EFECTO DE AVES Y CANGREJOS SOBRE LA VEGETACIÓN ACUÁTICA DE LOS HUMEDALES Carlos RODRIGUEZ -VILLAFAÑE1 , Eloy BÉCARES 2 , Margarita FERNÁNDEZ -ALÁEZ 2 1: Instituto de Medio Ambiente. Universidad de León. La Serna 56, León (España). degcrv@unileon.es. 2: Área de Ecología. Universidad de León. E-24071 León (España). degebm@unileon.es. RESUMEN La introducción de especies exóticas como el cangrejo americano, así como el exceso de abundancia de aves acuáticas son dos causas potenciales de la desaparición de la vegetación y la pérdida de calidad ecológica de los humedales. El efecto de dichas comunidades se ha estudiado experimentalmente en las lagunas leonesas de Sentiz y Chozas. El cangrejo rojo provocó un cambio drástico en el sistema disminuyendo la riqueza de la s comunidades y la calidad del humedal. Las aves demostraron disminuir la riqueza de la vegetación favoreciendo el dominio de las menos depredables, pero a densidades medias de aves su efecto sobre la biomasa de plantas parece despreciable a corto plazo. 1.- INTRODUCCIÓN Son numerosos los estudios que recogen el papel fundamental de la vegetación acuática en el mantenimiento de la integridad ecológica de las zonas húmedas (Moss, 1990; Scheffer, 1990; Jepessen et al., 1997). Los macrófitos sumergidos participan en una serie de mecanismos de retroalimentación de forma que diversas variables físicas y químicas se mantienen, en presencia de vegetación acuática, dentro de los límites adecuados de desarrollo de la misma. Por otra parte esta vegetación sumergida sustenta una cadena trófica compleja, completamente diferente y mucho más diversa que las cadenas tróficas presentes en humedales sin vegetación (Carpenter & Lodge, 1986). Tradicionalmente los herbívoros de los humedales no han sido considerados como elementos capaces de regular ni la densidad ni la estructura de la comunidad de macrófitos (Lodge et al., 1998). Esta visión ha cambiado en la última década en la que numerosos estudios reflejan que este herbivorismo puede reducir la biomasa de macrófitos; así se ha demostrado para diferentes grupos de herbívoros como cangrejos (Nymstrom, 1999; Rodríguez et al, 2003), aves acuáticas (van Donk and Otte 1996; Lauridsen et al., 1993; Sondergaard et al., 1998; Blindow et al., 2000; Santamaría 2002) y peces (van Donk and Otte, 1996) y por tanto estos grupos pueden modificar el funcionamiento de los complicados procesos de retroalimentación en los que la vegetación acuática participa (Carpenter and Lodge 1986). La relación entre cambios en la vegetación y subsecuentes cambios en la densidad de las aves acuáticas han sido recogidos en numerosos proyectos de investigación a largo plazo (Sondergaard et al., 1998; Perrow et al. 1997; Mitchell and Perrow 1998; Blindow et al., 2000). El desarrollo de grandes densidades de macrófitos en un humedal tiene un efecto de atracción de aves acuáticas que acuden hacia él en busca de recursos alimenticios, refugio y lugares de nidificación. Sin embargo, si la densidad de aves es demasiado alta puede influir negativamente en las comunidades vegetales, afectando tanto a la biomasa como a la composición de especies de macrófitos, deteriorando la calidad ecológica del humedal por su efecto directo de ramoneo o indirecto a través de sus deyecciones (Lauridsen et al., 1993; van Donk and Gulati, 1995, Bortolus et al. 1998). El otro organismo de interés es el cangrejo rojo de Louisiana (Procambarus clarkii), cangrejo generalista introducido en Europa por primera vez en España en el año 1974 (Gutiérrez-Yurrita & Montes, 1999); desde entonces se ha expandido a la práctica totalidad de Europa. Su impacto en humedales ha sido descrito en términos de cambios en la disponibilidad de alimento y/o refugio, en el éxito reproductivo de otras especies (GutiérrezYurrita & Montes, 1999), y efectos directos sobre la flora y fauna acuática (Nyström & Pérez, 1998; Angeler et al., 2001; Cronin, 2002); sin embargo el alcance de estos efectos en los sistemas y su canalización a través de las cadenas tróficas no se ha determinado hasta fechas recientes (Rodríguez et al, 2005). El presente trabajo revisa el papel de estos organismos en humedales de Castilla y León a través de dos experimentos realizados en sendas lagunas, con el fin de cuantificar su efecto en las condiciones de abundancia media normalmente encontradas en dicha Comunidad. 2.- MATERIAL Y MÉTODOS. 2.1.- Estudio de Procambarus clarkii en la laguna de Chozas. La laguna de Chozas es una pequeña masa de agua somera (9 ha y una profundidad máxima de 1.8 m) situada en León (NO España) rodeada de una pequeña extensión de humedal de pradera que aloja una importante colonia nidificante de avefría (Vanellus vanellus). Hasta el año 1997 la laguna de Chozas atrajo la atención de numerosos especialistas de diferentes campos de la ciencia debido a la diversidad y particularidades ecológicas que presentaba. Sin embargo, en el transcurso del verano de 1997 la laguna se vio seriamente afectada por un impacto que eliminó la práctica totalidad de la cubierta vegetal sumergida que se tradujo en una pérdida radical de la transparencia de sus aguas debido a la proliferación de fitoplancton y en la desaparición de muchas especies emblemáticas de esta área protegida. En la laguna de Chozas se realizaron experimentos consistentes en colocar recintos de exclusión del cangrejo rojo colocados sobre áreas de vegetación relicta. El estudio consistió en excluir los cangrejos en algunos limnocorrales, así como incluirlos a densidades conocidas en otros con el fin de comprobar su efecto sobre la vegetación. Los detalles de este experimento se detallan en Rodríguez-Villafañe et al. (2003, 2005) 2.2.- Efecto del herbivorismo aviar en la laguna Sentiz. Con objeto de evaluar el efecto del herbivorismo de las aves acuáticas en la biomasa y composición de especies de la comunidad de macrófitos en los lagos someros se colocaron en la laguna de Sentiz (SE León), 6 limnocorrales de exclusión de aves en zonas con semejante cobertura vegetal. Mensualmente se muestreó la vegetación mediante un rastrillo y se calculo su composición específica y el peso fresco (FW) y seco (DW) de cada especie. Además, durante el periodo de floración de Myriophyllum alterniflorum (Junio y Julio), se efectuaron contajes de pedúnculos florales de esta especie tanto en la vegetación sin depredación como en la de los puntos control. Las especies de aves acuáticas y la abundancia de cada una de ellas se registraron quincenalmente. Detalles del experimento se detallan en Rodríguez et al. (2006) 3.- RESULTADOS Y DISCUSIÓN 3.1.- ¿Controlan las aves acuáticas la vegetación de los humedales? Los datos de biomasa de macrófitos recogidos en este estudio (Figura 1) reflejan que el herbivorismo de las aves acuáticas no tiene incidencia en la vegetación durante el invierno, periodo que diversos autores (Lauridsen et al, 1993; van Donk y Otte, 1996; Blindow et al, 2000; Santamaría y Rodríguez-Gironés, 2002) coinciden en señalar como crítico para que tenga lugar un impacto significativo del herbivorismo. A) B) 350 45 300 40 200 25 150 20 15 100 10 250 Plant biomass (g /m 2) AVES (ind/ha) 30 PLANTAS (g DW/m2) 300 250 35 200 150 100 50 5 50 17-Oct 21-Sep 26-Jul 24-Aug 27-Jun 02-Jun 26-Apr 15-May 19-Apr 30-Mar 24-Mar 10-Mar 23-Feb 26-Jan 0 11-Feb 0 0 Feb Mar Apr Jun Jul Aug Oct IN OUT Month Figura 1. A) Abundancia total de aves (cuadrados negros), fochas (blancos) y biomasa de plantas (triángulos) durante el estudio. B) Biomasa de vegetación dentro (cajas negras) y fuera (blancas) de los limnocorrales de exclusión. Puede observarse el desplazamiento en los picos de crecimiento de cada zona. El ramoneo de macrófitos en Sentiz tiene importancia al comienzo del verano, en este periodo el herbivorismo claramente reduce la pendiente de la curva de crecimiento vegetal, limitando el máximo de biomasa alcanzado (30% más vegetación dentro de las exclusiones). Por lo tanto la actividad ramoneadora intensiva de las aves tiene lugar durante el periodo de desarrollo de la vegetación y es llevado a cabo por aves nidificantes. Otros estudios (van Donk y Otte, 1996; Sondergaard et al, 1996; Froelich y Lodge, 2000; Santamaría y Rodríguez-Gironés, 2002) realizados en latitudes más septentrionales señalan que este herbivorismo ocurre al final del otoño y durante el invierno como consecuencia de la agregación de bandos migratorios. Dinámica que también se observa en otros humedales de la región que sirven de refugio o parada invernal de las aves migratorias. El funcionamiento de estos humedales con densidades medias de aves nidificantes parece permitir contrarrestar la presión depredadora de dichas aves (Sandsten 2002) y por tanto el herbivorismo de las aves acuáticas tiene un efecto leve en la vegetación en la mayoría de los casos. Esta situación es muy diferente a la que se observa en sistemas con muy débil recolonización vegetal y/o grandes densidades de herbívoros (Marklund et al, 2002), como puede ser el caso de Villafáfila, donde las excesivas densidades de aves han eliminado la vegetación acuática de las lagunas. Si bien es patente el hecho de que no hay efecto significativo del herbivorismo intensivo en la biomasa final de macrófitos al final de un ciclo completo de desarrollo, la depredación selectiva sobre algunas especies o sobre algunas estructuras vegetales de alto valor alimenticio detectados en este estudio podrían afectar a la capacidad reproductora de las especies consumidas y por tanto a la composición de especies de la comunidad vegetal. Especies de macrófitos como Ceratophyllum demersum (Figura 2) y Potamogetum gramineus mostraron un incremento estadísticamente significativo de su biomasa en áreas bajo exclusión de aves acuáticas. Por otra parte ha podido ser detectado en este estudio la depredación selectiva de las aves acuáticas sobre ápices florales de macrófitos. La reducción del número de estas estructuras en la vegetación es atribuible principalmente al ramoneo de las fochas, única especie de herbívoro presente durante la floración, y es plausible pensar que pueda tener un efecto notorio a medio y largo plazo en la sustitución paulatina de unas especies por otras, que además podría estar influenciada por la coincidencia del periodo de cría de la focha con la floración de algunas especies. A) B) 2,5 40 90 35 80 PLANTS (g DW/m2) 70 25 60 50 20 40 15 30 10 WATERFOWLS (ind/ha) 30 flower buds / g DW plant 100 2 1,5 1 0,5 20 5 10 0 0 Feb Mar Apr Jun Jul Aug 0 June July Oct Figura 2: A) Biomasa de C demersum dentro (negro) y fuera (blanco) de las exclusiones de aves, junto con las densidades de aves (línea) a lo largo del año. B) Abundancia de yemas en M. alterniflorum dentro (negro) y fuera de las exclusiones. Los resultados del estudio demuestran que las aves acuáticas nidificantes no tienen un efecto significativo sobre la biomasa de la vegetación acuática en los humedales estudiados. Sin embargo su efecto depredador puede ser muy importante determinando la composición de especies vegetales en dichos humedales, eliminando las especies más asimilables y permitiendo el dominio de las menos depredables. 3.2.- La introducción de especies y su efecto sobre la vegetación. Efecto del cangrejo rojo americano en Chozas. Numerosos estudios etológicos señalan que muchas de las especies de decápodos son omnívoros generalistas (Cronin, 1998; Nyström 1999; Parkyn et al 2001); por tanto el efecto de su introducción en sistemas acuáticos no queda restringido al desplazamiento de los decápodos autóctonos sino que se proyecta al resto de niveles de la cadena trófica, potenciando el desacoplamiento de los mismos y la desestabilización de los mecanismos de autocontrol (Gutiérrez-Yurrita et al., 1998, Axelsson et al., 1997; Nyström, 1999) Durante el comienzo de la primavera de 1997 se registró la destrucción de la vegetación de gran parte de la laguna de Chozas; el valor de biomasa en el verano descendió desde los 800 gDW en 1996 hasta 70 gDW (descenso superior al 90% de la biomasa; en cobertura la reducción fue del 98%), aunque la destrucción alcanzó de diferente manera a las diferentes especies de macrófitos (Fernández-Aláez et al. 2002). El establecimiento de áreas de exclusión de Procambarus clarkii en la laguna de Chozas permitió el desarrollo de vegetación en todos los limnocorrales con este tratamiento, incluso hasta alcanzar biomasas significativas y coberturas cercanas a las anteriores a la introducción de esta especie en Chozas. De forma significativa se pudo constatar que aunque dentro de las exclusiones la turbidez del agua era idéntica a la registrada en el conjunto de la laguna el desarrollo de biomasa vegetal no se vio afectado por esta circunstancia ni por la presencia a densidades normales de las especies de peces inventariadas en Chozas (Rodríguez et al. 2003, 2005). Por otra parte los experimentos de inclusión de Procambarus clarkii en recintos previamente excluidos de su depredación para propiciar el desarrollo de vegetación, puso de manifiesto que, a las densidades encontradas en la laguna de Chozas (1 ind./m2 ), esta especie de cangrejo es capaz de destruir en dos semanas coberturas vegetales cercanas al 100%. Además se constató que la destrucción de la vegetación se debía principalmente a daños no consuntivos que se producían como consecuencia de la actividad béntica de este cangrejo que sólo consume una pequeña parte de la biomasa vegetal que daña. La desaparición de comunidades animales se produjo en todos los niveles de la cadena trófica, desde los macroinvertebrados directamente asociados a la vegetación sumergida, hasta vertebrados como anfibios y aves que dependían de esta vegetación en diferente medida, bien como lugar de reproducción o como fuente de alimentación. Al mismo tiempo, otras especies que dependían tróficamente de éstas se vieron igualmente afectadas por la desaparición de la vegetación, de forma que ante la ausencia del hábitat y el alimento que hasta ese momento había proporcionado la comunidad de macrófitos de Chozas toda la cadena trófica se desmoronó por su base siguiendo la teoría de la cascada trófica (Carpenter & Kitchell, 1993; Hargeby et al, 1994). Antes 95% 31 50 6 Cobertura vegetal Macroinvertebrados (Gen) Aves acuáticas (sp.) Anfibios (sp.) Después <3% 9 26 1 % eliminación 99 71 52 83 Tabla I: Resúmen de las pérdidas de diversidad en flora y fauna registradas en Chozas de acuerdo a los inventarios realizados antes y después de la introducción de P. clarkii. Parece probado que P. clarkii tiene como principal efecto directo negativo la eliminación de la vegetación y el posible daño a las poblaciones de anfibios. Por otra parte parece existir un efecto directo positivo sobre sus depredadores (ardeidas y ciconiformes), quienes tienden a aumentar de densidad. La desaparición de la vegetación supone la eliminación de la fauna invertebrada asociada, y por tanto una reducción de recursos alimenticios, refugio y lugares de puesta para anfibios y aves (ej. patos y fochas). El cambio súbito a fase turbia, causado por la desaparición de la vegetación tiene un efecto de retroalimentado sobre el incremento de turbidez y empeoramiento de las condiciones lumínicas en el fondo de la laguna que impide la recuperación de la vegetación, aún en el caso de que el cangrejo desapareciese. Esta fase turbia podría ir acompañada de un aumento en las densidades de peces bentívoros (Jeppesen & Sammalkorpi, 2002), lo que favorece el incremento de aves piscívoras como garzas, garcetas, cigüeñas, somormujos y cormoranes. CANGREJO ROJO AUMENTO ARDEIDAS REDUCCION ANFIBIOS DISMINUCION PECES DISMINUCIÓN INVERTEBRADOS REDUCCIÓN AVES ACUATICAS DESTRUCCIÓN MACRÓFITOS FASE TURBIA DOMINADA POR FITOPLANCTON TURBIDEZ Figura 3: Efectos directos (flechas gruesas) e indirectos (delgadas) de la introducción del cangrejo rojo en los humedales. En definitiva, tanto los experimentos llevados a cabo sobre el papel trófico de Procambarus clarkii como las propias observaciones e inventarios realizados tras su introducción parecen indicar que su dieta omnívora y carácter oportunista (Feminella y Resh, 1987; Gutierrez-Yurrita et al, 1998; Correia, 2002) han tenido un efecto sobre el resto de comunidades, bien directa o indirectamente (Fig. 1), deteriorando la calidad ecológica de la laguna. Como se ha demostrado en algunos estudios (Rodríguez et al. 2004), a diferencia del cangrejo rojo, el cangrejo autóctono (Austrapotamobius pallipes) previamente existente en los humedales, demostró no tener un efecto agresivo sobre la vegetación manteniendo la calidad ecológica del ecosistema. 4.- AGRADECIMIENTOS El presente trabajo fue financiado por el proyecto de la UE, Shallow lakes and ecological function of nutrients and fishes along a latitudinal gradient (SWALE ) (ENV4-CT97-0420). Los autores agradecen la ayuda en las labores de campo de Ana Conty y Celia de la Vega. 5.- BIBLIOGRAFÍA ALEGRE, J., A. HERNÁNDEZ, T. VELASCO (1991). Las aves acuáticas en la provincia de León. Alegre, Hernández y Velasco Eds. León. 78 pp. ANGELER, D. G., S. SÁNCHEZ-CARRILLO, G. GARCÍA, M. ALVAREZ-COBELAS, 2001. The influence of Procambarus clarkii (Cambaridae, Decapoda) on water quality and sediment characteristics in a Spanish floodplain wetland. Hydrobiologia 464: 89-98. AXELSSON, E., P. 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