Germinación y disponibilidad de nutrientes

Germinación y disponibilidad de nutrientes: efecto
de los excrementos en la germinación de semillas
y desarrollo inicial de plántulas de varias especies
herbáceas de pastizales mediterráneos con
distinta respuesta al pastoreo.
TESIS DE MAESTRÍA
Carlos Pérez Carmona
Febrero de 2010
Índice
Introducción ............................................................................................................................... 1
Objetivos e hipótesis .................................................................................................................. 3
Material y métodos ..................................................................................................................... 4
Análisis estadísticos ............................................................................................................... 6
Resultados .................................................................................................................................. 9
Diferencias en la germinación ................................................................................................ 9
Diferencias en T50 ............................................................................................................... 11
Crecimiento de la raíz a los tres días. ................................................................................... 16
Crecimiento de la raíz a los cinco días. ................................................................................ 17
Discusión .................................................................................................................................. 21
Conclusiones ............................................................................................................................ 24
Bibliografía............................................................................................................................... 25
Germinación y disponibilidad de nutrientes: efecto de los
excrementos en la germinación de semillas y desarrollo inicial de
plántulas de varias especies herbáceas de pastizales mediterráneos
con distinta respuesta al pastoreo.
Carlos Pérez Carmona (carlos.perez@uam.es)
Resumen
Según su respuesta al pastoreo en términos de presencia o abundancia relativa, las especies de
pastos se clasifican tradicionalmente como increasers o decreasers. Sin embargo, aun no han
sido aclarados los mecanismos de respuesta a las acciones de los herbivoros de ambos grupos
de especies. Una de estas acciones es el aporte de excrementos al suelo. Mediante un
experimento en fitotrón, se hicieron germinar y crecer, bajo distintas concentraciones de un
lixiviado de excrementos de vaca, siete parejas de especies anuales de la misma familia,
típicas de pastos mediterráneos con distinta respuesta al pastoreo. Se controló el porcentaje de
germinación, el T50 y la longitud de la radícula a los 3 y 5 días. La hipótesis de partida era
que las especies incluidas en el grupo de increasers se comportarían más eficientemente que
las decreasers a la hora de germinar y/o establecerse (desarrollar radículas mas largas) en los
ambientes ricos en nutrientes que producen los lixiviados. Los resultados muestran que, a
pesar de la gran variabilidad entre las distintas familias en los indicadores de germinación, las
diferencias en estos parámetros entre ambos tipos de especies se maximizan a favor de las
increasers en concentraciones intermedias del lixiviado. Del mismo modo, la longitud de la
radícula a los cinco días de las decreasers fue menor que en el control debido a la aplicación
del tratamiento, mientras que la de las increasers no resultó afectada. Se pone de manifiesto
que el aporte de excrementos del ganado puede tener un efecto importante en la composición
específica de los pastizales, al aumentar la capacidad colonizadora de las increasers frente a
las decreasers. Existen indicios de que la aptitud competitiva y la capacidad de resistir a la
sequía de las decreasers se ven mermadas por la adición de excrementos.
Palabras clave: Anuales; Colonización; Pastos; Radícula; Umbrales de pastoreo.
Este trabajo ha contado con la inestimable contribución de los directores del mismo, Begoña
Peco y Francisco M. Azcárate, cuyos comentarios y correcciones han sido de gran ayuda, y
siempre interesantes. Desiré Rivera y Berta Martínez participaron en la recolección de
semillas y, junto con Irene Guerrero e Iker Dobarro me soportaron, escucharon y aconsejaron.
La ayuda de mis hermanos, José Luis y Pablo Pérez fue clave en el montaje del experimento.
Introducción
El pastoreo extensivo por grandes herbívoros influye decisivamente en la abundancia relativa
de especies, composición y estructura de las comunidades de herbáceas presentes en los
pastos mediterráneos (Noy-Meir et al., 1989; Traba, 2000; Peco et al., 2005). El pastoreo es
un factor fundamental en la conformación y mantenimiento de estos sistemas, ya que actúa de
diversas maneras sobre la vegetación, consumiendo hojas, flores, frutos y raíces, pisoteándola
e incorporando excrementos y orina. Los efectos de estas acciones afectan a las tasas de
colonización y extinción de las plantas presentes en la comunidad (Olff y Ritchie, 1998), y
actúan como filtro de las especies que la componen. Buena parte de las especies son
exclusivas de sitios pastoreados o no pastoreados, siendo relativamente pocas las especies que
aparecen a la vez en las dos zonas, por lo que la conservación de ambos tipos de ambientes es
de una importancia considerable para el mantenimiento de la biodiversidad (Peco et al.,
2006).
Según su respuesta al pastoreo en términos de abundancia o presencia en una zona
determinada, las especies se califican generalmente como increasers, si aumentan con éste, o
decreasers, si disminuyen. Sin embargo, esta clasificación no es siempre consistente, ya que
ciertas especies pueden clasificarse en uno u otro grupo en función de las características
ambientales y la composición específica de la comunidad en la que se encuentren (Vesk y
Westoby, 2001; Pakeman, 2004). En los últimos años, diversas lineas de investigación se han
propuesto identificar cuáles son los caracteres funcionales de las plantas asociados al
pastoreo. Aunque de nuevo se han encontrado inconsistencias en la respuesta al pastoreo de
ciertos caracteres, parece existir un cierto consenso en que el pastoreo favorece a las anuales
frente a las perennes, a las de pequeña altura frente a las grandes, a las de porte rastrero frente
a las de porte erecto y a las que poseen estolones o tienen forma de roseta (Díaz et al., 2007).
Muchos estudios han tratado de explicar estos cambios a través de diversos mecanismos que
difieren en unas u otras especies, entre los que se encuentran la tolerancia a la herbivoría
(Anderson y Briske, 1995; del-Val y Crawley, 2005; Bonamoni et al., 2006, Wise y
Abrahamson, 2007), la selectividad de los herbívoros (Anderson y Briske, 1995, Cingolani et
al., 2005), la dispersión de semillas por parte de estos (Malo y Suárez, 1995), la alteración
que producen en los ciclos de nutrientes (Peco et al., 2006; Holdo et al., 2007, Tárrega et al.,
1
2009) o los cambios que provocan en el ambiente lumínico en el que germinan las semillas
(Dobarro et al., 2010), así como la interacción entre estos (Kohler, 2004; Dobarro, 2009).
Sin embargo, hasta la fecha, pocos estudios han tratado de cuantificar experimentalmente
cómo difiere la respuesta de increasers y decreasers ante diferentes acciones del ganado. Los
estudios experimentales en condiciones de campo parecen indicar que las acciones del ganado
que tienen una mayor importancia relativa en la conformación de las comunidades típicas de
zonas pastadas son la defoliación y el pisoteo, mientras que el aporte de heces parece tener un
menor efecto (Kohler et al., 2004; Kohler et al., 2006; Dobarro, 2009). Muy pocos estudios
de laboratorio han examinado el comportamiento de las especies ante diferentes
perturbaciones agrupándolas según su respuesta al pastoreo. Los resultados obtenidos por delVal y Crawley (2005) para varias especies herbáceas británicas indican que las increasers
toleran la defoliación mejor que las decreasers, mientras que Dobarro et al. (2010)
encontraron diferencias en la germinación de ambos grupos de especies ante diferentes
composiciones lumínicas, que indican que las increasers germinan peor que las decreasers en
ambientes en los que la relación Rojo/Rojo lejano alerta sobre la existencia de posibles
competidoras.
Ningún estudio experimental ha tenido en cuenta el efecto de los excrementos en la
germinación como posible explicación de la respuesta al pastoreo de las anuales. Se sabe que
los lixiviados de los excrementos del ganado aportan gran cantidad de nutrientes y
compuestos fitotóxicos (Hoekstra et al., 2002), y que algunos de estos compuestos influyen
tanto en la germinación como en el desarrollo inicial de las plantas (Hillhorst y Karssen,
2000; Baskin y Baskin, 2001; Farnsworth, 2008; Berendse y Möller, 2009; Luna y Moreno,
2009). La germinación tiene un papel determinante en las comunidades de anuales (Peco,
1989; Turnbull et al., 1999). Cabe esperar, por tanto, que la influencia de los lixiviados de los
excrementos en la germinación y establecimiento de las distintas especies sea uno de los
mecanismos que pueden explicar su presencia en ambientes pastoreados.
2
Objetivos e hipótesis
Este trabajo trata de esclarecer si la tasa de germinación y el crecimiento de la radícula de
distintas especies anuales clasificadas como increasers y decreasers se ven afectadas de
diferente manera por los lixiviados procedentes de excrementos de vaca.
Cabe esperar que las especies incluidas en el grupo de increasers se comporten más
eficientemente que las decreasers a la hora de germinar y/o establecerse en los ambientes
ricos en los nutrientes que producen los lixiviados.
El presente trabajo evalúa cómo varían las diferencias de germinación entre especies
increasers y decreasers de la misma familia, así como la longitud de sus raíces en los
primeros días de desarrollo de las plántulas en función de la concentración de excrementos a
la que se hallan sometidas.
3
Material y métodos
En junio de 2009 se recogieron en pastos de Pedrezuela (Madrid) y en el monte de
Moncalvillo de San Agustín de Guadalix (Madrid; descripción de la zona en Traba, 2000),
frutos con semillas de 14 especies de herbáceas, siete increasers y siete decreasers, de cinco
familias distintas. Para evitar el efecto de la filogenia, se agruparon las especies por parejas,
cada una formada por una increaser y una decreaser de la misma familia, por lo que cada
familia estuvo representada por al menos dos especies, siendo el número de increasers igual
al de decreasers en cada familia (Tabla 1). El carácter de increasers o decreasers de las
especies se determinó basándose en datos obtenidos en estudios anteriores en la zona del
Cerro de San Pedro, Madrid (Peco et al., 2005; Peco et al., 2006; de Pablos, datos no
publicados; Carmona, datos no publicados). En los casos de las familias Leguminosae y
Poaceae, que contaron con dos parejas cada una, una de ellas era de especies del mismo
género.
Tabla 1. Familias y parejas de especies seleccionadas para el experimento clasificadas según su
respuesta al pastoreo.
Familia
Brassicaceae
Caryophyllaceae
Leguminosae
Plantaginaceae
Poaceae
Increaser
Brassica barrelieri (L.) Janka
Spergularia purpurea (Pers.) D. Don
Astragalus pelecinus (L.) Barneby
Trifolium glomeratum L.
Plantago coronopus L.
Poa annua L.
Vulpia muralis (Kunth) Nees
Decreaser
Alyssum granatense Boiss. & Reuter
Silene scabriflora Brot.
Vicia lathyroides L.
Trifolium strictum L.
Plantago lanceolata L.
Micropyrum tenellum (L.) Link
Vulpia ciliata Dumort.
A finales de Enero de 2009 se recogieron cinco Kg de heces frescas de vaca (100 gramos por
excremento, tomados de 50 excrementos distintos) en la finca de Moncalvillo. Estos
excrementos se secaron en invernadero durante dos semanas, y posteriormente fueron
mezclados, disgregados y almacenados en bolsas de papel en laboratorio.
Las semillas de cada especie se colocaron sobre papel de filtro en placas Petri de 5 cm de
diámetro con una capa de aproximadamente 1.1 g de vermiculita. En cada placa se colocaron
25 semillas de una misma especie. Las placas se dispusieron en bandejas de aluminio de
27.8x17.7x4.9 cm3, estando presentes las 14 especies en cada una de las bandejas. En cada
bandeja se aplicó uno de los tratamientos, que consistían en la adición de 6 ml del lixiviado de
4
excrementos de vaca con diferentes concentraciones y un control con agua destilada. El
número total de tratamientos fue de cinco.
Para la obtención de los lixiviados se trituraron los excrementos secos con un pasapurés, y se
pesaron posteriormente. Se añadieron tres litros de agua por cada Kg de excrementos y se
mezcló hasta conseguir una muestra estandarizada al 25% en peso. Dicha mezcla se introdujo
posteriormente en una cafetera de émbolo de nueve cm de diámetro sobre la que se ejerció
una presión de 0.2 Kg/cm2 durante un tiempo de 30 segundos, consiguiéndose de este modo
un lixiviado de excrementos con una alta concentración (denominado a partir de ahora
extracto al 25%). De dicho extracto se obtuvieron tres diluciones con agua destilada, con lo
que se consiguió finalmente un amplio rango de concentraciones: 25% (concentración inicial),
10%, 5% y 1%. En el extracto al 25%, se determinó el porcentaje de Nitrógeno y Carbono por
medio de un analizador elemental (CHNS-932, LECO Corporation, Michigan, USA) y se
analizó el contenido en aniones y cationes con un cromatógrafo iónico (D600, Dionex
Corporation, California, USA).
Se realizaron seis réplicas por cada uno de los cinco tratamientos, por lo que fueron necesarias
30 bandejas, que se distribuyeron de manera aleatoria en dos cámaras de germinación modelo
Ibercex V-450 (Fig. 1). Las réplicas se mantuvieron en un régimen de 12 h (20 ºC) – 12 h (10
ºC) de iluminación/oscuridad y temperatura.
Todos los días se controlaba visualmente el nivel de humedad de las placas y se añadía agua
para mantenerlo constante. Además, se dejaron dos bandejas con agua en la parte inferior de
cada cámara para prevenir la sequedad.
La duración del experimento fue de seis semanas en las que diariamente se controló el número
de semillas germinadas en cada placa. Al finalizar el experimento se identificaron las semillas
viables no germinadas mediante una prueba de presión. Para cada placa se determinó el
porcentaje de semillas viables germinadas y el T50 (tiempo transcurrido en días hasta alcanzar
el 50% de germinaciones). Con estos parámetros se calcularon dos índices: la diferencia de
germinación (DG) y la diferencia de T50 (DT50), que resultan respectivamente de restar al
porcentaje de germinación y al T50 de cada increaser los de su pareja decreaser de la misma
familia en cada bandeja.
5
Figura 1. Distribución de las unidades experimentales.
Por otra parte, se midió la longitud de las raíces, para lo cual las semillas recién germinadas se
separaron del resto y se pusieron en una placa que había recibido el tratamiento
correspondiente. Se identificaron mediante la fecha en la que se hizo el trasplante y se dejaron
crecer hasta que alcanzaran los tres o cinco días. Posteriormente se escanearon las plántulas,
obteniéndose una imagen de las mismas, con la que se determinó la longitud de la raíz a una
determinada edad (tres y cinco días) de al menos cuatro germinaciones por especie y
tratamiento por medio del programa Autocad 2008. Para tres de las especies (Astragalus
pelecinus, Vicia lathyroides y Trifolium strictum) no se pudo tomar esta medida por falta de
germinaciones suficientes.
Análisis estadísticos
Se realizaron regresiones lineales para cada familia para observar la influencia del tratamiento
en DG y DT50. La variable explicativa (continua) utilizada fue la concentración del lixiviado.
Utilizar las diferencias en los índices en lugar del porcentaje de germinación y el T50 de cada
especie favorece la normalidad de las variables respuesta.
Para testar la hipótesis de que las especies decreasers se verían perjudicadas con respecto a
las increasers en presencia del extracto de excrementos, tanto DG como DT50 fueron
analizados por medio de modelos lineales de efectos mixtos (Bates, 2005; Gelman y Hill,
2007). Se utilizó la familia como variable de agrupación con efectos aleatorios, permitiendo
que la intercepta pudiera variar por grupos. De este modo se obtuvieron los efectos fijos para
6
la intercepta (la DG y DT50 típicas en ausencia de tratamiento) y para la pendiente con
respecto al tratamiento (el cambio típico en DG y DT50 por cada aumento del 1% en la
concentración del tratamiento). El modelo puede escribirse como:
yi ~ N ( αj[i] + βxi , σy2),
para i = 1, …, n,
αj ~ N (µα , σα2),
para j = 1, …, J,
con,
(1)
donde,
• yi = valor de la variable respuesta obtenido para cada placa.
• α = intercepta.
• j[i] = familia a la que pertenece la placa i-ésima.
• β = pendiente de la regresión.
• xi = valor del predictor (concentración del lixiviado) en la placa i-ésima.
• σy2 = varianza dentro de las familias. Se asume que es constante.
• σα2 = varianza entre familias.
Este tipo de modelo permite estimar el porcentaje de la variabilidad total debida a la
variabilidad entre familias (Crawley, 2007). Los datos de DT y DT50 pertenecientes a la
familia Leguminosae se excluyeron de estos análisis por falta de germinaciones suficientes.
Para la longitud de las raíces se analizaron por separado los registros tomados en raíces de 3 y
5 días. Se realizaron modelos similares a los explicados para DG y DT50, en los que se
utilizaron como variables explicativas el tratamiento (variable continua) y la clasificación de
la especie (variable categórica con dos niveles: increasers y decreasers), así como la
interacción entre ambas. En los modelos de efectos mixtos se utilizó la familia como variable
de agrupación. La formulación de los correspondientes modelos es similar a (1), pero β y xi
son en este caso dos vectores (de coeficientes y predictores, respectivamente), en lugar de dos
escalares. No se calculó la diferencia de longitud entre las parejas de especies ya que el
número de muestras disponibles no era igual para todas las especies y los datos de la longitud
de la raíz de cada especie se distribuían normalmente.
7
Para todas las variables respuesta se realizaron modelos en los que se suponía una respuesta
lineal ante el tratamiento y regresiones por partes en los que esta relación no es lineal a lo
largo de todo el rango del predictor (Toms y Lesperance, 2003; Cottingham et al., 2005; delVal y Crawley, 2005). Se seleccionaron los modelos con menor puntuación para el Criterio de
Información de Akaike (Sasaki et al., 2008). Tanto DG como DT50 presentaron una respuesta
no lineal ante los distintos tratamientos, por lo que se utilizaron regresiones por partes para
determinar los umbrales a partir de los cuales cambiaba dicha respuesta. La relación entre la
longitud de la raíz y el tratamiento era lineal, lo que hizo que no se utilizaran regresiones por
partes para esas variables. Todos los análisis se realizaron con el paquete estadístico R
v2.10.1 (R Development Core Team. 2009).
8
Resultados
Los resultados de los análisis químicos efectuados se muestran en la Tabla 2.
Diferencias en la germinación (DG)
Las familias, Poaceae y Caryophyllaceae presentaron umbrales en su respuesta a la
concentración del lixiviado (a las concentraciones de 5% y 1% respectivamente).
Brassicaceae presentó también un efecto marginalmente significativo del tratamiento a
concentraciones inferiores al 1%. Para estas tres familias, concentraciones del tratamiento
inferiores a las del umbral hacían aumentar DG, mientras que concentraciones mayores hacían
que DG disminuyese (en el caso de la familia Caryophyllaceae) o no variasen
significativamente. La familia Plantaginaceae tuvo una respuesta marginalmente significativa
a lo largo de todo el rango de concentraciones utilizado. La familia Leguminosae no se vio
significativamente afectada por el tratamiento (Tabla 3; Fig. 2).
En el modelo de efectos mixtos, el factor familia explicó el 47.4% de la variabilidad
encontrada en DG. La diferencia en los porcentajes de germinación entre increasers y
decreasers no fue significativamente distinta de cero en el control (7.41±9.06%, media±error
estandar), pero sí se apreciaron diferencias estadísticamente significativas entre los dos grupos
de especies para los tres niveles más bajos del tratamiento en los que las especies del grupo de
las
increasers
germinaron
más
que
las
decreasers
(DG1%=22.46±10.30%;
DG5%=21.94±7.61%; DG10%=21.38±7.90%; DG25%=15.61±10.41%).
La regresión por partes indicó que el efecto del tratamiento en DG era mucho mayor (Tabla
4) entre el control y un umbral que se sitúa en el 1% de concentración. Por encima de dicho
umbral, el aumento de la concentración del lixiviado no muestra un efecto significativo (Fig.
3).
9
Figura 2. Efecto de la concentración del lixiviado de excrementos sobre la diferencia de germinación
entre increasers y decreasers para las distintas familias, analizado mediante regresión por partes. Las
líneas discontínuas indican los intervalos de confianza al 95% de las regresiones. Los p-valores (P)
indican el ajuste de los modelos a lo largo de todo el rango de concentraciones utilizadas. El gráfico se
ha corregido para evitar el solapamiento de los puntos y facilitar su visualización añadiendo una
pequeña cantidad de ruido en el eje horizontal.
10
Figura 3. Efecto de la concentración del lixiviado de excrementos sobre la diferencia de germinación
entre increasers y decreasers analizado mediante regresión por partes. Las líneas grises muestran la
incertidumbre en la regresión. El modelo para concentraciones inferiores al 1% es: y = 6.91 + 15.95x.
El modelo para concentraciones superiores al 1% es: y = 23.09 – 0.23x. El gráfico se ha corregido para
evitar el solapamiento de los puntos y facilitar su visualización añadiendo una pequeña cantidad de
ruido en el eje horizontal.
Diferencias en T50
Las regresiones por partes para cada familia confirmaron la existencia de umbrales críticos en
la respuesta de DT50 a la concentración del lixiviado para las familias Brassicaceae (10%),
Caryophyllaceae (5%) y Plantaginaceae (5%). Por debajo de esas concentraciones, el
aumento de DT50 era proporcional a los aumentos en la concentración del lixiviado.
Concentraciones mayores no mostraron efectos significativos para Brassicaceae y
Caryophyllaceae, y supusieron una disminución de DT50 marginalmente significativa para
Plantaginaceae. La familia Poaceae presentó una correlación positiva entre la concentración
aplicada y DT50 a lo largo de todo el rango de tratamientos, sin ningún umbral identificable.
Leguminosae no presentó ninguna respuesta significativa al tratamiento (Fig. 4). Los
coeficientes de las distintas regresiones se muestran en la Tabla 3.
El factor familia explicó el 41.4% de la variabilidad encontrada en DT50. En ausencia de
tratamiento, las especies increasers germinaron más rápido que las decreasers (3.71±1.42
11
días). La diferencia en la velocidad de germinación se mantuvo a favor de las increaser en
todas las concentraciones del lixiviado estudiadas.
Para concentraciones de lixiviado menores del 5%, aumentos en la concentración hicieron
aumentar las diferencias en la velocidad de germinación entre increasers y decreasers,
mientras que a concentraciones mayores no pareció existir efecto del tratamiento (Tabla 4;
Fig. 5).
Tabla 2. Resultados del análisis químico de la concentración al 25% del lixiviado de heces utilizado.
N total
(mg/g)
0.40
C total
(mg/g)
3.10
Cl-(ppm)
360.3
PO43-(ppm)
423.9
SO42-(ppm)
732.6
Na+(ppm)
27.6
K+(ppm)
1695.8
NH4+(ppm)
9.3
Tabla 3. Umbrales, media de las pendientes con respecto a la concentración del lixiviado para cada
parte de la regresión (β) y p-valores (P) de las pendientes de los modelos lineales para la diferencia de
germinación (DG) y la diferencia de T50 (DT50) de cada familia.
Familia
BRASSICACEAE
CARYOPHYLLACEAE
LEGUMINOSAE
PLANTAGINACEAE
POACEAE
Variable
respuesta
DG
DT50
DG
DT50
DG
DT50
DG
DT50
DG
DT50
Umbral
detectado
1%
10%
1%
5%
−
−
−
5%
5%
−
β(x<umbral)
13.13
0.68
30.29
0.90
-0.14
-0.15
0.53
1.24
4.10
0.15
P
0.051
0.002
0.003
0.027
0.535
0.446
0.085
0.050
<0.001
0.036
β(x>umbral)
0.06
-0.01
-1.82
-0.11
−
−
−
-0.36
-0.36
−
P
0.845
0.929
<0.001
0.327
−
−
−
0.051
0.257
−
Tabla 4. Umbrales, pendientes para cada parte de la regresión (β) y p-valores (P) de las pendientes de
los modelos lineales de efectos mixtos para la diferencia de germinación (DG) y la diferencia de T50
(DT50).
Variable respuesta
DG
DT50
Umbral
detectado
1%
5%
β(x<umbral)
15.95
0.68
P
<0.001
0.002
β(x>umbral)
-0.23
-0.01
P
0.184
0.866
12
Tabla 5. Media ± Error estándar del porcentaje de germinación y T50 para los distintos tratamientos aplicados para cada especie (control, C; concentración de
lixiviado al 1,5, 10 y 25%).
% Germinación
Especie
Tratamiento
C
1%
5%
Brassica barrelieri
31.76±4.05
30.27±5.35
29.07±7.24
Alyssum granatense
44.67±2.62
30.69±2.18
Spergularia purpurea
60.00±6.69
Silene scabriflora
T50 (días)
10%
25%
C
1%
5%
10%
25%
26.99±2.93
42.73±7.25
2.83±0.48
3.67±0.56
2.50±0.22
3.50±0.56
5.17±1.68
28.05±7.27
26.01±4.11
41.33±3.82
3.50±0.34
2.83±0.40
4.17±1.17
10.33±2.04
11.17±2.71
82.67±5.13
62.00±7.50
69.33±8.80
66.00±6.09
2.17±0.17
2.67±0.21
3.00±0.45
4.17±0.87
4.33±1.02
51.67±2.52
34.67±2.86
38.67±2.86
51.33±6.06
68.00±3.72
9.50±0.56
13.00±1.10
15.33±0.95
16.67±2.38
14.83±0.98
Astragalus pelecinus
6.03±1.71
7.39±1.61
3.39±1.64
7.36±1.21
6.00±1.37
8.40±4.49
3.40±1.60
7.33±5.84
8.00±4.65
5.17±2.36
Trifolium glomeratum
26.00±7.06
34.67±5.72
25.33±3.68
16.00±3.27
26.00±1.71
2.67±0.21
4.00±0.58
4.17±0.70
3.00±0.63
3.83±0.70
Vicia lathyroides
8.95±2.55
11.61±3.91
8.22±3.39
7.60±2.18
8.37±1.96
13.60±4.27
23.00±7.34
30.75±2.29
24.20±7.32
19.00±4.58
Trifolium strictum
4.67±1.91
4.00±1.46
2.67±0.84
5.33±1.33
8.00±1.03
16.00±6.39
12.50±5.85
9.25±2.50
10.60±2.91
6.83±2.32
Plantago coronopus
64.67±2.17
48.00±8.52
54.00±6.18
61.33±5.63
66.00±7.50
5.33±1.58
6.17±2.21
4.00±0.86
12.50±3.94
6.17±1.30
Plantago lanceolata
33.33±5.81
18.67±5.02
15.47±2.23
21.33±5.43
22.00±4.70
10.00±0.97
10.67±1.71
19.00±2.46
14.83±1.83
10.83±1.28
Poa annua
59.33±5.10
51.33±5.41
59.33±2.40
56.00±4.38
54.87±5.21
6.33±0.33
5.67±0.21
6.67±0.56
6.83±0.48
8.67±0.33
Vulpia muralis
88.58±4.78
87.33±4.06
98.67±0.84
94.67±2.86
91.33±3.49
7.17±0.40
7.83±1.05
7.33±1.05
11.67±0.67
13.17±1.08
Micropyrum tenellum
56.00±3.43
27.39±6.61
27.64±4.55
22.06±5.70
33.33±5.53
7.50±0.43
6.17±0.98
10.50±1.61
11.67±2.03
18.33±3.13
Vulpia ciliata
85.81±5.67
84.34±3.53
81.05±3.77
76.82±6.85
75.05±3.74
10.67±2.17
8.33±1.33
10.50±1.34
12.17±1.45
14.33±2.38
BRASSICACEAE
CARYOPHYLLACEAE
LEGUMINOSAE
PLANTAGINACEAE
POACEAE
Tabla 6. Media ± Error estándar de la longitud de la raíz a los tres y cinco días para los distintos tratamientos aplicados para cada especie (control, C;
concentración de lixiviado al 1,5, 10 y 25%). Entre paréntesis aparece el número de muestras.
Longitud a los tres días (mm)
Especie
Tratamiento
BRASSICACEAE
Brassica barrelieri
Alyssum granatense
C
1%
5%
10%
Longitud a los cinco días (mm)
25%
C
1%
5%
10%
25%
4.52±0.51 5.96±1.67 8.20±0.90 14.15±2.49 11.20±1.05 8.04±0.52 10.73±1.4
(0)
14.17±4.36 27.19±1.20
(5)
(5)
(9)
(6)
(4)
(7)
(7)
(4)
(7)
17.15±2.09 12.17±2.07 10.14±0.91 8.08±1.83 7.82±2.06 22.45±2.05 23.11±1.5 14.36±0.68 10.99±1.18 9.96±0.97
(6)
(6)
(8)
(4)
(5)
(10)
(7)
(7)
(10)
(10)
CARYOPHYLLACEAE
Spergularia purpurea
Silene scabriflora
4.13±0.23 4.45±0.54 6.24±0.98 5.25±0.88
(6)
(6)
(5)
(4)
8.56±1.25 11.60±2.20 10.27±1.72 9.43±0.68
(7)
(5)
(7)
(6)
6.91±0.83 5.93±0.37 9.17±1.2 8.99±1.07 8.47±1.21 9.90±1.09
(11)
(9)
(9)
(9)
(8)
(9)
6.84±0.50 25.77±3.38 20.52±3.4 14.55±2.24 13.19±1.25 11.36±1.90
(9)
(6)
(6)
(6)
(7)
(8)
13.43±1.88 11.12±0.90 8.77±1.30
(4)
(4)
(3)
7.53±1.03 14.14±1.49 13.30±1.9 22.40±1.75 11.55±2.54 10.68±2.39
(6)
(7)
(7)
(7)
(6)
(8)
LEGUMINOSAE
Trifolium glomeratum
6.92±1.02
(6)
PLANTAGINACEAE
Plantago coronopus
Plantago lanceolata
9.83±0.85 10.89±1.60 7.39±1.29 7.73±0.92 8.15±2.28 11.78±1.76 14.65±1.8 14.02±2.21 14.35±0.75 14.74±2.34
(7)
(8)
(8)
(6)
(4)
(6)
(8)
(9)
(8)
(8)
9.77±2.70 7.36±0.76 12.88±3.27 10.95±1.02 13.97±2.29 16.70±4.59 26.70±3.5 24.75±6.25 14.28±3.93 21.09±1.61
(6)
(5)
(6)
(8)
(6)
(6)
(8)
(2)
(5)
(8)
POACEAE
Poa annua
Vulpia muralis
Micropyrum tenellum
Vulpia ciliata
21.39±1.40
(11)
10.81± 1.10
(9)
16.95±2.30
(6)
4.77±1.88
(5)
21.30±1.09
(9)
13.53±2.21
(7)
16.05±1.97
(6)
10.44±1.33
(5)
19.73±1.62
(11)
10.90±1.41
(4)
15.37±2.07
(7)
11.81±1.06
(8)
20.64±1.73
(7)
8.57±1.77
(8)
17.90±2.18
(5)
7.55±0.88
(11)
12.99±1.08
(11)
14.25±1.34
(13)
11.76±2.24
(5)
11.23±1.20
(7)
31.68±2.93
(9)
17.84±2.50
(8)
19.10±1.96
(6)
21.71±2.13
(11)
30.45±2.3
(10)
20.67±1.7
(11)
26.71±1.5
(9)
14.92±1.5
(11)
31.06±3.72
(9)
10.78±1.90
(13)
31.52±2.63
(6)
15.09±1.98
(10)
30.87±1.54
(7)
17.71±2.15
(8)
25.80±1.02
(7)
17.70±2.53
(8)
28.56±2.88
(9)
15.59±3.03
(7)
18.50±3.59
(4)
14.82±0.92
(12)
Figura 4. Efecto de la concentración del lixiviado de excrementos sobre la diferencia de T50 entre
increasers y decreasers para las distintas familias analizado mediante regresión por partes. Las líneas
discontínuas indican los intervalos de confianza al 95% de las regresiones. Los p-valores (P) indican el
ajuste de los modelos a lo largo de todo el rango de concentraciones utilizadas. El gráfico se ha
corregido para evitar el solapamiento de los puntos y facilitar su visualización añadiendo una pequeña
cantidad de ruido en el eje horizontal.
15
Figura 5. Efecto de la concentración del lixiviado de excrementos sobre la diferencia de T50 entre
increasers y decreasers analizado mediante regresión por partes. Las líneas grises muestran la
incertidumbre en la regresión. El modelo para concentraciones inferiores al 5% es: y = 3.54 + 0.68x.
El modelo para concentraciones superiores al 5% es: y = 7.01 – 0.01x. El gráfico se ha corregido para
evitar el solapamiento de los puntos y facilitar su visualización añadiendo una pequeña cantidad de
ruido en el eje horizontal.
Crecimiento de la raíz a los tres días.
El factor familia explicó el 18.6% de la variabilidad encontrada en la longitud de la raíz a los
tres días. Ni el tratamiento (βtratamiento=-0.07; p=0.108), ni el tipo de especie (βincreaser=-0.01;
p=0.992), ni la interacción entre ambos factores (βinteracción=0.02; p=0.703), tuvieron un efecto
reseñable sobre la longitud de la raíz a los tres días (Fig.6).
Tanto para Brassicaceae como para Caryophyllaceae, el examen de la interacción entre
tratamiento y tipo de respuesta al pastoreo desveló que el tratamiento reducía de manera
significativa la longitud de las raíces de las especies decreasers con respecto a la de las
increasers. En cambio, para la familia Plantaginaceae, esta interacción tuvo el efecto
contrario y para Poaceae ni el tratamiento ni su interacción con el tipo de especie mostraron
efectos significativos. (Tabla 7, Fig. 8).
16
Crecimiento de la raíz a los cinco días.
El factor familia explicó el 15.2% de la variabilidad encontrada en la longitud de la raíz a los
cinco días. El tratamiento tuvo un efecto negativo para la raíz de las decreasers (βtratamiento=0.26; p<<0.001). Las diferencias entre los dos tipos de especie también lo fueron
(βtipo=increaser=-4.26; p<0.001). Por último, la interacción entre el tratamiento y el tipo de
especie fue significativa (βinteracción=0.33; p<0.001), dando como resultado que la longitud de
la raíz de las increasers no se viera significativamente afectada por la concentración del
lixiviado. (Fig. 7).
Del mismo modo que para las raíces a los 3 días, tanto para la familia Brassicaceae como
para la familia Caryophyllaceae la longitud de las raíces de las decreasers disminuyó
significativamente con respecto a la de las increasers en presencia del tratamiento. En el caso
de Leguminosae, donde sólo se dispuso de datos de una especie, y de Poaceae, se observó un
efecto del tratamiento marginalmente significativo, pero no de su interacción con el tipo de
especie. La interacción existente entre tratamiento y tipo para las raíces de Plantaginaceae de
tres días desapareció a los cinco días. (Tabla 7, Fig. 9).
Tabla 7. Media y p-valores (P) de los efectos sobre la longitud de la raíz a los 3 y 5 días de la
concentración del lixiviado (βtratamiento), tipo de especie (βtipo=increaser) e interacción entre concentración y
tipo de especie (βinteracción) para las familias estudiadas.
Familia
Variable
respuesta
βtratamiento
P
βtipo=increaser
P
βinteracción
Longitud 3 días
-0.28
0.005
-6.58
<0.001
0.56
BRASSICACEAE
Longitud 5 días
-0.49
<<0.001
-11.54
<<0.001
1.22
Longitud 3 días
-0.13
0.010
-5.69
<<0.001
0.22
CARYOPHYLLACEAE
Longitud 5 días
-0.44
<<0.001
-12.95
<<0.001
0.53
a
a
a
Longitud 3 días
-0.18
0.01
LEGUMINOSAE
a
a
a
Longitud 5 días
-0.20
0.087
Longitud 3 días
0.19
0.048
<<0.001
1.000
-0.28
PLANTAGINACEAE
Longitud 5 días
-0.06
0.654
-7.81
0.002
0.11
Longitud 3 días
-0.08
0.34
4.69
<0.001
-0.07
POACEAE
Longitud 5 días
-0.19
0.086
2.14
0.242
0.14
a
Para la familia Leguminosae sólo se obtuvieron muestras de las raíces de Trifolium glomeratum.
P
<0.001
<<0.001
0.001
<<0.001
a
a
0.04
0.540
0.495
0.382
17
Figura 6. Efecto de la concentración del lixiviado de excrementos sobre la longitud de la raíz a los 3
días para especies increasers (rojo) y decreasers (negro). Las líneas más claras muestran la
incertidumbre en la regresión. Modelo para especies increasers: y = 10.73 - 0.05x. Modelo para
especies decreasers: y = 10.73 - 0.07x. El gráfico se ha corregido para evitar el solapamiento de los
puntos y facilitar su visualización añadiendo una pequeña cantidad de ruido en el eje horizontal.
Figura 7. Efecto de la concentración del lixiviado de excrementos sobre la longitud de la raíz a los 5
días para especies increasers (rojo) y decreasers (negro). Las líneas más claras muestran la
incertidumbre en la regresión. Modelo para especies increasers: y = 15.03 + 0.07x. Modelo para
especies decreasers: y = 19.29 - 0.26x. El gráfico se ha corregido para evitar el solapamiento de los
puntos y facilitar su visualización añadiendo una pequeña cantidad de ruido en el eje horizontal.
18
Figura 8. Efecto de la concentración del lixiviado de excrementos sobre la longitud de la raíz a los 3
días para especies increasers (rojo) y decreasers (negro) en las diferentes familias Las líneas
discontínuas indican los intervalos de confianza al 95% de las regresiones. El gráfico se ha corregido
para evitar el solapamiento de los puntos y facilitar su visualización añadiendo una pequeña cantidad
de ruido en el eje horizontal.
19
Figura 9. Efecto de la concentración del lixiviado de excrementos sobre la longitud de la raíz a los 5
días para especies increasers (rojo) y decreasers (negro) en las diferentes familias. Las líneas
discontínuas indican los intervalos de confianza al 95% de las regresiones. El gráfico se ha corregido
para evitar el solapamiento de los puntos y facilitar su visualización añadiendo una pequeña cantidad
de ruido en el eje horizontal.
20
Discusión
El objetivo principal de este estudio era determinar si existían diferencias entre especies con
distintas respuestas al pastoreo en su comportamiento ante la presencia de excrementos.
Trabajos anteriores habían demostrado que el nitrógeno, en forma de nitrato, puede estimular
la germinación de ciertas especies (Luna y Moreno, 2009) y presenta una interacción positiva
con la iluminación (Vandelook et al., 2008). Como se esperaba, la diferencia entre los
porcentajes de germinación de increasers y decreasers aumentó de manera sensible bajo la
influencia de los lixiviados con respecto a la existente en el control. Sin embargo, esta
respuesta no fue lineal, ya que concentraciones mayores del lixiviado no hicieron que estas
diferencias aumentasen. Esto parece revelar la existencia de algún mecanismo que inhibe la
germinación de las decreasers o aumenta la de las increasers en presencia de pequeñas
concentraciones de excrementos y que puede ser interpretado como una adaptación de las
semillas de las increasers a la adición de excrementos provocada por el pastoreo.
Por otra parte, se encontró un claro efecto del tipo de especie en los resultados obtenidos con
respecto a la velocidad de germinación. En ausencia de tratamiento, las increasers germinaron
más rápido que las decreasers, y estas diferencias se maximizaron para concentraciones del
lixiviado del 5%. El hecho de que las increasers germinen más rápidamente que las
decreasers es una característica de estos grupos de especies de la que ya se tenía cierta
evidencia (Dobarro et al, 2010). Este comportamiento podría ser una estrategia de las
increasers para reducir la posible competencia por medio de una rápida ocupación de los
espacios favorables (Linhart, 1976).
A excepción de Leguminosae, todas las familias presentaron algún tipo de respuesta en cuanto
a su porcentaje o a su velocidad de germinación. La ausencia de efecto los lixiviados en esta
familia podría deberse a la impermeabilidad de las cubiertas de las semillas de muchas de sus
especies, que impediría que el tratamiento penetrase en su interior (Baskin y Baskin, 2001).
Las concentraciones de lixiviados a las que se maximizaron esas diferencias varían entre unas
familias y otras, lo cual no sorprende si se tiene en cuenta la gran variabilidad entre familias
tanto en DG como en DT50. Por otra parte, el bajo número de concentraciones del lixiviado
utilizadas hace difícil definir con mayor precisión cuáles son los valores de concentración en
los que las diferencias entre ambos tipos de especies son máximas. Sin embargo, en la
mayoría de los casos parece que dicha concentración puede encontrarse en el rango de valores
comprendido entre el 0% y el 10%, y parece recomendable que futuros estudios sobre la
21
incidencia de los excrementos en las especies con distinta respuesta al pastoreo se centren en
este intervalo. Además, no parece muy probable que valores superiores de concentraciones de
los lixiviados se den en condiciones de campo, dado el alto esfuerzo necesario para la
obtención del extracto más concentrado.
Los resultados obtenidos en este trabajo van en consonancia con los de Dobarro et al. (2010),
que encontraron una inhibición de la germinación de varias especies increasers cuando las
condiciones lumínicas indicaban la presencia de posibles competidoras, mientras que las
decreasers no se vieron afectadas por tales condiciones. Por otra parte, el nivel de nitrógeno
disponible aumenta cuando disminuye la presencia de plantas que compiten por los nutrientes
(Fenner y Thompson, 2005; Hilhorst y Karssen, 2000). Precisamente, los hábitats pastoreados
difieren de los no pastoreados tanto en la composición de la luz como en la cantidad de
nitrógeno del suelo (Peco et al., 2006). Por tanto, la combinación de reducción de la cobertura
vegetal y aporte de excrementos que provoca el ganado es aprovechada por las increasers
para aumentar sensiblemente su tasa de germinación, gracias a su aptitud para detectar la
apertura de huecos. El aumento de la germinación relativa debido a la mayor disponibilidad
de nutrientes podría tener efectos significativos en la relación entre las capacidades
colonizadoras de ambos grupos de especies, favoreciendo a las increasers frente a las
decreasers en las zonas afectadas por los excrementos del ganado.
La variación de la composición florística en un gradiente de pastoreo presenta umbrales en los
que se detectan cambios de tendencia bruscos al variar la intensidad del pastoreo (Sasaki et
al., 2008). El presente estudio muestra que estos cambios pueden deberse a pequeñas
variaciones en la cantidad de excrementos depositados por el ganado. Los resultados de
respuesta ante el número de episodios de defoliación presentados por del-Val y Crawley
(2005), y los ya comentados de Dobarro et al. (2010) acerca de la respuesta germinativa a la
composición lumínica parecen ir en la misma línea, al presentar respuestas no lineales de las
plantas ante las perturbaciones que ejerce el pastoreo sobre ellas o su ambiente.
La falta de efecto del tratamiento en la longitud de la raíz a los tres días puede deberse a que
las reservas contenidas en la semilla hacen a la plántula relativamente independiente de las
condiciones ambientales, mientras que a los cinco días aumenta la importancia del entorno en
el que crece la plántula. La longitud de las raíces es uno de los indicadores más utilizados en
los estudios sobre la fitotoxicidad de los diferentes compuestos que pueden afectar a la
germinación y desarrollo de las plantas (Tiquia y Tam, 1998; Hoekstra et al., 2002). La
22
competencia por los nutrientes es uno de los procesos que pueden verse afectados por la
variación de la longitud relativa de las raíces entre ambos grupos de especies. Aunque la
mayoría de los estudios indican que dicha competencia es simétrica con respecto al tamaño de
las raíces (Casper y Jackson, 1997; Schiwinning y Weiner, 1998), existe cierta evidencia de
competencia asimétrica (Rajaniemi, 2002). El modelo propuesto por Raynaud y Leadley
(2005) sugiere que la competencia asimétrica a nivel de las raíces podría darse cuando las
plantas difieren en su tasa de absorción de los nutrientes; éste podría ser el caso del presente
estudio, en el que se están comparando diferentes especies y familias entre sí. Hay que tener
en cuenta que los niveles altos de nutrientes tienen el efecto de aumentar la relación entre
parte aérea y raíces (Poorter y Nagel, 2000), y que en el presente estudio no se han tomado
medidas de la parte aérea de las plántulas, por lo no es posible evaluar la relación entre la
concentración del tratamiento y la distribución de recursos dentro de las plántulas. En
cualquier caso, en los ambientes pastoreados la competencia por la luz y los nutrientes debería
tener menor importancia que en las zonas no pastoreadas debido a la menor cobertura vegetal
y al aporte de excrementos.
Otro aspecto relacionado con la longitud de la raíz que puede tener relevancia es la resistencia
a la sequía de las plántulas. Las sequías otoñales tienen una gran importancia en la mortalidad
de las plántulas en ambientes mediterráneos (Espigares y Peco, 1995; Peco et al., 2008). La
reducción relativa del tamaño de la raíz de las decreasers con respecto al de las increasers
podría tener efectos significativos en la capacidad de sobrevivir a las sequías de las plántulas
de ambos tipos de especies, ya que raíces más largas permiten tener un suministro de agua
más seguro (Leishman y Westoby, 1994; Leishman et al., 2000).
23
Conclusiones
1. Los excrementos tienden a favorecer a las especies increasers al aumentar su
porcentaje de germinación con respecto a la de las decreasers. Esto podría deberse a
una probable capacidad de las increasers de detectar lugares perturbados por el
ganado y germinar en ellos, por lo que sería interesante estudiar el efecto conjunto de
los excrementos y la composición lumínica en la germinación de ambos grupos de
especies.
2. Las increasers germinan más rápido que las decreasers y esta diferencia de velocidad
aumenta en presencia de excrementos, lo que podría servir a las increasers para
acaparar los sitios disponibles para germinar cuando detectan que las condiciones son
adecuadas.
3. La longitud de la raíz de las plántulas de increasers no se ve afectada por los
lixiviados procedentes de los excrementos, mientras que la longitud de las raíces de las
decreasers disminuye sensiblemente. Esto podría tener implicaciones en la capacidad
de competir por los nutrientes y de sobrevivir a la sequía de las plántulas.
4. Parece evidente, a tenor de los resultados de este trabajo y otros anteriores, que la
respuesta que presentan las especies vegetales ante las acciones del ganado no es
lineal. Este tipo de respuestas explicarían la existencia de cambios bruscos en la
composición florística a determinadas presiones ganaderas. Conocer estos umbrales
puede ser de vital importancia en la gestión de este tipo de comunidades.
24
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