sin cambio climático.qxp

Sólo la sucesión natural de las
estaciones puede mantener dos linajes
de una misma especie de mosca
Los estudios realizados por genéticos de la UIB con Drosophila
subobscura, una pequeña mosca que vive en los bosques de toda
Europa, demuestran que el mantenimiento de la diversidad genética está
íntimamente relacionada con el cambio en los factores ambientales
Resumen
Sólo la sucesión de estaciones y los cuellos de botella
Los efectos del clima y de la sucesión de las
originados en las poblaciones por el ascenso y
estaciones a nivel molecular y en concreto sobre el
descenso de las temperaturas y otros factores
ADN mitocondrial, es el objeto de una investigación
climáticos pueden explicar el mantenimiento de ambos
cuya protagonista es Drosophila subobscura, una
linajes.
pequeña mosca ampliamente utilizada en genética.
El grupo, además, ha conseguido probar la existencia
Investigadores de la UIB han seguido durante diez
de ciertas asociaciones entre inversiones
años las poblaciones de D. subsobscura en Baleares
cromosómicas en el núcleo de las células de D.
confirmando que coexisten dos linajes independientes.
subobscura con un determinado haplotipo de ADN
Uno de ellos se muestra más eficiente en condiciones
mitocondrial y, lo más importante, que estas
de laboratorio: las hembras ponen más huevos, las
asociaciones varían en el tiempo dependiendo de las
larvas son más resistentes, etc.. Sin embargo, este
condiciones climáticas.
linaje no ha conseguido desplazar al segundo en
condiciones naturales.
Las investigaciones han aportado luz sobre los
PALABRAS CLAVE:
Drosophila
suboscura,
haplotipos, ADN
mitocondrial,
desequilibrio de
ligamiento,
inversiones
cromosómicas,
secuenciación del
DNA, eficacia
biológica.
KEYWORDS:
Drosophila
suboscura,
haplotypes,
mitochondrial DNA,
linkage
disequilibrium,
choromosomal
arrangements, DNA
sequencing,
biological fitness
conforman un ecosistema o diversidad biológica. Otro
sin embargo se refiere a la diversidad genética que
presenta una especie o también llamada
intraespecífica o polimorfismo genético.
Aquí hablaremos por tanto de diversidad genética o
variabilidad genética, objeto de estudio de una
disciplina llamada genética de poblaciones, iniciada a
principios del siglo XX.
Uno de los materiales más adecuados para estudiar la
variabilidad genética de una población de organismos,
sea el hombre o una bacteria, es el ADN mitocondrial.
Es sabido que el ADN (ácido desoxirribonucleico) es
una molécula que lleva codificada toda la información
relativa a un organismo. El ADN más conocido es el
nuclear, organizado en cromosomas que se
distribuyen en pares homólogos en el núcleo de las
células. Cada especie tiene un número determinado
Uno de los
materiales más
adecuados para
estudiar la
variabilidad
genética de una
población de
organismos, sea
el hombre o una
bacteria, es el
ADN
mitocondrial.
de cromosomas: 46 en el ser humano; 48 en el
chimpancé, de 6 a 12 en las distintas especies del
género Drosophila.
En las células eucariotas la mayor parte del código
genético se encuentra dentro del núcleo celular; pero
también hay orgánulos en el citoplasma celular que
mecanismos implicados en el mantenimiento de la
diversidad intraespecífica y ponen de manifiesto cómo
pequeñas variaciones en las condiciones climáticas
pueden reducir esa diversidad. En este caso, el
mantenimiento de las estaciones climáticas es
indispensable para mantener los dos linajes de D.
subobscura en la naturaleza.
Diversidad genética, una parte esencial de la
biodiversidad
Cuando la mayoría de ciudadanos oyen la palabra
biodiversidad suele acudir a su mente la imagen de un
ecosistema sustentado en las múltiples interrelaciones
de una abigarrada cohorte de especies. Es en parte
cierto y cuando nos referimos a la necesidad de
preservar la biodiversidad de un ecosistema estamos
hablando efectivamente de conservar todas y cada
una de sus especies. Sin embargo, el término
biodiversidad abarca varios ámbitos. Uno de ellos
seria el específico; diversidad de especies que
contienen ADN. Este es el caso de la mitocondria, un
orgánulo que constituye una pequeña central
energética de la célula, donde se lleva a cabo la
respiración celular: la fosforilación oxidativa de los
nutrientes para conseguir las llamadas moléculas
energéticas (ATP mayoritariamente), una especie de
moneda energética que hace funcionar todo el
metabolismo.
En 1980, Lynn Margulis, propuso la hipótesis de la
endosimbiosis para explicar el origen de la
mitocondria. Según esta hipótesis una célula primitiva
habría fagocitado un pequeño procariota especializado
en la producción energética hace unos 1,500 a 700
millones de años. A partir de entonces entre el núcleo
de la célula y el procariota fagocitado se habría
instaurado una relación simbionte.
La mitocondria, sin embargo, posee su propio ADN,
una molécula circular de unos 15.000 pares de bases
y que ha evolucionado relativamente poco. Esta
molécula contiene los genes necesarios para poder
realizar las tareas básicas del orgánulo: la síntesis de
Wilson y Rebecca L. Cann. Estos investigadores
proteínas y la fosforilación oxidativa. Sus pequeñas
consiguieron datar, gracias al análisis del ADN
dimensiones y su facilidad de aislamiento hacen que
mitocondrial de humanos de distintos puntos del
sea un excelente material de estudio. Además, el ADN
planeta, la dispersión de la especie desde el
mitocondrial tiene una última característica que lo hace
continente africano hace entre 150.000 y 180.000
especialmente interesante desde el punto de vista de
millones de años, a partir de una "madre" común.
la evolución y la genética de poblaciones: sólo se
hereda por vía materna.
Su estudio en el caso de una especie permite detectar
¿Por qué Drosophila?
polimorfismos: distintos tipos de ADN mitocondrial que
se presentan en una misma especie y que
El grupo de investigadores del laboratorio de Genética
corresponden a distintos linajes.
de la UIB ha centrado su estudio en los polimorfismos
del ADN mitrocondrial en poblaciones de Drosophila
Partiendo de un número de genomas mitocondriales
subobscura. La elección de este organismo no se ha
procedentes de poblaciones de un organismo es
hecho al azar.
posible su comparación de manera que pueda trazarse
El genero Drosophila ha aportado más que ningún otro
un verdadero árbol genealógico de la especie. En las
al avance de la genética y sobre todo de la genética
raíces de ese árbol genealógico encontraremos las
de poblaciones. Ya en 1906, el zoólogo
primeras mitocondrias, las primeras hembras de las
estadounidense Thomas H. Morgan confirmó la teoría
que, por azar, todos los demás individuos de la
cromosómica de la herencia estudiando Drosophila
especie descienden.
melanogaster, la también llamada mosca del vinagre.
El caso más conocido, sin duda, de este tipo de
Morgan cruzó diferentes variedades de esta mosca
estudios es el de la llamada "Eva mitocondrial",
que ofrece una mayor manejabilidad que otro de los
realizado en los años ochenta por los doctores Allan C.
típicos materiales utilizados en los albores de la
Las moscas son
cultivadas en el
laboratorio en
condiciones
controladas.
Cada “caja de
moscas”
contiene una
población cuyas
proporciones de
los dos
haplotipos es
conocida. Tras
una serie de
generaciones, el
haplotipo II
acaba
desplazando al
haplotipo I y sólo
sobreviven las
las moscas con
una determinada
variante de ADN
mitocondrial.
Mapa de
distribución
actual de la
especie
Drosophila
subobscura. Las
áreas en verde
claro son las
actualmente
colonizadas por
la especie que
vive en masas
forestales y
alejada del
entorno urbano.
genética, los famosos guisantes de Mendel.
Como hemos dicho, la línea de investigación se inició
Drosophila tiene un ciclo vital muy corto, produce una
ya hace más de diez años, a raíz de una colaboración
gran descendencia, es fácil de cultivar en el
con el grupo dirigido por el profesor Andrés Moya de la
laboratorio, tiene tan solo ocho cromosomas y
Universidad de Valencia. Este equipo de
presenta características hereditarias fácilmente
investigadores valenciano ya había trabajado años
observables, como el color de los ojos, la presencia o
antes en Estados Unidos, en colaboración con el
ausencia de alas, etcétera. Gracias a los experimentos
grupo del profesor Francisco J. Ayala en la
con D. melanogaster también pudo establecerse que
Universidad de California. Fruto de esta colaboración
el sexo se heredaba como un carácter más del
fue el descubrimiento de que en las poblaciones de
organismo.
Drosophila subosbscura se presentaban
Más recientemente, la obtención de la secuencia
recurrentemente dos tipos de ADN mitocondrial
completa del genoma humano en abril de 2003, ha
mayoritarios: el haplotipo I y el haplotipo II, así como
tenido sus prolegómenos en la secuenciación del
otros haplotipos menos frecuentes derivados de estos
genoma de otros organismos: la bacteria Escherichia
dos. Y eso ocurría en todas las poblaciones situadas
coli, la levadura Saccharomyces cerevisiae, el
en una amplia zona de distribución de la especie:
nematodo Caenorhabditis elegans, el protozoo
desde Escandinavia al norte de África y desde la
Plasmodium falciparum, el mosquito Anopheles
Península Ibérica hasta Oriente Medio, además de las
gambiae, entre otros, y por supuesto, en la mosca del
islas atlánticas de Azores, Madeira y Canarias.
vinagre D. melanogaster
En el continente americano, hasta hace poco no había
D. subobscura, sino otra especie diferente, D.
pseudoobscura. Sin embargo, en el año 1978 se
El objetivo de la investigación iniciada hace diez años
detectó su presencia en Chile y en 1982 en
por el grupo de investigadores del laboratorio de
norteamérica.
Genética de la UIB no era establecer un árbol
genealógico para las poblaciones de Drosophila
subobscura, sino analizar la interrelación existente en
Dos linajes coexistiendo en la naturaleza
la naturaleza entre los polimorfismos que presenta el
ADN mitocondrial con diversos factores
El grupo del Laboratorio de Genética de la UIB quiso
mediambientales.
comprobar si los patrones de ADN mitocondrial se
reproducían en las poblaciones de Drosophila
más viables, crecían a un ritmo superior, y eran más
subobscura en el archipiélago balear. El doctor José
competentes a la hora de alimentarse. En todos estos
Aurelio Castro, investigador responsable de este
aspectos el haplotipo II se mostraba un poco más
proyecto indica que "los resultados para las
eficiente que el haplotipo I.
poblaciones de D. subobscura en las Islas Baleares
coincidieron con los resultados obtenidos para el resto
Pero, ¿por qué si este desplazamiento se daba en el
de poblaciones estudiadas".
laboratorio no ocurría en la naturaleza? ¿qué tipo de
fuerzas actúan en la naturaleza que impiden que se
Efectivamente, las poblaciones baleares presentaban
fije una de esas dos variantes de ADN mitocondrial?
en general dos variantes de ADN mitocondrial con
¿Qué tipo de ventajas proporciona el haplotipo I para
análogas frecuencias: el haplotipo I y el haplotipo II.
que se mantenga en la naturaleza y resista la presión
Además, se encontraron otros haplotipos (variantes)
del II?
diferentes, en muy baja frecuencia, pero siempre
derivados del I o del II.
Las asociaciones núcleo-mitocondria
¿Por qué estos haplotipos coexistían en la naturaleza?
Un segundo experimento consistió en esclarecer si
¿Por qué uno de ellos no resultaba dominante sobre el
había algún tipo de relación entre los haplotipos de
otro? Un polimorfismo tan estable como el mostrado
ADN mitocondrial y el ADN nuclear. Los investigadores
por el ADN mitocondrial de las poblaciones de D.
subobscura no es muy normal en la naturaleza, donde
normalmente se "fija" la variante que ofrece más
ventajas adaptativas a la especie.
Con el objetivo de poder despejar estos interrogantes,
el grupo del laboratorio de Genética de la UIB
acometió el cultivo de D. subobscura en condiciones
ambientales controladas. El método consiste en
cultivar poblaciones de moscas en los que la
proporción de ambos haplotipos es conocida. Se
trataba de comprobar si en condiciones de laboratorio,
un haplotipo acababa desplazando al otro, es decir si
sobrevivían las moscas con una determinada variante
de ADN mitocondrial y perecían las que poseían la
otra variante.
Y efectivamente sucedió. En condiciones de
laboratorio, a temperatura y humedad constantes, el
haplotipo II acababa desplazando al haplotipo I. Esto
debía suceder porque en estas condiciones las
moscas con haplotipo II estaban mejor preparadas
para la supervivencia que las del haplotipo I.
El grupo quiso entonces definir exactamente cuáles
eran las componentes de eficacia del haplotipo II que
le daban esa superioridad sobre el haplotipo I. En
efecto, en condiciones de laboratorio, las hembras
cuyo ADN mitocondrial pertenecía al haplotipo II
ponían una mayor cantidad de huevos, sus larvas eran
El doctor José
Aurelio Castro
mirando por una
lupa binocular,
utilizada para la
observació de
los individuos de
Drosophila.
querían averiguar si algún tipo de combinación
encontraron asociaciones significativas entre
genética del ADN nuclear estaba asociada a cada uno
determinadas inversiones de uno de los cromosomas,
de los haplotipos y si era esa combinación la que, en
el cromosoma J, con cada uno de los dos haplotipos
realidad, dotaba de superioridad a una variante sobre
de ADN mitocondrial.
la otra.
El estudio consistió en analizar los genes nucleares de
Las cuatro estaciones
los enzimas implicados en la cadena oxidativa, es
decir en íntima relación con la mitocondria. El test de
Como conclusión, el grupo de Genética de la UIB
asociación, mediante un programa matemático, no
considera que el haplotipo II demuestra una cierta
encontró asociación alguna.
superioridad sobre el haplotipo I en términos
Sí en cambio se encontró una asociación al comparar
generales, pero esta superioridad es modesta. Según
ciertas alteraciones estructurales cromosómicas con el
el doctor José Aurelio Castro, "lo que posiblemente
ADN mitocondrial.
ocurra en la naturaleza es que en primavera, cuando
la temperatura alcanza los 19 grados, el haplotipo II se
Las alteraciones estructurales de los cromosomas son
muestra superior. En esta época del año asistimos a la
muy variadas y cada una de ellas tiene sus
gran explosión demográfica de la especie y es
correspondientes efectos. Las deleciones suponen una
entonces cuando la mayor eficiencia de los individuos
pérdida del segmento del cromosoma; las
con haplotipo II van desplazando a los individuos con
duplicaciones, una repetición; las translocaciones, un
haplotipo I. Sin embargo, antes de que haya un
cambio en la ubicación; las inversiones, un cambio de
desplazamiento absoluto de un haplotipo sobre el otro
orden.
sobreviene el verano. La elevada sequedad ambiental
provoca una reducción enorme de las poblaciones.
Cultivos de D.
subobscura en el
laboratorio. Las
moscas son
alimentadas con
un medio
nutritivo y
mantenidas bajo
condiciones
ambientales
controladas.
Pues bien, los investigadores de la UIB, en
Durante esta estación Drosophila subobscura sólo sale
colaboración con el grupo del profesor Lluis Serra de
a primera hora de la mañana y al atardecer cuando la
la Universidad de Barcelona, comprobaron como los
temperatura y sequedad ambiental se lo permite,
diferentes haplotipos del ADN mitocondrial de D.
pasándose el resto del día oculta y en algún hábitat
subobscura estaban relacionadas con determinadas
con humedad suficiente que le permita sobrevivir".
inversiones cromosómicas, Concretamente,
Cabe mencionar aquí que a partir de 25 grados
De izquierda a
derecha: los
doctores
Misericòrdia
Ramon, Antònia
Picornell y José
Aurelio Castro.
centígrados, Drosophila subobscura presenta
haplotipo que no coincide con ninguno de los dos y
problemas de supervivencia.
que nosotros denominados haplotipo VIII".
Las poblaciones, por tanto, deben pasar por un cuello
de botella que reduce enormemente la cantidad de
La interrelación núcleo-mitocondria a la luz de los
individuos. Así pues, la ventaja que el haplotipo II
últimos resultados
había conseguido en primavera sobre el haplotipo I se
reduce considerablemente.
La prevalencia de unas determinadas inversiones en el
Este mismo proceso se repite en otoño. Con el primer
cromosoma J de D. subobscura asociadas al haplotipo
descenso de temperaturas sobreviene un
II del ADN mitocondrial, comprobado por el grupo de
resurgimiento de las poblaciones y una vez más el
Genética de la UIB en algunas poblaciones baleares,
haplotipo II coge ventaja sobre el haplotipo I. El frío
lejos de conformar una unión física inamovible se ha
intenso del invierno, sin embargo, supone un nuevo
demostrado variable. Un nuevo muestreo y un nuevo
cuello de botella para las poblaciones con lo que
análisis han demostrado que la asociación no se
vuelve a reducirse la ventaja de un haplotipo sobre
mantiene.
otro.
El doctor Castro asegura que "hoy por hoy
Esta hipótesis, que explicaría el mantenimiento de
consideramos que este tipo de asociaciones no son
ambos haplotipos, basándose en la sucesión de las
duraderas. En función de los cambios en factores
distintas estaciones climatológicas, recibe una
ambientales (temperatura, humedad...) las
confirmación importante en la observación de las
asociaciones entre inversiones cromosómicas y los
poblaciones de algunas islas del archipiélago canario.
haplotipos mitocondriales van variando. Se generan
Según confirma el doctor Castro, "en Canarias, donde
nuevas asociaciones en función de esas condiciones
la temperatura se mantiene entre unos límites
ambientales. La selección favorece de manera
constantes todo el año, hemos observado la
continua aquellas reordenaciones cromosómicas y
coexistencia de los dos haplotipos en algunas islas; en
aquellas asociaciones núcleo-mitocondria que son más
cambio en otras no: en éstas aparece un nuevo
eficaces. Se trata de un proceso continuo".
Proyecto financiado
Título: Dinámica de los haplotipos mitocondriales en poblaciones naturales de Drosophila subobscura: aspectos
genético-poblacionales, ecológicos y moleculares.
Referencia: BOS2000-1000.
Entidad financiadora: Ministerio de Ciencia y Tecnología.
Modalidad: P1. Proyecto de Investigación básica no orientada.
Acrónimo: mtDNA.
Clasificación UNESCO: 2409.
Periodo: 2000 - 2003
Investigador responsable
Doctor José Aurelio Castro Ocón
Profesor titular de Genética
Laboratorio de Genética. Departamento de Biología.
Edifici Guillem Colom Casasnovas.
Tel.: 971 17 31 53
E- mail: jose.castro@uib.es
Otros miembros del equipo
Doctora Misericordia Ramon Juanpere, profesora titular de Genética
Doctora Antònia Picornell Rigo, profesora titular de Escuela Universitaria.
Pere Oliver Llamas, profesor ayudante
Bàrbara Terrasa Pont, profesora asociada.
Publicaciones
Castro, J. A.; Picornell, A.; Ramon, M. M. (1998). Mitochondrial DNA: a tool for populational genetics studies.
International Microbiology, 4: 327-332.
García-Martínez, J.; Castro, J. A.; Ramon, M. M.; Latorre, A.; Moya, A. (1998). Mitochondrial DNA haplotype
frequencies in natural and experimental populations of Drosophila subobscura. Genetics, 149: 1377-1382.
Castro, J. A.; Ramon, M. M.; Picornell, A.; Moya, A. (1999). The genetic structure of Drosophila subobscura
populations from the islands of Majorca and Minorca (Balearic Islands, Spain) based on allozymes and
mitochondrial DNA. Heredity, 83: 271-279.
Oliver, P.; Castro, J.A.; Picornell, A.; Ramon, M.M.; Solé, E.; Balanyà, J.; Serra, L.; Latorre, A.; Moya, A. (2002).
Linkage disequilibria between mtDNA haplotypes and chromosomal arrangements in a natural population of
Drosophila subobscura. Heredity, 89: 133-138.
Castro, J.A.; Oliver, P.; Christie. J. S.; Picornell, A.; Ramon, M. M.; Moya A. (2003). Assortative mating and fertility
in two Drosophila subobscura strains with different mitochondrial DNA haplotypes. Genetica, 119: 295-301.
Christie, J.S.; Castro, J.A.; Oliver, P.; Picornell, A.; Ramon, M.M.; Moya, A. (2004). Fitness and life-history traits of
the two major mitochondrial DNA haplotypes of Drosophila subobscura. Heredity, en prensa.
Comunicaciones a congresos
Oliver, P.; Castro, J. A.; Picornell, A.; Ramon, M. M.; Solé, E.; Balanyà, J.; Serra, L.; Latorre, A.; Moya, A. (1998).
Genetical relationships between the mtDNA haplotypes and chromosomal arrangements in a natural population of
Drosophila subobscura. XVIIIth International Congress of Genetics. Beijing (China), 10-15 de agosto, 1998.
Christie, J. S.; Oliver, P.; Castro, J. A.; Ramon, M. M.; Picornell, A.; Moya, A. (1999). Study of some fitness
components in two mtDNA haplotypes of Drosophila subobscura. VII ESEB Congress. Barcelona, 23-28 de
agosto, 1999.
Castro, J.A.; Ramon, M. M.; Picornell, A; Oliver, P.; Christie, J.; Terrasa, B.; Latorre, A.; Moya, A. (2000). Aspectos
genético-poblacionales de los haplotipos mitocondriales de Drosophila subobscura en las islas Baleares. XIII
Seminario de Genética de Poblaciones y Evolución. Baiona (Pontevedra), 8-11 de noviembre, 2000.
Castro, J. A.; Oliver, P; Christie, J. S.; Picornell, A.; Ramon, M. M.; Moya, A. (2001). Apareamiento y fertilidad en
los haplotipos mitocondriales I y II de Drosophila subobscura. Congreso de la Sociedad Española de Genética.
Sevilla, 19-21 de septiembre, 2001
Castro, J. A.; Christie, J. S.; Oliver, P.; Picornell, A.; Ramon, M.M.; Moya, A. (2002). Estudio de componentes de
eficacia y dinámica poblacional de haplotipos mitocondriales de Drosophila subobscura. XIV Seminario de
Genética de Poblaciones y Evolución. Gandía (Valencia), 13-16 noviembre, 2002.