROL 2008; 46 (10): 609-617
cia depende del tiempo que la persona percibe que todavía le
queda por vivir. Cuando se piensa que el tiempo por vivir es
muy largo, las metas más importantes suelen estar relacionadas
con el conocimiento, ya que se pueden conseguir a largo plazo.
Sin embargo, cuando se piensa que queda menos tiempo por vivir, las metas relacionadas con la vida afectiva adquieren un
mayor protagonismo, porque se pueden alcanzar de una manera
más inmediata. Una consecuencia de la relevancia que adquiere
la vida afectiva es que las personas mayores muestran con mayor frecuencia las emociones o afectos positivos e inhiben los
negativos. En resumen, el enfoque sociocognitivo, que estudia
fundamentalmente el componente subjetivo de las emociones,
defiende que con la edad ésats se comprenden mejor debido al
mayor conocimiento de las relaciones sociales, al enriquecimiento interpersonal y a la importancia que tienen las metas relacionadas con la vida afectiva.
El segundo enfoque en el estudio de las emociones en el envejecimiento es el neuropsicológico, que relaciona determinadas áreas cerebrales con el procesamiento de la información con
contenido emocional. Este tipo de procesamiento consiste básicamente en identificar el contenido emocional de los estímulos
de nuestro entorno y producir la respuesta adecuada o adaptativa a estos estímulos. Respecto a la identificación del contenido
emocional de los estímulos, la principal preocupación ha sido
poder determinar qué áreas cerebrales están implicadas en el
procesamiento emocional. El circuito límbico, que incluye las
regiones ventrales del giro cingulado anterior, la corteza prefrontal ventromedial, el estriado ventral y el núcleo dorsomedial
del tálamo, se considera especialmente importante para la identificación de información emocional [3], en particular, regiones
como la amígdala y la ínsula, que está directamente relacionada
con este sistema. La amígdala, situada en la parte anterior del
lóbulo temporal del cerebro, juega un papel importante en la
identificación de caras y miradas [4] y en la identificación de las
609
B. GARCÍA-RODRÍGUEZ, ET AL
expresiones emocionales, especialmente las relacionadas con el
miedo, la tristeza y la alegría [5]. La ínsula es una parte de la
corteza cerebral situada dentro del surco lateral. Diversas investigaciones han demostrado la importancia de esta área en la
identificación de la expresión de asco [5,6]. El enfoque neuropsicológico indica que, además del sistema límbico, otras estructuras cerebrales, como el área prefrontal, también están directamente relacionadas con el procesamiento emocional. El
área prefrontal comprende la región anterior no motora del lóbulo frontal y, aunque no pertenece estrictamente al tradicional
circuito límbico, influye de manera determinante en el procesamiento emocional, debido a sus intensas conexiones bidireccionales con el tálamo, la amígdala y otras estructuras subcorticales. Las lesiones en esta zona cerebral hacen que el individuo
pierda el sentido de la responsabilidad social, además de la capacidad de concentración y abstracción. En algunos casos, aunque la consciencia y algunas funciones cognitivas como el habla
quedan intactas, el individuo ya no puede resolver problemas,
ni siquiera los más elementales. El enfoque neuropsicológico
explica, por tanto, cuál es el sustrato neurológico de los distintos componentes de la respuesta emocional. En concreto, señala
los daños prefrontales del lóbulo cerebral como una de las causas principales de la dificultad para controlar las emociones en
el envejecimiento, y sugiere que la capacidad de procesar emociones declina progresivamente con la edad.
Resumiendo, estos dos enfoques estudian distintos aspectos
de las emociones en el envejecimiento y llegan a conclusiones
diferentes sobre los cambios producidos en el procesamiento
emocional (ganancias/pérdidas). La emoción es un proceso complejo que abarca distintos componentes. Uno de éstos es el componente subjetivo, es decir, lo que las personas sienten o piensan. El enfoque sociocognitivo se ha preocupado por estudiar
básicamente este componente, y sugiere que no sólo no se deteriora con la edad, sino que incluso mejora. Bajo ese punto de
vista, el componente subjetivo parece ser el menos afectado por
los cambios fisiológicos producidos por el envejecimiento. Por
el contrario, el enfoque neuropsicológico, interesado fundamentalmente en el procesamiento del contenido emocional de
los estímulos, sostiene que en el envejecimiento, tanto normal
como patológico, hay un cambio en la identificación de las
emociones de carácter negativo generado por el deterioro de determinadas áreas cerebrales. Se relacionan, por tanto, las consecuencias de los cambios fisiológicos derivados del envejecimiento y sus consecuencias en la vida afectiva de las personas.
En síntesis, los dos enfoques parecen aceptar que con la edad
acontece un cambio respecto a las emociones de carácter negativo; sin embargo, difieren en la interpretación de estos hechos.
Un intento de integrar ambas posturas es el ofrecido por el trabajo de Mather et al [7], que sugieren que en las personas mayores hay una menor activación de la amígdala para las emociones
negativas con respecto a los positivas, a diferencia de los jóvenes, que no muestran este patrón diferencial. En este estudio se
muestra que, con los años, la amígdala es menos sensible para
las emociones de carácter negativo, mientras que mantiene un
adecuado nivel de activación para las de contenido positivo.
IDENTIFICACIÓN FACIAL DE LAS EMOCIONES
Un procesamiento emocional correcto es fundamental para un
desarrollo emocional normal [8]. Para ello, es necesario identificar adecuadamente el contenido emocional de los estímulos.
610
Hay un gran número de investigaciones sobre cómo las personas identifican la información emocional relevante, tanto para
estímulos de naturaleza semántica como visual, y el procesamiento de las expresiones faciales emocionales es el aspecto
más estudiado. De todas las formas de comunicación no verbal,
las expresiones faciales emocionales son las que más información ofrecen del estado emocional de otras personas. Una de sus
funciones es la de aportar información adicional que ayude a la
interpretación del mensaje y las acciones de los demás [9]. La
habilidad para identificar expresiones faciales es un componente muy importante de la interacción interpersonal y desempeña
un papel central en la regulación de la conducta social [10], lo
que es de especial relevancia en el envejecimiento.
Un aspecto importante en la investigación de las expresiones faciales es el relacionado con su cuantificación. Ekman y
Friesen [11,12] desarrollaron un sistema de codificación de la
acción facial –Facial Action Coding System (FACS)– [12] para
poder medir objetivamente cualquier conducta expresada por el
rostro. Este sistema permite hacer una interpretación exacta de
la expresión facial. Distingue entre 44 unidades de acción, definidas como las unidades mínimas que se pueden separar anatómicamente, así como distinguir visualmente. Cada expresión
facial puede desglosarse en una o varias unidades de acción. El
FACS también permite especificar exactamente cuándo empieza y cuándo termina cada movimiento facial, así como su intensidad. Los trabajos de Ekman y Friesen ofrecen un sistema objetivo de medir la expresión facial emocional. Por este motivo,
este instrumento ha sido uno de los más utilizados en la investigación sobre la conducta facial.
IDENTIFICACIÓN FACIAL
Y ENVEJECIMIENTO NORMAL
Dentro de las investigaciones interesadas en el envejecimiento,
el estudio de la identificación facial de las emociones es relativamente reciente. Un estudio pionero sobre el reconocimiento
de las expresiones emocionales en las personas mayores fue el
realizado por Malatesta et al [13]. Estos autores señalaron que
las personas mayores identificaban peor las expresiones faciales
que los jóvenes. Posteriormente, Moreno et al [14] analizaron
las respuestas de tres grupos de edad a la serie de rostros del
Picture of Facial Affect [11]. Esta serie se compone de fotos que
reflejan expresiones faciales prototípicas asociadas a las llamadas emociones básicas: alegría, sorpresa, miedo, ira, asco y tristeza [15]. Los resultados mostraron claros efectos diferenciales
en la identificación de las emociones por grupos de edad. Los
jóvenes identificaron peor la alegría y los ancianos identificaron
peor la tristeza. A partir de estos trabajos se desarrolló una amplia línea de investigación experimental sobre la identificación
facial emocional en el envejecimiento, utilizando conjuntos estandarizados de las emociones básicas, como los de Ekman y
Friesen [12] y Matsumoto y Ekman [16-21].
En una extensa revisión, Sullivan y Ruffman [22] han señalado que existe una tendencia consistente a que los mayores
identifiquen peor que los jóvenes las expresiones faciales negativas, lo que se ha interpretado como evidencia de un declive
relacionado con la edad. Las emociones peor identificadas han
sido el miedo, la ira y la tristeza [14,17,19-23]. El deterioro relacionado con la edad en el reconocimiento de emociones negativas se ha confirmado posteriormente por otras investigaciones [18,24].
REV NEUROL 2008; 46 (10): 609-617
IDENTIFICACIÓN EMOCIONAL FACIAL
Hay diversas explicaciones acerca del origen de los déficit
en el reconocimiento emocional en el envejecimiento. Una primera es que los sustratos neurales implicados (por ejemplo, la
amígdala) desempeñan un papel importante en el procesamiento de las emociones negativas [17]. Desde que Adolphs et al
[25] demostraron un déficit en el reconocimiento del miedo en
un paciente con daño lateral de la amígdala, otros estudios neurológicos [26-31] han investigado sistemáticamente la conexión
entre la amígdala y el reconocimiento del miedo. Además, el
daño en la amígdala afecta también al reconocimiento de otras
emociones negativas, como la ira y la tristeza [19,22,32,33], aunque el más consistente y grave parece ser el déficit en el reconocimiento del miedo [34].
Efectivamente, una parte de las estructuras del lóbulo temporal medio, incluyendo la amígdala, se ve afectada con el avance de los años [35]. En relación con la identificación facial, se
ha podido comprobar que las personas mayores muestran una
baja activación de la amígdala [36,37], especialmente cuando
identifican expresiones faciales negativas [38,39]. Por tanto, se
asume que la diferencia relacionada con la edad en el reconocimiento de emociones negativas puede reflejar algunos factores
neurobiológicos selectivos para emociones negativas.
Sin embargo, no todas las investigaciones han llegado a resultados tan concluyentes y proponen que los déficit en el procesamiento de expresiones faciales emocionales también dependen del tipo de operación mental implicada en la tarea (identificación, categorización, emparejamiento, etc.). La psicología
cognitiva, dedicada a estudiar las operaciones mentales que se
realizan al manejar cualquier tipo de información, ha aportado
un gran conocimiento acerca de los diferentes tipos de procesos
(fundamentalmente de atención y memoria) implicados en la realización de tareas. Desde un punto de vista cognitivo, no es lo
mismo identificar la emoción expresada por un rostro que discriminar entre dos rostros para seleccionar una determinada
emoción. Esta última tarea, frecuentemente utilizada en la investigación, es una tarea cognitiva más compleja y podría verse
afectada por los efectos del envejecimiento en mayor medida
que la tarea de simple identificación. En definitiva, identificar
las emociones de los rostros es otra habilidad cognitiva que
también podría decaer con la edad, como, por ejemplo, las funciones ejecutivas [40].
La principal característica del envejecimiento es que el cerebro varía en su forma, reduciendo además su peso y volumen
[41], aunque no de forma homogénea. Parece que la pérdida de
volumen es mayor en los lóbulos frontales y menor en la corteza sensorial [42]. De esta manera, las funciones cognitivas mediadas por la región prefrontal declinan más con el envejecimiento, como la memoria episódica o la memoria de trabajo
[43]. Una de las variables que más afectan a la ejecución de tareas es la complejidad de los estímulos. Respecto a las emociones expresadas en los rostros, es un hecho bien documentado
que el miedo es la emoción más difícil de reconocer a partir de
expresiones faciales, y que las emociones negativas, en su conjunto, son más difíciles de reconocer que la alegría [44,45]. Este último aspecto, la complejidad de los estímulos, es de crucial
importancia cuando se quieren evaluar las posibles dificultades
en la realización de tareas. No todos los estímulos emocionales
son igualmente complejos. Por ejemplo, para la expresión de
alegría son suficientes tres movimientos faciales o unidades de
acción, según el FACS. Por el contrario, el asco o el miedo son
emociones más complejas, que necesitan, al menos, cinco mo-
REV NEUROL 2008; 46 (10): 609-617
vimientos faciales. Otros autores sostienen que los déficit aparentemente desproporcionados en el reconocimiento de emociones específicas pueden reflejar los distintos niveles de dificultad de las emociones [46,47]. Por tanto, es posible que, debido a su marcada dificultad, el reconocimiento del miedo pueda
verse afectado por otros déficit generales, además del daño cerebral asociado. De hecho, hay evidencia de que lesiones cerebrales en áreas distintas a la amígdala contribuyen de manera
importante al deterioro en el reconocimiento del miedo [46-48].
Considerando los factores estudiados en el envejecimiento
normal (deterioro neurológico, tipo de tarea y complejidad de
los estímulos), el estudio de pacientes con enfermedades neurodegenerativas se ha considerado de especial interés en la investigación del procesamiento de las expresiones faciales. En concreto, las dos patologías más investigadas han sido la enfermedad de Alzheimer (EA) y la de Parkinson (EP), aunque esta última en menor cuantía.
IDENTIFICACIÓN FACIAL Y
ENFERMEDADES NEURODEGENERATIVAS
Entre todas las enfermedades neurodegenerativas, la EA ha sido
de especial interés en el estudio de la identificación emocional,
ya que desde los primeros estadios de la enfermedad están dañadas las estructuras neurales implicadas en esta tarea, entre
otras. En pacientes con demencia tipo EA, se han detectado alteraciones neuropatológicas en la amígdala, así como la presencia de ovillos neurofibrilares y placas neuríticas que constituyen
las características histológicas de la enfermedad [49,50]. En las
autopsias de pacientes con EA avanzado se ha encontrado una
atrofia de la amígdala [51], y también en pacientes in vivo en los
estados tempranos de la enfermedad [52]. Estas alteraciones patológicas en la amígdala de los pacientes de EA pueden causar
déficit en el procesamiento emocional. De hecho, algunos autores han encontrado un deterioro en el procesamiento emocional
en pacientes de EA en el procesamiento de las expresiones faciales [53-55]. Además, otros investigadores se han interesado
por ver cómo los daños en la corteza cerebral afectan a la identificación facial emocional. Según Adolphs [56], todas las estructuras (corticales y subcorticales) están conectadas entre sí,
de manera que resulta difícil asignar una simple función a una determinada área. Las regiones temporales occipital y posterior de
la corteza visual desempeñan un papel muy importante en el
procesamiento de estímulos visuales emocionalmente relevantes. Hay evidencias empíricas de que los estímulos emocionales
activan automáticamente muchas y diferentes regiones cerebrales. Laveneu y Pasquier [57] sugieren que una percepción deficitaria del reconocimiento emocional podría deberse a la atrofia
progresiva de la amígdala, de la corteza temporal anterior y de
la corteza frontal orbital. En un estudio longitudinal que presentaba rostros con las emociones básicas a una muestra de pacientes de EA leve, éstos tenían que identificar e indicar el nombre
de las emociones. Repitieron la tarea tres años después. Las
conclusiones a las que llegaron fueron que el reconocimiento de
la expresión emocional se veía afectado según iba avanzando la
enfermedad, y que este deterioro estaba relacionado con la degeneración de las estructuras corticales implicadas.
Otros estudios centrados en la naturaleza de los procesos
cognitivos necesarios para el reconocimiento emocional facial
han ofrecido resultados contradictorios. En una tarea simple de
identificación facial emocional, Abrisqueta-Gómez et al [58] pu-
611
B. GARCÍA-RODRÍGUEZ, ET AL
dieron comprobar que los pacientes de EA reconocieron menos
estímulos emocionales que el grupo control. Según los autores,
los estímulos emocionales influyen positivamente en la memoria de reconocimiento en las personas sanas. En los pacientes de EA no se encontró este efecto de facilitación emocional.
Al comparar el tipo de estímulos emocionales (visuales o verbales), Cadieux y Greve [55] comprobaron que, en los pacientes
de EA, el procesamiento de la expresión facial emocional es
más vulnerable que la comprensión de la prosodia con contenido emocional. La hipótesis a prueba fue que los pacientes con
disfunción del hemisferio derecho tendrían peor rendimiento en
tareas de reconocimiento facial emocional que los pacientes con
disfunción en el hemisferio izquierdo, cuyos resultados serían
peores en tareas prosódicas. Resultados similares, que apoyan
la hipótesis de la lateralidad hesmiférica en el reconocimiento
facial, los han hallado Glogau et al [59], que muestran que el lóbulo temporal derecho está implicado en la memoria para caras
y el izquierdo, en la memoria para las expresiones faciales emocionales. Allender y Kaszniak [54] investigaron sistemáticamente cómo influían las distintas fuentes de información emocional en los pacientes de EA. Los sujetos tenían que reconocer
emociones visualmente (rostros) y auditivamente (frases con
contenido emocional). Los pacientes mostraron déficit en todas
las tareas en comparación con el grupo control. Koff et al [60]
investigaron el procesamiento emocional de pacientes de EA en
comparación con un grupo control en cuatro tareas, utilizando
distintos tipos de estímulos: sonidos, dibujos de escenas emocionales, vídeos con expresiones faciales emocionales y movimientos corporales. Estos investigadores no encontraron diferencias entre los grupos cuando los estímulos se presentaron auditivamente (llanto o palabras de contenido emocional). Sin embargo, el grupo control fue mejor cuando tenía que procesar las
emociones de las caras, gestos y movimientos corporales. Hargrave et al [61] también defienden la hipótesis de que el deterioro en procesar expresiones faciales de la emoción puede estar
relacionado con el declive cognitivo general. En sus investigaciones, han mostrado que los pacientes de EA fueron significativamente peores que los pacientes psiquiátricos o el grupo control en la tarea de designación de las expresiones faciales de
tristeza, sorpresa y asco, y también en la tarea de emparejamiento de las expresiones de tristeza, sorpresa, asco, alegría,
miedo y enfado. Todos estos resultados indican que los pacientes de EA tienen deteriorada la capacidad de procesar las expresiones faciales de la emoción, debido probablemente al deterioro cognitivo característico de la enfermedad, especialmente en
los procesos de atención y memoria.
Sin embargo, no todos los estudios parecen confirmar los déficit en el procesamiento de la información emocional de los
rostros. Según Boller et al [62], el deterioro en los pacientes de
EA para percibir emociones es menor que el deterioro manifestado en otras funciones cognitivas. Investigaron si el contenido
emocional de un texto podía mejorar la memoria en pacientes
de EA y su relación con los niveles de atención, medida con potenciales evocados. Sus resultados indicaron que los pacientes
de EA mostraban mejor memoria (inmediata y demorada) si utilizaban relatos con contenido emocional, en comparación con
otros relatos de contenido neutro. No encontraron correlatos
con los parámetros fisiológicos relacionados con los procesos
atencionales, por lo que no pudieron explicar sus resultados en
función de un aumento de la atención hacia estímulos emocionales. Bucks y Radford [63] tampoco encontraron déficit en el
612
procesamiento emocional en pacientes de EA. Estudiaron los
cambios relativos al reconocimiento de señales de comunicación no verbal de la emoción y las diferencias en el rendimiento
de tareas cognitivas. Utilizaron una tarea de discriminación facial (percepción visual) y discriminación prosódica (percepción
auditiva), junto con una tarea de habilidad cognitiva general.
Estos autores encontraron diferencias significativas entre el grupo control y los pacientes de EA en la tarea de habilidad cognitiva, pero no en la habilidad para reconocer expresiones faciales
emocionales. Para Burnham y Hogervorst [64], tampoco los pacientes de EA mostraron dificultades en comparación con el
grupo control en una tarea de reconocimiento y clasificación de
las expresiones faciales emocionales. Estos investigadores no
pudieron demostrar que el rendimiento de los pacientes de EA
fuera diferente al obtenido por el grupo control. Sin embargo,
los pacientes de EA tuvieron más dificultades que el grupo control cuando la tarea consistió en emparejar las mismas expresiones emocionales. La explicación que dieron los autores fue que
estas diferencias podían deberse a una disfunción visuoespacial
más que a un deterioro del procesamiento emocional.
Respecto a la EP, tradicionalmente considerada como un
trastorno del movimiento, también se ha visto que origina déficit cognitivos, entre ellos, un déficit en el comportamiento emocional y social [65-68]. Los primeros trabajos que detectaron
deterioros en el reconocimiento de la expresión facial en pacientes de EP fueron los de Scott et al [69] y Beatty et al [70].
Dado el énfasis reciente sobre el papel de los sustratos neurales
implicados en el reconocimiento de las expresiones emocionales correspondientes [5,56,71], la cuestión que más ha interesado ha sido si los pacientes de EP muestran un deterioro específico en el reconocimiento de cada expresión facial emocional
[72-74]. En estos trabajos se ha podido comprobar que, además
de los déficit característicos de la EP (procesamiento emocional
y funciones ejecutivas), también influyen otros factores inherentes a la tarea de la identificación emocional [47].
La EP se caracteriza por la pérdida de neuronas dopaminérgicas en la sustancia negra, que causa una falta de dopamina en
el estriado (caudado y putamen) de los ganglios basales. Además, el sistema límbico, incluida la amígdala, también presenta
anormalidades en su funcionamiento [75-78], lo que causa un
grave deterioro en el procesamiento emocional de la expresión
de asco y, en menor medida, en la identificación del miedo.
Otros autores, además, han señalado diversos déficit en el procesamiento de la ira en pacientes sin medicación, a diferencia de
los pacientes medicados [73]. En un estudio con potenciales evocados, Wieser et al [79] mostraron que los pacientes de EP leve
presentaban un deterioro cuando tenían que relatar escenas de
contenido emocional, mientras que mantenían intacta la capacidad de procesar la valencia de esos mismos estímulos, lo que los
autores interpretaron como una posible causa de los deterioros
afectivos en esta enfermedad. Un factor asociado a la EP es la
depresión que sufren estos pacientes [80], lo que puede contaminar los resultados en tareas de procesamiento emocional, ya que
este estado está comúnmente asociado a una menor activación
de carácter positivo [81], aunque no con medidas de la actividad
facial. La expresión facial espontánea está selectivamente afectada en la EP, aunque la expresión posada y la experiencia emocional se mantienen relativamente intactas [82]. Además, la habilidad para enmascarar expresiones faciales y para mover deliberadamente los músculos de la cara también están afectadas
[83]. Esta controversia en los resultados puede deberse a factores
REV NEUROL 2008; 46 (10): 609-617
IDENTIFICACIÓN EMOCIONAL FACIAL
como la duración de la enfermedad, su gravedad y los efectos del
tratamiento [73,84,85], aunque ninguno de ellos, por sí solo,
puede llegar a explicar la inconsistencia en los resultados.
Como podemos observar, casi todas las investigaciones realizadas en el campo de las expresiones faciales han mostrado las
diferencias existentes entre personas jóvenes y mayores en cuanto a la precisión con la que identifican emociones y en cuanto al
tipo de emociones más fáciles/difíciles de identificar. Por el
contrario, no se ha encontrado un claro patrón cualitativo que
diferencie el envejecimiento normal del patológico en el procesamiento de expresiones emocionales. Esto podría significar
que las personas mayores sanas muestran un declive cognitivo
relacionado con la edad en tareas de identificación facial emocional, y estos déficit son más acusados en los pacientes de EA
y EP. Los datos apuntan a que hay un deterioro paralelo entre
funciones cognitivas y emociones.
PROCESAMIENTO EMOCIONAL
Y TIPOS DE MEMORIA
Aunque cognición y emoción hayan sido tradicionalmente investigadas como procesos independientes, los datos recientes
apuntan a una interdependencia funcional entre ellos. En el procesamiento emocional, los procesos cognitivos intervienen desde el input hasta la respuesta. En el input, porque los estímulos
se valoran como emocionalmente significativos o no, y en la
respuesta porque las emociones facilitan o sesgan el funcionamiento de procesos como la percepción, la atención o la memoria. Respecto a la valoración emocional que hacemos de determinados estímulos, la psicología experimental se ha interesado
por determinar qué características del estímulo hacen que éste
tenga un significado emocional, como la novedad o la valencia.
El interés actual se centra en los modelos multinivel de las emociones y se basan en la premisa de que la información emocional se procesa en distintos niveles cognitivos, dependiendo del
tipo de recursos implicados, como el grado de atención y/o el tipo de memoria. Por ejemplo, podemos percibir la emoción expresada en un rostro o podemos discriminar los cambios en la
intensidad de la expresión de ese mismo rostro. Estos dos tipos
de procesamiento requieren diferentes recursos cognitivos, y
por eso hablamos de procesamiento multinivel. Un factor adicional es que la respuesta obtenida en cada nivel tiene consecuencias emocionales diferentes [86,87].
La mayoría de los estudios relacionados con los procesos
cognitivos en el envejecimiento se ha centrado en dos sistemas
diferentes de memoria, como son la memoria implícita y la de
trabajo. Estos sistemas funcionan como sistemas independientes y han generado una gran cantidad de investigaciones, ya que
desempeñan un papel claramente diferencial con la edad. Se sabe que la memoria implícita es un proceso que se mantiene relativamente intacto en el envejecimiento, tanto normal como patológico. Por el contrario, uno de los sistemas de memoria más
afectados por la edad y por la enfermedad neurodegenerativa es
la memoria de trabajo. A continuación vamos a exponer las características principales de ambos sistemas, así como estudios
recientes realizados sobre su implicación en el procesamiento
emocional de las personas mayores.
Memoria implícita
Cuando hablamos de memoria solemos referirnos a los recuerdos de experiencias pasadas. Tanto si el recuerdo es voluntario
REV NEUROL 2008; 46 (10): 609-617
(búsqueda consciente de información) como si es involuntario
(pensamientos que nos surgen en la mente), reconocemos que
corresponde a un hecho pasado. Este tipo de memoria que implica el recuerdo o reconocimiento consciente de experiencias
previas se denomina memoria explícita. La memoria explícita es
la que habitualmente se entiende por declarativa. Por el contrario, la memoria implícita es la recuperación involuntaria o no intencional, ni consciente, de la experiencia previa del individuo.
Después de una fase de contacto con los estímulos, en la que la
persona codifica la información de forma incidental, se prueba
si este contacto incidental previo ‘facilita’ la realización de una
tarea en la que tiene que utilizar esa misma información junto
con otra nueva. Generalmente, se obtiene un mejor rendimiento
con estímulos presentados previamente que con estímulos nuevos. Esto se denomina efecto priming [88]. La memoria implícita se ha evaluado mediante diferentes pruebas de carácter perceptivo, consistentes en identificar estímulos expuestos muy brevemente o estímulos incompletos (palabras, dibujos, caras).
La distinción teórica entre memoria explícita e implícita ha
evidenciado que estos dos sistemas no muestran el mismo patrón de resultados. Mientras los déficit en memoria explícita en
el envejecimiento son un resultado común [89], los efectos de
priming resultantes de las tareas de memoria implícita muestran
una disociación entre estos dos sistemas de memoria [90,91].
Estos efectos son más evidentes en tareas de identificación perceptiva [92], a pesar de que varios estudios lo hayan interpretado como una disminución de las habilidades sensoriales en el
envejecimiento [93-97] y de que, incluso, se haya sugerido que
estos dos sistemas de memoria están integrados y son interdependientes [98].
Los datos que conocemos acerca de la memoria implícita
muestran que es un sistema de memoria muy resistente al paso
del tiempo [99] y que se mantiene más intacta que la memoria
explícita en las personas mayores [100,101]. Más aún, pacientes
de EA han mostrado una memoria implícita normal para tareas de
identificación de estímulos [90]. Varios estudios realizados con
este tipo de pacientes sugieren que el priming perceptivo depende de sistemas de memoria neocorticales y separables, independientes del sistema de memoria del lóbulo temporal medio que
subyace a la memoria explícita. Los pacientes de EA suelen
mostrar priming perceptivo cuando los estímulos se presentan
visualmente en tareas de identificación de palabras y dibujos.
En varios trabajos sobre representación neuronal de las emociones, los participantes tenían que discriminar el género de un
rostro o voz, en lugar de una expresión emocional [6,29,102,
103]. Sin embargo, además de este tipo de procesamiento implícito, también la interpretación explícita de las expresiones faciales de las emociones tiene lugar en la interacción social. Recientemente, un estudio de resonancia magnética funcional ha
mostrado que los mecanismos neurales que subyacen al procesamiento explícito e implícito de las expresiones faciales son
distintos [104].
En una investigación reciente [105], realizada con pacientes
de EA, se ha analizado el papel de la memoria implícita en el
procesamiento de emociones faciales, utilizando una tarea perceptiva. La memoria implícita para la identificación facial es un
factor importante para comprender cómo nos es más fácil identificar expresiones emocionales de personas familiares frente a
las de personas no conocidas. Se presentaron imágenes de las
seis emociones básicas descritas por Ekman en dos fases separadas (estudio y prueba). En la primera fase, los participantes
613
B. GARCÍA-RODRÍGUEZ, ET AL
debían evaluar el agrado que les producía el rostro presentado,
en una escala de Likert. Posteriormente (fase de prueba), se volvieron a presentar los estímulos de la primera fase junto con
otros nuevos, y los participantes debían identificar la emoción
expresada por el rostro, seleccionándola de un conjunto de respuestas alternativas. Los resultados indicaron que los estímulos
estudiados (presentados anteriormente) se identificaron mejor
que los no estudiados (efecto priming), lo que muestra que la
memoria implícita para estímulos emocionales no se ve alterada
en los primeros estadios de la EA. Tanto los pacientes de EA como el grupo de personas mayores sanas mostraron la misma capacidad para identificar emociones cuando utilizaron los recursos de su memoria implícita.
Con respecto a la EP, algunas investigaciones en curso están
dirigidas a estudiar la memoria implícita y explícita para expresiones faciales emocionales en estos pacientes, aunque un estudio de Allain et al [106] ha señalado una memoria implícita intacta para el reconocimiento de caras en pacientes medicados.
Los conocimientos de los que disponemos actualmente indican
que, con otro tipo de estímulos, los pacientes de EP muestran
una memoria explícita deteriorada [107], lo que sugiere una influencia de los daños en los procesos declarativos. Queda por
ver si la memoria implícita sigue o no el mismo patrón de resultados y si éstos pueden extenderse al reconocimiento de expresiones emocionales.
Memoria de trabajo
Tradicionalmente, la memoria de trabajo, también denominada
operativa, se consideró un almacén de paso entre las memorias
sensoriales y la memoria a largo plazo. Actualmente, se describe como un sistema cognitivo que almacena y manipula temporalmente la información que estamos utilizando en un momento concreto, y la mantiene activa para su utilización más
inmediata.
La memoria de trabajo ha sido uno de los tópicos más estudiados en psicología y neurociencia cognitiva. De la integridad
de su funcionamiento depende la ejecución en muchas tareas
cognitivas y actividades de nuestra vida diaria, como recordar
un número de teléfono mientras estamos haciendo algo, resolver un problema matemático ‘de cabeza’, planificar qué pieza
mover en el juego de ajedrez, cómo llegar a un determinado sitio, etc. La memoria de trabajo es realmente un taller mental
‘activo’, porque depende del mantenimiento voluntario de nuestra atención. Su estudio es fundamental para comprender el funcionamiento de nuestra memoria y pensamiento.
Baddeley y Hitch [108] fueron pioneros en describir y estudiar este sistema de memoria. Desde su conceptualización inicial, se considera que la memoria operativa está compuesta por
tres subsistemas temporales separados pero interactuantes entre
sí. El componente principal es el procesador o ejecutivo central,
mecanismo de control atencional que distribuye y coordina los
recursos de la memoria de trabajo. Tiene una capacidad limitada
y su función es regular el flujo de la información dentro de la
memoria, procesarla y controlar los otros dos sistemas auxiliares
encargados del mantenimiento temporal de la información: el
bucle fonológico y la agenda visuoespacial. El primero se encarga de mantener y procesar el material auditivo y verbal, mientras
que la agenda visuoespacial es responsable del mantenimiento y
procesamiento del material visual y espacial. Estudios de neuroimagen apoyan la independencia de estos dos sistemas [109111]. Posteriormente, el modelo de memoria operativa fue am-
614
pliado con la inclusión de un nuevo componente, el buffer episódico [112], en calidad de almacén de capacidad limitada.
Hay un consenso general sobre el hecho de que este tipo de
memoria es un conjunto de procesos que integran la mayoría de
nuestras operaciones cognitivas y abarca funciones tan diferentes que van desde la atención selectiva hasta la más compleja toma de decisiones. Nuestra conducta no está simplemente determinada por simples cadenas de causa-efecto, sino por un rango
de factores que operan simultáneamente en muchos niveles diferentes, a menudo de forma implícita, pero también explícita.
En la interacción social de los seres humanos, el registro y
manipulación continua de las expresiones vocales y faciales es
de importancia fundamental para la modulación y adaptación del
comportamiento. Este proceso requiere una continua actualización del contenido emocional de las expresiones percibidas. A
pesar de la gran cantidad de estudios realizados sobre memoria
de trabajo, poca ha sido la investigación dedicada a examinar el
funcionamiento de este sistema en el procesamiento emocional.
Algunas investigaciones en percepción y memoria operativa para
caras y expresiones faciales han mostrado una mayor activación
del giro fusiforme [113-116]. Otras han evidenciado la implicación del giro lingual en tareas de reconocimiento de estímulos visuales con valencia negativa, lo que sugiere que también esta región participa en el procesamiento de las emociones [117].
Para analizar los efectos del envejecimiento en una tarea de
memoria operativa, otra investigación se ha dirigido a examinar
específicamente el papel de la agenda visuoespacial mediante
una tarea de reconocimiento de la expresión facial [40]. De entre los componentes de la memoria operativa, la agenda visuoespacial es el más vulnerable a los deterioros causados por el
envejecimiento. El objetivo fue el de estudiar hasta qué punto el
procesamiento emocional de las expresiones faciales podría verse
alterado al interferir el normal funcionamiento de este componente. Los participantes (pacientes de EA y personas mayores
sanas) realizaron dos tareas: una primera de simple identificación de las emociones, y otra que incluía una tarea secundaria
en el periodo temporal del procesamiento de la primera tarea.
En cada ensayo de esta segunda tarea, se presentaba un rostro
con contenido emocional seguido por un ensayo de la tarea de
los bloques de Corsi. A continuación, los participantes debían
señalar la posición del círculo diana (bloque de Corsi) e identificar la emoción del rostro (en ese orden). Los pacientes de EA
identificaron menos emociones que los ancianos sanos, y el rendimiento de los dos grupos en la primera tarea (simple identificación) fue mejor que cuando se añadió la tarea secundaria. La
interferencia causada en el normal funcionamiento de la agenda
visuoespacial hizo que los dos grupos identificaran menos estímulos con respecto a la primera tarea, y este resultado fue especialmente significativo en los pacientes de EA. Estos datos sugieren que estos pacientes, cuya memoria de trabajo está habitualmente dañada desde el comienzo de la enfermedad, tienen
(además de los conocidos déficit cognitivos) dificultades en el
procesamiento de estímulos emocionales, porque requieren la
integridad de los componentes de la memoria operativa.
CONCLUSIONES
Tras revisar la bibliografía, un primer aspecto a destacar respecto a las emociones es que hay dos enfoques distintos que estudian las emociones en el envejecimiento: el enfoque socioemocional y el neuropsicológico. Mientras que el primero indica que
REV NEUROL 2008; 46 (10): 609-617
IDENTIFICACIÓN EMOCIONAL FACIAL
las emociones son procesos que mejoran con la edad, el enfoque neuropsicológico ha evidenciado unos déficit relacionados
con el envejecimiento normal y patológico.
Dentro del enfoque neuropsicológico, hay dos grandes líneas de investigación diferenciadas: la neurológica, que pone en
relación funciones cerebrales y procesamiento emocional de los
rostros; y la psicológica, que se centra en las operaciones mentales que realizamos cuando identificamos las expresiones de
un rostro y en el estudio de las características de las distintas tareas de procesamiento emocional. Estas dos líneas de investigación son complementarias y estudian aspectos parciales de un
mismo fenómeno. Las conclusiones a las que llevan los estudios
neuropsicológicos son que, en el envejecimiento normal y patológico, algunas emociones se identifican peor que otras, especialmente las negativas, como el miedo. Esto lo explican fundamentalmente por los daños en la amígdala y en zonas específicas de la corteza prefrontal. Los datos indican que esto es especialmente crítico en los pacientes de EA, cuyos déficit cognitivos desde el inicio de la enfermedad son más evidentes en los
sistemas de memoria. Otras patologías, como la EP [67], están
siendo objeto de investigaciones para aclarar en qué medida es-
tán afectados los procesos cognitivos y sensoriales, y su relación
con el procesamiento de expresiones faciales emocionales en
sus fases más tempranas.
Por otro lado, los datos aportados por los estudios psicológicos no ofrecen una explicación tan sistemática respecto a la tendencia que hay con la edad a mostrar déficit en el procesamiento de las emociones negativas. Según estos estudios, el deterioro no depende tanto del tipo de emoción como de la tarea implicada. Trabajos recientes demuestran que, en la realización de tareas de procesamiento de las emocionales faciales, los resultados están en función del tipo de recurso mental implicado. Parece evidente que hay memoria implícita para las expresiones faciales emocionales y que, además, se mantiene relativamente
intacta en el envejecimiento y en pacientes de EA. Por el contrario, cuando se requieren los recursos de la memoria de trabajo
para la identificación emocional, los pacientes de EA muestran
un rendimiento inferior al de las personas mayores sanas, y éstas, a su vez, inferior al de los adultos más jóvenes. Futuras investigaciones deberían integrar la metodología de estos dos enfoques para abordar de una manera más concluyente el estudio
del procesamiento emocional de las expresiones faciales.
BIBLIOGRAFÍA
1. Carstensen LL, Hanson K, Freund A. Selection and compensation in
adulthood. In Dixon RA, Bäckman L, eds. Psychological compensation: managing losses and promoting gains. Hillsdale, NJ: Lawrence
Erlbaum; 1995. p. 106-26.
2. Carstensen LL, Charles ST. Emotion in the second half of life. Curr Dir
Psychol Sci 1999; 7: 144-9.
3. Alexander GE, Crutcher MD, DeLong MR. Basal ganglia-thalamocortical circuits: parallel substrates for motor, oculomotor, ‘prefrontal’ and
‘limbic’ functions. Prog Brain Res 1990; 85: 119-46.
4. Davis M, Whalen PJ. The amygdala: vigilance and emotion. Mol Psychiatry 2001; 6: 13-34.
5. Calder AJ, Lawrence AD, Young AW. Neuropsychology of fear and
loathing. Nat Rev Neurosci 2001; 2: 352-63.
6. Phillips ML, Young AW, Senior C, Brammer M, Andrew C, Calder AJ,
et al. A specific neural substrate for perceiving facial expressions of
disgust. Nature 1997; 389: 495-8.
7. Mather M, Canli T, English T, Whitfield S, Wais P, Ochsner K, et al.
Amygdala responses to emotionally valenced stimuli in older and
younger adults. Psychol Sci 2004; 15: 259-63.
8. Herba C, Phillips M. Annotation: development of facial expression
recognition from childhood to adolescence: behavioural and neurological perspectives, J Child Psychol Psychiatry 2004; 45: 1185-98.
9. Ekman P. Emotions revealed. New York: Time Books; 2003.
10. Philippot P, Feldman RS. Age and social competence in preschoolers’
decoding of facial expression. Br J Soc Psychol 1990; 29: 43-54.
11. Ekman P, Friesen WV. Pictures of Facial Affect. Palo Alto, CA: Consulting Psychology Press; 1976.
12. Ekman P, Friesen WV. The facial action coding system. Palo Alto, CA:
Consulting Psychology Press; 1978.
13. Malatesta CZ, Izard CE, Culver C, Nicolich M. Emotion communication-skills in young, middle-aged, and older women. Psychol Aging
1978; 2: 193-203.
14. Moreno C, Borod JC, Welkowitz J, Alpert M. The perception of facial emotion across the adult life-span. Dev Neuropsychol 1993; 9:
305-14.
15. Ekman P. Are these basic emotions? In Ekman P, Davidson RJ, eds.
The nature of emotions: fundamental questions. Oxford: Oxford University Press; 1994. p. 15-9.
16. Matsumoto D, Ekman P. Japanese and Caucasian facial expressions of
emotion (JACFEE) and neutral faces (JACNeuF). San Francisco: San
Francisco State University; 1998.
17. Calder AJ, Keane J, Manly T, Sprengelmeyer R, Scott S, NimmoSmith I, et al. Facial expression recognition across the adult life span.
Neuropsychologia 2003; 41: 195-202.
18. Keightley ML, Winocur G, Burianova H, Hongwanishkul D, Grady
CL. Age effects on social cognition –faces tell a different story. Psychol Aging 2006; 21: 558-72.
19. MacPherson SE, Phillips LH, Della Sala S. Age, executive function,
REV NEUROL 2008; 46 (10): 609-617
and social decision making a dorsolateral prefrontal theory of cognitive aging. Psychol Aging 2002; 17: 598-609.
20. Phillips LH, Allen R. Adult aging and the perceived intensity of emotions in faces and stories. Aging Clin Exp Res 2004; 16: 190-9.
21. Phillips LH, MacLean RDJ, Allen R. Age and the understanding of
emotions –neuropsychological and sociocognitive perspectives. J Gerontol Ser B Psychol Sci Soc Sci 2002; 57: 526-30.
22. Sullivan S, Ruffman T. Emotion recognition deficits in the elderly. Int
J Neurosci 2004; 114: 403-32.
23. McDowell CL, Harrison DW, Demaree HA. Is right-hemisphere decline in the perception of emotion a function of aging? Int J Neurosci
1994; 79: 1-11.
24. Wong B, Cronin-Golomb A, Neargarder S. Patterns of visual scanning
as predictors of emotion identification in normal aging. Neuropsychology 2005; 19: 739-49.
25. Adolphs R, Tranel D, Damasio H, Damasio A. Impaired recognition of
emotion in facial expressions following bilateral damage to the human
amygdala. Nature 1994; 372: 669-72.
26. Broks P, Young AW, Maratos EJ, Coffey PJ, Calder AJ, Isaac CL, et al.
Face processing impairments after encephalitis –amygdala damage
and recognition of fear. Neuropsychologia 1998; 36: 59-70.
27. Calder AJ, Young AW, Rowland D, Perrett DI, Hodges JR, Etcoff NL.
Facial emotion recognition after bilateral amygdala damage-differentially severe impairment of fear. Cogn Neuropsychol 1996; 13: 699-745.
28. Sato W, Kubota Y, Okada T, Murai T, Yoshikawa S, Sengoku A. Seeing
happy emotion in fearful and angry faces-qualitative analysis of facial
expression recognition in a bilateral amygdala-damaged patient. Cortex 2002; 38: 727-42.
29. Morris JS, Frith CD, Perrett DI, Rowland D, Young AW, Calder AJ, et
al. A differential neural response in the human amygdala to fearful and
happy facial expressions. Nature 1996; 383: 812-5.
30. Whalen PJ, Rauch SL, Etcoff NL, McInerney SC, Lee MB, Jenike MA.
Masked presentations of emotional facial expressions modulate amygdala activity without explicit knowledge. J Neurosci 1998; 18: 411-8.
31. Yoshimura N, Kawamura M, Masaoka Y, Homma I. The amygdala of
patients with Parkinson’s disease is silent in response to fearful facial
expressions. Neuroscience 2005; 131: 523-34.
32. Adolphs R, Tranel D. Impaired judgments of sadness but not happiness
following bilateral amygdala damage. J Cogn Neurosci 2004; 16: 453-62.
33. Fine C, Blair RJR. The cognitive and emotional effects of amygdala
damage. Neurocase 2000; 6; 435-50.
34. Adolphs R, Tranel D, Hamann S, Young AW, Calder AJ, Phelps EA, et
al. Recognition of facial emotion in nine individuals with bilateral
amygdala damage. Neuropsychologia 1999; 37: 1111-7.
35. Raz N. Aging of the brain and its impact on cognitive performance-integration of structural and functional findings. In Craik FIM, Salthouse
TA, eds. The handbook of aging and cognition. 2 ed. Mahwah, NJ: Lawrence Erlbaum; 2000. p. 1-90.
615
B. GARCÍA-RODRÍGUEZ, ET AL
36. Gunning-Dixon FM, Gur RC, Perkins AC, Schroeder L, Turner T, Turetsky BI, et al. Age-related differences in brain activation during emotional face processing. Neurobiol Aging 2003; 24: 285-95.
37. Tessitore A, Hariri AR, Fera F, Smith WG, Das S, Weinberger DR, et al.
Functional changes in the activity of brain regions underlying emotion
processing in the elderly. Psychiatr Res Neuroimaging 2005; 139: 9-18.
38. Iidaka T, Okada T, Murata T, Omori M, Kosaka H, Sadato N, et al.
Age-related differences in the medial temporal lobe responses to emotional faces as revealed by fMRI. Hippocampus 2002; 12: 352-62.
39. Williams LM, Brown KJ, Palmer D, Liddell BJ, Kemp AH, Olivieri G,
et al. The mellow years? –neural basis of improving emotional stability over age. J Neurosci 2006; 26: 6422-30.
40. García B, Ellgring H, Fusari A, Frank A. Visuo-spatial sketchpad decline and facial expression recognition in normal aging and Alzheimer’s
disease. European Journal of Cognitive Psychology [submitted].
41. Duque-Parra JE. Relaciones neurobiológicas y envejecimiento. Rev Neurol 2003 36; 6: 549.
42. Knight M, Mather M. The affective neuroscience of aging and its implications for cognition. In Canli T, eds. The biological bases of personality and individual differences. New York: Guilford Press; 2003. p.
159-83.
43. Hedden T, Gabrieli JDE. Insights into the aging mind: a view from
cognitive neuroscience. Neuroscience 2004; 5: 87-96.
44. Russell JA. Is there universal recognition of emotion from facial expression? –a review of the cross-cultural studies. Psychol Bull 1994;
115: 102-41.
45. Biehl M, Matsumoto D, Ekman P, Hearn V, Heider K, Kudoh T, et al.
Matsumoto and Ekman’s Japanese and Caucasian facial expressions of
emotion (JACFEE) –reliability data and cross-national differences.
J Nonverbal Behav 1997; 21: 3-21.
46. Milders M, Crawford JR, Lamb A, Simpson SA. Differential deficits in
expression recognition in gene-carriers and patients with Huntington’s
disease. Neuropsychologia, 2003; 41: 1484-92.
47. Rapcsak SZ, Galper SR, Comer JF, Reminger SL, Nielsen L, Kaszniak
AW, et al. Fear recognition deficits after focal brain damage –a cautionary note. Neurology, 2000; 54: 575-81.
48. Adolphs R, Damasio H, Tranel D, Damasio A. Cortical systems for the
recognition of emotion in facial expressions. J Neurosci 1996; 16: 7678-87.
49. Kromer-Vogt LJ, Hyman BT, Van Hoesen GW, Damasio A. Pathological alterations in the amygdala in Alzheimer’s disease. Neuroscience
1990; 37: 377-85.
50. Unger JW, Lapham LW, McNeill TH, Eskin TA, Hamill RW. The amygdala in Alzheimer’s disease: neuropathology and Alz 50 immunoreactivity. Neurobiol Aging 1991; 12: 389-99.
51. Scott SA, Dekosky T, Scheff SW. Volumetric atrophy of the amygdala
in Alzheimer’s disease: qualitative serial reconstruction. Neurology 1991;
41: 351-6.
52. Cueânod CA, Denys A, Michot JL. Amygdala atrophy in Alzheimer’s
disease. An in vivo magnetic resonance imaging study. Arch Neurol
1993; 50: 941-5.
53. Albert MS, Cohen C, Koff E. Perception of affect in patients with dementia of the Alzheimer type. Arch Neurol 1991; 48: 791-5.
54. Allender J, Kaszniak AW. Processing of emotional cues in patients with
dementia of the Alzheimer’s type. Int J Neurosci 1989; 46: 147-55.
55. Cadieux NL, Greve KW. Emotion processing in Alzheimer’s disease.
J Int Neuropsychol Soc 1997; 3: 411-9.
56. Adolphs R. Recognizing emotion from facial expressions: psychological
and neurological mechanisms. Behav Cogn Neurosci Rev 2002; 1: 21-61.
57. Laveneu I, Pasquier F. Perception of emotion on faces in frontotemporal dementia and Alzheimer’s disease: a longitudinal study. Dement
Geriatr Cogn Disord 2005; 19: 37-41.
58. Abrisqueta-Gómez J, Bueno OFA, Oliveira MGM, Bertolucci PHF.
Recognition memory for emotional pictures in Alzheimer’s patients.
Acta Neurol Scand 2002; 105: 51-4.
59. Glogau S, Ellgring H, Elger CE, Helmstaedter C. Face and facial expression memory in temporal lobe epilepsy patients: preliminary results. Epilepsy Behav 2004; 5: 106-12.
60. Koff E, Zaitchik D, Montepare J, Albert MS. Emotion processing in
the visual and auditory domains by patients with Alzheimer’s disease.
J Int Neuropsychol Soc 1999; 5: 32-40.
61. Hargrave R, Maddock RJ, Stone V. Impaired recognition of facial expressions of emotion in Alzheimer’s disease. J Neuropsychiatr Clin
Neurosci 2002; 14: 64-71.
62. Boller F, El-Massioui F, Devouche E, Traykov L, Pomati S, Starkstein
SE. Processing emotional information in Alzheimer’s disease: effects
on memory performance and neurophysiological correlates. Dement
Geriatr Cogn Disord 2002; 14: 104-12.
63. Bucks RS, Radford SA. Emotion processing in Alzheimer’s disease.
Aging Mental Health 2004; 8: 222-32.
616
64. Burnham H, Hogervorst E. Recognition of facial expressions of emotion by patients with dementia of the Alzheimer type. Dement Geriatr
Cogn Disord 2004; 18: 75-9.
65. Benke T, Bosch S, Andree B. A study of emotional processing in Parkinson’s disease. Brain Cogn 1998; 38: 36-52.
66. Saltzman J, Strauss E, Hunter M, Archibald S. Theory of mind and executive functions in normal human aging and Parkinson’s disease. J Int
Neuropsychol Soc 2000; 6: 781-8.
67. Pell, M.D, Leonard, C.L. Processing emotional tone from speech in
Parkinson’s disease: a role for the basal ganglia. Cogn Affect Behav
Neurosci 2003; 3: 275-288.
68. Brand M, Labudda K, Kalbe E, Hilker R, Emmans D, Fuchs G, et al.
Decision-making impairments in patients with Parkinson’s disease. Behav Neurol 2004; 15: 77-85.
69. Scott S, Caird FI, Williams BO. Evidence for an apparent sensory
speech disorder in Parkinson’s disease. J Neurol Neurosurg Psychiatry
1984; 47: 840-3.
70. Beatty WW, Goodkin DE, Weir WS. Stanton RD, Monson N, Beatty PA.
Affective judgments by patients with Parkinson’s disease or chronic
progressive multiple sclerosis. Bulletin Psychonomic Society 1989; 27:
361-4.
71. Posamenttier MT, Abdi H. Processing faces and facial expressions.
Neuropsychol Rev 2003; 13: 113-43.
72. Kan Y, Kawamura M, Hasegawa Y, Mochizuki S, Nakamura K. Recognition of emotion from facial, prosodic and written verbal stimuli in
Parkinson’s disease. Cortex, 2002; 38: 623-30.
73. Sprengelmeyer R, Young AW, Mahn K, Schroeder U, Woitalla D, Buttner T, et al. Facial expression recognition in people with medicated and
unmedicated Parkinson’s disease. Neuropsychologia 2003; 41: 1047-57.
74. Pell MD, Leonard CL. Facial expression decoding in early Parkinson’s
disease. Brain Res Cogn Brain Res 2005; 23: 327-40.
75. Braak H, Braak E, Yilmazer D, De Vos RAI, Cansen ENH, Bohl J, et
al. Amygdala pathology in Parkinson’s disease. Acta Neuropathol 1994;
88: 493-500.
76. Braak H, Braak E, Yilmazer D, De Vos RAI, Cansen ENH, Bohl J. Pattern of brain destruction in Parkinson’s and Alzheimer’s disease. J Neural Transm 1996; 103: 455-90.
77. Harding AJ, Stomson E, Henderson JM, Halliday GM. Clinical correlates of selective pathology in the amygdala of patients with Parkinson’s disease. Brain 2002; 125: 2431-45.
78. Saito Y, Kawashima A, Ruberu NN, Fujiwara H, Koyama S, Sawabe
M, et al. Accumulation of phosphorylated alpha-synuclein in aging human brain. J Neuropathol Exp Neurol 2003; 62: 644-5.
79. Wieser MJ, Mühlberger A, Alpers GW, Macht M, Ellgring H, Pauli P.
Emotion processing in Parkinson’s disease: dissociation between early
neuronal processing and explicit ratings. Clin Neurophysiol 2006; 117:
94-102.
80. Cummings JL, Huber SJ. Visuospatial abnormalities in Parkinson’s disease. In Huber SJ, Cummings JL, eds. Parkinson’s disease neurobehavioral aspects. New York: Oxford University Press; 1992. p. 59-73.
81. Sloan DM, Strauss ME, Wisner KL. Diminished response to pleasant
stimuli by depressed women. J Abnorm Psychol 2001; 110: 488-93.
82. Smith MC, Smith MK, Ellgring H. Spontaneous and posed facial expression in Parkinson’s disease. J Int Neuropsychol Soc 1996; 2: 383-91.
83. Simons G, Ellgring H, Smith MC. Disturbance of spontaneous and
posed facial expressions in Parkinson’s disease. Cognition and Emotion 2003; 17: 759-78.
84. Breitenstein C, Daum I, Ackermann H. Emotional processing following cortical and subcortical brain damage: contribution of the frontostriatal circuitry. Behav Neurol 1998; 11: 29-42.
85. Dujardin K, Blairy S, Defebvre L, Deum S, Noel Y, Hess U, et al.
Deficits in decoding emotional facial expressions in Parkinson’s disease. Neuropsychologia, 2004; 42: 239-50.
86. Philippot P, Schaefer A. Emotion and memory. In Mayne TJ, Bonanno
GA, eds. Emotion: current issues and future directions. New York: Guilford Press; 2001. p. 82-122.
87. Smith CA, Kirby LD. Consequences require antecedents: toward a
process model of emotion elicitation. In Forgas JP, ed. Feeling and
thinking: the role of affect in social cognition. Paris: Cambridge University Press; 2000. p. 83-107.
88. Graf P, Schacter DL. Implicit and explicit memory for new associations in normal and amnesic subjects. J Exp Psychol 1985; 11: 501-18.
89. Fleischman DA, Gabrieli JDE. Repetition priming in normal aging and
Alzheimer’s disease: a review of findings and theories. Psychol Aging
1998; 13: 88-119.
90. Fleischman DA, Wilson RS, Bienias JL, Bennett DA, Gabrieli JDE. A
longitudinal study of implicit and explicit memory in old persons. Psychol Aging 2004; 19: 617-25.
91. Ballesteros S, Reales JM. Intact haptic priming in normal aging and
REV NEUROL 2008; 46 (10): 609-617
IDENTIFICACIÓN EMOCIONAL FACIAL
Alzheimer’s disease: evidence for dissociable memory systems. Neuropsychologia 2004; 42: 1063-70.
92. Light LL, LaVoie D, Valencia-Laver D, Owens SAA, Mead G. Direct
and indirect measures of memory for modality in young and older
adults. J Exp Psychol 1992; 18: 1284-97.
93. Doty RL. Olfactory capacities in aging and Alzheimer’s disease: psychophysical and anatomic considerations. Ann N Y Acad Sci 1991;
640: 20-7.
94. Finkelstein JA, Schiffman SS. Workshop on taste and smell in the elderly. An overview. Physiol Behav 1999; 66: 2, 173-6.
95. Fusari A, Ballesteros S. Identification of odors of edible and non-edible stimuli as affected by age and gender. Behav Res Methods 2008 [in
press].
96. Wahl HW, Tesch-Römer C. Aging, sensory loss, and social functioning. In Charness N, Parks D, eds. Communication, technology and aging: opportunities and challenges for the future. New York: Springer;
2001. p. 108-26.
97. Wingfield A, Tun PA, McCoy SL. Hearing loss in older adulthood.
Curr Dir Psychol Sci 2005; 14: 144-8.
98. Markowitsch HJ. Gestalt view of the limbic system and the Papez circuit –another approach to unity and diversity of brain structures and
functions. Behav Brain Sci 1999; 22: 459-60.
99. Jacoby LL, Dallas M. On the relationship between autobiographical
memory and percetual learning. J Exp Mem Gen 1981; 110: 306-40.
100. Tulving E, Schacter DL, Stark HA. Priming effect in word-fragment
completion are independent of recognition memory. J Exp Psychol
Learn Mem Cogn 1982; 8: 336-42.
101. Monti LA, Gabrieli JDE, Reminger SL, Rinaldi JA, Wilson RS, Fleischman DA. Differential effects of aging and Alzheimer’s disease upon
conceptual implicit and explicit memory. Neuropsychology, 1996; 10:
101-12.
102. Breiter C, Etcoff NL, Whalen PJ, Kennedy WA, Rauch SL, Buckner
RL, et al. Response and habituation of the human amygdala during visual processing of facial expressions. Neuron 1996; 7: 875-87.
103. Phillips ML, Young AW, Scott SK, Calder AJ, Andrew C, Giampietro
V, et al. Neural responses to facial and vocal expressions of fear and
disgust. Proc R Soc Lond B 1998; 265: 1809-17.
104. Critchley H, Daly E, Phillips M, Brammer M, Bullmore E, Williams S,
et al. Explicit and implicit neural mechanisms for processing of social
information from facial expressions: a functional magnetic resonance
imaging study. Hum Brain Mapp 2000; 9: 93-105.
105. García-Rodríguez B, Ballesteros S, Rodríguez B, Reales JM, Fusari A.
Memoria implícita para la expresión facial de las emociones en pacientes de Alzheimer y mayores sanos. Madrid: UNED; 2006.
106. Allain H, Lieury A, Thomas V, Reymann JM, Gandon JM, Belliard S.
Explicit and procedural memory in Parkinson’s disease. Biomed Pharmacother 1995; 49: 179-86.
107. Apollonio I. Grafman J, Clark K, Nichelli P, Céfiro T, Hallett M. Implicit and explicit memory in patients with Parkinson’s disease with
and without dementia. Arch Neurol 1994; 51: 359-67.
108. Baddeley AD, Hitch GJ. Working memory. In Bower GA, ed. Recent
advances in learning and motivation. New York: Academic Press; 1974.
p. 47-90.
109. Logie RH, Zucco G, Baddeley AD. Interference with visual short-term
memory. Acta Psychol 1990; 75: 55-74.
110. Cocchini G, Logie R, Della-Sala S, McPherson S, Baddeley AD. Performing two memory tasks at the same time: little cost of concurrence.
Mem Cogn 2002; 30: 1086-95.
111. Vandierendonck A, Kemps E, Fastame CM, Szmalec A. Working memory components of the Corsi blocks task. Br J Psychol 2004; 95: 57-79.
112. Baddeley AD. The episodic buffer: a new component of working memory? Trends Cogn Sci 2000; 4: 417-23.
113. Courtney SM, Ungerleider LG, Keil K, Haxby JV. Object and spatial
visual working memory activate separate neural systems in human cortex. Cereb Cortex 1996; 6: 39-49.
114. Dolan RJ, Fletcher P, Morris J, Kapur N, Deakin JFW, Frith CD. Neuronal activation during covert processing of positive emotional facial
expressions. Neuroimage 1996; 4: 194-200.
115. Kanwisher N, McDermott J, Chun MM. The fusiform face area: a module in human extrastriate cortex specialized for face perception. J Neurosci 1997; 17: 4302-11.
116. Haxby JV, Hoffman EA, Gobbini MI. The distributed human neural
system for face perception. Trends Cogn Sci 2000; 4: 223-33.
117. Taylor F, Liberzon I, Fig LM, Decker LR, Minoshima S, Koeppe RA.
The effect of emotional content on visual recognition memory: a PET
activation study. Neuroimage, 1998; 8: 188-97.
EMOTIONAL PROCESSING OF FACIAL EXPRESSIONS IN NORMAL AND PATHOLOGICAL AGEING
Summary. Introduction. Many studies have shown that in both normal and pathological ageing there is a deterioration of
emotional processing, especially as regards negative emotions such as fear. Aim. To review the most important neurological and
psychological research carried out to study emotional processing and relate it to the cognitive deterioration that characterises
normal ageing and neurodegenerative diseases. Development. Here, we discuss the two main lines of research, i.e. the socio
emotional approach, which claims that as we get older we gain a better understanding of our emotions because of a deeper
knowledge of social relationships, interpersonal enrichment and the importance of goals that are linked to our emotional life;
and, on the other hand, the neuropsychological approach, which studies the areas of brain activation involved in processing
emotional facial expressions and the underlying mental processes. Conclusions. Both approaches underline the deficient
processing of negative emotions that comes with age, while processing of positive emotions remains relatively intact. Recent
research suggests that deficits in emotional processing depend on the cognitive deterioration that characterises ageing. When
the task requires resources from working memory, which is one of the first systems to deteriorate in ageing, the result is
compromised emotional processing. Yet, when the task requires the use of implicit memory, no age-related alterations are
observed in emotional processing. [REV NEUROL 2008; 46: 609-17]
Key words. Ageing. Cognitive processing. Emotional processing. Implicit memory. Neurodegenerative diseases. Working memory.
REV NEUROL 2008; 46 (10): 609-617
617