diversidad y abundancia de colémbolos edáficos en un bosque

Agronomía Costarricense 30(2): 7-17. ISSN:0377-9424 / 2006
www.mag.go.cr/rev agr/inicio.htm
www.cia.ucr.ac.cr
DIVERSIDAD Y ABUNDANCIA DE COLÉMBOLOS EDÁFICOS EN UN BOSQUE
PRIMARIO, UN BOSQUE SECUNDARIO Y UN CAFETAL EN COSTA RICA1/
Cesar Guillén2/*, Felipe Soto-Adames**, Monika Springer***
Palabras clave: Colémbolos, biodiversidad, abundancia, taxonomía.
Keywords: Springtails, biodiversity, abundance, taxonomy.
Recibido: 14/12/05
Aceptado: 07/09/06
RE­SU­MEN
ABS­TRACT
Se estudió la diversidad y abundancia de
los colémbolos del suelo en 3 ecosistemas: un
bosque primario; un bosque secundario; y un
cafetal, en el Parque Nacional Tapantí, Costa
Rica. Mensualmente, se tomó 8 muestras de
suelo en cada ecosistema, para un total de 360
muestras. Se encontró un total de 23751 colémbolos distribuidos en 9 familias y 16 especies, de
las cuales 10 no habían sido descritas. Dentro de
esas especies se encontró a Harlomillsia oculata
como nuevo informe para Centroamérica. De
los 3 ecosistemas, el bosque primario fue el
más diverso (H’=2,406), seguido por el bosque
secundario (H’=2,174) y por último el cafetal,
que presentó la menor diversidad (H’=1,651).
Contrario a lo sucedido con la diversidad, la
mayor abundancia se encontró en el cafetal con
10111 colémbolos.
Diversity and abundance of soil
springtails in a primary forest, a secondary
forest and a coffee plantation in Costa Rica.
Diversity and abundance of soil springtails were
studied in 3 ecosystems: a primary forest; a
secondary forest; and a coffee plantation, in
Tapantí National Park, Costa Rica. Each month,
8 soil samples were taken in each ecosystem,
for a total of 360 samples. A total of 23751
springtails was found, which were distributed in
9 families and 16 species; 10 of the latter have not
been described. We found Harlomillsia oculata
as a new record for Central America. From the
3 ecosystems the primary forest was the most
diverse (H’=2.406), followed by the secondary
forest (H’=2.174) and the last was the coffee
plantation, which presented the least diversity
(H’=1.651). In contrast with diversity, the greatest
abundance was found in the coffee plantation,
with 10111 springtails.
INTRODUCCIÓN
Los colémbolos, junto con los ácaros,
son los grupos de artrópodos más abundantes
e importantes de la mesofauna del suelo, ya
que intervienen activamente en los procesos de
degradación de la materia orgánica, así como
el reciclaje y la mineralización de los elementos (Hopkin 1997, Palacios-Vargas 2000, Rusek
1998). Por su gran adaptabilidad tanto fisiológica
como ecológica, los colémbolos han colonizando
todo tipo de ambientes, en todas las altitudes
y latitudes del planeta, lo que los hace uno de
los grupos de artrópodos más abundantes de
1/ *
2/ Este trabajo es parte de la tesis de M.Sc. del primer autor. Programa de Estudios de Posgrado en
Biología, Universidad de Costa Rica.
Autor para correspondencia. Correo electrónico:
cguillen@cariari.ucr.ac.cr
** *** Facultad de Ciencias Agroalimentarias, Universidad
de Costa Rica. San José, Costa Rica.
Universidad de Vermont. EE.UU.
Escuela de Biología, Universidad de Costa Rica. San
José, Costa Rica.
AGRONOMÍA COSTARRICENSE
la biomasa de los suelos (Hopkin 1997). Las
estimaciones en cuanto al número de especies a
nivel mundial varía, aunque el censo más reciente
apunta a más de 7600 especies (Bellinger et al.
2004), de las cuales más de 1600 han sido descritas en el nuevo mundo. Hopkin (1997) por el
contrario, mencionó que el número de especies
puede superar las 50000. Independientemente de
la cantidad de especies que existen en el mundo,
el número que queda por describir es enorme,
encontrándose la mayoría como habitantes del
suelo y de la hojarasca de los árboles en los
bosques tropicales lluviosos (André et al. 1994,
Deharveng et al. 1989, Stork y Eggleton 1992).
El estudio de la colembofauna en la zona
neotropical ha sido escaso (Mari Mutt y Bellinger
1990), debido en parte a la complejidad de los
ecosistemas y al alto endemismo en poca distancia. Esto, unido a la falta de claves y descripciones de la fauna local hace que exista un déficit
amplio de información, tanto taxonómica como
ecológica. Específicamente, en el caso de los
colémbolos edáficos, estos estudios además se
dificultan por la variabilidad de los suelos y sus
interacciones físicas, químicas, biológicas y de
manejo (Rösek 1989).
En los suelos bajo cultivo, el uso intensivo,
la mecanización, las aplicaciones indiscriminadas de agroquímicos, los monocultivos extensivos y la compactación de los suelos, entre otras
prácticas, han provocado que las poblaciones
de colémbolos del suelo se comporten de forma
irregular, favoreciendo de esta manera el establecimiento de algunas especies oportunistas. Gisin
(1955), mencionó que en Europa Brachystomella
parvula es una especie predominante de suelos
degradados, Neanura muscorun una especie ocasional e Isotomurus palustris y Sminthurides sp
son especies típicas de suelos húmedos.
Para las zonas tropicales, casi no existe
información referente al uso de la fauna del
suelo como bioindicador y menos aún utilizando
colémbolos, por lo que es necesario estudiar más
sobre la ecología de este grupo, con el objetivo
de poder caracterizar algunas de las especies que
presentan ese potencial.
Agronomía Costarricense 30(2): 7-17. ISSN:0377-9424 / 2006
En Costa Rica, los estudios de la fauna de
colémbolos son escasos, iniciándose con Handshin
(1927), quien documentó las primeras 10 especies,
de las cuales 7 no habían sido descritas previamente. Entre 1931 y 1933 Denis aumentó esta lista
con 88 especies nuevas para el país, de las cuales
48 fueron especies aún no descritas. Posterior a
1933, solamente 9 especies han sido agregadas a la
lista de colémbolos de Costa Rica; 2 de ellas descritas recientemente por Soto-Adames y Guillén
(Manuscrito sometido). En la última década sólo
un artículo ha sido publicado sobre colémbolos en
Costa Rica donde se incluye la lista de especies de
Costa Rica realizada por Palacios-Vargas (1992).
Debido al desconocimiento que existe en
el país, referente a la colembofauna, se decidió
estudiar la diversidad y abundancia de colémbolos con énfasis en la familia Entomobryidae
sensu lato en un bosque primario, un bosque
secundario y un cafetal en el Parque Nacional
Tapantí, Cartago, Costa Rica.
MATERIALES Y MÉTODOS
Áreas de estudio
El estudio se realizó de enero del 2003 a
marzo del 2004 en 3 ecosistemas en el Parque
Nacional Tapantí, Cartago, Costa Rica. Un bosque primario (9º43.880’ N y 83º46.821’ O), a
1555 msnm. La vegetación estaba compuesta
principalmente por árboles de Quercus, Persea,
Tabebuia, Heliocarpus y Agnus, con 2 órdenes
de suelos predominantes: Humic Hapluduls y
Litic Udorthents (esquelético). La pendiente varió
de 90-100%. Un bosque secundario, ubicado
alrededor de la entrada del mismo parque, en
el sector Tapantí (9º45.712’ N y 83º47.357’ O)
a 1236 msnm. La vegetación estaba conformada por Melastomataceas, Percea, Cecropia, así
como Quercus y Tabebuia con diámetros inferiores a las 15”. El suelo predominante es Litic
Udorthents; la pendiente varió de 80-90%. El tercer sitio estaba compuesto por un cafetal (Coffea
arabica var. Caturra), de manejo convencional
guillen et al.: Diversidad y abundancia de colémbolos edáficos
con poca sombra, ubicado 2 km. al oeste de la
entrada del parque (9º46.103’ N y 83º47.859’ O),
a 1238 msnm. El suelo es Fluventic Udorthents,
con una pendiente <10%.
Muestreo e aislamiento
En cada uno de los 3 ecosistemas se eligió 8
puntos de muestreo distanciados 20 m y distribuidos en un transecto lineal de 6 puntos y 2 puntos
adicionales, uno a cada lado del centro. En cada
punto se estableció una microparcela de 1,5x1,5 m,
la cual se muestreó aleatoriamente. El muestreo se
repitió mensualmente y durante los 15 meses que
duró la investigación. De cada punto se tomó una
muestra de 1000 cm³ de suelo, la cual fue colocada en embudos de Berlesse-Tulberg por 6 días
(Edwards 1991). Los especímenes fueron recolectados en alcohol de 95% y posteriormente separados y contados con ayuda de un estereoscopio.
Identificación
De cada una de las morfoespecies encontradas, se montaron series de 10 individuos en
porta objetos con medio Hoyer, los cuales fueron
identificados a nivel de familia usando la clave
de Palacios-Vargas (1990). Para la identificación
de los géneros y especies se usó claves y descripciones especializadas, incluyendo la clave de
colémbolos de Norte América (Christiansen y
Bellinger 1980), la clave de las especies del género Lepidocyrtus en las Americas (Soto-Adames,
inédita), la revisión del género Dicranocentrus
(Mari Mutt 1979), la clave de los miembros
americanos del género Trogolopedetes (PalaciosVargas et al. 1986), así como otra literatura especializada. Además se contó con la colaboración
del Dr. Felipe Soto-Adames de la Universidad de
Vermont, EE.UU.
Análisis estadístico
Los datos fueron analizados mediante un
ANOVA y pruebas de T-Student. Para determinar
la diversidad de colémbolos se hizo un ANOVA
con los seudovalores de los índices ShannonWiener para cada mes y cada una de las especies y por último se calculó un índice general
de Shannon-Wiener para cada ecosistema. Para
calcular la prueba de la hipótesis nula se usó el
procedimiento propuesto por Hutcheson en 1970
(citado por Zar 1996), donde se calculó el índice
de diversidad ponderado (Hp) en función de la
frecuencia de cada especie. Para cada muestra se
calculó la varianza del índice de diversidad ponderado, además de las diferencias de las varianzas
de las muestras. Se calculó el índice de equidad
de Pielou, para cada ecosistema para determinar
la proporción de la diversidad observada con relación a la máxima diversidad esperada.
RESULTADOS
Número de colémbolos recolectados
De las 360 muestras recolectadas en los 15
meses de muestreo, se obtuvo un número total de
23751 individuos; superando el cafetal, casi en el
doble el número de colémbolos encontrados, al
bosque primario (Figura 1).
Los bosques primario y secundario tuvieron la misma riqueza de especies, en comparación
con el cafetal, que presentó una riqueza menor
(Figura 2). Esta diferencia fue determinada por
la especie Harlomillsia oculata, la cual no se
observó en el cafetal (Cuadro 1).
La figura 3 muestra la variación en el
número de colémbolos en los 3 ecosistemas a
lo largo de los 15 meses del estudio. La mayor
cantidad de colémbolos en los bosques primario
y secundario se presentó en julio de 2003 con 650
y 986 especímenes, respectivamente; mientras
que en el cafetal la mayor cantidad se presentó en
enero de 2004 con 1855 especímenes.
De enero a diciembre del 2003 la abundancia de colémbolos en los bosques primario y
secundario fue similar. En el cafetal, la abundancia fue menor, en comparación con los otros 2
ecosistemas; sin embargo, se notó un incremento
considerable a partir de enero del 2004 (Figura 3).
Agronomía Costarricense 30(2): 7-17. ISSN:0377-9424 / 2006
10
AGRONOMÍA COSTARRICENSE
Fig. 1. Número total de colémbolos recolectados en el cafetal, bosque secundario y primario en el Parque Nacional Tapantí,
Costa Rica (enero 2003 a abril 2004).
Fig. 2. Número de especies de colémbolos encontradas en el cafetal, bosque secundario y primario en el Parque Nacional
Tapantí, Costa Rica (enero 2003 a abril 2004).
Se encontró que junio fue el mes que presentó la menor abundancia tanto en el cafetal como
en el bosque secundario (166 y 261 individuos
1000 cm-3, respectivamente). La menor abundancia de colémbolos en el bosque primario (251
especimenes 1000 cm-3) se observó en los meses
de febrero del 2003 y enero del 2004.
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Especies de colémbolos encontradas
Durante todo el periodo de estudio se encontró un total de 24 especies de colémbolos, de las
cuales 16 pertenecen a la familia Entomobryidae,
2 a la familia Sminthuridae y 1 a cada una
de las siguientes familias: Isotomidae, Neelidae,
guillen et al.: Diversidad y abundancia de colémbolos edáficos
11
Cuadro 1. Distribución de las especies de colémbolos en un cafetal, un bosque secundario y un bosque primario, durante los 15
meses de estudio.
TAXON
Entomobryidae
Entomobrya sp.
Sinella sp.
Dicranocentrus marias
Heteromurus sp.
Seira sp.1
Seira sp.2
Seira sp.3
Cafetal
Bosque Secundario
Bosque Primario
N.o
%
N.o
%
N.o
%
4
0,04
45
0,59
95
1,57
25
895
0,25
8,85
25
498
0,33
6,57
41
399
0,68
6,59
4
28
2
12
0,04
0,28
0,02
0,12
2003
19
26,42
0,25
5
0,07
21
0,28
409
30
18
9
Seira sp.4
Lepidocyrtus sp.1
0
2907
0,00
28,75
22
417
0,29
5,50
98
390
Lepidocyrtus sp.3
771
7,63
15
0,20
26
Trogolophysa sp.1
113
Lepidocyrtus sp.2
Pseudosinella sp.
Salina sp.
4
0,04
17
62
0,17
0,61
Trogolophysa sp.3
5
13
0,05
Cyphoderidae
Trogolophysa sp.2
83
47
27
1,12
392
1,09
0,62
0,36
235
6,75
0,50
0,30
0,15
1,62
6,44
3,88
0,43
33
15
0,54
0,25
30
0,50
5,17
190
2,98
174
2,87
0,13
18
226
0,24
3,14
Cyphoderus sp.
398
3,94
687
9,06
451
7,44
Oncopoduridae
Harlomillsia oculata
0
0,00
57
0,75
361
5,96
Isotomidae
Isotomurus sp.
Neelidae sp.
Sminthuridae sp.1
Sminthuridae sp.2
Neanuridae sp.
Onychiuridae sp.
Total
4174
14
37
3
125
498
10111
41,28
0,14
0,37
0,03
1,24
4,93
100,00
2215
233
102
74
117
234
7582
29,21
3,07
1,35
0,98
1,54
3,09
100,00
2203
87
102
179
239
244
6058
36,37
1,44
1,68
2,95
3,95
4,03
100,00
Agronomía Costarricense 30(2): 7-17. ISSN:0377-9424 / 2006
12
Fig. 3. AGRONOMÍA COSTARRICENSE
Variación mensual en el número de colémbolos en el bosque primario, bosque secundario y cafetal en el Parque
Nacional Tapantí, Costa Rica (enero 2003 a marzo 2004).
Neanuridae, Onichiuridae, Oncopodiridae,
Cyphoderidae (Cuadro 1). De estas especies al
menos 10 no han sido informadas en la literatura
para Costa Rica, lo que representa un aporte
significativo a la lista de especies publicada por
Mari Mutt y Bellinger (1990), en el Catálogo de
Colémbolos Neotropicales.
Harlomillsia oculata se presentó de forma
frecuente en el bosque primario, esporádicamente en el bosque secundario y nunca en el cafetal
(Cuadro 1). Esta preferencia de hábitat concuerda con los sitios en los que se ha encontrado
esta especie en los EE.UU., en el Estado de
Tamaulipas en el norte de México y en Perú.
El cafetal presentó el número menor de
especies, en comparación con los bosques primario
y secundario durante todo el año (Figura 4). En los
meses de setiembre y noviembre, el bosque secundario superó escasamente al bosque primario.
Abundancia de las especies encontradas
De todas las especies encontradas, Isotomurus
sp fue la más abundante en los 3 ecosistemas con un
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41% en el cafetal, un 36% en el bosque primario
y un 29% en el bosque secundario. En el cafetal
Lepidocyrtus sp1. ocupa el segundo lugar en abundancia, mientras que en el bosque secundario la
segunda especie más abundante fue Heteromurus
sp. Para el resto de las especies no se encontró una
clara dominancia, por el contrario muchos de los
valores estuvieron por debajo del 1%.
Con respecto a la abundancia de colémbolos, los 3 ecosistemas fueron significativamente
diferentes F2, 315=10,54, (p<0,01) al igual que
la diversidad a través de las fechas de muestreo y
entre las fechas de muestreo y los 3 ecosistemas
F14, 315=6,07 y F28,315=4,53, respectivamente
(p<0,01). La diversidad de colémbolos es significativamente diferente entre los 3 ecosistemas
F37, 0,8=44,70 y p<0,01. El bosque primario es
el ecosistema que presentó la mayor diversidad
H’=2,406, seguido por el bosque secundario
H’=2,174 y por último el cafetal que presentó la
menor diversidad H’=1,651. De los 3 ecosistemas
el cafetal fue el que presentó una dominancia alta
de unas pocas especies, contrario a los bosques
secundario y primario (Cuadro 2).
guillen et al.: Diversidad y abundancia de colémbolos edáficos
Fig. 4. 13
Variación mensual en el número de especies de colémbolos en el bosque primario, bosque secundario y cafetal en el
Parque Nacional Tapantí, Costa Rica (enero 2003 a marzo 2004).
Cuadro 2. Índice de diversidad y características relacionadas en la comunidad de colémbolos.
Características
Densidad total
Ecosistema
Cafetal
B. Secundario
B.Primario
10111
7582
6058
Número de muestras (n)
120
120
120
Riqueza (número de spp)
22
24
24
1,651
2,174
2,406
Diversidad H’
Igualdad E, H’/lns
Especies dominantes1
Porcentaje de
1
2
dominancia2
0,53
0,68
0,75
Dmar
Dmar
Dmar
Lep1
Het
Het
Lep3
Lep1
Lep1
Isot
Tro1
Cyp
Cyp
Hocu
Isot
Isot
82
70
87
Especies dominantes con rangos superiores a un 5% en cada ecosistema: Lep 1, Lepidocyrtus sp1; Lep 3, Lepidocyrtus
sp 3; Isot, Isotomidae; Dmar, Dicranocentrus marias; Het, Heteromurus; Tro1, Trogolaphysa sp1; Cyp, Cyphoderus;
Hocu, Harlomillsia oculata.
Porcentajes de las especies dominantes del total de colémbolos recolectados en cada ecosistema.
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14
AGRONOMÍA COSTARRICENSE
DISCUSIÓN
Se encontró que el bosque primario presentó la menor cantidad de colémbolos; sin
embargo, fue el ecosistema más diverso de los 3,
hecho que se puede deber a varias razones. Por un
lado, una compleja composición florística, con un
mantillo muy heterogéneo, típico de los bosques
tropicales lluviosos, el cual durante el proceso de
descomposición favorece una gran diversidad de
hongos y bacterias que son una de las principales
fuentes de alimento de los colémbolos (Ferreira
et al. 1994). Una descomposición constante de
restos vegetales, lo que produce concentraciones
altas de ácidos húmicos, que dan como resultado
valores bajos de pH, idoneos para el establecimiento de una flora rica en hongos. Al haber una
mayor diversidad vegetal, aumenta la cantidad de
plantas con asociaciones micorrízicas, las cuales
sirven también de alimento a las poblaciones de
colémbolos (Seres et al. 2004). De igual manera, una alta diversidad de plantas produce gran
variedad y abundancia de exudados radicales,
los cuales sirven como fuente de alimento para
los colémbolos, los hongos y las bacterias, de los
que también se alimentan muchos de ellos. Esta
alta diversidad encontrada en el bosque primario
concuerda con lo propuesto por Oliveira et al.
(1995), Bonnet et al. (1979), Gers y Izarra (1983),
Jordana et al. (1987), Gama et al. (1991), quienes
indican que entre más estables sean los bosques,
mayor será su diversidad.
Por otra parte, el bosque primario presentó
una cantidad alta de especies lo cual coincide con lo
mencionado por Kopeszki y Meyer (1994) y Röske
(1989), quienes encontraron que los bosques clímax
o con una gran estabilidad vegetal tienden a ser muy
diversos y poco abundantes en colémbolos.
El tipo de suelo y sus propiedades tanto
físicas como químicas es otro de los factores que
puede influir en las poblaciones de colémbolos,
pues varios autores como Kováč (1994), Luizão
(1985), Dittmer et al. (2000), Eaton et al. (2004) y
Larsen et al. 2004; han documentado ampliamente sobre las características del suelo y su relación
con los colémbolos.
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Hågvar (1987), encontró que Isotoma notabilis presenta una correlación positiva con el pH del
suelo, por lo que la caracterizó como una especie
calciofílica. Este hecho puede explicar, en parte,
la densidad tan alta de Isotomidos en el cafetal,
pues en este cultivo es frecuente tratar los suelos
con fuentes de calcio con el objetivo de disminuir
las poblaciones de hongos del suelo así como los
desbalances nutricionales de las plantas.
Referente a la composición y abundancia de colémbolos en el bosque secundario, se
observó que están compuestas por un número
alto de especies del bosque primario y el cafetal; no obstante fue clara la dominancia de la
especie Heteromurus sp y especies del género
Trogolaphisa, ambas caracterizadas como generalistas (Cabral 1994).
Diferencias menores a media unidad en los
índices de diversidad de Shannon-Wiener entre el
bosque secundario y el bosque primario se pueden deber al estado avanzado de madurez en que
se encuentra este bosque secundario. Los resultados obtenidos en esta investigación concuerdan
con los obtenidos por Oliveira y Deharveng
(1995), quienes encontraron una mayor diversidad
en un bosque primario en comparación con un
bosque secundario en Manaos, Brasil.
Contrariamente, se observó una marcada
diferencia entre los índices de diversidad de
Shannon-Wiener del bosque secundario y primario con relación al cafetal, hecho que se puede
deber a la condición del cafetal como monocultivo extensivo, el cual muchas veces favorece
el establecimiento de una gran abundancia de
colémbolos y una baja diversidad.
La baja diversidad encontrada en el cafetal
se puede deber al hecho de que este es perturbado periodicamente por labores agrícolas como:
aplicaciones de fungicidas, las cuales afectan
de forma negativa las poblaciones de hongos del
suelo; aplicaciones de insecticidas y nematicidas,
que en dosis altas terminan alterando la flora y
fauna del suelo, de la cual dependen estos organismos. La alta abundancia de Isotomurus sp en
esta investigación, coincide con lo encontrado por
Ditter y Scharader (2000), y Culik et al. (2002)
guillen et al.: Diversidad y abundancia de colémbolos edáficos
quienes mencionan que este género es frecuente
en los suelos agrícolas europeos y brasileños.
La gran abundancia de la especie Isotomurus sp
encontrada en enero del 2004 puede obedecer a
un comportamiento de agregación, que es común
en muchas de las especies de colémbolos (Negri
2004, Hopkin 1997) o a la disminución de la
precipitación en estos meses que son típicos de
la estación seca. Con respecto a Dicranocentrus
marias, se encontró una abundancia mayor en
los meses de enero a marzo, que es la época más
seca del año, por lo que se podría pensar que esta
especie se ve favorecida por una baja precipitación, observación que coincide con lo obtenido
por Cabral (1994) en un cafetal en Brasil.
El aumento del número de colémbolos
observado en el bosque secundario para el mes de
julio del 2003 se debe al aumento de Isotomurus
sp, hecho que se puede asociar con una disminución de la precipitación en este mes.
En esta investigación se encontró que
existe una clara preferencia de hábitat por parte
de algunas especies de colémbolos, tal es el
caso de Harlomillsia oculata, en el bosque primario; Heteromurus sp en el bosque secundario
y Lepidocyrtus sp 1 en el cafetal, lo cual hace
suponer que estas especies pueden ser utilizadas
como un indicador biológico de la calidad del
suelo o del manejo que se le está dando a los
ecosistemas. Sin embargo, es necesario estudiar más detalladamente algunas variables que
pueden estar influyendo sobre estas especies de
colémbolos.
AGRADECIMIENTOS
Al Centro de Investigaciones Agronómicas
y el Museo de Insectos de la Universidad de Costa
Rica por el apoyo brindado en esta investigación.
Al M.Sc. Rafael Mata y a la Ing. Jessica Oviedo
por la identificación de los suelos. A la Dra.
Rossana Giordano de la Universidad de Vermont,
EE.UU. por su hospitalidad y amistad.
15
LITERATURA CITADA
ANDRE H.M., NOTI M.I., LEBRUM P. 1994. The soil
fauna: the other last biotic frontier. Biodiversity and
Conservation 3:45–56.
BELLINGER P.F., CHRISTIANSEN K.A., JANSSENS F.
2004. Checklist of the Collembola of the World.
http://www.collembola.org
BONNET L., CASSAGNAU P., DEHARVENG L. 1979.
Recherche d`une méthodologie dans lánalyse de la
ropture des équilibres biocénotiques: application
aux Collemboles édaphiques des Pyrénée. Rev. Ecol.
Biol.Sol. 16(3): 373-401.
CABRAL R.S. 1994. Avaliação qualitativa e quantitativa
de Collembola (Insecta) em ecossitemas de Coffea
arabica L. Tesis de Maestría, Universidad Federal
de Viçosa, Brasil. 139 p.
CHRISTIANSEN K., BELLINGER P. 1980. The Collembola
of North America, North of the Rio Grande: a
taxonomic analysis. 2nd ed. Grinnell College 4 v,
Grinnell. Iowa. USA. 1518 p.
CHRISTIANSEN K., BELLINGER P. 1988. Marine littoral
Collembola of North and Central America. Bull.
Mar. Science 42(2):215-245.
CROSSLEY J.R., MUELLER D.A., PERDUE J.C. 1992.
Biodiversity of microarthropods in agricultural
soils: Relations to processes. Agric. Ecosyst.
Environmental 40:34-76.
CULIK M.P., DE SOUZA VENTURA L. 2002. Biodiversity
of Collembola in tropical agricultural environment
of Espírito Santo, Brasil. Applied Soil Ecology
21:49-58.
DEHARVENG L., BEDOS A., LEKSAWASDI P. 1989.
Diversity in tropical forest soils: The Collembola
of Doi Inthanon (Thailand). In: Proc. 3rd Int. Sem.
Apterigota, Siena. Italy. 317-28 p.
DENIS J.R. 1931. Contributo alla conoscenza del
“microgenton” di Costa Rica, II. Collemboles de
Costa Rica avec une contribution au species de
l`ordre. Boll. Lab. Entomol. Agr.Portici 25: 69-170.
DENIS J.R. 1933. Contributo alla conoscenza del
“microgenton” di Costa Rica, III. Collemboles de
Agronomía Costarricense 30(2): 7-17. ISSN:0377-9424 / 2006
16
AGRONOMÍA COSTARRICENSE
Costa Rica avec une contribution au species de
l`ordre (deuxieme note). Boll.Lab. Entomol.Agr.
Portici 27: 222-322.
DITTMER S., SCHRADER S. 2000. Longterm effects of
soil compactation and tillage on Collembola and
straw decomposition in arable soil. Pedobiologia
44:527-538.
KOPESZKI H., MEYER E. 1994. Artenzusammensetzung
und Abundanz von Collembolen in Waldböden
Vorarlbergs (Österreich). Ber.nat.med.Verein
Innsbruck. 81:151-166.
KOVÁČ L. 1994. Effect of soil type on collembolan
communities in agroecosystems. Acta Zoologica
Fennica 195:89-93.
EATON R. 2004. Effects of organic matter removal, soil
compaction, and vegetation control on Collembolan
population. Pedobiologia 48:121-128.
LARSEN T., SCHJØNNING., AXELSEN J. 2004. The
impact of soil compaction on eudaphic Collembola.
Applied Soil Ecology 26: 273-281.
EDWARDS C. 1991. The assessment of populations of soilinhabiting invertebrates. Agriculture, Ecosystems
and Enviroment 34:145-176.
LUIZÃO F.J. 1985. Influência da calagen e aduração
orgánica na mesofauna e nas propriedades físicas
de um latossolo amarelo textura argilosa, R.bras.
Ci.solo 9: 81-84.
FERREIRA C.S., DA GAMA M.M., SOUSA J.P.,
VASCONCELOS T.M. 1994. Comparative study
of the collembola population from a Pinus pinaster
Aitom forest and Eucalyptus globulus Labill.
Plantation, Cienc. Biol. Ecol. Syst., (Portugal), 14
(1/2):19-34.
DA GAMA M.M., NOGUEIRA A., MURIAS DOS SANTOS
A.F.A. 1991. Effets du reboisement par Eucalyptus
globulus sur les Collemboles édaphiques. Rev. Ecol.
Biol.Sol. 28(1):9-18.
GERS C., IZARRA D.C. 1983. Rupture de I`équilibre
biocénotique des populations de Collemboles à la
station de ski de Calmazeille-Formiguères (Pyrénées
Orientales). Bull.Soc. Hist. Nat., (Toulouse) 119: 6369.
GISIN H. 1955. Recherches sur la relation entre la faune
endogée de Collemboles et les qualités agroligiques
de sols viticoles. Revue Suisse Zoologique
62(37):601-648.
HÅGVAR S. 1987. Why do collembolans and mites react
to changes in soil acidity? Ent. Meddr. 55 (2/3):
115-119.
HANDSHIN E. 1927. Collembolen aus Costa Rica. Entomol.
Mitt 16(2):110-118.
HOPKIN S.P. 1997. Biology of springtails (Insecta:
Collembola). Oxford University Press, Oxford, 333 p.
JORDANA R., ARBEA J.I., MORAZ I., MONTENEGRO E.,
MATEO M.D., HERNANDEZ M.A., HERRERA L.
1987. Effect of reforestation by conifers in natural
biotopes of middle and South Navarra (Northern
Spain). Revue Suisse Zool. 94(3):491-502.
Agronomía Costarricense 30(2): 7-17. ISSN:0377-9424 / 2006
MAES J.M., PALACIOS-VARGAS J.G. 1988. Catálogo
de los Insecta Apterygotade Nicaragua. Revista.
Nicaragüense de Entomología 4:1-9.
MARI MUTT J.A. 1979. A revision of the genus
Dicranocentrus Schött (Insecta: collembola:
Entomobryidae). Bull. Agricultur. Experimental.
Station. University of Puerto Rico Rio Piedras,
Puerto Rico. 259:1-79.
MARI MUTT J.A., BELLINGER P.F. 1990. A catalog of
the neotropical Collembola including neartic areas
of México, flora and fauna handbook Nº 5 Sandhill
Crane Press, Gaisesville, Florida, USA. 237 p.
NEGRI I. 2004. Spatial distribution of Collembola in
presence and absence of a predator. Pedobiologia
48:585-588.
OLIVEIRA E.P., DEHARVENG L. 1995. Response of
soil collembola (Insecta) communities to forest
disturbance in Central Amazonia (Brazil). UPR 9014
du CNRS, Laboratoire de Zoologie. Université P.
Sabatier, 31062 Toulouse-Cedex (France).
PALACIOS-VARGAS J.G., OJEDA M., CHRISTIANSEN
K. 1986. Taxonomía y biogeografía de Troglopedetes
(Collembola: Paronellidae) en America, con énfasis
en las especies cavernícolas. Folia Entomológica
Mexicana 65:3-35.
PALACIOS-VARGAS J.G. 1990. Diagnosis y clave para determinar
las familias de Collembola de la región neotropical.
Facultad de Ciencias. UNAM, Mexico. 15 p.
PALACIOS-VARGAS J.G. 1992. Guide to the springtails of
Panamá and Costa Rica (Collembola). In: Insects
guillen et al.: Diversidad y abundancia de colémbolos edáficos
17
of Panamá and Mesoamerica. Selected studies. D.
Quintero and A. Aeillo (eds.) Oxford University
Press. 25-36 p.
SOTO-ADAMES F.N., GUILLÉN-SÁNCHEZ C. 2004. Two
new species of marine springtails from Costa Rica.
Artículo sometido.
PALACIOS-VARGAS J.G. 2000. Los Collembola (Hexapoda
Rntognatha) de Jalisco, Mexico. Dugesiana 7(1): 23-36.
STORK N.E., EGGLETON P. 1992. Invertebrates as
determinants and indicators of soil quality. American
Journal of Alternative Agriculture 7:23-32.
RÖSKE H. 1989. Collembola fauna on diferente types
of agriculturally used soil. In: Proc.3rd Int. Sem.
Apterigota, Siena Italy. 283-290 p.
RUSEK J. 1998. Biodiversity of Collembola and their
functional role in the ecosystem. Biodiversity and
Conservation 7:1207-1219.
VÁZQUEZ MA.M., PALACIOS–VARGAS J.G. 2004.
Catálogo de los colémbolos (Hexapoda: Collembola)
de Sian Ka’an Quintana Roo, México. 123 p.
ZAR J.H. 1996. Biostatistical Analysis. 3rd Ed. Prentice. New
Jersey, USA. 988 p.
Agronomía Costarricense 30(2): 7-17. ISSN:0377-9424 / 2006