Influencia medioambiental (fotoperíodo, nutrición) y control
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Influencia medioambiental (fotoperíodo, nutrición) y control endocrino del desarrollo del cuerno/a en rumiantes de interés cinegético (Revisión) J. Santiago-Moreno *, A. González-Bulnes, A. Gómez-Brunet, A. López-Sebastián Dpto. Reproducción Animal y Conservación de Recursos Zoogenéticos. SGIT-INIA. Avda. Puerta de Hierro, km. 5,9 28040 Madrid. España moreno@inia.es RESUMEN Los rumiantes silvestres muestran unos cambios en el desarrollo del cuerno/a sincronizados con la actividad reproductiva. La caída y regeneración de una nueva cuerna en cada primavera coincide con la presencia de niveles bajos de testosterona, que sensibilizan a las células de la cuerna a la acción estimulante del crecimiento del IGF-1. La mineralización y la descorrea es inducida por el incremento de las concentraciones plasmáticas de testosterona, previo a la estación reproductiva. La presencia de niveles elevados de testosterona coincide con la presencia de una cuerna completamente osificada fuertemente unida al pedúnculo cornual. La práctica ausencia de crecimiento del cuerno en el otoño e invierno está mediado por el incremento de la secreción de testosterona durante la época de actividad sexual. Estas variaciones estacionales del ciclo del crecimiento de la cuerna/o están reguladas por el fotoperíodo. La señal fotoperiódica es traducida por la glándula pineal en un patrón de secreción nocturno de melatonina, que determina una señal endocrina que regula la secreción de otras hormonas involucradas en el ciclo de crecimiento del cuerno/a (testosterona y prolactina). El crecimiento del cuerno es mínimo cuando los niveles de prolactina son bajos y aumenta en primavera, coincidiendo con el incremento estacional de prolactina. Cuando la densidad de población es tan alta que disminuye la disponibilidad de recursos y se incrementa la competición intraespecífica por los mismos, el desarrollo del cuerno/a es afectado. Una restricción severa de la alimentación ejerce un significativo efecto inhibitorio en el crecimiento de estas estructuras, principalmente en animales jóvenes. PALABRAS CLAVE: Cuerno Cuerna Fotoperíodo Nutrición Melatonina Testosterona Prolactina * Autor para correspondencia Recibido: 23-1-00 Aceptado para su publicación: 27-3-01 Invest. Agr.: Prod. Sanid. Anim. Vol. 16 (1), 2001 80 J. SANTIAGO-MORENO et al. INTRODUCCIÓN En las especies cinegéticas rumiantes de caza mayor, el «trofeo» está representado por los cuernos/as, siendo éste el principal aprovechamiento de estas especies en nuestro país. La formación del cuerno de los rumiantes cavicornios (muflón Ovis gmelini musimon, cabra montés Capra pyrenaica spp, arruí Ammotragus lervia, rebeco Rupicapra rupicapra parva y sarrio Rupicapra rupicapra pyrenaica), así como el ciclo de crecimiento y desmogue en los rumiantes con cuerna caduca (cérvidos: ciervo, Cervus elaphus; gamo, Dama dama; corzo, Capreolus capreolus) representa uno de los fenómenos fisiológicos más relevantes en los ungulados silvestres ya que de esto depende la calidad final del trofeo y refleja, inequívocamente, el desarrollo general del animal a lo largo de su vida (Fig. 1). Los mecanismos endocrinos que regulan el desarrollo estacional del trofeo están estrechamente relacionados con los que operan en el control de la estacionalidad reproductiva en estas especies. En este sentido, el ciclo anual de caída y regeneración de la cuerna en cérvidos, así como los períodos de activación y latencia del crecimiento del cuerno en ungulados cavicornios, están estrechamente sincronizados con los distintos períodos del ciclo de actividad reproductiva anual, concretamente con el ciclo estacional de actividad testicular (Lincoln, 1998; Asher et al., 1999). Los rumiantes silvestres han desarrollado unas estrategias reproductivas apropiadas que les permiten concentrar la época de paridera en la estación del año con las condiciones ambientales climáticas y de alimentación más favorables para el crecimiento y desarrollo de las crías (primavera). Concretamente, el establecimiento de la actividad reproductiva en estas especies está determinado por la duración de la gestación, de tal manera que, en latitudes templadas, el comienzo de la actividad reproductiva se establece, generalmente, durante el otoño (Hafez, 1952). Los mecanismos hormonales que modulan la actividad reproductiva estacional de estas especies, no sólo sincronizan el comienzo de la actividad testicular en el otoño, sino que posibilitan el establecimiento de un correcto desarrollo de los cuernos en el comienzo del período de actividad reproductiva (Lincoln, 1990). Los machos con mejor desarrollo y simetría de cuernos son los que se encuentran en una situación física ventajosa durante las luchas intrasexuales y, por lo tanto, con más capacidad de dominancia que los que tienen deformaciones o escaso desarrollo (Arcese, 1994; Maylon y Healy, 1994; Moller et al., 1996). Considerando que los procesos de homocigosis, así como el efecto de condiciones medioambientales adversas (por ejemplo déficit nutricionales), se reflejan de modo más aparente en los caracteres sexuales secundarios, como los cuernos, que en otros caracteres morfológicos (Watson y Thornhill, 1994), la supremacía de individuos con un correcto desarrollo del cuerno representa una forma de selección natural para el mantenimiento de poblaciones genéticamente estables (Maylon y Healy, 1994). De hecho, el concepto de «asimetría fluctuante» (la desviación de la simetría perfecta de órganos pares), en el desarrollo de los cuernos, sirve de criterio de valoración del grado de estrés genético determinado por los procesos de consanguinidad. Los cambios significativos de las características morfológicas de los cuernos tales como la longitud, perímetro de la base, envergadura y curvatura, todos ellos utilizados como criterios para la valoración del trofeo (Laula, 1987), están directamente influenciados por diferentes factores medioambientales, de los cuales, la nutrición y el fotoperíodo son los más relevantes. La interacción de estos factores con el componente genético determina el desarrollo final de las diferentes características del trofeo (Soriguer et al., 1994; Hromas, 2000). 81 CRECIMIENTO DEL CUERNO/A Cervus elaphus hispanicus Capra pyrenaica Rupicapra rupicapra Dama dama Ammotragus lervia Ovis gmelini musimon Capreolus capreolus RUMIANTES CAVICORNIOS (BÓVIDOS) RUMIANTES DE CUERNA CADUCA (CÉRVIDOS) Cuerno de origen ectodérmico, de crecimiento continuo Cuerna de origen mesodérmico, de crecimiento y muda anual Fig. 1.–Especies de rumiantes silvestres de interés cinegético en España y características del crecimiento del cuerno/a (trofeo) (Adaptado de las Fórmulas Oficiales de Homologación de los trofeos de caza del MAPA-ICONA; Laula, 1987) Invest. Agr.: Prod. Sanid. Anim. Vol. 16 (1), 2001 82 J. SANTIAGO-MORENO et al. En la actualidad, la caza se plantea desde un punto de vista racional, en el que se trata de conjuntar tanto la perspectiva proteccionista, cuyo objetivo es no dañar los niveles tróficos ni perjudicar los ecosistemas, con la generación de recursos económicos especialmente en zonas desfavorecidas. La mejora de la calidad del trofeo de las especies cinegéticas de ungulados en sus diferentes zonas de explotación, representa una buena forma de promoción, que permite incentivar la actividad económica de estas zonas. La tendencia actual de considerar la producción de rumiantes de interés cinegético como una forma de ganadería alternativa, pasa por el desarrollo de una forma de explotación más racionalizada, en donde un mayor conocimiento de los mecanismos endocrinos que regulan el crecimiento del trofeo, así como de las influencias medioambientales sobre el desarrollo del mismo, son pilares elementales para lograr una optimización de los rendimientos de la explotación. DINÁMICA DEL CRECIMIENTO DEL CUERNO/A Ciclo de crecimiento y desmogue de la cuerna En los cérvidos, la cuerna es un órgano de tejido óseo que se presenta como carácter sexual secundario de los machos para las luchas intrasexuales. Las cuernas son exclusivas de los machos (excepto en el caso del reno), lo que lo diferencia de los cuernos que suelen aparecer en ambos sexos, si bien siempre son de menos tamaño en las hembras. Químicamente, la cuerna presenta una constitución muy similar a la de los huesos del esqueleto, con un 44 % de sustancias orgánicas y un 56 % de sustancias inorgánicas (fosfato cálcico, carbonato cálcico y magnesio; Drouard, 1980, Asleson et al., 1996). La importancia de la cuerna como depósito de sales minerales queda reflejada en la pérdida de hasta un 30 % de los depósitos minerales en el animal, cuando se produce la caída de la cuerna en la primavera. Los requerimientos de sales minerales en la dieta durante la fase crecimiento, son determinantes, en estas especies, tal que un aporte deficiente de minerales en la alimentación puede resultar en un desarrollo inadecuado de la cuerna. Los minerales necesarios para la formación de la cuerna no sólo proceden de la dieta, sino que hay una movilización significativa de componentes minerales del esqueleto bajo la influencia de mecanismos hormonales (Hyvarinen et al., 1977) y que determinan una depleción del hueso esquelético (Baxter et al., 1999), en donde la acción de la glándula paratiroides parece tener una acción determinante. De hecho, durante la fase de crecimiento en el verano se han descrito procesos de osteoporosis cíclicos como consecuencia del elevado recambio y flujo de minerales para el desarrollo de la cuerna (Fowler, 1993). Esta movilización tisular de minerales no se refleja, sin embargo, en variaciones anuales de los niveles sanguíneos de calcio, sodio, potasio o triglicéridos. Sí que es apreciable un significativo incremento de los niveles séricos de colesterol y fosfatasa alcalina, coincidiendo con el período de crecimiento de la cuerna (Reinken et al., 1990). El carácter caduco de la cuerna se caracteriza por ciclos anuales de caída y regeneración, que lo diferencian significativamente del crecimiento de los cuernos persistentes de los bóvidos (Fig. 1). La cuerna está unida al hueso frontal mediante unas prolongaciones óseas denominadas pivotes, mogotes o pedúnculos óseos de la cuerna (procesus cornu cervi), a nivel del arco superciliar y el canal supraorbital del cráneo, cuya constitución CRECIMIENTO DEL CUERNO/A 83 principal es de tejido óseo esponjoso (Chapman, 1975). El diámetro de los pedúnculos muestra un incremento anual, que es más manifiesto durante los primeros años de vida. El comienzo del crecimiento se establece en el botón germinativo situado en la parte superior del pedúnculo, en donde se establece una proliferación inicial de fibroblastos (Goss, 1969; Fowler, 1993). La estructura comienza a elongarse con la producción de cartílago y posteriormente hueso esponjoso. Durante la fase de crecimiento activo, la cuerna se caracteriza por una gran riqueza de vasos sanguíneos así como por un tejido epitelial (terciopelo, borra o velvet) que la recubre a modo de prolongación de la epidermis corporal (Denholm, 1984) y que crece por un mecanismo de intususcepción a partir de los bordes de la herida, producida en el momento de la caída de la cuerna (Brelurut et al., 1990). Dicha prolongación epidérmica sufre una alteración que incluye la pérdida de los músculos erectores del pelo y de las glándulas sudoríparas (Li y Suttie, 2000), transformándose en un tejido muy vascularizado e inervado, rico en folículos pilosos y glándulas sebáceas (Drouard, 1980). El depósito de sales cálcicas, iniciado intracelularmente a nivel mitocondrial, va confiriendo un aspecto compacto de la estructura que es acompañado de una pérdida de la vascularización y consecuente necrosis del terciopelo, que adquiere un aspecto quebradizo y finalmente cae (descorrea). En el proceso de desarrollo de la cuerna, la síntesis de polipéptidos a través del terciopelo, parece jugar un papel determinante, ya que éstos estimulan la proliferación de condrocitos y de precursores osteoblásticos (Zhou et al., 1999). En el otoño la cuerna está totalmente desarrollada habiéndose transformado el hueso esponjoso inicial en una estructura ósea compacta, sin cavidad medular, y fuertemente unida a los pivotes (Lincoln et al., 1970). En este estadio, es aún apreciable un sistema vascular funcional, caracterizado por una riqueza significativa de capilares a nivel del pedúnculo óseo, que dota a la cuerna de una suficiente humedad estructural que le confiere una mayor resistencia al impacto durante el período de luchas intrasexuales (Rolf y Enderle, 1999). La falta de esta red capilar determinaría una estructura ósea quebradiza no apta para estas luchas. Durante la primavera, se establece una activación osteoclástica a nivel de la parte superior de los pedúnculos, que conduce a la caída de la cuerna o desmogue. Este proceso conlleva a una pérdida anual de la altura de los pivotes (3-5 mm en los primeros años y posteriormente 1-2 mm por año), determinando un mayor acercamiento de las rosetas a la cabeza según avanza la edad del animal (Drouard, 1980). El tamaño y morfología de la cuerna experimenta una evolución a lo largo de la vida del animal, apareciendo la primera cuerna, al primer año de edad en las tres especies de cérvidos, como una estructura a modo de vara simple. El tamaño de la cuerna, así como el número de puntas que aparecen en ellas, depende no sólo de la edad, sino de su interacción con factores genéticos y medioambientales (Hyvarinen et al., 1977; Ullrey, 1983), por lo que el desarrollo de la cuerna por si sola no representa un criterio fiable para el establecimiento de la edad en estas especies. Las observaciones de la sucesión cronológica de los diversos estadios de la cuerna en los cérvidos en nuestra latitud muestran, en el ciervo, una cuerna completamente desarrollada a finales de agosto y desmogue en marzo-abril. En el gamo, el desmogue acontece en abril-mayo cayendo el terciopelo a finales de verano. En el corzo, la cuerna está limpia de borra en marzo-abril produciéndose el desmogue en octubre-noviembre (Caballero, 1985; Braza et al., 1994; Juana-Velasco, 2000). Estas fechas están referidas a períodos medios, los cuales varían en función de determinados factores, tales como la edad. Así, por ejemplo, el desmogue se ve retrasado, significativamente, en los varetos mientras que se adelanta en los venados más viejos. Invest. Agr.: Prod. Sanid. Anim. Vol. 16 (1), 2001 84 J. SANTIAGO-MORENO et al. Crecimiento del cuerno El macho montés y el muflón representan a las especies de ungulados silvestres de nuestra latitud, que desarrollan grandes cuernos que les dotan de capacidad para las luchas durante el período de actividad reproductiva. El carácter cavicornio (cuernos huecos) determina, a diferencia de los cérvidos, una característica perenne de los cuernos. El cuerno es una estructura epidérmica queratinizada hueca (estuche córneo) que recubre el núcleo óseo cornual (proceso cornual u os cornu). A diferencia de la cuerna, que tiene un origen óseo, los cuernos se forman a partir de una estructura de origen dérmico que secundariamente se fusiona con el hueso frontal, dando el aspecto de una apófisis sin serlo. Su origen es por lo tanto dérmico y el crecimiento se va produciendo mediante la adición de sucesivas capas de tejido queratinizado. El crecimiento del cuerno se produce a nivel de su base y persiste durante toda la vida del animal (Drouard, 1980). Se desarrolla a partir del epitelio germinal (botón o yema germinal del cuerno) localizado en el cráneo el cual ya está presente en el momento del nacimiento. Bajo el botón germinal, el hueso frontal presenta una capacidad de proliferación que contribuye al desarrollo final del cuerno. Inicialmente comienza un crecimiento epidérmico de la vaina externa cornificada. En este período inicial, el cuerno es una estructura frágil y fácilmente movible debido a que todavía no está firmemente unida al subyacente hueso frontal del cráneo. En una segunda fase, se establece la proliferación del hueso frontal dentro del estuche córneo, estableciéndose una firme unión entre el botón germinal y el cráneo (Fowler, 1993). Aunque el crecimiento del cuerno ocurre primariamente desde el epitelio germinal a la base del cuerno, el diámetro se incrementa por queratinización del epitelio germinal en el interior del cuerno. Paralelamente, en el interior del estuche córneo, se produce un crecimiento del núcleo óseo. Si bien los cuernos siguen creciendo durante toda la vida del animal, este desarrollo se ralentiza significativamente según aumenta la edad (Lincoln, 1998). MECANISMOS ENDOCRINOS QUE REGULAN EL CRECIMIENTO DEL CUERNO/A La variación circanual de la actividad testicular es muy marcada en las diferentes especies de rumiantes silvestres y determina los diferentes estadios del desarrollo del cuerno en las especies cavicornias, así como el ciclo de caída y regeneración de la cuerna en los cérvidos (Lincoln, 1985; Asher et al., 1989). Este ciclo estacional en la actividad testicular está regulado por variaciones en la secreción de LH y FSH hipofisiarias (Lincoln y Kay, 1979). La glándula pineal, a través de la secreción nocturna de melatonina, modula los cambios en el patrón de secreción pulsátil de GnRH secretada por el hipotálamo (Lincoln y Short, 1980; Rhim et al., 1993), mediante variaciones en la sensibilidad del hipotálamo a la testosterona (Lincoln y Kay, 1979). La mayor duración en la secreción de altos niveles de melatonina durante los días cortos de otoño e invierno (Santiago-Moreno et al., 2000a) estimula la frecuencia de pulsos de LHRH y consecuentemente de LH (Bittman et al., 1985). En el momento de máxima actividad testicular, durante los meses de octubre a diciembre, se alcanzan las mayores concentraciones plasmáticas de testosterona, que disminuyen la frecuencia de pulsos de LH a través de un mecanismo feedback (Fennesy et al., 1988; Tilbrook y Clarke, 1995). El feedback negativo ejercido por la testosterona ocu- CRECIMIENTO DEL CUERNO/A 85 rre a nivel del hipotálamo, suprimiendo directamente la secreción de GnRH (Lincoln y Fraser, 1990), o bien, a nivel de la hipófisis, haciéndola menos sensible a la acción de la GnRH (Tilbrook y Clarke, 1995). No obstante, este efecto de retroalimentación a nivel hipofisiario es mínimo durante la estación reproductiva (Tilbrook et al., 1991). La sensibilidad de la hipófisis al feedback negativo de la testosterona parece incrementarse durante la estación no reproductiva (Tilbrook et al., 1993), sugiriéndose un papel de la melatonina en la modulación de la sensibilidad de la hipófisis (Tilbrook et al., 1993). Aunque los esteroides testiculares ejercen su acción reguladora directamente en el hipotálamo, las neuronas secretoras de GnRH no poseen receptores para esteroides (Huang y Harlan, 1993), estando mediado este efecto feedback de los esteroides, a través de otros neurotransmisores, como son los péptidos opiáceos (Schanbacher, 1985a,b). La función esteroidogénica de los testículos presenta un máximo de actividad durante el otoño (entre septiembre y noviembre) siendo baja durante la primavera y el comienzo del verano (abril-junio) (Hochereau-de Reviers y Lincoln, 1978). El ciclo estacional de secreción de testosterona ejerce una acción moduladora de la actividad de los diferentes órganos donde actúa (Lincoln y Kay, 1979). Estos efectos están bien definidos en el ciclo de la cuerna (Asher et al., 1999). El comienzo de la disminución de los niveles de testosterona en la primavera, estimula la activación osteoclástica a nivel de la parte superior del procesus cornu, provocando la caída de la cuerna (Suttie et al., 1984). Esta fase viene seguida de la regeneración de una nueva cuerna en cada primavera, coincidiendo con la presencia de niveles bajos de testosterona plasmática (Suttie et al., 1984). Diferentes estudios han señalado que la cuerna representa un órgano diana del IGF-1 («insulin-like growth factor-1»), sobre la que dicho factor hormonal ejerce una estimulación del crecimiento y proliferación celular (Suttie et al., 1988). A su vez, esta activación del crecimiento ejercida por el IGF-1, parece estar modulada por las variaciones anuales de testosterona. De este modo, para el crecimiento de una nueva cuerna se requieren niveles bajos, pero fisiológicamente activos, de testosterona, ya que sensibilizan a las células de la cuerna a la acción del IGF-1 (Bartos et al., 2000). Las variaciones anuales de las concentraciones plasmáticas de IGF-1 son un reflejo de los cambios estacionales del patrón de pulsatilidad y amplitud de secreción de la GH («growth hormone»). Durante el otoño y el invierno los pulsos de la GH son frecuentes y de baja amplitud. En contraste, en la primavera se aprecia un incremento en la amplitud y frecuencia de pulsos de secreción que determinan un incremento de las concentraciones de IGF-1, requeridas para la estimulación del crecimiento de la cuerna durante este período (Suttie et al., 1989). La mineralización y caída del terciopelo en la cuerna es inducida por el incremento de las concentraciones plasmáticas de testosterona previo a la estación reproductiva. Durante el otoño y el invierno, la presencia de niveles elevados de testosterona coinciden con la presencia de una cuerna completamente osificada fuertemente unida al pedúnculo cornual del hueso frontal (Lincoln et al., 1970). La influencia de la función esteroidogénica de los testículos sobre el ciclo de crecimiento y muda de la cuerna queda reflejada en los efectos que causa la castración sobre dicho ciclo, describiéndose una falta del desarrollo de los pivotes y por tanto, de la cuerna, en ciervos que habían sido castrados alrededor del momento del nacimiento (Dubreuil, 1980). La castración de ciervos adultos durante el otoño induce una caída prematura de la cuerna seguida por la reposición de una nueva, mientras que la administración de testosterona retrasa la caída (Wislocki et al., 1947, Goss, 1968; Lincoln et al., 1970; 1972). Igualmente, la administración de acetato de medroxiprogesterona en ciervos con cuerna totalmente desarrollada, también determina una caída prematura de las misma, Invest. Agr.: Prod. Sanid. Anim. Vol. 16 (1), 2001 86 J. SANTIAGO-MORENO et al. presumiblemente por reducción de los niveles de LH y, consecuentemente, de los niveles de testosterona (Muir et al., 1982). Si bien, la castración en animales adultos no bloquea el crecimiento de la cuerna, sin embargo, determina un desarrollo anómalo de la misma, como por ejemplo, malformaciones en el desarrollo de la horquilla (Lincoln, 1975). Además, la cuerna queda permanentemente recubierta por terciopelo, inhibiéndose el proceso de calcificación y la fase de descorrea (Lincoln y Kay, 1979). Diferentes estudios han indicado que el epidídimo puede secretar cantidades significativas de esteroides sexuales, incluyendo la testosterona (Hamilton y Fawcett, 1970; Hamilton, 1972). La presencia de un mejor desarrollo, aunque imperfecto, de la cuerna en animales castrados en los que se mantiene el epidídimo denotan una influencia androgénica del tejido epididimario en el correcto desarrollo de la cuerna (Lincoln, 1975). Por otro lado, la administración de testosterona en ciervos enteros, al final del invierno induce un retraso en la caída de la cuerna. Cuando la testosterona se administra en la mitad de la fase de crecimiento induce la calcificación y la transformación del hueso esponjoso en una estructura ósea compacta (Drouard, 1980), produciéndose una descorrea precoz, con la formación final de unas cuernas de pequeña longitud. En condiciones silvestres, la presencia de alteraciones de los órganos genitales que impliquen una disfunción de la actividad secretora del testículo (hipogonadismo, criptorquidia, orquitis) determina la presencia de cuernas deformes con persistencia del terciopelo. Si bien el recambio mineral denota la influencia de la glándula tiroides y paratiroides en la calcificación de la matriz del tejido óseo esponjoso de la cuerna, no están bien precisados, sin embargo, los mecanismos hormonales que rigen este proceso fisiológico. La calcitonina, hormona secretada por las células parafoliculares de la glándula tiroides, manifiesta una variación en su secreción anual que está estrechamente relacionada con el ciclo de crecimiento de la cuerna. En el ciervo, las concentraciones de calcitonina en los meses de enero y marzo, se sitúan alrededor de 25 mU/gr de tejido glandular. A principios de verano, paralelamente al rápido crecimiento y significativas transformaciones tisulares que acontecen en la cuerna, las concentraciones alcanzan 40 mU/gr, para retornar a 25 mU/gr a finales de julio. La máxima concentración se observa en septiembre-octubre (52 mU/gr), coincidiendo con el total desarrollo de la cuerna (Drouard, 1980). El índice de crecimiento anual del cuerno en diferentes especies de rumiantes silvestres cavicornios, como el muflón, también denota unas variaciones estacionales estrechamente relacionadas con las variaciones anuales de secreción de testosterona (Lincoln, 1990). Se aprecia un crecimiento del cuerno desde marzo a octubre, coincidente con la presencia de bajas concentraciones plasmáticas de testosterona. Este período viene continuado por una práctica ausencia de crecimiento en el otoño e invierno, paralelo al incremento del tamaño testicular (Santiago-Moreno et al., 2000b) y mediado por un efecto inhibitorio sobre el crecimiento, ejercido por el incremento de la secreción de testosterona durante la época de actividad sexual (Lincoln, 1998). La influencia de las concentraciones plasmáticas de testosterona para promover el desarrollo de los cuernos, resulta, en definitiva, de una compleja acción de modulación que varía con la época del año y la edad (Lincoln et al., 1972; Lincoln, 1984). De este modo, aunque el desarrollo de grandes cuernos se muestra como un claro carácter secundario masculino, el crecimiento del mismo ocurre, al igual que lo descrito en cérvidos, durante el período de inactividad reproductiva, cuando el tamaño testicular y las concentraciones plasmáticas de testosterona son bajas, apreciándose uno de los mayores índices de crecimiento durante el período prepuberal (Lincoln, 1998; Santiago-Moreno et al., 2000c). Los bajos niveles circulantes de testoste- CRECIMIENTO DEL CUERNO/A 87 rona, mantenidos durante el período de inactividad reproductiva, son fisiológicamente activos y se asocian a un correcto desarrollo del cuerno, favoreciendo el depósito de sales cálcicas y queratinización, que confiere al cuerno una característica resistencia para su utilización en las luchas intrasexuales durante el período reproductivo (Goss, 1983; Lincoln, 1994). Con el inicio de la reactivación del eje hipotálamo-hipófisis-gónada en el mes de julio, se produce un incremento de la frecuencia y amplitud de pulsos de LH en el muflón (2,5 pulsos/8 horas). En el mes de octubre la frecuencia de pulsos de LH se incrementa hasta una media de 4 pulsos cada 8 horas. Cada pulso está asociado con un incremento significativo en las concentraciones plasmáticas de testosterona, también secretada a modo de pulsos (Sanford et al., 1974), que coincide con una estabilización del crecimiento del cuerno (Lincoln, 1998). No sólo el crecimiento del cuerno, sino el establecimiento de otros caracteres secundarios masculinos, tales como la ruborización de la piel inguinal («sexual skin flush»), coloración del pelo, incremento de la musculatura del cuello en los animales más jóvenes, crecimiento del pelo del cuello y activación del comportamiento agresivo, acontecidos desde julio a octubre, están mediatizados por el incremento estacional de la secreción de testosterona (Lincoln, 1990). Los niveles de testosterona, ya producidos por el feto durante la gestación, si bien, se mantienen bajos durante el período neonatal y prepúber, son requeridos para el correcto desarrollo del cuerno. En los ovinos, durante la primera semana de vida las concentraciones plasmáticas de testosterona se mantienen a niveles inferiores a 0,3 ng/ml, apreciándose un incremento gradual durante las 4 siguientes semanas, alcanzando concentraciones de 0,8 ng/ml en la semana 5. Desde este momento, sus niveles se mantienen constantes apreciándose un segundo incremento, con 4,3 ng/ml, en la semana 41 (Lee et al., 1981). Estudios realizados en España con muflones nacidos en marzo, muestran que, bajo óptimas condiciones de alimentación, se aprecia un rápido incremento de la circunferencia escrotal a partir de las 17 semanas de edad, alcanzando un volumen testicular próximo al del animal adulto a las 30 semanas de edad (Santiago-Moreno et al., 2000c), coincidiendo con el comienzo de la estación reproductiva (octubre) (Santiago-Moreno et al., 2000a). Dada la correlación existente entre el volumen testicular y las concentraciones de testosterona en plasma (Lincoln, et al., 1990; Langford y Shrestha, 1991), estos resultados sugieren el establecimiento de la pubertad alrededor de los 7 meses de edad, coincidiendo con observaciones previas que indican un comienzo de la capacidad fecundante en muflones a partir de los 6 meses de edad (Mottl, 1958). Si bien, en estos muflones que alcanzan la pubertad en su primera estación reproductiva, cabría esperar una ralentización del crecimiento del cuerno en el período comprendido de octubre a diciembre, como respuesta a los niveles de testosterona incrementados, sin embargo, la dinámica de crecimiento cornual manifiesta un crecimiento mantenido en este período. En este sentido, se ha sugerido que durante el primer año de vida los niveles de secreción de testosterona no son suficientes para bloquear el crecimiento del mismo, siendo el desarrollo corporal el factor determinante en el desarrollo durante este período de vida (Santiago-Moreno et al., 2000c). Invest. Agr.: Prod. Sanid. Anim. Vol. 16 (1), 2001 88 J. SANTIAGO-MORENO et al. INFLUENCIAS MEDIOAMBIENTALES EN EL DESARROLLO DEL CUERNO/A La influencia del medio ambiente en el desarrollo del cuerno en los rumiantes cavicornios y de la cuerna en los cérvidos, queda reflejada de forma evidente por el hecho de que en una misma especie, el índice de crecimiento varía en función de la latitud en la que se ubique. La interacción de diversos factores medioambientales, tales como la temperatura, disponibilidad de alimento y las variaciones en el fotoperíodo determinan un complejo mecanismo de modulación que incide significativamente en el desarrollo del trofeo. El fotoperíodo como factor modulador del desarrollo del cuerno y del ciclo de crecimiento y desmogue de la cuerna La influencia de la latitud, a través de las variaciones fotoperiódicas, sobre el ritmo anual de reproducción y ciclo de la cuerna es un hecho bien contrastado. La traslación del ciervo de cola blanca (Odocoileus virginianus) desde su latitud templada de origen a latitudes tropicales, muestra una desincronización de su ritmo anual de actividad testicular que es acompañado de una desincronización del ciclo de la cuerna respecto a los mantenidos en latitudes templadas, lo que denota la influencia de la latitud en los períodos de regeneración, descorrea y desmogue (Goss y Rosen, 1973). De igual forma, la manipulación artificial del fotoperíodo no sólo determina variaciones del ritmo de actividad reproductiva, sino que también conduce a modificaciones en el ciclo de crecimiento anual de la cuerna (Goss et al., 1974). Por ejemplo, el mantenimiento de ciervos adultos en un fotoperíodo constante no inhibe el ciclo de caída y regeneración de la cuerna, sin embargo dicho ciclo está desincronizado respecto de animales mantenidos bajo condiciones de fotoperíodo natural (Goss y Rosen, 1973; Goss, 1977). La pinealectomía realizada en el ciervo de cola blanca adulto, modifica el perfil anual de secreción de prolactina, reduce los niveles circulantes de testosterona, y modifica los períodos normales de descorrea del terciopelo y caída de la cuerna, en función del momento en que se realice dicha extirpación de la glándula pineal (Brown et al., 1978; Schulte et al., 1981). De este modo, cuando la pinealectomía es realizada en animales que presentan un desarrollo completo de la cuerna, se induce una aceleración de la actividad osteoclástica a nivel de los pedúnculos y una caída temprana de la cuerna. Por otro lado, la pinealectomía en fase de crecimiento de la cuerna, determina un retraso de la caída del terciopelo (Brown et al., 1978; Schulte et al., 1981). La pinealectomía realizada durante el solsticio de invierno, en ciervos prepúberes de 6 meses de edad, determina un retraso en el comienzo del crecimiento de la cuerna. Concretamente, el comienzo del crecimiento se produce desde final de junio a comienzos de septiembre, significativamente diferente que el comienzo normal en mayo, observado en un grupo control (Snyder et al., 1983). Igualmente, la caída de la cuerna está retrasada en ciervos prepúberes pinealectomizados en invierno respecto a machos mantenidos como control (Snyder et al., 1983). Diferentes trabajos han utilizado la administración exógena de melatonina para la manipulación de los períodos reproductivos y del ciclo de desarrollo de la cuerna (Asher et al., 1993). La administración de melatonina en el comienzo del verano adelanta dos meses el comienzo del incremento del tamaño testicular, y por lo tanto su actividad secretora, anticipando un mes la caída del terciopelo (Lincoln et al., 1984; Webster et al., 1991). CRECIMIENTO DEL CUERNO/A 89 En estos animales se produce, no obstante, una caída precoz de la cuerna en el otoño, coincidente con la mínima actividad testicular, seguida de un nuevo desarrollo en el invierno paralelo al incremento del tamaño testicular (Webster et al., 1991). La administración de melatonina a finales de invierno conduce un retraso (2 –3– meses) del momento en que se alcanzan el mínimo tamaño testicular y niveles basales de testosterona, así como de la caída de la cuerna, como reflejo de una prolongación del período de actividad reproductiva. El mantenimiento de ciervos sometidos a un tratamiento, a lo largo del año, con implantes de melatonina genera ritmos de caída y crecimiento de la cuerna desincronizados respecto a ciervos mantenidos sin implantes bajo un fotoperíodo natural (Webster et al., 1991). Estos estudios evidencian la existencia de un ritmo endógeno circanual de la actividad testicular y del ciclo de caída y regeneración de la cuerna (Goss, 1983; Sempéré et al., 1992) que es sincronizado por el fotoperíodo, a través de la secreción de melatonina por la glándula pineal. A diferencia que el resto de los cérvidos, el corzo es una especie monoéstrica, caracterizada por la existencia de un período de latencia preimplantacional del embrión, diapausa embrionaria (Flint et al., 1994), cuya actividad reproductiva se establece durante el fotoperíodo de días largos de verano (Sempéré, 1990). Las concentraciones más elevadas de LH comienzan a apreciarse durante el incremento del fotoperíodo de primavera (Sempéré y Lacroix, 1982). Contrariamente a lo descrito en los otros ungulados silvestres, la corta duración en la secreción de melatonina durante el fotoperíodo creciente determina la activación del eje hipotálamo-hipófisis-gónada. Sin embargo, los mecanismos endocrinos por los que la testosterona modula el ciclo de crecimiento y desmogue de la cuerna es similar al descrito en el ciervo, diferenciándose exclusivamente en la secuencia cronológica en la que se establecen las variaciones estacionales endocrinas. La caída de los niveles de testosterona, acontecida en el corzo en el otoño e invierno, ejerce una acción estimulatoria del crecimiento, mientras que el incremento de secreción de esta hormona durante su estación reproductiva, en los meses de mayo-junio, determina la necrosis del epitelio que constituye la borra y la transformación del tejido óseo esponjoso en la estructura ósea compacta que caracteriza la cuerna totalmente desarrollada (Sempéré et al., 1992). Al igual que en los demás cérvidos, las variaciones anuales en las horas de luz diarias ejercen un efecto regulador y sincronizador de los períodos de crecimiento, descorrea y desmogue. La dependencia fotoperiódica de estos ciclos son aparentes por el hecho de que la exposición del corzo durante un año a un fotoperíodo constante de días cortos (8 la luz: 16 la oscuridad) induce la expresión de dos ciclos completos de regeneración y caída de la cuerna. Estos ciclos están vinculados a la existencia de un ritmo endógeno de secreción de LH y de testosterona, de una duración de seis meses (Sempéré et al., 1992). Al igual que en los cérvidos, la influencia del fotoperíodo también ha sido reflejada en el desarrollo del trofeo de los rumiantes cavicornios. Hoefs (1982) aprecia diferencias en la dinámica de crecimiento del cuerno entre poblaciones de muflón mantenidas en diferentes latitudes, indicando que aquellas situadas más al sur (Córcega y Cerdeña) presentan un mayor índice de crecimiento en el primer año de vida, alcanzando el 50 % de la longitud total a los dos años de edad, mientras que los muflones de latitudes superiores (Checoslovaquia, Dinamarca), el 50 % de crecimiento lo alcanzan a los tres años de edad, siendo la longitud total más elevada en estos últimos una vez alcanzado el período adulto. Esta característica explicaría las diferencias en el tamaño y grosor de los cuernos, en función de la edad, según los diferentes autores (Pfeffer, 1967; Hromas, 1979; Bottorff, 1975; Santiago-Moreno et al., 2000c). Invest. Agr.: Prod. Sanid. Anim. Vol. 16 (1), 2001 90 J. SANTIAGO-MORENO et al. Directamente relacionado con el fotoperíodo, la época de nacimiento representa un importante factor de variación en el desarrollo del cuerno durante el primer año de vida del muflón, incluso en condiciones similares de alimentación (Santiago-Moreno et al., 2000c). Además, y coincidiendo con diferentes estudios realizados en cérvidos, se aprecia una estrecha relación entre el desarrollo del cuerno y el crecimiento corporal del animal, independientemente de la edad (Suttie y Kay, 1983). El mantenimiento de muflones nacidos en diferentes épocas, bajo condiciones similares de alimentación, denota una influencia directa per se del fotoperíodo en el crecimiento del cuerno. Aquellos nacidos durante la época habitual de paridera (marzo-abril) presentan un índice de crecimiento de la base y longitud del cuerno, así como del peso vivo, superior al presentado en animales nacidos más tardíamente (junio). Igualmente, en el ciervo rojo la influencia de la época de nacimiento sobre el desarrollo de las crías (Adam y Moir, 1987), viene reflejada en un índice de crecimiento corporal más alto en aquellas crías nacidas más precozmente (Adam et al., 1992). En condiciones naturales, en el medio silvestre, la influencia de la época de nacimiento sobre el desarrollo corporal de los rumiantes puede estar determinado por factores externos tales como la disponibilidad de alimento. No obstante, bajo condiciones óptimas de alimentación se observa un ritmo estacional de ganancia de peso vivo consistente en un rápido crecimiento durante el verano seguido por un período de reducida ganancia corporal en el invierno (Adam et al., 1992). Este ritmo de crecimiento está asociado a marcadas variaciones estacionales del índice metabólico, ingestión voluntaria de alimento y secreción de prolactina, que muestran los rumiantes silvestres (Loudon et al., 1989), y que están reguladas por las variaciones del fotoperíodo (Kay, 1979). Se pueden considerar dos factores que disminuyen el crecimiento corporal y, a su vez, el crecimiento del cuerno durante el período de lactancia en aquellos animales de nacimiento tardío. En primer lugar, un efecto directo estacional sobre las madres consistente en una disminución del apetito y, de este modo, una producción más baja de leche. Los nacimientos más tempranos en la primavera determinan una mayor ingestión voluntaria de alimento que condiciona una mejor situación durante la lactación. En segundo lugar se establecería un efecto estacional directo sobre las crías (Adam et al., 1992). En los mamíferos, la prolactina además de actuar como factor de desarrollo de la glándula mamaria, presenta receptores en diferentes tipos de tejidos, lo que le confiere una variada actividad funcional en distintos procesos fisiológicos. Hay evidencias contrastadas de que esta hormona ejerce un papel significativo en el crecimiento corporal, desarrollo embrionario, metabolismo y regulación del cambio del pelaje de verano e invierno (Lincoln, 1989; Farmer et al., 2000). Igualmente, la prolactina presente en la leche ejerce un efecto de regulación en la diferenciación y maduración del sistema neuroendocrino, inmune y reproductivo del neonato (Ellis et al., 1996). Si bien, no son bien conocidos los mecanismos involucrados en los efectos de la prolactina como promotor del crecimiento y desarrollo tisular, algunos autores sugieren una posible relación con los factores de crecimiento (Insuline Growth Factors) (Karabulut et al., 1999). En los ovinos silvestres, la relación temporal entre el fotoperíodo y el crecimiento del cuerno es consistente, además, con una participación funcional directa de la prolactina en el control de los cambios de crecimiento de los cuernos (Lincoln, 1990), aceptándose que el incremento de la secreción de prolactina en la primavera, ejerce un efecto directo estimulante del crecimiento del cuerno. La variación estacional de secreción de prolactina por la hipófisis, está regulada por la secreción nocturna de melatonina (Kenaway et al., 1982), la cual modula la acción inhibitoria que sobre la prolactina ejerce la dopamina y la noradrenalina (Tho- CRECIMIENTO DEL CUERNO/A 91 mas et al., 1989), presentando un ritmo de secreción circanual caracterizado por altas concentraciones plasmáticas durante el fotoperíodo de días largos (primavera y verano) y bajas durante los días cortos de otoño e invierno (Santiago-Moreno et al., 2000a). Además la prolactina modula las variaciones anuales de otros caracteres secundarios tales como el ciclo anual del crecimiento y muda del pelaje. Por ejemplo, en el muflón, el corto y claro pelaje de verano desarrollado desde abril a junio coincide con los máximos niveles de prolactina (Santiago-Moreno et al., 1997). El largo y denso pelo de invierno con la característica barba del cuello, el color del pelaje (oscuro con una mancha blanca dorsal) junto a la parada del crecimento del cuerno, se aprecia desde julio a diciembre, cuando los niveles de prolactina están disminuyendo (Lincoln, 1990; 1998). En el ciervo, la caída de la cuerna coincide con el incremento de las concentraciones plasmáticas de prolactina, habiéndose sugerido un papel de esta hormona en el control de los ciclos de caída y regeneración de la cuerna (Suttie et al., 1984). Schulte et al. (1981) estudió la influencia de la pinealectomía sobre la secreción de prolactina en el ciervo de cola blanca y observó que dicha pinealectomía alteraba el perfil natural de secreción anual de prolactina, lo que parece contribuir en la modificación del ciclo normal de crecimiento, descorrea y caída de la cuerna (Plotka et al., 1978). La influencia de la prolactina en el control metabólico de las madres durante la lactación, puede ejercer un efecto determinante en el desarrollo final del cuerno de las crías en función de la época del parto. Así, en animales con partos tardíos (en el mes de junio), la disminución del apetito e ingestión de alimentos durante el invierno (Suttie et al., 1983), estaría relacionada con la disminución de secreción de prolactina durante el fotoperíodo decreciente (Brown et al., 1979). El incremento de la duración de las horas de luz diarias desde invierno al verano estimula el crecimiento del cuerno, ya que la mayor precocidad en el nacimiento conlleva una ventajosa situación fotoperiódica, en términos de una mayor exposición al período estimulatorio de los días largos (Santiago-Moreno et al., 2000c). Nutrición y calidad del cuerno/a El papel de la nutrición en el crecimiento del trofeo es un hecho bien constatado en diferentes especies de rumiantes silvestres de interés cinegético (Chapman, 1975; Ullrey, 1983; Gartner y Heine, 1995), siendo bien conocido el efecto deletéreo que una deficiente disponibilidad de recursos alimenticios conlleva en su desarrollo. En rumiantes cavicornios, este efecto negativo queda marcado permanentemente en la conformación y longitud de los medrones, siendo la alteración del desarrollo del cuerno más acusada, cuando el déficit nutricional afecta en el primer año de vida (Losa Huecas, 1993). En este caso, el bajo crecimiento en la longitud y, principalmente, el perímetro de la base del cuerno, determinará un mal desarrollo del cuerno que difícilmente puede ser corregible en futuros años, aun en condiciones de plétora alimenticia. Igualmente, los cérvidos presentan una calidad del trofeo directamente proporcional a las características cualitativas y cuantitativas de la alimentación (Ullrey, 1983; Asleson et al., 1996), con un incremento de la calidad del mismo bajo condiciones de explotación en suelos ricos en sales minerales o mediante la suplementación artificial (Drouard, 1980). Brown (1990) revisó los requerimientos nutricionales para el mantenimiento del ciervo, enfatizando la falta de investigaciones detalladas sobre los requerimientos específicos para el crecimiento de la cuerna. La matriz orgánica del terciopelo de la cuerna está constituida principalmente de proteína. Por otro lado, Invest. Agr.: Prod. Sanid. Anim. Vol. 16 (1), 2001 92 J. SANTIAGO-MORENO et al. la cuerna osificada y totalmente desarrollada presenta un 40 % de materia orgánica, indicándose la importancia de la incorporación diaria del nitrógeno para el correcto desarrollo de la cuerna. Severas restricciones de proteína en la dieta deprime el desarrollo de la cuerna, especialmente en machos jóvenes, cuyas demandas proteicas para el crecimiento son altas (Ullrey, 1983). En ciervos jóvenes mantenidos en cautividad bajo condiciones de alimentación restringida los pedúnculos se desarrollan a los 6-7 meses de edad, lo que supone un retraso de 2 meses respecto animales mantenidos bajo óptimas condiciones de alimentación (Suttie et al., 1984). No obstante este desarrollo de los pedúndulos alrededor de los 6 meses de edad es más precoz que el observado en ciervos mantenidos en condiciones silvestres en áreas de poca calidad nutritiva (Mitchell et al., 1976). El desarrollo de los pedúnculos, en ciervos mantenidos bajo diferentes condiciones de alimentación, está correlacionado con el crecimiento testicular y la aparición de niveles de testosterona detectables en sangre periférica (Suttie et al., 1984), lo que denota una influencia de la nutrición sobre el desarrollo de la cuerna a través de los mismos mecanismos endocrinos que regulan el establecimiento de la pubertad. En el muflón, un bajo desarrollo corporal durante el primer año de vida puede determinar cuernos con una circunferencia de la base media a los 4 años de 19,3 cm; tamaño muy inferior a los 21 cm de media que alcanzan en su primer año de vida, bajo óptimas condiciones de alimentación (Santiago-Moreno et al., datos no publicados). En el Carnero de Dall (Ovis dalli dalli), los núcleos mantenidos en cautividad bajo óptimas condiciones alimentarias presentan un mayor crecimiento de la longitud y del perímetro de la base del cuerno, respecto a poblaciones silvestres en las que la densidad de población determina una subóptima disponibilidad de alimento (Hoefs y Nowlan, 1997). Este rápido crecimiento es más aparente durante los primeros seis años de vida, no apreciándose evidencias de que este desarrollo acelerado conlleve una inferior calidad en términos de la estructura del cuerno (resistencia, densidad, o tendencia al astillado). El efecto de la densidad de la población, inversamente relacionado con la disponibilidad de alimento en el medio natural, aparece como uno de los principales problemas de gestión de poblaciones de rumiantes silvestres, con un significativo impacto en la calidad final del trofeo (Montoya-Oliver, 1993). Trabajos realizados en el carnero de las montañas rocosas (Ovis canadiensis) muestran el impacto del tamaño de la población en la dinámica de crecimiento del cuerno (Jorgenson et al., 1998), siendo este hecho más manifiesto en animales con edades inferiores a los tres años. El detrimento del crecimiento por efecto de la competición de los recursos alimenticios va disminuyendo a partir de esta edad, para ser apenas evidente en animales de 6-7 años. Esta relación inversa entre edad y efecto de la alimentación es comprensible desde el punto de vista que a los 4 años de edad, está completado alrededor del 80 % del crecimiento total del cuerno en esta especie (Jorgenson et al., 1998). Diferentes estudios en rumiantes domésticos, así como observaciones en rumiantes silvestres describen una relación directa entre el plano de nutrición y la masa testicular (Martin et al., 1995; Santiago-Moreno comunicación personal). Aunque los efectos de la nutrición en la actividad del tejido intersticial del testículo deberían ser reflejados en los niveles de secreción de testosterona (Lincoln y Short, 1980), cuando la restricción alimentaria es poco severa, no es apreciable una respuesta significativa en la secreción de testosterona y LH, tal como ha sido establecido en ungulados domésticos (Martin et al., 1994). Sin embargo, cuando la disminución de oferta alimenticia es importante, se manifiesta una disminución en la frecuencia de pulsos de GnRH secretada por el hipotálamo y, consecuentemente, una disminución de la secreción de LH y testosterona (Alkass et al., CRECIMIENTO DEL CUERNO/A 93 1982). Por otro lado se ha descrito una incidencia del aporte de aminoácidos en la secreción hormonal, ya que éstos actuarían como substratos para la síntesis de neurotransmisores (Schillo, 1992). Considerando los requerimiento de niveles de secreción de testosterona adecuados para el desarrollo del cuerno, una caída significativa en sus concentraciones plasmáticas conllevará una notable efecto deletéreo en el desarrollo del mismo, siendo este hecho más aparente en animales jóvenes. AGRADECIMIENTOS Este trabajo ha sido financiado por el proyecto DGCYT PB-435. SUMMARY Environmental influences and endocrine regulation of horns and antlers development in wild ruminant used for hunting (Review) Wild ruminants exhibit synchronised changes in antler/horn development and reproduction. When concentrations of testosterone in plasma are minimal, during the spring, the dead bony antlers are shed, and a new ones antler growth begins from the wound on the surface of the living pedicles. Low levels of testosterone sensitise antler cells to the growth stimulating effect of IGF-1. Increasing of circulating levels of testosterone determines the calcification of the antlers with cleaning of the velvet. Testosterone appears to play a particularly important role in influencing the growth of the horns since high concentrations of testosterone in the mating season inhibit growth. These seasonal changes are considered to be controlled by photoperiod. The photoperiodic signal is transduced by the pineal gland into a pattern of melatonin secretion which, in turn, provides a critical endocrine signal to regulate secretion of other hormones (prolactin and testosterone) involved in the antler/horn development. Horn growth is minimum at the time of lowest plasma concentrations of prolactin and increases in spring in parallel with the seasonal increase in the concentrations of prolactin. When the population density became sufficiently high to decrease resource availability and increase intraspecific competition, it affect the development of horns and antlers. Severe restrictions in dietary depress antler and horn development, especially in young males when nutritional demands for growth are high. KEY WORDS: Horn Antler Photoperiod Nutrition Melatonin Testosterone Prolactin REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS ADAM C.L., KYLE C.E., YOUNG P., 1992. Growth and reproductive development of red deer calves (Cervus elaphus) born out-of-season. Anim. Prod. 55, 265-270. ADAM C.L., MOIR C.E., 1987. A note on the effect of birth date on the performance of suckled red deer calves and their dams on low-ground pasture. Anim. Prod. 44, 330-332. ALKASS J.E., BRYAN J.J., WALTON J.S., 1982. Some effects of level of feeding and body condition upon sperm production and gonadotropin concentrations in the ram. Anim. Prod. 34, 265-277. ARCESE P., 1994. Harem size and horn symmetry in oribi. Anim. Behav. 48, 1485-1488. ASHER G.W., FISHER M.W., FENNESY P.F., SUTTIE J.M., WEBSTER J.R., 1993. 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