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El mejillón dorado: estudios experimentales (desarrollo larval y tasas de filtración)
Daniel Cataldo1,2,3, Francisco Sylvester1,3 y Demetrio Boltovskoy1,2,3
1. Departamento de Ecología, Genética y Evolución, Facultad de Ciencias Exactas y
Naturales, Universidad de Buenos Aires (1428), Buenos Aires, Argentina.
2. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas, Av. Rivadavia 1917
(1033), Buenos Aires, Argentina.
3. Museo Argentino de Ciencias Naturales “Bernardino Rivadavia”, Av. Ángel Gallardo
470 (1405), Buenos Aires, Argentina.
DESARROLLO LARVAL DE LIMNOPERNA FORTUNEI EN LABORATORIO
Introducción
Una de las adaptaciones que exhiben los bivalvos que habitan las aguas
continentales (unas 60 especies en la Argentina) es la forma de vida de sus larvas:
mientras que las especies marinas tienen larvas de vida libre, la mayoría de las de agua
dulce tienen larvas parásitas de las branquias de peces –los gloquidios–eliminar el guión
del final. Si bien esta modificación condiciona la supervivencia a las chances de dar con
el pez adecuado para completar el desarrollo, garantiza que la larva, de capacidad
natatoria muy limitada, no sea expulsada al mar. Para evitar este riesgo, otras especies
dulceacuícolas incuban a su progenie, de manera tal que el desarrollo larval se completa
en bolsas branquiales especializadas del progenitor, y lo que se libera al medio es un
adulto en miniatura que ya es lo suficientemente grande y pesado como para caer al
fondo directamente. En este caso, se disminuye el riesgo de la expatriación, pero se
sacrifican las oportunidades de dispersión.
A diferencia de estas estrategias, Limnoperna fortunei presenta estadios larvales
planctónicos libres. Ello le ha reportado el beneficio de una efectiva y rápida dispersión
aguas abajo, pero también el riesgo de expatriación de las larvas a ambientes
inadecuados para la supervivencia, incluyendo los estuarios y el mar.
El análisis de los estadios larvales de esta especie, y en particular el tiempo que
demora la larva en estar lista para asentarse sobre el sustrato, tiene interés tanto teórico
como aplicado. Desde el punto de vista del conocimiento del bivalvo resulta interesante
comparar sus velocidades de desarrollo con las de otros moluscos con el propósito de
poner en evidencia patrones comportamentales comunes en función de condicionantes
compartidos. Por otro lado, para los fines del control de esta plaga en instalaciones
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industriales, puede ser útil conocer el origen de las poblaciones que funcionan como
semillero de las incrustaciones de la planta, así como la duración de cada estadio a
diferentes temperaturas como dato auxiliar para los tratamientos químicos. Un buen
conocimiento de estas larvas también es necesario para la detección temprana y el
monitoreo de la colonización de Limnoperna fortunei.
En este capítulo se describen los estadios de desarrollo de Limnoperna fortunei
desde la fertilización hasta su asentamiento, incluyendo información acerca de la
velocidad del proceso a tres temperaturas: 20, 25 y 28º C, sobre la base de experiencias
de laboratorio (Cataldo et al., en prensa).
Aspectos metodológicos
Los organismos, colectados en el campo (preferentemente entre agostoseptiembre y abril-mayo, que es el período en que el animal normalmente desova:
Boltovskoy y Cataldo, 1999; Cataldo y Boltovskoy, 2000), se mantienen en el laboratorio
con agua declorada y bien oxigenada durante algunos días a unos 18-20°C. Para inducir
el desove se los transfiere bruscamente a recipientes con agua más caliente (25-28°C)
conteniendo la sustancia química elegida para la inducción. La mayoría de los estudios
experimentales con bivalvos recomienda la serotonina como agente inductor de la
producción de gametos en bivalvos (Matsutani y Nomura, 1982; Braley, 1985; Ram y
Nichols, 1993; Vanderploeg et al., 1996); sin embargo, para Limnoperna esta sustancia
no da resultados satisfactorios, sugiriéndose, en cambio, el n-alquil dimetilbenzil cloruro
de amonio, un amonio cuaternario conocido comercialmente como Clam Trol CT2 (Betz
Chemicals), utilizado para el control del mejillón cebra y también probado con L. fortunei
(Cataldo et al., 2003). Este molusquicida, a concentraciones sub letales (0.75 ppm),
demostró ser un agente muy efectivo en más del 90% de los ensayos realizados
provocando el desove al cabo de 30 a 180 minutos de exposición (en el 10% remanente
el desove ocurre hasta después de 8 horas de la exposición) (Cataldo et al., en prensa).
Una vez que se produce la liberación de gametos (claramente visible debido a que
el agua en el recipiente se torna blanquecina), los huevos fertilizados se enjuagan (con la
ayuda de un tamiz de 20-30 µm) y se transfieren a recipientes nuevos con agua limpia a
las condiciones experimentales elegidas. Cataldo et al. (en prensa) utilizaron recipientes
de 2 litros de capacidad a 20, 25 y 28ºC.
Estadios larvales y velocidad de desarrollo
Los espermatozoides maduros (diámetro de la cabeza alrededor de 4 µm) son
muy móviles. El diámetro de los óvulos es de entre 85 y 100 µm (Figura 1). Los oocitos
liberados aún son diploides; la reducción cromática tiene lugar en el medio ambiente y es
acompañada por la producción de los cuerpos polares (Figura 1).
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La segmentación es similar a la observada en muchos invertebrados y en la
mayoría de los moluscos: un clivaje espiral total produce una larva trocófora
característica. A 26°C el comienzo de la segmentación del huevo tiene lugar cerca de 40
minutos después del desove, dando lugar a la aparición del primer lóbulo polar
conjuntamente con el comienzo de la primera división celular (Figura 1) . En pocos
minutos el primer lóbulo polar es reabsorbido por una de las células hermanas. Esta
primera división concluye unos 54 minutos después de la fecundación, dando lugar a una
célula más grande que contiene el material del lóbulo polar, y una más pequeña.
Con el comienzo del segundo clivaje, unos 11 minutos más tarde, aparece un
nuevo lóbulo polar (segundo lóbulo polar); esta división se produce en un plano
perpendicular a la primera dando lugar al estadio de 4 células (Figura 1).
La tercera segmentación del huevo divide a las células en un plano ecuatorial
separando 4 micrómeros de los 4 macrómeros; el estadio de 8 células es alcanzado
aproximadamente una hora y media después del desove. Veinticinco minutos más tarde
(115 minutos después del desove) la cuarta división se completa dando lugar a la
formación de un estadio de 16 células (Figura 1).
A 26°C, la mórula se alcanza aproximadamente tres horas y media después de la
fecundación. Las cilias le confieren movimientos limitados y pobremente coordinados, y
sólo ocasionalmente se separa del fondo de la cámara experimental. Seis horas y veinte
minutos después de la fecundación aparecen las primeras larvas trocóforas (Figura 1),
con cilias apicales bien desarrolladas y natación activa y coordinada. Estas larvas ya
deambulan activamente en la columna de agua y raramente reposan en el fondo.
Las valvas y el velo ciliado característico del próximo estadio –la larva velígera
(Figura 1)– comienzan a desarrollarse muy tempranamente. Las valvas primero aparecen
como una pequeña estructura en forma de roseta en la parte dorsal de la trocófora y
crecen hasta cubrir completamente cuerpo de la larva (Figuras 1, 2). Al principio el
margen dorsal de las valvas es recto (valva de charnela recta), pero gradualmente el
umbo comienza a marcarse como una protuberancia cada vez más conspicua. La
natación se va haciendo más lenta y el animal tiende a permanecer durante más tiempo
en el fondo. Antes de fijarse definitivamente, el velo se reabsorbe y se forma un pie
adhesivo y muscular (Figura 1).
La Figura 3 resume los tiempos de desarrollo a 20, 25 y 28°C, así como las tallas
de cada estadio. Al igual que en la mayoría de los organismos, en L. fortunei la tasa del
desarrollo larval aumenta con la temperatura del agua (Sprung, 1987; Kimura y
Sekiguchi, 1996). A 20ºC el bivalvo necesita varias horas más de tiempo para alcanzar el
mismo estadio de desarrollo que a 28ºC. A 25ºC las tasas de desarrollo son intermedias,
pero más próximas a 28ºC que a 20ºC. Para todos los estadios, las diferencias en los
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tiempos de desarrollo son casi dos veces más grandes entre 20 y 25ºC que entre 25 y
28ºC.
Los resultados expuestos discrepan en algunos aspectos de las descripciones del
desarrollo de L. fortunei de Choi y Kim (1985) y Choi y Shin (1985), basados sobre
materiales de Corea. Por ejemplo, la talla de las formas coreanas de charnela recta es
mayor (120-220 µm, contra 115-175 µm para las poblaciones de la Cuenca del Plata;
Figura 3). Los tiempos de desarrollo reportados por Choi y Kim (1985) para el estadio de
charnela recta (23 hs) son semejantes a los observados en material sudamericano, pero
sus estimaciones para larvas umbonadas (10 días) y pedivelígeras (18 días) son
considerablemente mayores (ver Figura 3). Si bien la influencia de la temperatura y de
diferencias genéticas entre las poblaciones coreanas y las sudamericanas no pueden ser
descartadas, es probable que las discrepancias observadas se deban principalmente a
sesgos metodológicos (en los estudios coreanos las estimaciones precisas de los
tiempos de desarrollo estuvieron limitadas por el hecho de que las larvas fueron
colectadas del plancton, en vez de ser obtenidas en el laboratorio, por lo que puede
haber un sesgo; ver Cataldo et al., en prensa).
Implicancias de los resultados descriptos y comparación con otras especies
La infestación de las plantas industriales con este molusco incrustante ocurre a
través de sus larvas, cuyo tamaño reducido les permite evadir las rejas y filtros de
entrada. Dentro del sistema, estas larvas colonizan filtros, caños, intercambiadores de
calor, válvulas, etc., causando severos problemas debidos a sus incrustaciones (ver
Darrigran y Damborenea en este volumen). Dado que el tiempo de residencia del agua
cruda de refrigeración dentro de la planta es bajo (usualmente menos de una hora,
generalmente sólo algunos minutos), solamente los estadios tardíos de estas larvas,
aquellos que están provistos con un pie muscular y se encuentran listos para asentarse
pueden ser retenidos dentro de la planta, mientras que el resto pasa a través del sistema
y es devuelto al medio. Los tiempos de desarrollo de Limnoperna indican que las densas
poblaciones presentes usualmente en las superficies duras, tanto externas como
internas, de las construcciones de la planta son inocuas desde el punto de vista de
futuras infecciones.
Por otro lado, considerando la temperatura del agua, la velocidad y el tipo de
corriente, los tiempos de desarrollo pueden ayudar a precisar el área en que se
encuentran asentados los semilleros de larvas que afectan a la planta (Stoeckel et al.,
1996). Por ejemplo, dado que el Paraná tiene una velocidad media de flujo de alrededor
de 0.3 m s-1, el epicentro de las poblaciones responsables de las incrustaciones en las
plantas industriales de Buenos Aires estaría a unos 250 (en verano, cuando el agua se
encuentra por encima de 25ºC) a 500 km (en otoño y primavera, cuando la temperatura
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está por debajo de 20ºC) aguas arriba en los ríos Paraná y/o Uruguay (los dos mayores
tributarios del Río de la Plata).
Las tasas de desarrollo larval de Limnoperna son semejantes a las del otro
invasor de agua dulce, Dreissena polymorpha (el mejillón cebra). La larva del mejillón
cebra alcanza el estadio “D” en 30 a 70 hs (Sprung, 1987; Stoeckel et al., 1996; Nichols,
1993), mientras que Limnoperna lo hace en 24 a 50 hs. D. polymorpha se asienta a una
edad de entre 15 y 22 días (Vanderploeg et al., 1996), y Limnoperna lo hace al cabo de
11 a 20 días. También algunas de las tasas de desarrollo de moluscos marinos están
dentro de los rangos de L. fortunei (e.g., Perna viridis, cf. Tan, 1975; Siddall, 1980;
Mytilus platensis, cf. Penchaszadeh, 1980; Modiolus modiolus, cf. De Schweinitz y Lutz,
1976), aunque otras son significativamente más lentas (e.g., Mytilus edulis tarda más de
un mes en llegar al estadio de velíger, y ocasionalmente más de 6 meses en completar la
metamorfosis, Bayne, 1976). De acuerdo a Thorson (1961), más del 80% de los 37
bivalvos marinos incluidos en ese estudio tienen tiempos de desarrollo de más de tres
semanas (comparar con la Figura 3).
Estos desarrollos más rápidos en Dreissena y Limnoperna pueden representar
una adaptación relacionada con la colonización de las aguas dulces. A diferencia de los
organismos bentónicos marinos, que pueden beneficiarse con la extensión de sus
períodos larvales (Scheltema, 1986), para los animales de los ríos, períodos de desarrollo
larval muy prolongados aumentan el peligro de la expatriación al océano. En
consecuencia, el relativamente breve período de desarrollo de L. fortunei es
probablemente el resultado de una solución de compromiso entre la herencia de las
especies marinas centrada en las ventajas para la dispersión que ofrecen los estadios
larvales de vida libre, y el riesgo del destierro.
El análisis de las tasas de desarrollo también plantea algunas cuestiones
interesantes acerca de la velocidad de colonización de las aguas interiores de
Sudamérica por parte de Limnoperna. Este bivalvo ingresó al subcontinente a través del
Río de la Plata y se ha expandido hacia el norte a lo largo del río Paraná y, menos
extensamente, en el río Uruguay (ver Darrigran y Damborenea en este volumen). Los
datos históricos muestran que le tomó seis años cubrir los primeros 180 km río arriba en
el estuario del Río de la Plata-río Paraná, desde Bagliardi, donde presumiblemente se
estableció por primera vez alrededor de 1990 (Darrigran, 2002) hasta Lima, donde fue
encontrada en las instalaciones de la planta nuclear de Atucha I en 1996. Unos pocos
años después la velocidad de colonización se incrementó por encima de 1000 km en
menos de tres años (desde la ciudad de Asunción, en Paraguay, donde arribó alrededor
de 1997 hasta el pantanal, en Brasil, donde fue encontrada en el 2000: Darrigran, 2002).
Si bien estas diferencias pueden deberse a varios factores (e.g., temperatura media del
agua, tráfico de embarcaciones, alimento y sustratos disponibles), es probable que la
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ubicación geográfica de las poblaciones pioneras sea determinante. De esta manera, la
mayor parte de las larvas producidas por la primera invasión en Bagliardi, situada aguas
arriba a sólo 100-200 km de distancia de aguas salobres con una fuerte influencia
oceánica, deben haber sido desperdiciadas por expatriación al océano Atlántico, mientras
que ninguno de los huevos fertilizados en Asunción, por ejemplo, fue diseminado a
ambientes no propicios. En consecuencia, es razonable pronosticar que el rango de
expansión geográfica de Limnoperna se acelera a medida que el área total cubierta por el
animal aumenta.
La expansión geográfica de Limnoperna se debe a eventos aislados de transporte
a gran distancia, la llamada dispersión a saltos (o “difusión estratificada”, en contraste a la
“reacción-difusión”, caracterizada por una dispersión gradual desde un epicentro
localizado; Hengeveld, 1989; Shigesada et al., 1995; MacIsaac et al., 2001). La
dispersión aguas arriba depende de la disponibilidad de agentes dispersantes de gran
distancia, que en el caso de Limnoperna son las embarcaciones (Figura 4). En efecto,
más de una década después de su arribo, a lo largo de la hidrovía Paraná-Paraguay,
caracterizada por un intenso trafico fluvial, Limnoperna se ha desplazado aguas arriba a
una tasa promedio de unos 250 km por año (Darrigran, 2002). En contraste, en el río
Uruguay, donde el tráfico es escaso y está restringido a un breve sector del tramo inferior
del río, la colonización aguas arriba fue unas 10 veces más lenta (en 2004 la especie
solamente había llegado hasta las localidades de Santa Ana y Espinillar, a unos 40 km al
norte del embalse de Salto Grande, unos 350 km al norte del Río de la Plata). Esto
sugiere que el desplazamiento aguas arriba de los organismos adheridos a los buques es
el mecanismo de dispersión más importante, y que otros tipos de transporte (por ejemplo,
con la intervención de peces, mamíferos y aves acuáticos) tienen menos relevancia.
Estas consideraciones también pueden explicar por qué Limnoperna no invadió
América del Sur (u otros continentes) antes. El comercio internacional (y el número y
frecuencia de buques de carga en cuya agua de lastre presumiblemente ingresó
Limnoperna a Sudamérica) entre Buenos Aires y Asia había incrementado marcadamente
bastante antes del año 1990. Por lo tanto, es concebible suponer que se hubieran
producido eventos fallidos de inmigración antes, pero dado que todos los puertos de
Argentina y Uruguay que reciben buques oceánicos se encuentran demasiado cerca de
las aguas salobres del estuario, ninguno de estos inmigrantes pudo establecerse de
manera permanente porque sus larvas eran exportadas al mar antes de completar la
metamorfosis.
TASA DE FILTRACIÓN DE LIMNOPERNA FORTUNEI
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Introducción
Al igual que la gran mayoría de los bivalvos, tanto de agua dulce como marinos, L.
fortunei se alimenta de las partículas de material orgánico suspendidas en el agua. Para
ello, bombea el líquido a través de estructuras especializadas que retienen el material
particulado, parte del cual es ingerido. La cantidad de material nutritivo presente en las
aguas de ríos y lagos es normalmente muy baja, generalmente menos de 1 mg por litro,
motivo por el cual los organismos filtradores deben procesar volúmenes de agua muy
grandes para satisfacer sus demandas energéticas, de crecimiento y reproductivas. En
consecuencia, cuando las densidades de organismos que se alimentan de esta manera
son altas, su actividad filtradora suele afectar profundamente a los ecosistemas donde
habitan.
Los mecanismos mediante los cuales influencian sobre el ambiente son múltiples.
En primer lugar, la filtración extrae material particulado de la columna de agua y lo
transfiere a los sedimentos en forma de heces o pseudoheces; de esta manera el agua
se vuelve más transparente y el fondo es enriquecido con material orgánico. El consumo
y digestión de partículas activa la degradación y mineralización; ello afecta las cantidades
y relaciones porcentuales de nutrientes inorgánicos en la columna de agua, que a su vez
inciden sobre la cantidad y tipo de fitoplancton. La disminución de la turbidez, el consumo
del fitoplancton y el aumento en las concentraciones de nutrientes favorecen el
crecimiento de la vegetación fanerogámica sumergida. Los animales bentónicos, en
particular los detritívoros, son favorecidos por el mayor contenido de material orgánico en
el barro del fondo, así como por la mayor oxigenación y las oportunidades de refugio y
protección que ofrecen los bancos de filtradores sésiles como Limnoperna.
Si bien hasta la fecha ninguno de estos efectos fue aún descripto para el mejillón
dorado (con excepción de algunos indicios de su influencia sobre la diversidad y la
abundancia de algunos invertebrados, ver Darrigran et al., 1998), ello seguramente se
debe a la falta de investigaciones, y no a la ausencia de efectos. Modificaciones del
medio como las reseñadas se han descripto en numerosos ambientes de Europa y EEUU
invadidos por el molusco cebra Dreissena polymorpha, una especie oriunda del área
Ponto-Aral-Caspiana que se comenzó a propagar por Europa occidental en el siglo XIX y
desembarcó en América del Norte a finales de la década de los ’80. A pesar de ser
miembros de familias diferentes, L. fortunei (Mytilidae) y D. polymorpha (Dreissenidae)
comparten un sinnúmero de características. Ambas son dioicas y de similar tamaño,
tienen crecimiento rápido, se fijan a sustratos duros por medio de un fuerte biso, son
dispersadas velozmente gracias a sus estadios larvales planctónicos y alcanzan
densidades de población extremadamente altas (Ricciardi y Rasmussen, 1998; MacNeill,
2001; O’Neill, 2001; Karatayev et al., 2004). Al igual que L. fortunei, luego de invadir un
área, D. polymorpha se convierte en el único invertebrado bentónico dominante, a tal
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punto que su biomasa llega a superar en más de 10 veces la de cualquier otro
componente de la comunidad (Karatayev et al., 1997, 2003). Estas similitudes sugieren
que los ambientes sudamericanos recientemente colonizados por L. fortunei están
sufriendo modificaciones similares a las observadas en eventos de invasión por parte de
D. polymorpha. Obviamente, uno de los parámetros más importantes para cuantificar
estos efectos son las tasas de filtración de los animales.
El trabajo que se describe a continuación tuvo por finalidad, precisamente, estimar
estas tasas de filtración en condiciones experimentales (Sylvester et al., 2005). Con el fin
de cubrir razonablemente el abanico de condiciones naturales permitiendo, de esta
manera, algunas extrapolaciones a las condiciones in situ, se trabajó con dos tallas
(juveniles y adultos), y con tres valores de temperatura del agua representativos del ciclo
térmico anual en el delta inferior del río Paraná y el estuario del Río de la Plata.
Métodos de medición de las tasas de filtración
Existen varias maneras de medir las tasas de filtración de los moluscos filtradores
(e.g., Jørgensen, 1990). En este trabajo se optó por una técnica de laboratorio que estima
los volúmenes de agua filtrada sobre la base de la disminución de la concentración de
partículas en suspensión (algas) provocada por el consumo por parte de los animales en
períodos de tiempo breves. Si bien la extrapolación de los resultados de este tipo de
análisis debe contemplar ciertos recaudos (e.g., Ten Winkel y Davids, 1982; Reeders et
al., 1989; Bastviken et al., 1998; Diggins, 2001), las estimaciones que proveen son útiles
y se ajustan razonablemente a las derivadas de trabajos de campo (e.g., Reeders et al.,
1989; Kraak et al. 1994; Riisgård, 2001; Diggins, 2001; Dionisio Pires et al., 2004).
Los moluscos separados del sustrato en el campo son traídos al laboratorio y
ubicados en recipientes con agua corriente a 25ºC aireada y declorada, con el fin de que,
en un lapso de 2-3 días, se vuelvan a fijar sobre unas varillas plásticas distribuidas en el
fondo de esos recipientes. Los animales firmemente adheridos son transferidos a vasos
de precipitado de 2 litros donde se los mantiene (hasta 11 días) con aireación y alimento
aclimatándolos a las condiciones experimentales mediante variaciones lentas de la
temperatura del agua (1ºC por día).
En calidad de cámara experimental puede utilizarse un vaso de precipitado de 400
ml ubicado en otro recipiente mayor con agua a temperatura controlada, donde las algas
(Chlorella vulgaris, diámetro celular 5-10 µm, a densidades de 7.000-10.000 células por
ml) son mantenidas en suspensión homogénea mediante un agitador magnético (Figura
5). Las pruebas, de alrededor de 30 minutos, se realizan a tres temperaturas (15, 20 y
25°C), con dos tallas (15 y 23 ± 1 mm de largo de valva), utilizando 10 réplicas por
temperatura/talla con un individuo cada una. Sylvester et al. (2004) discuten
detalladamente este tipo de metodología y los errores potenciales involucrados.
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Filtración en L. fortunei: valores, comparación con otras especies e impacto
sobre el sistema
Limnoperna fortunei filtra entre 125 y 350 ml de agua por hora (media: 242 ml h-1),
con valores extremos de 45 a 514 ml h-1 (Figura 6). Las mismas cifras expresadas en
función del peso seco individual son 9.9 a 29.5 ml mg-1 h-1 (media: 18.1 ml mg-1 h-1). Para
L. fortunei, 1 g de tejido seco equivale a aproximadamente 10 g de peso húmedo
escurrido (sin valvas), y 50 g de peso (vivo) total (con valvas). En consecuencia, las tasas
de filtración en función del peso húmedo de tejidos son de 990-2950 ml g-1 h-1, y del peso
total de 198-590 ml g-1 h-1.
Al igual que en otros moluscos, las tasas de filtración varían sustancialmente en
función de varios factores, en particular la talla de los animales y la temperatura del agua.
En términos absolutos, los animales más grandes filtran más agua por unidad de
tiempo que los más pequeños (Figura 6), pero las variaciones individuales son muy altas,
de manera que las regresiones talla vs. volumen de agua filtrada frecuentemente arrojan
correlaciones estadísticamente no significativas. Sin embargo, cuando los valores de
filtración se refieren al peso seco de los moluscos, se observa que los más jóvenes son
proporcionalmente más activos procesando entre un 60% y un 80% más agua que los
más adultos (Figura 7). Estas diferencias confirman un comportamiento semejante al de
la gran mayoría de los bivalvos, atribuible, entre otros factores, a la mayor demanda
metabólica de los juveniles, y a que la relación superficie de las branquias vs. tamaño
corporal disminuye sensiblemente con la edad (Kryger y Riisgård, 1988; Reeders y Bij de
Vaate, 1990).
La amplitud térmica normal de las aguas del delta inferior del río Paraná y el Río
de la Plata es de poco menos de 20 grados, oscilando de unos 11°C en agosto, a unos
28°C en enero. En consecuencia, los valores experimentales utilizados (15, 20 y 25°C)
cubren aproximadamente el rango anual permitiendo una extrapolación más ajustada de
las tasas de filtración estudiadas a las condiciones naturales. Como se observa en la
Figura 7, la temperatura del agua tiene un efecto muy importante sobre las tasas de
filtración: los 10 grados de diferencia entre los valores experimentales mínimo y máximo
casi duplican la velocidad de procesamiento del agua por parte de los moluscos.
La relación directa entre temperatura y tasa de filtración encontrada para L. fortunei
es consistente con la mayor parte de la información previa sobre animales acuáticos en
general, y sobre bivalvos de agua dulce en particular (Jørgensen, 1990; Aldridge et al.,
1995; Sprung, 1995). Normalmente, la actividad filtradora mantiene una relación directa
con la temperatura hasta alcanzar un plateau, superado el cual disminuye abruptamente.
Las tasas más elevadas suelen interpretarse como un indicador de las condiciones de
alimentación óptimas (Reeders y Bij de Vaate, 1990; Lei, 1993). En los resultados
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presentados el plateau y la disminución no se observan (Figura 7) debido, seguramente,
a que el rango térmico experimental no llega a cubrir el extremo superior de temperaturas
adecuadas para L. fortunei. En efecto, como se notara más arriba, en el delta inferior del
Paraná las temperaturas estivales llegan a unos 28°C, mientras que en el Paraná
superior y en el río Paraguay (en América del Sur L. fortunei ya llegó hasta el Pantanal,
en el sur de Brasil; ver capítulo de Darrigran y Damborenea en el presente volumen)
exceden los 32°C. En consecuencia, es probable que la inflexión en la curva de filtración
ocurra por encima de los 32-33°C.
La comparación de las tasas de filtración de L. fortunei con las reportadas para
otras especies de bivalvos se complica por la gran variabilidad de los datos publicados,
variabilidad que se debe a diferencias en la metodología utilizada y las condiciones de
trabajo (e.g., oxígeno disuelto, velocidad de corriente, etc., e.g., Sprung, 1995; Ackerman,
1999) y en los protocolos experimentales (Reeders et al., 1989; Jørgensen, 1990;
Reeders y Bij de Vaate, 1990). A pesar de estas limitaciones, la información disponible
permite esbozar algunos contrastes generales. La Figura 8 ilustra las tasas de filtración
de varias especies de bivalvos marinos y de agua dulce, incluyendo dos especies
invasoras de gran potencial biótico y amplia dispersión (Corbicula fluminea y D.
polymorpha). Las tasas de L. fortunei están claramente en el extremo superior del
espectro de valores.
Hay varias consideraciones de importancia que deben ser tenidas en cuenta para
la interpretación de los datos ilustrados en la Figura 8. Si bien los valores consignadas
están referidos a una unidad de peso constante (15 mg de peso seco, lo que equivale a
un ejemplar de L. fortunei de aproximadamente 13 mm), las diferencias en talla entre las
especies incluidas son muy grandes, de manera que la filtración por individuo puede ser
mucho más baja en L. fortunei que en otros bivalvos. Otro factor de sobreestimación de la
filtración en L. fortunei puede estar dado porque los valores indicados para esta especie
son, probablemente, cercanos a los máximos, deduciendo de los tiempos totales de
filtración los períodos de inactividad, marcados por el cierre de valvas. Dado que en
condiciones naturales la filtración activa puede alternarse con períodos de reposo
(Horgan y Mills, 1997), las tasas indicadas probablemente superan el promedio diario de
individuos elegidos al azar.
En consecuencia, desde una perspectiva fisiológica es probable que la
comparación ilustrada en la Figura 8 sobreestime a L. fortunei. Sin embargo, desde el
punto de vista ecológico seguramente subestima ampliamente el peso relativo de este
mitílido en los sistemas que ha invadido. Ello se debe a que las densidades en que se
encuentra, que pueden superar los 200.000 individuos por metro cuadrado, son muy
superiores a aquellas que caracterizan a prácticamente todos los demás bivalvos de agua
dulce.
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Las unidades que se manejan en estos trabajos enmascaran la magnitud del
impacto de la filtración por parte de esta especie invasora. Para poner este efecto en
perspectiva es útil el ejercicio de estimar qué porcentaje del agua que lleva un río es
procesada por el animal. Por ejemplo, cerca de su desembocadura en el Río de la Plata,
el río Luján tiene un caudal de unos 100 a 200 m3 seg-1. Una estimación grosera de la
abundancia de L. fortunei en un metro lineal del río Luján a esta altura (incluyendo
tablestacados y otras defensas costeras, muelles, escaleras, raíces, troncos, cascos a
pique y demás desechos sólidos en las costas y el lecho) sería de unos 100.000
organismos. Si cada uno de ellos filtra unos 200 ml de agua por hora (Figura 6, 8), las
poblaciones de los 5 km del curso inferior del río estarían procesando hasta casi una
tercera parte del caudal total de este curso de agua. Vale la pena destacar que el último
tramo del Luján tiene más de 100 m de ancho y una profundidad de 4 a 5 m, y es
navegable por embarcaciones de gran porte. Obviamente, en los ríos y arroyos menores
(donde aumenta la relación sustrato y costas vs. caudal) el impacto de esta filtración es
proporcionalmente mucho más importante, y también lo es en los cuerpos lénticos, donde
el tiempo de residencia del agua es mucho mayor.
Una dimensión del impacto de esta filtración sobre las poblaciones planctónicas
locales puede ser obtenida analizando los requerimientos energéticos del animal en
conjunto con la disponibilidad de plancton. Haciendo una extrapolación de las tasas de
clareado obtenidas en el laboratorio a las condiciones de campo, la Figura 9 muestra la
energía que un mejillón puede obtener por filtración del fitoplancton solamente, y del
seston en general, comparada con la que necesita para satisfacer su metabolismo basal.
Las cifras indican que en el Paraná inferior el fitoplancton solo no alcanza para cubrir los
requerimientos energéticos de L. fortunei. El fitoplancton llega a cubrir hasta el 97% de
los requerimientos basales de energía de un mejillón adulto solamente en otoño, mientras
que durante el resto del año (adultos), o durante los 12 meses (individuos más jóvenes),
apenas cubre entre el 9 y el 76% de estos requerimientos. A pesar de tener tasas de
filtración proporcionalmente mayores, los individuos más jóvenes están más severamente
limitados por alimento que los adultos porque sus demandas metabólicas son
considerablemente mayores.
Debe tenerse en cuenta que los requerimientos metabólicos contemplados en
estos cálculos corresponden a la respiración solamente, y por tanto subestiman las
necesidades energéticas globales del molusco en el largo plazo (crecimiento,
reproducción, secreciones, etc.). Además, las tasas de filtración consideradas
probablemente son máximos teóricos (ver más arriba), y no promedios, lo cual subraya
más aún la insuficiencia del fitoplancton como alimento de L. fortunei. En consecuencia,
el fitoplancton seguramente sólo representa una pequeña fracción de la dieta de L.
12
fortunei, mientras que el resto se complementa con materia orgánica particulada de
origen detrítico.
El estuario del Río de la Plata exporta al mar entre 1 y 2 millones de toneladas de
carbono orgánico particulado (COP) al año. En un año de creciente normal la carga de
COP del río Paraná es de alrededor de 3.5 mg l-1 (Depetris y Kempe, 1993, Guerrero et
al., 1997). Cuando todo este material orgánico se incorpora en las ecuaciones, el
alimento disponible para L. fortunei es hasta 10 veces mayor que lo indispensable para
su metabolismo basal (Figura 9). Aun considerando que gran parte de este material no es
palatable, es indigerible, o inapropiado por cualquier otra razón, el exceso es tal que debe
ser suficiente para cubrir con creces los requerimientos del animal.
Este resultado no es sorprendente, dado que está en concordancia con la rápida y
densa colonización del sistema por parte de la especie invasora. No obstante, resulta
interesante especular brevemente sobre algunos efectos potenciales de la invasión de L.
fortunei en la Cuenca del Plata. Debido a su alta turbidez (profundidades de disco de
Secchi normalmente inferiores a 20 cm), las aguas de estos ríos son pobres en plancton
(usualmente menos de 500 células de fitoplancton por ml, menos de 30 zoopláncteres por
litro; O’Farrell, 1994; Boltovskoy et al., 1995; Train y Rodrigues, 1997; De Cabo et al.,
2003), y también son escasos los organismos filtradores. Solamente Corbicula fluminea
puede ocasionalmente llegar a densidades importantes (Boltovskoy et al., 1995; Cataldo
y Boltovskoy, 1998; Cataldo, 2001), mientras que los otros bivalvos, unas 60 especies en
total, incluyendo 20 uniónidos de los géneros Diplodon y Castalia (Castellanos and
Landoni, 1995) son de presencia ocasional y no tienen densidades altas (Bonetto and Di
Persia, 1975). Los organismos planctófagos están restringidos a unas pocas especies, y
algunas de ellas se alimentan de plancton durante los estadios juveniles solamente (e.g.,
el pejerrey Odontesthes bonariensis; Iwaskiw, 2001). En consecuencia, antes de la
llegada de L. fortunei, la mayor parte de los 1-2 millones de toneladas de carbono
orgánico particulado que cada año el Río de la Plata exporta al océano tenía pocas
posibilidades de ser retenida en las aguas continentales. La aparición de L. fortunei
cambia el panorama radicalmente: por primera vez aparece un organismo enormemente
abundante que intercepta las partículas contenidas en el agua que fluye hacia el océano
y las retiene localmente, ya sea en forma de tejido propio, o en forma de heces y
pseudoheces con alto contenido en material orgánico, que son depositadas en los
sedimentos. De esta manera, millones de toneladas de material orgánico que antes sólo
pasaban rápidamente por el sistema y terminaban fertilizando las aguas costeras
oceánicas, actualmente son retenidas en las aguas dulces por períodos de tiempo
variables potenciando las relaciones tróficas y la producción locales.
Las modificaciones en la dieta de varias especies de peces en las áreas invadidas
por L. fortunei sugieren que la adaptación del ecosistema al nuevo recurso es sumamente
13
rápida. A poco más de 10 años de la invasión, al menos 16 especies del Paraná y Río de
la Plata consumen al molusco regularmente, y para algunas L. fortunei representa hasta
el 100% de la dieta (Montalto et al., 1999; Ferriz et al., 2000; Penchaszadeh et al., 2000;
Cataldo et al., 2002). Los datos de contenido estomacal son confirmados por
experiencias in situ con “colonias” de L. fortunei sobre paneles protegidos y
desprotegidos de la predación por peces (Cataldo et al., 2002; Sylvester et al., datos
inéditos). El impacto del nuevo recurso alimentario no está restringido a estos
consumidores directos de moluscos adultos, sino que se extiende a los que presentan
larvas que predan sobre los huevos, trocóforas y velígeras de L. fortunei (E. Paolucci,
datos inéditos), a los predadores de las especies beneficiadas directamente, y en
particular a los detritívoros que se benefician con un sedimento mucho más rico en
material orgánico.
Uno de los efectos más interesantes que la invasión de D. polymorpha tiene sobre
los ambientes colonizados es el enriquecimiento de las comunidades bentónicas, tanto en
biomasa como en diversidad, debido principalmente a que extrae material orgánico de la
columna de agua y lo deposita sobre el fondo en forma de heces y pseudoheces (Botts et
al., 1996; Karatayev et al., 1997; Ricciardi et al., 1997). Las similitudes funcionales entre
el molusco cebra y el mejillón dorado indican que el último tendría un efecto análogo.
Este mecanismo sería particularmente importante en la Cuenca del Plata, donde más del
60% de la biomasa de peces está representada por el sábalo Prochilodus lineatus (Sverlij
et al., 1993; Iwaskiw, 2001), una especie detritívora que se alimenta de sedimento. El
aumento del contenido de materia orgánica en el fondo aumentaría las existencias de
sábalo (tal como se ha observado con muchas otras especies de peces en presencia de
D. polymorpha, e.g., Thayer et al., 1997), quien a su vez constituye la principal fuente de
alimento de la mayoría de los grandes ictiófagos como el surubí y el dorado (Sverlij et al.,
1993; Iwaskiw, 2001).
Prácticamente no existen en la Cuenca del Plata estudios que analicen este efecto
y, lamentablemente, la información previa es tan fragmentaria y escasa que su utilidad
para fines comparativos con lo que surja de estudios posteriores a la invasión será muy
limitada. Esta situación es agravada porque, a diferencia de la experiencia con D.
polymorpha en el hemisferio norte, donde la mayor parte de los trabajos fue realizada en
lagos y embalses, en América del Sur L. fortunei ha colonizado mayormente ambientes
lóticos; la naturaleza dinámica de estos últimos hace que los impactos sean más
difícilmente identificables y cuantificables. Sin embargo, existen datos sobre la influencia
de D. polymorpha sobre las características químicas y biológicas de sistemas fluviales
que indican que dichos impactos son comparables a los producidos sobre cuerpos de
agua lénticos (Effer et al., 1996; Caraco et al., 1997; Pace et al., 1998), y para la Cuenca
14
del Plata hay datos estadísticos que podrían ser interpretados como una respuesta a la
reestructuración biológica del medio como resultado de la invasión de L. fortunei.
La Figura 10 ilustra la evolución de las pesquerías de agua dulce de América del
Sur durante los últimos 50 años. Para los recursos continentales, los 5 países indicados
representan cerca del 97% del total para Sudamérica. El único país en el cual la
extracción creció consistentemente luego de 1990 (año de introducción de L. fortunei en
el Río de la Plata) es la Argentina, que de 11.277 tn en 1992 pasó a 30.416 tn en 2000
(con una caída a 23.860 en 2001). Para este país, la comparación del período 1992-1993
contra 2000-2001 arroja un incremento neto del 240%. En el mismo lapso Paraguay y
Brasil tuvieron incrementos leves (35% y 8%, respectivamente), mientras que Perú,
Venezuela y Colombia extrajeron 1-20% menos en 2000-2001 que en 1992-1993 (Figura
10). Es necesario destacar que para la Argentina estas cifras representan casi
exclusivamente las actividades pesqueras en el área colonizada por L. fortunei: el 90% de
las extracciones de peces de agua dulce del país tiene lugar en la Cuenca del Plata
(Iwaskiw, 2001).
Dado que las estadísticas pesqueras de agua dulce de la Argentina son escasas y
poco fiables, los valores reportados por FAO deben considerarse como aproximados. Sin
embargo, estas cifras son confirmadas por otras fuentes de información, tales como
algunos datos del INDEC (Instituto Nacional de Estadísticas y Censos, Argentina,
http://www.indec.mecon.ar/), así como algunas agencias y organismos regionales y
provinciales (e.g., Iwaskiw, 2001). Por ejemplo, en la provincia de Santa Fe, cuyos
recursos pesqueros de agua dulce provienen casi exclusivamente del río Paraná, en el
período 1995-2001 las capturas aumentaron casi 10 veces (de unas 500 a 5376 tn),
mientras que la cantidad de licencias de pesca solamente se duplicó (de 660 a 1.214;
probablemente como resultado de las mejores capturas en los 3-4 años anteriores)
(Iwaskiw, 2001). Las estadísticas de exportación también apuntan en el mismo sentido:
los despachos argentinos de sábalo a Bolivia y Brasil aumentaron de 1.467 tn en 1990 a
19.699 tn en 2000 (INDEC).
En las pesquerías marinas estas tendencias no se repiten (los desembarcos de
Argentina aumentan sostenidamente durante los últimos 50 años, colapsando alrededor
de 1996 como resultado de la sobrepesca de la merluza; e.g., Renzi 2002), indicando que
las tendencias para las aguas interiores no son resultado de forzantes nacionales de
origen político o económico.
No hay duda de que las evidencias discutidas son sumamente especulativas y la
coincidencia temporal y espacial entre el ingreso de L. fortunei y el aumento de la pesca
dista mucho de demostrar que ambos fenómenos están relacionados. La coincidencia,
sin embargo es sugestiva, concuerda con evidencias previas del impacto de D.
polymorpha sobre los peces (e.g., Poddubny, 1966; Lvova, 1977; Thayer et al., 1997), y
15
es de esperar que contribuya a motivar los estudios necesarios para poner a prueba las
hipótesis propuestas.
Por otro lado, aun si se confirmara que la invasión de L. fortunei ha tenido alguna
influencia positiva sobre la pesca, ello no significa que las nuevas condiciones se
mantendrán indefinidamente, ni que globalmente los efectos del invasor sobre el
ecosistema sean beneficiosos.
En Europa se ha observado que muchos de los efectos de D. polymorpha sobre
los ambientes que invade son máximos unos 10 años después de la invasión, cuando el
animal llega a su densidad tope, pero luego las cantidades de D. polymorpha disminuyen
y los efectos se atenúan (Karatayev et al., 1997).
Por otro lado, el balance de perjuicios y beneficios debe considerar todos los
aspectos ligados con la invasión, y no solamente algunas relaciones tróficas. Además de
los efectos claramente nocivos sobre las instalaciones industriales (ver Darrigran y
Damborenea en este volumen), se ha sugerido que L. fortunei tiene efectos negativos
sobre varios organismos acuáticos (e.g., Darrigran et al., 1998; Mansur et al., 2003), y
aún no sabemos nada acerca de su importancia como competidor con otros filtradores.
Además, se han descripto para D. polymorpha importantes efectos sobre la transparencia
del agua, la abundancia del seston en general y la abundancia y composición del
fitoplancton y del zooplancton, la abundancia y distribución de macrófitas y perifiton, y los
ritmos de reciclado de nutrientes (Karatayev et al., 1997). También deben tenerse en
cuenta efectos menos obvios y de impacto más tardío. Por ejemplo, los recientes eventos
inéditos de parasitosis generalizadas de ciprínidos con metacercarias de trematodes en
ambientes de agua dulce del Japón fueron atribuidos a la introducción, alrededor de
1990, de ejemplares infestados de L. fortunei (Ogawa et al., 2004).
No hay dudas de que la translocación de especies es un fenómeno de
consecuencias imprevisibles y, muy frecuentemente, desastrosas. A pesar de la
experiencia adquirida y los esfuerzos que se invierten, lamentablemente en los últimos
años la tendencia global al aumento de eventos de dispersión artificial de especies va en
franco aumento. Sin embargo, una vez ocurrido el fenómeno debe ser analizado
objetivamente. La tendencia generalizada entre los investigadores a enfatizar solamente
los aspectos perjudiciales es comprensible, pero no ayuda evaluar estos fenómenos en
toda su magnitud.
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figuras
Figura 1. Estadios más representativos en el desarrollo larval de L. fortunei. Las escalas
representan 25 µm.
Figura 2. Fotografías de MEB (microscopía electrónica de barrido) de las valvas de L.
fortunei en diferentes estadios de desarrollo.
Figura 3. Representación esquemática de la velocidad de desarrollo de las larvas en
función de la temperatura del agua.
Figura 4. Representación esquemática del mecanismo de “dispersión por saltos”
presumiblemente utilizado por L. fortunei en el Paraná-Paraguay. Los números indican
sucesivas etapas de colonización (ver el texto para la explicación detallada).
Figura 5. Esquema de las condiciones experimentales utilizadas para las experiencias de
filtración.
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Figura 6. Tasas de filtración en función de la temperatura experimental (cada barra
representa un individuo).
Figura 7. Tasas de filtración por miligramos de peso seco en función de la talla de los
animales y de la temperatura experimental (media y desviación estándar).
Figura 8. Comparación de las tasas de filtración de L. fortunei con las reportadas para
otros bivalvos marinos y de agua dulce (*: datos tomados de Jørgensen, 1990).
Figura 9. Estimación de la energía disponible para L. fortunei procedente del fitoplancton,
la necesaria para satisfacer el metabolismo basal, y la disponible del material orgánico
particulado, en el delta inferior del río Paraná (sobre datos de Sylvester et al., 2004).
Figura 10. Evolución de las capturas de peces de agua dulce y marinos en los países
sudamericanos con mayor desarrollo de actividades pesqueras (los valores tabulados
representan más del 90% del total para Sudamérica) entre 1950 y 2001. Basado sobre
datos de FAO (http://www.fao.org/).