Resistencia a los Fungicidas. Teoría y Práctica Greg Forbes 1 Resumen La resistencia a fungicidas en patógenos de plantas puede ser un factor importante en el manejo de las enfermedades. Afortunadamente, la resistencia a fungicidas es un área activa de estudio y existen numerosas fuentes de información a disposición de los investigadores. Gran parte de esta información está disponible instantáneamente a través del Internet. Este trabajo resume brevemente parte de esta información, incluyendo terminología, tipos de resistencia, factores que afectan al riesgo de resistencia y algunas recomendaciones. Se da especial atención al tizón tardío de la papa, causado por Phytophthora infestans. Se proporcionan referencias bibliográficas y direcciones de Internet para los lectores que deseen mayor información. Abstract Forbes, G. 2001. Resistance to fungicides. Theory and practice. Pages in: Proceedings of the International Workshop on Complementing Resistance to Late Blight (Phytophthora infestans) in the Andes. February 1316, 2001, Cochabamba, Bolivia. GILB Latin American Workshops 1. E.N. Fernández-Northcote, ed. International Potato Center, Lima, Peru. Resistance to fungicides in plant pathogens can be an important factor in disease management. Fortunately, resistance to fungicides is an area of active study and there are numerous sources of information available to researchers. Much of this information is available instantly via Internet. This paper briefly summarizes some of this information, including terminology, types of resistance, factors affecting risk of resistance and some recommendations. Special attention is given to the case of late blight of potato, caused by Phytophthora infestans. Bibliographic references and Internet addresses are given for more readers who desire further information. Introducción Este documento proporciona un resumen corto de los aspectos teóricos y prácticos de la resistencia a los fungicidas. En esta discusión existen consideraciones generales que son aplicables a todos los patógenos de plantas que han desarrollado resistencia a fungicidas; sin embargo, el principal propósito de este documento es el problema del tizón tardío de la papa. Fuentes de información Actualmente, en el Internet existen excelentes fuentes de información. La Federación Global para la Protección de Cultivos (Global Crop Protection Federation, GCPF) es una organización auspiciada por la industria de los pesticidas. Bajo esta organización, el Comité de Acción para la Resistencia a Fungicidas (Fungicide Resistance Action Committee, FRAC) está estudiando continuamente el problema de la resistencia a los fungicidas. El FRAC se subdivide adicionalmente en grupos más pequeños de trabajo. El grupo que trabaja en las fenilamidas proporciona información específica sobre esta clase de fungicidas y, por lo tanto, es de particular interés para los investigadores del tizón tardío. La información de todos estos grupos puede encontrarse en el Internet al buscar bajo sus respectivos acrónimos. 1 Centro Internacional de la Papa, Casilla 17-21-1977, Quito, Ecuador. C.Elec: forbes@cip.org.ec Componentes del Manejo Integrado del Tizón 77 Términos Como en cualquier rama específica del conocimiento, la comprensión depende con frecuencia del uso correcto de los términos. Vaguedad o desacuerdo en las definiciones de ciertos términos puede causar confusión, lo cual ha ocurrido en el caso de la resistencia a los fungicidas. Como ya lo han enfatizado los expertos, es importante llegar a un consenso en el uso de los términos claves (Brent y Hollomon, 1998). Las definiciones que presento aquí son las proporcionadas por el FRAC (Brent y Hollomon, 1998). Resistencia, insensibilidad, tolerancia. Estos tres términos han sido utilizados para referirse a la habilidad desarrollada por un patógeno para sobrevivir en presencia de niveles de fungicida que previamente fueron nocivos o fatales para él. En base a las simples definiciones de un diccionario de español, cualquiera de estos términos podría aplicarse a este fenómeno. Sin embargo, se sugiere usar la palabra “resistencia” (Brent y Hollomon, 1998; Delp y Dekker, 1985). Resistencia inherente y adquirida. Muchos fungicidas son específicos y no afectan a ciertas clases de patógenos. Los patógenos que nunca han sido sensibles a un fungicida en particular, se dice que tienen una resistencia inherente a dicho producto. Este tipo de resistencia es identificada tempranamente en el proceso de tamizado de productos potenciales y, más allá de ello, es de poca importancia. Lo que sí es de gran importancia para los patólogos, es la resistencia que se desarrolla en una población de un patógeno que alguna vez fue sensible. Esto se denomina resistencia adquirida. La resistencia adquirida puede resultar en la pérdida de la cosecha y la pérdida de los productos que alguna vez surtieron efecto, eliminando así opciones para el agricultor. Tipos de resistencia a fungicidas Frecuencia en la población La resistencia a los fungicidas puede ser clasificada en dos categorías, dependiendo de cómo se desarrolle esta. Un tipo de resistencia, como la observada a las fenilamidas, se desarrolla o cambia de una forma muy discreta, pasando de altamente sensible a altamente resistente. La resistencia a otros productos se desarrolla lentamente a través de una serie de cambios pequeños (Figura 1). La primera se llama resistencia discreta y la última se llama resistencia de pasos múltiples. Baja Alta Frecuencia en la población RESISTENCIA DISCRETA Baja Alta RESISTENCIA DE PASOS MULTIPLES Figura 1. Diagrama que muestra dos clases de resistencia, la discreta y la de pasos múltiples. Diagrama adaptado de Brent (Brent, 1995). 78 Resistencia a los Fungicidas. Teoría y Práctica Riesgo de la resistencia a los fungicidas Riesgo por fungicida El riesgo de la resistencia a los fungicidas puede clasificarse en dos tipos diferentes, aquel asociado con el producto químico y aquel asociado con la enfermedad. Algunos productos químicos, como el grupo de las fenilamidas, tienen un alto riesgo de generar resistencia a los fungicidas. Los químicos de alto riesgo tienen generalmente un sitio de actividad y son específicos para uno o varios grupos de patógenos. El riesgo de resistencia a las fenilamidas siempre será alto, pero sería peor si la enfermedad tuviese también un alto riesgo. Las enfermedades de alto riesgo son aquellas que involucran a un patógeno con generaciones muy cortas, una elevada relación progenie-progenitores y una gran población. El riesgo de resistencia a los fenilamidas en Phytophthora infestans es muy alto (Figura 2). Fenilamidas y Fenilamidas y enfermedades del tizón tardío suelo Ditiocarbamatos y Ditiocarbamatos y roya tizón tardío Riesgo por enfermedad Figura 2. Diagrama de las posibles relaciones entre fungicidas de alto riesgo y enfermedades de alto riesgo. Riesgo de los fungicidas empleados para controlar a P. Infestans Existe muy poca evidencia de la resistencia de P. infestans a la mayoría de los fungicidas comúnmente utilizados para controlar esta enfermedad (Cuadro 1). La principal excepción a esta observación es el grupo de las fenilamidas, sobre el cual existen muchos reportes de altos niveles de resistencia en la población del patógeno, como en el caso de Ecuador (Forbes et al., 1997) y niveles incluso mayores en la población del Perú (información no publicada). Algunos de los compuestos para los cuales no se ha descrito todavía una resistencia significativa, como mancozeb, han sido empleados durante mucho tiempo para controlar el tizón tardío. El cimoxanil, que es uno de los primeros fungicidas sistémicos usados en oomicetos, es todavía efectivo contra este tipo de organismos. Extensos estudios llevados a cabo en los Estados Unidos, utilizando aislamientos de alrededor del mundo (Hamlen y Power, 1998) y de la población del patógeno en el Ecuador (información no publicada), no han podido demostrar resistencia a cimoxanil. Recomendaciones El grupo de trabajo de fenilamidas del FRAC (Brent, 1994) ha desarrollado recomendaciones para el uso de esta clase de compuestos. Estas son: • • • • • • Usarlas como preventivo Usarlas en mezclas por lo menos a ¾ de la dosis completa No usarlas en el suelo para enfermedades foliares Usarlas durante el período de rápido crecimiento foliar No fumigar más de 4 veces por año No exceder intervalos de 14 días. Componentes del Manejo Integrado del Tizón 79 El principio básico tras estas recomendaciones es exponer la menor parte de la población del patógeno a estos productos y durante el menor tiempo posible. Cuadro 1. Nivel de riesgo de resistencia a importantes fungicidas de contacto y sistémicos utilizados para controlar P. infestans, causante del tizón tardío en la papa Tipo de fungicida (ejemplo) Contacto Compuestos de cobre 1,2 – Bisditiocarbamatos (mancozeb) Phtalimidas (captafol) Phtalonitrilos (clorotalonil) Compuestos estáñicos (trifenil estaño-acetato) Sistémicos Cianoacetamida Oximas (cimoxanil) Fosfonatos (fosetil-aluminio) Carbamatos (propamocarb) Derivados del ácido cinámico (dimetomorf) Fenilamidas (metalaxil) Nivel de riesgo Bajo Bajo Bajo Bajo Bajo Bajo Bajo Bajo Bajo Alto Literatura citada Brent, K. J. 1995. Fungicide resistance in crop pathogens: how can it be managed?. Global Crop Protection Federation, Brussels. Brent, K. J., and Hollomon, D. W. 1998. Fungicide resistance: the assessment of risk. Global Crop Protection Federation, Brussels. Brent, K. J. 1994. Fungicide resistance in crop pathogens--how can it be managed. Bristol, UK. Delp, C. J., and Dekker, J. 1985. Fungicide resistance: definitions and use of terms. EPPO Bulletin 15, 333-335. Forbes, G. A., Escobar, X. C., Ayala, C. C., Revelo, J., Ordoñez, M. E., Fry, B. A., Doucett, K., Fry, W. E. 1997. Population genetic structure of Phytophthora infestans in Ecuador. Phytopathology 87, 375-380. Hamlen, R. A., and Power, R. J. 1998. Distribution of sensitivity responses to cymoxanil within global populations of Phytophthora infestans. Pesticide Science. 53, 101-103. 80 Resistencia a los Fungicidas. Teoría y Práctica