El papel del zooplancton en la transferencia del carbono en el océano

El papel del zooplancton 129
8
El papel del zooplancton
en la transferencia
del carbono en el océano
B.E. Lavaniegos
Introducción
El zooplancton juega un papel fundamental en la transferencia de carbono
dentro de las redes tróficas marinas y en el flujo vertical de la columna de
agua. Forma parte de la “bomba biológica” de carbono hacia el interior del
océano (Longhurst y Harrison 1989) ya que transfiere parte del carbono
secuestrado de la atmósfera por el fitoplancton y lo transporta dentro de
la zona eufótica y hacia estratos más profundos a través de una compleja
red trófica. La remoción de partículas o pastoreo (grazing) involucra
diversas estrategias alimenticias que explican en gran parte la estructura
anatómica de los componentes del zooplancton. Una vez transferido el
carbono del fitoplancton al zooplancton, este elemento transita por una
diversidad de rutas difíciles de seguir y cuantificar, las cuales tienen que
ver con intrincadas relaciones tróficas, con procesos de asimilación y excreción distintos para cada especie, con la movilidad de los organismos,
así como con la velocidad de hundimiento de productos metabólicos a
través de la columna de agua.
En este trabajo presentamos una breve síntesis de los principales problemas involucrados en la estimación de la transferencia de carbono por el
zooplancton marino. Si bien no se trata de una revisión exhaustiva del tema,
se mencionan algunos de los principales resultados obtenidos sobre el flujo de
129
130 Los procesos biogeoquímicos del carbono
carbono que muestran claramente la necesidad de afinar estas estimaciones y
ampliarlas a diferentes áreas geográficas.
Espectros de tamaño y tipos de alimentación
El primer nivel de complejidad para estimar la transferencia de carbono al
zooplancton está dado por la existencia de varios niveles tróficos y el espectro
de tamaño en la comunidad. En el zooplancton coexisten los consumidores
primarios o herbívoros y los carnívoros. Esta separación en dos grupos
funcionales ha probado ser imperfecta. Mientras que es relativamente fácil
establecer un conjunto de taxa carnívoros (quetognatos, medusas, ctenóforos, heterópodos), en muchos casos no es posible definir con claridad el de
los herbívoros. Algunos autores prefieren hablar de un hábito generalizado
herbívoro-omnívoro (Gifford y Dagg 1991). El contar con una dieta mixta
ofrece amplias ventajas en un medio tan cambiante como es el océano, donde
la disponibilidad de partículas fitoplanctónicas no es constante y a menudo
pasa del exceso a la escasez.
El espectro de tamaño del zooplancton es muy amplio y determina el tamaño de partículas ingeridas así como la ruta particular por la cual se transfiere
el carbono en el ambiente pelágico. Entre los organismos más pequeños se
cuentan, por ejemplo, los ciliados y otros flagelados heterótrofos (2–200 µm)
que se alimentan de pequeñas partículas como bacterias y nanoplancton.
En el medio marino, la porción consumida por el microzooplancton se ha
estimado en 67% del carbono producido por el fitoplancton, la cual es canalizada hacia el mesozooplancton (Calbet y Landry 2004). Una gran variedad
de taxa compone el mesozooplancton (0.2–20 mm) con estrategias alimenticias igualmente diversas (fig. 1). Los grupos de tunicados (apendicularias,
doliólidos, salpas y pirosomas) pueden considerarse filtradores, mientras que
otros grupos pueden ser conceptualizados como recolectores de partículas. La
obtención de estas partículas puede ser pasiva como ocurre con los pterópodos
que extienden redes mucosas donde se depositan las partículas alimenticias
conforme descienden (Lalli y Gilmer 1989), mientras que los crustáceos usan
sus apéndices cefálicos para atraparlas activamente (Koehl y Strickler 1981).
Aunque no existe aún un análisis energético lo suficientemente detallado y
preciso del presupuesto de energía de la producción primaria que es canalizada
hacia diferentes rutas alimenticias, se ha estimado que alrededor de un 20%
del fitoplancton es procesado por los herbívoros del zooplancton y la mitad
de este porcentaje pasa a los carnívoros (Lalli y Parsons 1997).
El papel del zooplancton 131
Figura 1. Ejemplos de consumidores primarios contrastantes por su taxonomía, tamaño,
forma de alimentación y canalización del carbono en la columna de agua. (a) los copépodos
son crustáceos pequeños (la mayoría miden entre 0.5 y 5 mm) y atrapan partículas grandes
(como las diatomeas) por medio de sus apéndices articulados; la mayor parte de su biomasa
y deshechos orgánicos se reciclan en la zona eufótica; (b) los eufáusidos son crustáceos
más grandes (los adultos miden entre 15 y 50 mm) y sus patas toráxicos setosas forman
una canasta que atrapa las partículas alimenticias; contribuyen al flujo activo de carbono a
través de sus extensivas migraciones verticales; (c) los pterópodos son moluscos pelágicos de
tamaño variable y grado de reducción de la concha, tienen un manto modificado y mucoso
donde se adhieren las partículas alimenticias; (d) las salpas son urocordados que pueden
alcanzar tallas hasta de 70–150 mm, filtran una amplia gama de partículas secuestrando el
carbono hacia el fondo marino por un efecto de empaquetamiento en pesadas heces fecales
a
c
b
d
132 Los procesos biogeoquímicos del carbono
Producción secundaria
La determinación del contenido de carbono que se transfiere a través del zooplancton es equivalente a la estimación de la producción secundaria. Es la
cantidad de tejido somático producido por todos los individuos de la comunidad por unidad de tiempo, incluyendo sus productos reproductivos y desechos
orgánicos (Winberg 1971). A menudo se presenta la biomasa de zooplancton
como estimador de la productividad secundaria, pero este es un concepto erróneo, ya que por sí sola la cantidad de carbono del zooplancton en un momento
y localidad determinados, no permiten conocer la cantidad de fitoplancton que
fue requerida, ni la eficiencia con que fue incorporada a los tejidos corporales. La
biomasa es estática, mientras que la producción y por tanto el flujo de carbono
son procesos dinámicos. Sin embargo, la producción secundaria ha mostrado
ser difícil de estimar, especialmente en el ecosistema pelágico. La producción
primaria puede ser aproximada mediante experimentos relativamente sencillos,
donde la concentración de clorofila sirve como estimador de la biomasa del
fitoplancton. Conociendo la concentración de clorofila y como esta cambia en
el tiempo es posible inferir el contenido de carbono y su tasa de producción. En
cambio, la producción secundaria no se puede abordar a nivel de comunidad,
porque no existe un compuesto común fácil de medir.
Si se limita la producción secundaria a la actividad herbívora es teóricamente posible rastrear la cantidad de materia asimilada por el zooplancton.
La tasa de ingestión de alimento o pastoreo es difícil de estimar in situ para
la comunidad de consumidores primarios. Se han usado experimentos de
laboratorio para emular lo mejor posible las condiciones del medio ambiente.
Las tasas de pastoreo así estimadas son posteriormente extrapoladas a escala
de las poblaciones naturales (Mackas y Bohrer 1976, García-Pámanes y LaraLara 2001).
Los experimentos de pastoreo presentan serias limitaciones debido a que
(1) cada especie tiene sus propias tasas de pastoreo; (2) la tasa de pastoreo no
es constante durante el ciclo de vida de una especie y requiere de mediciones a
lo largo de su crecimiento o en forma separada para los diferentes estadios de
desarrollo; (3) ésta es fuertemente afectada por diversos factores ambientales,
especialmente la temperatura y el tipo y concentración de alimento; y (4) la
clorofila es parcialmente degradada durante el proceso digestivo.
Además, la estructura de la comunidad del zooplancton varía ampliamente
en espacio y tiempo, desafiando la aplicación de tasas de pastoreo medidas en
el laboratorio para especies separadas. Se ha logrado una buena aproximación
El papel del zooplancton 133
basada en tasas de filtración para el caso de tunicados pelágicos. Por ejemplo,
Madin et al. (1997) encontraron que grandes agregados de Cyclosalpa bakeri
que proliferan en el Pacífico subártico durante el verano, podían alcanzar
tasas de ingestión mayores a 3 gC m-2 y remover hasta 57% de la biomasa de
diatomeas. En la Corriente de California, Hereu et al. (2006) estimaron un
pastoreo potencial de las salpas muy variable desde <1% hasta más de 100%
de la producción primaria diaria. La presencia de grandes agregados de salpas
conlleva a la remoción de una porción importante del carbono de la zona eufótica, que es canalizada en su mayor parte hacia las comunidades bentónicas. A
pesar de la ausencia de una membrana peritrófica en las excretas de las salpas,
tienen una consistencia compacta y se ha observado experimentalmente que
mantienen su integridad hasta por diez días (Caron et al. 1989). La floculación
de las excretas depende en gran medida de su tamaño. En especies grandes
como Pegea confoederata las excretas son grandes, compactas y se hunden a
una tasa de 2706–3646 m d-1 dependiendo de las condiciones de turbulencia
del mar (Yoon et al. 1996).
Aunque las salpas consumen un amplio espectro de partículas, su impacto
sobre células pequeñas es poco significativo comparado con el de los microheterótrofos. El pastoreo del microzooplancton se ha cuantificado principalmente con el método de dilución (Landry y Hassett 1982). Este método es
sencillo, poco costoso y permite conocer la tasa de ingestión de la comunidad
y las tasas de crecimiento del fitoplancton, no de especies individuales. Calbet
y Landry (2004) consideran que la producción primaria que se transfiere a
través del microzooplancton domina sobre el mesozooplancton. Estos autores
estimaron que en la zona oceánica tropical la producción primaria consumida
por estos organismos constituye el 75%, comparada con 60% en las zonas
templadas y polares.
El pastoreo del mesozooplancton es más difícil de evaluar, ya que en la comunidad se encuentra una multiplicidad de ciclos de vida y comportamientos.
Es necesario abordar el análisis especie por especie. Se han estimado tasas de
pastoreo de ciertas especies dominantes, por ejemplo, del copépodo Calanus
pacificus (Frost 1972) y del eufáusido Euphausia pacifica (Passow y Aldredge
1999) de la Corriente de California; de las apendicularias Oikopleura vanhoffeni
y Oikopleura dioica en el Atlántico norte y el Mar Báltico respectivamente
(Deibel 1988, Acuña y Kiefer 2000) y de diversas especies de pterópodos de
la antártida (Pakhomov y Froneman 2004). El principal problema técnico
consiste en mantener estas especies en cultivo el tiempo suficiente para cubrir
su ciclo de vida.
134 Los procesos biogeoquímicos del carbono
Una forma más indirecta de estimar la producción de carbono de una
población es la estimación de tasas de crecimiento con muestras de campo
y un análisis bioquímico paralelo de organismos de edades o tamaños diferentes. Este tipo de aproximación requiere un laborioso trabajo de muestreo
y laboratorio que permita generar distribuciones de frecuencia de tallas. La
progresión modal en el tiempo de las diferentes cohortes permite establecer
los incrementos corporales y en última instancia el carbono incorporado por
la población de la especie bajo estudio para un periodo de tiempo (Winberg
1971).
Existen pocos estudios de producción secundaria en México. Particular
atención ha recibido el eufáusido Nyctiphanes simplex, debido a su abundancia
en aguas adyacentes a ambos lados de la Península de Baja California y su
importancia en la ecología alimenticia de peces, aves y mamíferos marinos.
Para estimar la producción de un crustáceo habría que tomar en cuenta no
sólo la incorporación de carbono en sus tejidos, sino la producción de huevos
y exuvias. La producción somática anual de N. simplex en Bahía Sebastián
Vizcaíno (28–29°N) es 1.3 g m-2 de peso seco (Lavaniegos 1995). Considerando que un 40% de éste fuese carbono, habrían sido asimilados 520 mgC
m-2 en los tejidos de esta especie en el transcurso de un año. Frente a Bahía
Magdalena (24–25°N), Gómez-Gutiérrez et al. (1996) calcularon una productividad inferior (0.3 g m-2 de peso seco) aunque sólo consideraron muestreos
de verano y otoño. En cambio, en el Golfo de California la producción de N.
simplex arrojó valores muy altos, ya que solamente por concepto de larvas
esta especie produjo 196 mg m-3 (13.8 g m-2 de peso seco) en la Bahía de La
Paz (24–25°N) (De Silva-Dávila y Palomares-García 1998).
Uno de los principales problemas para estimar la producción secundaria, y por ende la transferencia de carbono por el zooplancton, es la falta de
sincronía en la reproducción. Muchos invertebrados pelágicos presentan
periodos reproductivos largos y ciclos de vida cortos por lo que al recolectar
organismos se presentan todos los estadíos de desarrollo simultáneamente,
haciendo difícil establecer y separar cohortes. Ese problema es más común en
especies que habitan regiones oceánicas subtropicales y tropicales, ya que en
zonas frías es más común encontrar un ciclo estacional bien marcado, como
ocurre en diversas especies de copépodos de los géneros Calanus y Neocalanus
(Conover 1988). Otra característica de los ecosistemas marinos que dificulta
la estimación de la productividad es el ser sistemas abiertos, sujetos a la entrada y salida de organismos, haciendo difícil separar la producción local de
la población inmigrante.
El papel del zooplancton 135
A pesar de los problemas que presentan las investigaciones sobre productividad secundaria y el consumo de tiempo en la recolección de organismos y el
montaje experimental, estos estudios deben seguirse realizando. Su importancia
radica en la estimación de tasas fisiológicas que pueden aplicarse a otros estudios.
Por ejemplo, en un programa de monitoreo el conteo de organismos de una especie determinada, aunado a mediciones de tamaño, puede convertirse a biomasa
de carbono conociendo la tasa de crecimiento. Estos estudios deben dirigirse
principalmente a las especies dominantes del ecosistema, ya que representan la
porción principal de la biomasa del zooplancton y la base alimenticia de niveles
tróficos superiores. Las tasas fisiológicas también juegan un papel fundamental
en la parametrización de especies clave en modelos ecológicos.
Aporte del zooplancton al flujo vertical de
carbono
El ambiente pelágico no sólo es un ecosistema abierto donde los organismos
del zooplancton transitan libremente en el plano horizontal, sino que hay que
agregar la dimensión vertical. En ecosistemas oceánicos una porción de las
especies del zooplancton se desplazan activamente entre la zona eufótica y
estratos profundos. Pasivamente también se registra un flujo de carbono por
hundimiento de productos reproductivos y desechos orgánicos.
El zooplancton contribuye al flujo pasivo principalmente con sus excretas
fecales, pero también se liberan huevos, mudas de crustáceos, casas de apendicularias y cadáveres, así como el detritus resultante de la degradación de estos
productos. Se ha sugerido que el carbono contenido en el material particulado
que se hunde en el océano profundo es equivalente al de la producción nueva
(Eppley y Peterson 1979). Los organismos grandes son más importantes que los
pequeños para exportar carbono fuera de la zona eufótica a causa de las altas
tasas de hundimiento de células grandes y la producción de pelotillas fecales
pesadas. En este aspecto destacan las salpas que remueven partículas de una
amplia gama de tamaños y las secuestran hacia las comunidades bénticas, por
un efecto de paquete al producir grandes y pesadas excretas ricas en carbono.
Mientras el cuerpo de las salpas es principalmente agua, sus excretas pueden
tener alrededor de 35% de carbono y una tasa de hundimiento de 2,700 m
d-1 (Bruland y Silver 1981). En agregados de Salpa fusiformis y Thalia spp.
recolectados frente a Baja California durante octubre de 1998, la producción
de heces fecales alcanzó valores de <1 mgC m-2 d-1 a 609 mgC m-2 d-1 (Hereu
et al. 2006).
136 Los procesos biogeoquímicos del carbono
Los copépodos, a pesar de su enorme abundancia, tienen un papel menor
en el flujo pasivo. La mayor parte del carbono contenido en sus excretas y
pelotillas fecales se recicla en la columna de agua, ya que son más pequeñas y
ligeras, tienen tasas de hundimiento más bajas y son rápidamente colonizadas
por bacterias (Frangoulis et al. 2005).
El flujo activo de carbono y nutrientes debido a la migración vertical del
zooplancton es el componente menos conocido puesto que requiere artefactos
de muestreo más sofisticados. Muchas especies del zooplancton que viven
por debajo de la zona eufótica durante el día viajan hacia la superficie por la
noche para alimentarse. La proporción del zooplancton emigrante varía de
una zona a otra y los esquemas de migración vertical también son diversos,
ya que obedecen a características genéticas pero también presentan modificaciones adaptativas respecto a los factores ambientales (Brinton 1979). En
zonas templadas existen especies que migran estacionalmente y presentan
un ciclo de vida acoplado a la migración vertical, por lo cual se le denomina
migración ontogénica. Este es el caso del copépodo Neocalanus plumchrus
en el Pacífico Subártico, cuya población predominantemente compuesta
por el estadio copepodito V se hunde a gran profundidad y permanece en
un estado de diapausa hasta que tienen lugar nuevamente los florecimientos
primaverales de diatomeas (Miller y Clemons 1988). Este patrón es bastante
común en especies que habitan en latitudes frías y templadas, por lo que se les
denominan especies interzonales (Vinogradov 1997). En cambio, en regiones
tropicales y subtropicales oligotróficas, el conjunto de especies con migración
circadiana es predominante (aunque es muy variable, ver Fernánez-Alamo
y Färber-Lorda 2006). Por ejemplo, en la estación BATS (Bermuda Atlantic
Time-Series Study) la comunidad emigrante representa un promedio anual
estimado en 50 mgC m-2, que contribuye en 8% al material particulado a 150
m y hasta 72% a 300 m (Steinberg et al. 2000). Sin embargo, en latitudes similares del Océano Pacífico (Hawaii Ocean Time series) se calculó un promedio
mayor (142 mgC m-2) y su contribución al flujo de material particulado resultó
del 15% (Al-Mutairi y Landry 2001). Las discrepancias en el flujo activo en
estas dos estaciones oligotróficas, donde se han venido realizando muestreos
rutinarios por periodos de tiempo relativamente prolongados, se deben en
parte al volumen de la población emigrante, pero también a diferencias en las
tasas metabólicas usadas en las estimaciones. En el Pacífico Ecuatorial el flujo
activo de carbono es ligeramente más alto (~35%) (Zhang y Dam 1997). Sin
embargo, se deben de tener en cuenta los procesos particulares que operan en
las diversas regiones. Por ejemplo, en el Pacífico Tropical Oriental existe una
El papel del zooplancton 137
concentración mínima de oxígeno subsuperficial que altera la distribución
vertical de los organismos (Brinton 1979).
Programas de monitoreo y observatorios
marinos
El estudio de los flujos de carbono ha recibido un gran impulso desde el
establecimiento del programa internacional Joint Global Ocean Flux Study
Time-Series (http://www.uib.no/jgofs). El principal objetivo de este programa
ha sido la comprensión de los procesos que controlan las variaciones temporales del flujo de carbono en el océano y su intercambio con la atmósfera,
el fondo marino y las zonas costeras. Para ello se han ubicado puntos de
observación donde se desarrollan mediciones rutinarias de diversos parámetros físico-biológicos con el fin de generar series de datos lo suficientemente
extensas para interpretar la variabilidad inherente al océano. Entre las estaciones oceanográficas que han producido series de tiempo más largas puede
mencionarse la de Bahamas en el Atlántico Subtropical (BATS), pero se han
ido sumando otras en diferentes puntos (DYFAMED en el Mediterráneo,
ESTOC en la Corriente de Canarias, HOT en Hawaii, KERFIX en el Océano
Antártico, KNOT al este de Japón, OSP frente a Canadá, y SEATS en el Mar
de China). Una de las principales aportaciones de las series de tiempo desarrolladas por estos “observatorios marinos” ha sido el cálculo del material
particulado secuestrado por el zooplancton desde la zona eufótica hacia el
fondo marino. Sin embargo, las estimaciones son aún incipientes y requieren
un mayor esfuerzo de la comunidad científica internacional para ampliar los
puntos de observación. En el Pacífico Mexicano, sería necesario establecer al
menos un par de estaciones oceanográficas para el estudio de flujos de carbono,
una para la región templada (Corriente de California) y otra para el Pacifico
Oriental Tropical. Esto plantea la necesidad de que la política de asignación
de recursos para la investigación básica en nuestro país comprometa fondos
adicionales para el desarrollo de programas de largo plazo.
Bibliografía
Acuña JL, Kiefer M. 2000. Functional response of the appendicularian Oikopleura
dioica. Limnol. Oceanogr. 45: 608–618.
Al-Mutairi H, Landry MR. 2001. Active export of carbon and nitrogen at Station
ALOHA by diel migrant zooplankton. Deep Sea Res. II 48: 2083–2103.
138 Los procesos biogeoquímicos del carbono
Brinton E. 1979. Parameters relating to the distribution of planktonic organisms, especially euphausiids in the eastern tropical Pacific. Progr. Oceanogr. 8:125–189.
Bruland KW, Silver MW. 1981. Sinking rates of fecal pellets from gelatinous zooplankton (salps, pteropods, doliolids). Mar. Biol. 63: 295–300.
Calbet A, Landry MR. 2004. Phytoplankton growth, microzooplankton grazing, and
carbon cycling in marine systems. Limnol. Oceanogr. 49: 51–57.
Caron DA, Madin LP, Cole JJ. 1989. Composition and degradation of salp fecal pellets:
implications for vertical flux in oceanic environments. J. Mar. Res. 47: 829–850.
Conover RJ. 1988. Comparative life histories in the genera Calanus and Neocalanus
in high latitudes of the northern hemisphere. Hydrobiologia 167–168: 127–142
De Silva-Dávila R, Palomares-García JR. 1998. Unusual larval growth production of
Nyctiphanes simplex in Bahía de La Paz, Baja California, México. J. Crust. Biol.
18: 490–498.
Deibel D. 1988. Filter feeding by Oikopleura vanhoeffeni: grazing impact on suspended
particles in cold ocean waters. Mar. Biol. 99: 177–186.
Eppley RW, Peterson BJ. 1979. Particulate organic matter flux and planktonic new
production in the deep ocean. Nature 282: 677–680.
Fernández-Álamo MA, Färber-Lorda J. 2006. Zooplankton and the oceanography of
the eastern tropical Pacific: A review. Prog. Oceanogr. 69: 318–359.
Frangoulis C, Christou ED, Hecq JH. 2005. Comparison of marine copepod outfluxes:
nature, rate, fate and role in the carbon and nitrogen cycles. Adv. Mar. Biol. 47:
253–309.
Frost BW. 1972. Effects of size and concentration of food particles on the feeding
behavior of the marine planktonic copepod Calanus pacificus. Limnol. Oceanogr.
17: 805–815.
García-Pamanes J, Lara-Lara JR. 2001. Pastoreo por el microzooplancton en el Golfo
de California. Cienc. Mar. 27: 73–90.
Gifford DJ, Dagg MJ. 1991. The microzooplankton–mesozooplankton link: consumption of planktonic Protozoa by the calanoid copepods Acartia tonsa and Neocalanus
plumchrus. Mar. Microbiol. Food Webs 5: 161–177.
Gómez-Gutiérrez J, De Silva-Dávila R, Lavaniegos-Espejo BE. 1996 Growth production of the euphausiid Nyctiphanes simplex on the coastal shelf off Bahía Magdalena,
Baja California Sur, México. Mari. Ecol. Prog. Ser. 138: 309–314.
Hereu CM, Lavaniegos BE, Gaxiola-Castro G, Ohman MD. 2006. Composition and
potential grazing impact of salp assemblages off Baja California during the 19971999 El Niño and La Niña. Mar. Ecol. Prog. Ser. 318: 123–140.
Koehl MAR, Strickler JR. 1981. Copepod feeding currents: Food capture at low Reynolds number. Limnol. Oceanogr. 26: 1062–1073.
El papel del zooplancton 139
Lalli CM, Gilmer RW. 1989. Pelagic snails. The biology of holoplanktonic gastropod
mollusks. Standford University Press, Standford, California, 259 pp.
Lalli CM, Parsons TR. 1997. Biological Oceanography: An Introduction. 2da ed., The
Open University, Butterworth-Heinemann, Oxford, 314 pp.
Landry MR, Hassett RP. 1982. Estimating the grazing impact of marine micro-zooplankton. Mar. Biol. 67: 283–288.
Lavaniegos BE. 1995. Production of Nyctiphanes simplex in Vizcaino Bay, western
Baja California. J. Crust. Biol. 15: 444–453.
Longhurst AR, Harrison WG. 1989. The biological pump: Profiles of plankton production and consumption in the upper ocean. Prog. Oceanogr. 22: 47–123.
Mackas D, Bohrer R. 1976. Fluorescence analysis of zooplankton gut contents and an
investigation of diel feeding patterns. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 25: 77–85.
Madin LP, Purcell JE, Miller CB. 1997. Abundance and grazing effects of Cyclosalpa
bakeri in the subartic Pacific. Mar. Ecol. Prog. Ser. 157: 175–183.
Miller CB, Clemons MJ. 1988. Revised life history analysis for large grazing copepods
in the subarctic Pacific Ocean. Progr. Oceanogr. 20: 293–313.
Pakhomov EA, Froneman PW. 2004. Zooplankton dynamics in the eastern Atlantic
sector of the Southern Ocean during the austral summer 1997/1998-Part 2: Grazing
impact. Deep Sea Res. II 51: 2617–2631.
Passow U, Alldredge AL. 1999. Do transparent exopolymer particles (TEP) inhibit
grazing by the euphausiid Euphausia pacifica? J. Plankton Res. 21: 2203–2217.
Steinberg DK, Carlson CA, Bates NR, Goldthwait SA, Madin LP, Michaels A.F. 2000.
Zooplankton vertical migration and the active transport of dissolved organic and
inorganic carbon in the Sargasso Sea. Deep-Sea Res. I 47: 137–158.
Vinogradov ME. 1997. Some problems of vertical distribution of meso- and macrozooplankton in the ocean. Adv. Mar. Biol. 32: 1–92.
Wingberg GG. 1971. Methods for the estimation of production of aquatic animals.
[Translated from the Russian by Annie Duncan] Academic Press, London, England. 175 pp.
Yoon WD, Marty JC, Sylvain D, Nival P. 1996. Degradation of faecal pellets in Pegea
confoederata (Salpidae, Thaliacea) and its implication in the vertical flux of organic
matter. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 203: 147–177.
Zhang X, Dam HG. 1997. Downward export of carbon by diel migrant mesozooplankton in the central equatorial Pacific. Deep Sea Res. II 44: 2191–2202.