FACULTAD DE AGRONOMÍA Y ZOOTECNIA UNIVERSIDAD NACIONAL DE TUCUMÁN TUCUMÁN - ARGENTINA Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla roja australiana (Aonidiella aurantii (Maskell)): su importancia actual como agente de control biológico en el agroecosistema del limonero de la Provincia de Tucumán Ing. Agr. Lelia Inés Ghiggia Ghiggia, Lelia Inés Aphytis melinus DeBach (hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla roja australiana(Aonidiella auranti (Maskell)) : su importancia actual como agente de control biológico en el agroecosistema del limonero de la Provincia de Tucumán . - 1a ed. Tucumán : Universidad Nacional de Tucumán, 2012. E-Book. ISBN 978-950-554-728-9 1. Entomología Agrícola. I. Título CDD 632.7 Fecha de catalogación: 19/04/2012 Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla roja australiana (Aonidiella aurantii (Maskell)): su importancia actual como agente de control biológico en el agroecosistema del limonero de la Provincia de Tucumán Tesis para optar al grado de Magíster en Agronomía Ing. Agr. Lelia Inés Ghiggia TESISTA Ing. Agr. Adriana Patricia Jaime DIRECTOR Dra. Marta Yasem de Romero Dra. Carolina Berta COMISIÓN DE SUPERVISIÓN Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… I- 1 /111 Resumen Con el objeto de conocer en el momento actual el rol de Aphytis melinus como controlador biológico de la cochinilla roja australiana, a efectos de su utilización dentro de estrategias compatibles con el manejo integrado de plagas, se realizaron relevamientos sistemáticos mensuales durante el año 2005 en fincas de limonero, ubicadas en la región citrícola de la Provincia de Tucumán. Esto permitió confirmar la persistencia de A. melinus en el agroecosistema. Para determinar la frecuencia con que se presenta a lo largo del año; establecer la preferencia por la cochinilla roja australiana, de acuerdo a la ubicación de la misma en los distintos órganos de la planta, y caracterizar su accionar en forma comparativa con otros parasitoides presentes, se realizó un muestreo preferencial, ya que era imprescindible que las muestras contaran con cochinillas, quincenalmente en dos quintas ubicadas en las localidades de El Manantial y Timbó Nuevo; analizando hojas, ramas y frutos. En ambas localidades, A. melinus está presente durante todo el año, aunque con mayor frecuencia en los meses de primavera - verano, coincidente con los picos poblacionales de Aonidiella aurantii. La menor frecuencia de aparición se presenta en los meses de otoño - invierno. En esta estación del año la densidad poblacional del insecto huésped disminuye y las condiciones ambientales son menos favorables. El análisis de la preferencia de A. melinus por las cochinillas según la ubicación de las mismas en los distintos órganos de la planta muestra que la probabilidad de obtener cochinillas parasitoidizadas es máxima en fruto y mínima en ramas, para las dos localidades. Se identificaron otras especies compartiendo el agroecosistema con A. melinus (Aphytis lingnanensis Compere, Comperiella bifasciata Howard, Encarsia perniciosi (Tower), Azotus platensis (Brethes) y Signiphora flavopalliata Ashmead). Se calculó la frecuencia anual y el porcentaje de parasitoidismo. Se analizó el comportamiento de A. lingnanensis con respecto a la preferencia por parasitoidizar cochinillas presentes en hojas, ramas o frutos a fin de compararla con A. melinus y se calcularon índices que establecen relaciones entre individuos de distintas especies que integran una comunidad. En El Manantial A. lingnanensis se presenta con mayor frecuencia en enero, un mes más tarde de lo observado para A. melinus. C. bifasciata es más frecuente en diciembre y E. perniciosi se presenta con mayor frecuencia en octubre, coexistiendo ambas con A. melinus. En Timbó Nuevo A. lingnanensis se presenta con mayor frecuencia en abril, distanciándose aún más del pico observado para A. melinus, favoreciendo la coexistencia de ambos parasitoides. C. bifasciata se presenta con mayor frecuencia en diciembre, coincidente con A. melinus, la frecuencia de aparición en los otros meses del año es inferior a lo observado en El Manantial. E. perniciosi es más frecuente en marzo, coexistiendo con A. melinus y A. lingnanensis. Los resultados del índice de constancia para El Manantial indican que A. melinus, A. lingnanensis y C. bifasciata se presentan como especies constantes, en tanto que E. perniciosi como accesoria. En Timbo Nuevo A. melinus y A. lingnanensis son especies constantes, C. bifasciata y E. perniciosi son accesorias. El índice de asociación para El Manantial muestra que A. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 2 /111 melinus presenta asociación completa con A. lingnanensis y C. bifasciata, en tanto que con E. perniciosi una asociación leve. En Timbo Nuevo A. melinus presenta asociación completa con A. lingnanensis, asociación leve con C. bifasciata y no presenta asociación con E. perniciosi. El índice de dominancia muestra que en ambas localidades los ectoparasitoides A. melinus y A. lingnanensis son dominantes con respecto a los endoparasitoides C. bifasciata y E. perniciosi. La probabilidad de obtener cochinillas parasitoidizadas por A. lingnanensis es máxima en fruto para ambas localidades. El estudio de preferencia de C. bifasciata y E. perniciosi se realizó mediante una comparación cualitativa, debido al escaso número de individuos registrados y se analizaron las localidades en forma conjunta, presentándose ambas especies en mayor porcentaje en hoja. Del total de cochinillas presentes en las localidades estudiadas la mortalidad efectuada por acción de parasitoides es de 9% para El Manantial y de 11,9% para Timbó Nuevo. En ambos casos el parasitoidismo fue mayor en fruto con respecto a los otros órganos de la planta. La mortalidad de cochinillas producida por parasitoides podría elevarse de ser considerada su importancia, a fin de utilizarlos como una herramienta más en la implementación de un manejo integrado de plagas, que aspira a reducir el uso de pesticidas y minimizar el impacto en el medio ambiente. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… II- 3 /111 Introducción En el país, el mercado del limón registró un fuerte crecimiento en los últimos 40 años, debido a un aumento en la cantidad de hectáreas cultivadas y a la obtención de mejores rendimientos. En ese período la producción mundial se incrementó a un ritmo de 2,8% anual, en tanto que la producción argentina creció 6,5% por año y alcanzó un volumen de 1,2 millón de toneladas (equivalentes a un 26% del total mundial), sobre una superficie plantada de 35.000 hectáreas (ATCitrus, 2007). En la actualidad, es el primer productor y exportador mundial de limón fresco, ocupa el primer puesto en la producción de jugo concentrado y exportación de aceite esencial y provee fruta de excelente calidad a los mercados más exigentes, llegando a la Unión Europea, Japón y Suiza (ATCitrus, 2008). La provincia de Tucumán cuenta con el 75% de la superficie plantada en el país, el 90% de la producción y buenas perspectivas de crecimiento, con la posibilidad de incorporar próximamente nuevos mercados, lo cual no sólo brinda beneficios, sino que también impone la obligación de aceptar las exigencias del comercio internacional en cuanto a la producción de frutos de muy buena calidad y sanidad, además de garantizar su inocuidad, factores éstos que serán los parámetros que evaluarán finalmente los consumidores de los principales mercados del mundo. El manejo sanitario insume el 50 % o más de los costos de producción, siendo la principal fuente de pérdidas las plagas insectiles y acarinas, consideradas claves. Dentro de las primeras, merece especial consideración la cochinilla roja australiana Aonidiella aurantii (Mask.)(Hemiptera- Diaspididae) introducida en el país desde Australia sobre plantas de limonero en el año 1926, llegando a constituirse plaga de consideración en los años 1943-44. En 1948 apareció en plantaciones de la provincia, extendiéndose luego a toda el área citrícola (Terán et al., 1985). Antiguamente, en las quintas cítricas de la provincia de Tucumán, el control de esta cochinilla se realizaba exclusivamente con insecticidas químicos, y en la mayoría de los casos, sin monitoreos previos para determinar momentos oportunos de tratamientos y presencia de controladores biológicos. Estas medidas no siempre significaban un control satisfactorio de la plaga y tuvieron una serie de consecuencias negativas para Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 4 /111 el agroecosistema cítrico, tales como contaminación del medio ambiente, eliminación de enemigos naturales, aparición de nuevas plagas y explosión de las existentes. Ante estos serios inconvenientes, en la década del 60, en la Facultad de Agronomía y Zootecnia de la Universidad Nacional de Tucumán, en cooperación con la Estación Experimental Agropecuaria Castelar del Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria (Bs. As.) y la Universidad de California (Riverside, Estados Unidos), se iniciaron estudios sobre parasitoides nativos y planes de control biológico de la cochinilla roja australiana. Así, en 1964 se determinó para Tucumán la presencia de Aphytis chrysomphali (Mercet) y Signiphora flavopalliata Ashm., himenópteros de la familia Aphelinidae que controlaban naturalmente a la cochinilla. En 1967 se introdujo a la provincia, desde California (EEUU), a Aphytis melinus DeBach (Aphelinidae), ectoparasitoide que mostraba en su país de origen una gran preferencia por la cochinilla. Ésta, previa cuarentena en el INTA Castelar, fue multiplicada en el insectario de la Cátedra de Zoología Agrícola de la FAZ UNT, utilizándose para ello una raza uniparental de la cochinilla de la hiedra Aspidiotus nerii (Vallot). La liberación de este enemigo natural se llevó a cabo en distintas localidades del agroecosistema del limonero de Tucumán, siguiendo el método inoculativo durante los años 1967, 68 y 69. En 1971 se introdujo al ectoparasitoide Aphytis lingnanensis Compere y en 1973 se introdujo a Comperiella bifasciata Howard, un endoparasitoide solitario de la familia Encyrtidae. De las especies benéficas liberadas, A. melinus resultó ser la más exitosa, colonizando ampliamente el agroecosistema cítrico de Tucumán y desplazando a los parasitoides nativos (Terán, 1973; citado por Crouzel et al., 1973). En 1985, A. melinus seguía presente en la provincia, compartiendo el medio con un amplio grupo de parasitoides primarios, secundarios e hiperparasitoides (Terán et al., 1985). Desde ese entonces han transcurrido varios años, durante los cuales el control de plagas con productos químicos no sólo se mantuvo sino que se intensificó, no habiéndose registrado en el medio observaciones sobre A. melinus, desconociéndose por ende la suerte seguida por el mismo. Por ello se hace necesario encarar nuevos estudios que permitan conocer en el momento actual y después de tanto tiempo transcurrido, el rol que tiene Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 5 /111 A. melinus como controlador biológico de la cochinilla roja australiana, a efectos de su utilización dentro de estrategias compatibles con la filosofía del manejo integrado de plagas. Esto permitiría reducir el número de tratamientos con insecticidas químicos, mejorar la sanidad de los limoneros y obtener así un producto de calidad, ya que el mercado es contundente a la hora de determinar el éxito o el fracaso en la comercialización de un determinado producto, y la calidad seguirá siendo el factor más exigido por los principales mercados del mundo. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… III- 6 /111 Antecedentes 1. Características agroecológicas del área citrícola en la provincia. El área citrícola de la provincia se extiende en una franja más o menos estrecha a lo largo de las Sierras de San Javier y del Aconquija, al oeste, y de las Sierras de La Ramada, Medina y del Campo, al noroeste; esta región denominada del Pedemonte abarca el 7,8% del área provincial (Mapa en Anexo). El Pedemonte se caracteriza por la presencia de colinas de formas maduras, redondeadas, con fuertes pendientes (1 a 5 %), constituidas por materiales arcilloso-limosos. La temperatura media anual es de 19ºC, la temperatura media del mes más cálido (enero) es de 25ºC y la del mes más frío (julio) de 12ºC. Es una zona libre de heladas aunque pueden producirse en algunos años, en forma ocasional. De acuerdo a las precipitaciones, esta región puede dividirse en tres subregiones: (Zuccardi & Fadda, 1992) a - Pedemonte húmedo - perhúmedo b - Pedemonte subhúmedo - húmedo c - Pedemonte subhúmedo - seco a - Pedemonte húmedo – perhúmedo Se extiende desde el Norte de Tafí Viejo hasta el Sur de Santa Ana y corresponde el 4,8% del área provincial. El mesoclima de esta subregión es húmedo – perhúmedo cálido con precipitaciones anuales superiores a los 1000 mm y evapotranspiración potencial de 900 mm. Las lluvias están concentradas desde octubre hasta abril (primavera-otoño), mientras que el período invernal y el inicio de la primavera son de escasas precipitaciones. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 7 /111 b - Pedemonte subhúmedo - húmedo Se localiza al norte del Dpto. Capital y S.O. del Dpto. Burruyacu, incluyendo a las localidades de La Granja, Cañete, El Timbó, El Ojo y La Calera, entre otras. Corresponde un 0,9% de la superficie provincial. El mesoclima corresponde al subhúmedo – húmedo cálido, la precipitación anual es de aproximadamente 900 mm y la evapotranspiración potencial de 900 mm. Las lluvias se concentran en el verano y la sequía invernal es algo más pronunciada que en la subregión anterior. c - Pedemonte subhúmedo - seco Esta subregión se extiende a lo largo de las Sierras de Santa Ana al S.O. de la provincia, de las Sierras de Burruyacu al N.E. y pequeños sectores del faldeo de las Sierras Calchaquíes en Trancas, con una superficie de aproximadamente 2,1 % del total de la provincia. El mesoclima es subhúmedo – seco cálido, con precipitaciones anuales que fluctúan entre 700 y 900 mm y evapotranspiración potencial de 900 mm. Las lluvias son estivales y la sequía invernal se acentúa con respecto a la subregión anterior. 2. Aonidiella aurantii Origen. Distribución. Plantas hospederas. Origen y distribución La cochinilla roja australiana A. aurantii es probablemente originaria del sudeste asiático (Crouzel et al., 1973) coincidiendo con el origen del género Citrus, actualmente se encuentra ampliamente distribuida en todas las áreas citrícolas del mundo (Norte y Sudamérica, Australia, Nueva Zelanda, Europa, Africa Meridional y Septentrional, China y Japón) (LLorens Climent, 1990). Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 8 /111 Plantas hospederas Es una especie polífaga que vive sobre un amplio rango de plantas cultivadas y silvestres, siendo los cítricos sus hospederos preferidos (Bodenheimer, 1951; Ebeling, 1959; Crouzel et al., 1973; Rosen & DeBach, 1979; University of California, 1991; Morgan & Hare, 1998; Claps & Terán, 2001). En la Argentina está citada sobre Citrus limon L. (limonero), Citrus paradisi Macf. (pomelo), Citrus aurantium L. (naranjo agrio), Citrus sinensis (L.) (naranjo dulce), Citrus reticulata Blanco (mandarino), Citrus aurantifolia (Christm) (lima) y Fortunella margarita (Lour) (kunquat). Sobre otras especies no cítricas, se la registró en Grevillea robusta A. Cunn., Laurus nobilis L., Melia azedarach L., Nerium oleander L., Olea europaea l., Punica granatum L., Yucca sp., Aleuritis fordii Hemsl., Camellia sp., Cinnamomun camphora (L.), Chorisia insignis H.B.K., Araucaria cunninghamii Sweet., Asparagus plumosus Baker, Bauhinia candicans Bentham, Bromeliaceae, Cycas revoluta Thumb., Evonymus japonicus L., Ficus sp., Hedera helix L., Hibiscus sp., Ilex sp., Jasminum sp., Jodina rhombifolia Hook et Arn., Ligustrum lucidum L., Mangifera indica L., Morus nigra L., Phoenix dactilifera L., Ricinus communis L., Salix sp. (Crouzel et al., 1973; Claps & Terán, 2001). Morfología. Biología. Etología. Morfología A. aurantii, se caracteriza por la presencia de un escudo protector que actúa efectivamente contra las agresiones físicas y químicas del ambiente, permitiendo además un incremento en su potencial biótico y dificultando su control al convertirse en una barrera para los insecticidas. La forma, color y tamaño del escudo permite realizar la caracterización morfológica de la especie. Escudo macho. Redondo a ovalado, de 1,50 mm de largo, levemente convexo, poco consistente. Color castaño-rojizo con bordes blancos; exuvia subcentral anaranjada. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 9 /111 Escudo hembra. Redondo de 3 mm de diámetro; convexo en la zona central, de textura lisa. Color anaranjado brillante, con exuvia subcentral, más oscura que la del escudo del macho. Velo ventral presente. Cuerpo hembra adulta. Ovalado, reniforme, con cefalotórax esclerosado y dilatado, al igual que los primeros segmentos abdominales, en un gran lóbulo lateral que rodea en parte al pigidio. Zona central de los segmentos abdominales membranosa y pigidio esclerosado. (Claps & Terán, 2001). Biología Durante el desarrollo, A. aurantii presenta diferencias entre machos y hembras. Éstas son pseudoametábolas, pues no sufren cambios de forma apreciable para llegar a adulto. Los machos son neometábolos, siendo sus estados de desarrollo: Huevo, Larva, PrePupa, Pupa y Adulto (Terán, 1974). Es una especie de reproducción sexual, no presenta partenogénesis (Nel, 1933; Bodenheimer, 1951; Flanders, 1951). La hembra es vivípara, los huevos maduran en el interior de su cuerpo, emergiendo las larvas móviles (Quayle, 1941; Flanders, 1951). Estas son ovales, achatadas, de color amarillo y con patas caminadoras, se desplazan buscando el sustrato para fijarse y alimentarse. Una vez localizado el lugar adecuado, la larva se fija, repliega las patas y antenas, inserta sus estiletes dentro del tejido vegetal, se alimenta y comienza a producir hilos sedosos que se entrecruzan formando una cubierta circular que aísla la larva del exterior y evita su desecación. Al finalizar esta etapa la cubierta sedosa tiene apariencia de “pezón” y constituye la primera larva (Quayle, 1941; Ebeling, 1959; LLorens Climent, 1990; Bedford et al., 1998). Las hembras, a partir de la primera larva, continúan el desarrollo efectuando la muda de su exoesqueleto, que es incorporado al escudo, puede observarse el color de la exuvia quitinosa castaño rojizo (LLorens Climent, 1990). El cuerpo del insecto se encuentra unido fuertemente al escudo y es de color amarillo (Quayle, 1941; Ebeling, 1959). En el segundo estadio larval o hembra joven el insecto se convierte en ápodo, se alimenta Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 10 /111 y continúa creciendo. Efectúa una segunda muda que incorpora nuevamente al escudo, el cuerpo de la cochinilla es amarillo, con dos lóbulos laterales y la parte posterior de su abdomen alargado, probablemente para ser fácilmente fecundada por el macho. El tercer estadio es el de hembra adulta, el macho realiza la fecundación al inicio de esta etapa (Bedford et al., 1998), la hembra fecundada adquiere forma arriñonada, ensancha los lóbulos laterales de su cuerpo y retrae el abdomen. Comienza la producción de huevos que almacena en su interior y la secreción de un velo ventral de aspecto vítreo (LLorens Climent, 1990). El escudo de la hembra adulta es circular con la parte central levemente convexa, de color castaño rojizo con las dos exuvias incorporadas en el centro, de color rojo anaranjado (Bodenheimer, 1951), es algo translúcido y se puede ver por transparencia el cuerpo arriñonado de la hembra. El escudo se adhiere al vegetal y el cuerpo de la cochinilla, más quitinizado, queda pegado al escudo. En el macho la larva de primer estadio efectúa una muda para pasar al siguiente estadio larval, la cual es incorporada al escudo en posición submarginal; a diferencia de la hembra solo incorpora al escudo la primera exuvia, las restantes son expulsadas o permanecen debajo de él. El escudo de forma alargada producido por el macho en el segundo estadio es el definitivo, funcionando como protección para los estados de prepupa, pupa y adulto recién emergido (LLorens Climent, 1990; Bedford et al., 1998). En esta etapa, el cuerpo amarillo se alarga y comienzan a distinguirse los ojos, presenta esbozos de antenas, patas, alas y aparato reproductor, el aparato bucal se reduce, el extremo del abdomen se redondea y desaparece la armadura pigidial (Beardsley & Gonzalez, 1975; Koteja, 1990). En prepupa y pupa continúan las transformaciones; en pupa los esbozos de los apéndices son más evidentes y el estilete copulador está bien desarrollado (LLorens Climent, 1990). Mediante una muda se produce la emergencia del macho adulto, morfológicamente diferente a la hembra. Su cuerpo es anaranjado, posee antenas largas provistas de sensorios laterales, ojos y patas bien desarrollados, un par de alas blanquecinas por la cera que las recubre y dos saliencias o lóbulos en el extremo del abdomen, con cuatro pelos cada uno Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 11 /111 (Quayle, 1941; Bodenheimer, 1951; Ebeling, 1959). Carece de aparato bucal (agnatho) por lo que no se alimenta y vive pocas horas. (Beardsley & Gonzalez, 1975; Fundecitrus, 2002). La reproducción de la cochinilla roja australiana está fuertemente influenciada por los factores climáticos, siendo estos los que condicionan la tasa de natalidad y mortalidad, la duración del ciclo biológico y el número de generaciones anuales. El clima, según las estaciones, influye a nivel regional, los más favorables permiten la aparición de un mayor número de generaciones (Llorens Climent, 1990). En la zona citrícola de la provincia A. aurantii tiene tres a cuatro generaciones anuales y dos picos poblacionales, uno en los meses de noviembre - diciembre y el segundo en febrero – marzo (Geocities, 2002; Salas et al., 2006) Etología: dispersión y localización en la planta La dispersión activa de las larvas caminadoras se realiza a distancias cortas, no más de 50 cm, lo que podría explicar la propagación de las cochinillas dentro del follaje (Bodenheimer, 1951; Willard, 1974). El tiempo que dura la dispersión depende de varios factores como la variedad y especie de cítrico, el estrato de la planta, el color del sustrato, la temperatura, la presencia de polvo en las hojas y la densidad de la población. Las larvas caminan durante mayor tiempo en hojas que en frutos de la misma especie de cítrico. Este tiempo disminuye en hojas de color verde más oscuro o con presencia de polvo y también al incrementarse la temperatura. Cuando la densidad de población de cochinillas es elevada, aumenta la dispersión dentro del árbol y la tendencia a moverse a nuevas áreas (Willard, 1973). En forma pasiva se dispersa a varios kilómetros, por acción del viento, de insectos, aves, del hombre y de otros animales (Bodenheimer, 1951; Ebeling, 1959; Willard, 1974; Universidad de California, 1991). El viento puede trasladarlas a distancias mayores a 300 metros desde la fuente de infestación logrando establecerse y sobrevivir (Willard, 1974). Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 12 /111 La mortandad en la fase de dispersión es elevada, temperaturas entre 25 y 32º C son favorables, superiores a 43º son letales. El destino de las larvas caminadoras es decisivo para el éxito de la generación. La elección del sitio de fijación estaría influenciada por el fototaxismo positivo que presentan las larvas, por lo que su mayor densidad se encontrará en la periferia del árbol (Bedford et al., 1998; LLorens Climent, 1990; Rodrigo et al., 2004). Para Bodenheimer (1951), responden a gradientes térmicos preferenciales que influirían en la dirección y distribución de la cochinilla en la copa de los árboles. La cochinilla roja australiana utiliza todos los estratos de la planta, pero la supervivencia, la tasa de desarrollo, la fecundidad y el tamaño que alcanzan dependen del sustrato vegetal sobre el cual viven (Bodenheimer, 1951; Caroll & Luck, 1984b; Luck & Podoler, 1985; Hare et al., 1990; Hare & Luck, 1991). Según la especie o cultivar de cítricos en que se encuentre, presenta diferencias en el desarrollo; se desarrolla más rápidamente en limoneros que en naranjos y pomelos, ya que al presentar estos un crecimiento más vigoroso y más de una cosecha por año, aumentan la disponibilidad de alimento para el insecto (Grout et al., 1989). La edad de la planta también influye en las poblaciones de A. aurantii, árboles jóvenes con menor follaje son más propensos a tener mayores infestaciones que los maduros y con follaje más denso (Bodenheimer, 1951; Smith et al., 1997). La estructura de edades de la población también está influenciada por el sustrato vegetal (Bodenheimer, 1951; Caroll & Luck, 1984b; Reeve & Murdoch, 1986; Murdoch et al., 1989) y lo mismo ocurre con la distribución de los sexos (Caroll & Luck, 1984b; Reeve, 1987). Las larvas móviles muestran gran apetencia por el fruto, en los jóvenes se fijan en las depresiones donde se ubican las glándulas de aceite y los maduros pueden llegar a quedar completamente incrustados con cochinillas de diferentes tamaños (Generalitat Valenciana, 1998; Bedford et al., 1998; Rodrigo et al., 2004). En las hojas prefieren ubicarse en el haz, en los márgenes o a lo largo de la nervadura principal (Rodrigo et al., 2004). El sustrato corteza (rama) es de inferior calidad nutricional que las hojas y el Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 13 /111 fruto, una ventaja potencial de selección del mismo por parte de las larvas sería lograr mayor supervivencia, al evitar la mortalidad producida por la caída de hojas y frutos (Hare & Morgan, 2000). La selección del sitio de alimentación no solo afecta la supervivencia y crecimiento de la cochinilla sino que, indirectamente, también afecta a sus parasitoides (Tritrophic Interactions, 2002). Importancia económica La peligrosidad de A. aurantii como plaga de los cítricos, radica en su alto poder reproductivo, su amplia difusión y por ser la que mayores daños causa al cultivo, tanto en el ámbito local, regional y nacional, como así también en el internacional (Ebeling, 1959; Crouzel et al., 1973; Nasca et al., 1981; Palacios, 1978; Llorens Climent, 1990; Miller & Davidson, 1990; Asplanato & Garcia Mari, 2001; Claps & Teran, 2001, Salas et al., 2006). Infestaciones severas de esta plaga ocasionan clorosis, caída de hojas, manchado, deformación de frutas, muerte de ramas y hasta del árbol si es joven. Estos daños son consecuencia de la alimentación de la cochinilla que incluye rotura de tejidos, succión de savia e inyección de sustancias tóxicas mediante la saliva, todo lo cual lleva a una notable disminución de los rendimientos (Ebeling, 1959; Nasca et al, 1981; University of California, 1991; Smith et al, 1997; Grafton – Cardwell, 1997a; Bedford, 1998; Anciso et al., 2002; Ewing et al., 2002; Rodrigo et al, 2004). Aun con infestaciones menos intensas, el daño surge de manera indirecta por la propia presencia de la cochinilla sobre los frutos, a los cuales desvaloriza comercialmente (Llorens Climent, 1990; University of California, 1991; Grafton – Cardwell , 1997b; Smith et al., 1997; Bedford, 1998; Generalitat Valenciana, 1998; Pérez Moreno, 1999; University of California, 2000) 3. Enemigos Naturales: parasitoides. Los parasitoides son organismos zoófagos que se desarrollan sobre un solo individuo (huésped) al que matan, junto a otros organismos constituyen Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 14 /111 el complejo de enemigos naturales de los fitófagos. Por lo general son más pequeños y más débiles que el huésped, al cual se hallan relacionados estrechamente durante el período de alimentación. El hábito zoófago se observa en los estados preimaginales de la especie, los adultos tienen vida libre y se alimentan de néctar, melado o de la hemolinfa que extraen del huésped (succión del huésped) (Terán, 1981; Nasca, 1994). Para que un parasitoide resulte efectivo debe tener elevada capacidad de búsqueda, altas tasas de ataque y de crecimiento poblacional y especificidad, esto último para no producir efectos negativos sobre otros organismos presentes en el sistema. La estabilidad, persistencia y sincronía de la interacción plaga-parasitoide también son consideradas importantes, ya que permiten que el parasitoide desarrolle su ciclo de vida y se encuentre activo al mismo tiempo que la plaga (Sarandón, 2002) Los parasitoides pueden tener una generación (univoltinos) por una generación del huésped, o dos o mas generaciones (multivoltinos). El ciclo de vida es usualmente corto, desde diez días hasta cuatro semanas aproximadamente, dependiendo de las condiciones ambientales (Nicholls & Altieri, 2002). En el proceso de parasitoidismo intervienen diversos factores que interactúan entre sí para llegar a la postura, una hembra de parasitoide debe pasar sucesivamente por las siguientes etapas: a- Localización del hábitat del huésped, b- Encuentro del huésped, c- Aceptación del huésped y d- Conveniencia del huésped (DeBach, 1964; Terán, 1981; Panizzi & Parra, 1991; Biological Control, 2000). Vinson (1985) divide a las etapas en nueve pasos: a- Preferencia por el hábitat, b- Potencial localización del huésped, c- Localización del huésped, d- Examen del huésped, e- Experimentación con el ovipositor, f-Introducción del ovipositor, g- Oviposición, h- Conveniencia del huésped, i- Regulación del huésped. Podrían adicionarse también otras etapas secundarias, tales como: respuesta al sonido emitido por el huésped, a feromonas sexuales, a sustancias emitidas por las plantas hospederas y a la longitud de onda de la luz reflejada por el área (Panizzi & Parra, 1991). Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… - 15 /111 Localización del hábitat del huésped Un elemento necesario para el éxito del parasitoidismo, es la coincidencia entre el hábitat del huésped y de la especie parasitoide (Terán, 1981; Panizzi & Parra, 1991). Algunas especies parasitoides cuando emergen necesitan alimentarse para alcanzar la madurez sexual y realizar la oviposición. La búsqueda de estos recursos alimenticios puede llevarlas a migrar a nuevos hábitats coincidentes o no con el del huésped. Las señales físicas y químicas emitidas por el hábitat son de gran importancia para la orientación de las hembras parasitoides. Muchas veces la supervivencia y vulnerabilidad del huésped al parasitoide está íntimamente relacionada con la planta hospedera utilizada como alimento, estableciéndose de esta manera una relación estrecha entre los tres niveles tróficos (Price et al., 1980). - Encuentro del huésped El éxito de esta etapa depende de la “capacidad de búsqueda” del parasitoide, la cual a su vez está determinada por varios factores tales como el poder de locomoción de la hembra, la capacidad de percibir al huésped a través de los sentidos de vista y olfato, la supervivencia cuando no encuentra huéspedes para oviponer, la agresividad y persistencia cuando los huéspedes están protegidos por hormigas melívoras que defienden su fuente de alimento (Terán, 1981) El parasitoide puede orientarse en su búsqueda hacia el huésped al ser atraído por sustancias químicas producidas por este último, denominadas kairomonas. La planta hospedera también interviene en el encuentro del huésped al producir sustancias volátiles que atraen al parasitoide. Asimismo la presencia de plantas vecinas al hospedero puede interferir en la localización del huésped al producir sustancias repelentes (Panizzi & Parra, 1991; Van Driesche & Bellows, 1996). Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… - 16 /111 Aceptación del huésped El parasitoide realiza una cuidadosa inspección del huésped encontrado antes de oviponer. Estímulos como olor, forma, tamaño, textura, color, edad, ubicación, movimiento del huésped y respuestas al contacto son importantes en diferente grado para el ataque según la especie parasitoide (Vinson, 1985; Van Driesche & Bellows, 1996). El huésped puede no ser aceptado para la oviposición por encontrarse en un estado desfavorable, por ejemplo A. aurantii durante las mudas, no es favorable para la oviposición de Aphytis sp. (Terán, 1981) - Conveniencia del huésped La presencia de quimioreceptores en el extremo abdominal o en el ovipositor permitiría a ciertos himenópteros parasitoides detectar si el huésped ya fue parasitoidizado, en respuesta a sustancias químicas (feromonas disuasivas) dejadas por otros parasitoides que indican que el recurso alimenticio ya fue explotado. De esta manera se evita el superparasitoidismo, reduciendo la búsqueda en ambientes ya explorados. Las feromonas disuasivas son atractivas en ciertos casos para las especies hiperparasitoides. El huésped una vez atacado provee alimento y abrigo al parasitoide, permite su crecimiento, desarrollo y supervivencia hasta la emergencia del adulto (Fritz, 1982). Sin embargo en algunos casos el parasitoide puede ser afectado por mecanismos de defensa fisiológicos del huésped, como el encapsulamiento de huevos (Vinson, 1985), comportamiento observado en A. aurantii cuando es parasitoidizada por algunas especies endoparasitoides como Comperiella bifasciata Howard (Blumberg, 1990). Los parasitoides pueden realizar la oviposición, a cierta distancia del huésped, sobre éste o en su interior. Si se alimentan externamente del huésped se consideran ectoparasitoides y cuando lo hacen internamente se denominan endoparasitoides (Terán, 1981; Nasca, 1994; Johnson, 2000; Nicholls & Altieri, 2002). Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 17 /111 Cuando la hembra deposita un huevo por huésped y evita oviponer en los ya parasitoidizados, se trata de un parasitoidismo solitario. Un huésped sólo es parasitoidizado una vez por el ectoparasitoide, ya que la hembra detecta señales químicas de donde ya existen huevos. En el parasitoidismo gregario se desarrollan más de un individuo por huésped, estos pueden provenir de dos o más huevos depositados por la misma madre. Cuando en un huésped se desarrollan varios individuos de distintas especies parasitoides se trata de parasitoidismo múltiple, dando lugar a una competencia interespecífica. En algunos casos puede ocurrir que el huésped reciba de una especie parasitoide más huevos que el número de larvas que puede alimentar, la larva que primero se desarrolla destruye a todas las demás, esto se conoce como superparasitoidismo. La usurpación de huéspedes parasitoidizados como recurso para obtener descendencia crece cuando la densidad de fitófagos disminuye, dando lugar a una competencia intraespecífica; esto puede ocurrir más de una vez, pero con cada usurpación la supervivencia de la avispa decrece (Bénassy, 1977; Terán, 1981; Nasca, 1994; Johnson, 2000; Ewing et al., 2002). Teniendo en cuenta el efecto de los parasitoides sobre el huésped atacado, se pueden diferenciar dos tipos de comportamiento; algunos interrumpen el desarrollo del huésped, son los denominados idiobiontes; otros permiten que el huésped continúe desarrollándose, es el caso de los koinobiontes (Johnson, 2000). Es muy importante el rol que desempeñan los parasitoides dentro del agroecosistema, sobre todo en cultivos perennes como son los frutales, ya que con un manejo adecuado de los mismos es posible combinar, dentro del sistema, esta táctica biológica de regulación con otras, no solamente para preservarlos sino también para enriquecer sus poblaciones y hacer más eficiente su acción (Nasca, 1994). Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 18 /111 3.1. Parasitoides de Aonidiella aurantii 3.1.1. En el mundo En el complejo de parasitoides que actúan regulando las poblaciones de A. aurantii, los ectoparasitoides son considerados los más efectivos (Rosen & DeBach, 1976, 1978, 1979, 1990; Rosen, 1986, 1994) y dentro de éstos, los del género Aphytis (Hymenoptera - Aphelinidae) se destacan por su accionar en el control de la cochinilla roja australiana. Algunas especies como A. melinus y A. lingnanensis han sido introducidas en casi todas las regiones citrícolas del mundo (DeBach et al., 1971; De Bach & Rosen, 1976; Rosen & DeBach, 1978,1979; Luck et al., 1995; Smith et al., 1997) desplazando en algunos casos a los parasitoides nativos y efectuando un exitoso control. En el Cuadro 1, se detallan las especies de Aphytis nativas o introducidas citadas sobre A. aurantii en las regiones citrícolas del mundo Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 19 /111 Cuadro 1. Especies de Aphytis nativas o introducidas citadas sobre A. aurantii en las regiones citrícolas del mundo (Asplanato & García Marí, 2001). Especie Regiones citrícolas Referencias A. africanus Quednau Sudamérica y Rosen & DeBach, 1979; De Sudáfrica Santis, 1989 Sudamérica y Estados Rosen & DeBach, 1979; De Unidos Santis, 1989; De Santis & A. aonidiae (Mercet) Crouzel, 1994; Bernal & Piñeiro, 1983 A. chilensis (Howard) A. chrysomphali (Mercet) Sudamérica y Estados Crouzel et al., 1973; Rosen Unidos & DeBach, 1979 Sudamérica, Sudáfrica, Rosen & DeBach, 1979; De Australia, Estados Santis, 1979; Troncho et al., Unidos y Región 1992; Bernal & Piñeiro, Mediterránea 1993; Rodrigo et al., 1996; Erler & Tunç, 2001 A. desantisi DeBach y Rosen Sudamérica Rosen & DeBach, 1979; De Santis & Crouzel, 1994 A. diaspidis (Howard) A. coheni DeBach A. holoxanthus DeBach Sudamérica, Sudáfrica Rosen & DeBach, 1979; De y Estados Unidos Santis & Crouzel, 1994 Sudáfrica y Región Rosen & DeBach, 1979; Mediterránea. Prinsloo & Neser, 1994 Sudamérica, Sudáfrica, Rosen & DeBach, 1979; Estados Unidos y Llorens Climent, 1990 Región Mediterránea. A. lingnanensis Compere Sudamérica, Sudáfrica, Rosen & DeBach,1979; De Australia, Estados Santis, 1979 Unidos y Región Mediterránea. A. melinus De Bach Sudamérica, Sudáfrica, Rosen & DeBach, 1979; De Australia, Estados Santis, 1979; Prinsloo & Unidos y Región Neser, 1994; Erler & Tunç, Mediterránea 2001 A. mytilaspidis (Le Baron) Estados Unidos Rosen & DeBach, 1979 A. maculicornis (Masi) Sudamérica Crouzel et al., 1973 Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 20 /111 Los endoparasitoides, si bien no realizan por sí solos un control tan efectivo sobre A. aurantii (Noyes, 1990; DeBach & Rosen, 1976; Rosen & DeBach, 1978) ejercen una acción complementaria a la de los Aphytis, logrando de esta manera, en forma conjunta, reducir los niveles poblacionales de cochinillas. Las especies endoparasitoides pertenecen a las familias Aphelinidae y Encyrtidae (Hymenoptera). A continuación se detallan en el Cuadro 2, las especies endoparasitoides citadas sobre A. aurantii en las zonas citrícolas del mundo. Cuadro 2. Especies endoparasitoides citadas sobre A. aurantii en las zonas citrícolas del mundo (Asplanato & García Marí, 2001) Flia: Aphelinidae Referencias Encarsia perniciosi (Tower)(=Prospaltella Crouzel et al., 1973; perniciosi) Rosen & DeBach, 1978 Viggiani, 1990. Encarsia citrina (Craw)(=Aspidiotiphagus Crouzel et al., 1973; citrinus) Rosen & DeBach, 1978 Viggiani, 1990 Encarsia aurantii var. argentina (De Crouzel et al., 1973; Terán Santis) et al., 1985 Encarsia lounsburyi (Berlese y Paoli) Rosen & DeBach, 1978 Pteroptrix chinensis (Howard) Rosen & DeBach, 1978 Flia: Encyrtidae Comperiella bifasciata Howard Crouzel et al., 1973; Rosen & DeBach, 1978; Terán et al., 1985; Noyes, 1990. Habrolepis rouxi Compere Crouzel et al., 1973; Rosen & DeBach, 1978; Noyes, 1990. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 21 /111 3.1.2. En Argentina Estudios realizados, destacan la presencia de numerosos parasitoides nativos e introducidos presentes en el agroecosistema cítrico sobre A. aurantii (Crouzel et al. 1973). Flia: Aphelinidae Provincias Aphytis sp. Misiones, Córdoba y San Luis Apytis chilensis Howard Salta y Jujuy Aphytis chrysomphali (Mercet) Buenos Aires, Enre Ríos, Misiones, Salta y Jujuy Aphytis lingnanensis Compere Bs. As. y Jujuy Aphytis maculicornis (Masi) Bs. As., Corrientes, Misiones Aphytis melinus DeBach Bs. As., Tucumán, Salta, Jujuy y Sgo. del Estero Aspidiotiphagus sp. Misiones Aspidiotiphagus citrinus (Craw) Bs. As., Entre Ríos, Corrientes, Tucumán, Jujuy, Córdoba y San Luis. Aspidiotiphagus lounsburyi (Berlese y Paoli) Entre Ríos Marieta sp. Jujuy Prospaltella sp. Corrientes Prospaltella aurantii (Howard) Bs. As. y Santa Fe Prospaltella ectophaga Silvestri Bs. As. , Entre Ríos y Santa Fe Flia: Encyrtidae Sp. no identificada Bs. As. Comperiella bifasciata Howard Bs. As. Flia: Signiphoridae Signiphora sp. Jujuy Signiphora flavopalliata Ashmead Tucumán, Salta, Jujuy y Córdoba Thysanus sp. Misiones y Jujuy Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 22 /111 En la región NEA del país, departamento Concordia, Entre Ríos, se realizó un relevamiento de los parasitoides de la cochinilla “roja australiana” durante 2004 y 2005; las especies halladas fueron las siguientes (Vaccaro, 2006): Flia: Aphelinidae A. melinus DeBach A. lingnanensis Compere Aphytis spp. Encarsia aurantii (De Santis) Flia: Encyrtidae Comperiella bifasciata Howard Flia: Signiphoridae Signiphora flavopalliata Ashmead 3.1.3. En Tucumán Terán et al. (1985) registran para A. aurantii, en el agroecosistema cítrico de la provincia, siete parasitoides primarios, dos especies de parasitoides secundarios y cuatro especies de Signiphora. Parasitoides primarios Orden: Hymenoptera Suborden: Apocrita Serie: Parasitica Super Familia: Chalcidoidea Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 23 /111 Flia: Aphelinidae Ectoparasitoides Aphytis chrysomphali (Mercet) Aphytis melinus DeBach Aphytis lingnanensis Compere Endoparasitoides Aspidiotiphagus citrinus (Craw) Encarsia aurantii var. argentina (De Santis) Encarsia ectophaga (Silvestri) Flia: Encyrtidae Comperiella bifasciata Howard Endoparasitoides Parasitoides secundarios Orden: Hymenoptera Suborden: Apocrita Serie: Parasitica Super Familia: Chalcidoidea Flia: Aphelinidae Hiperparasitoides Azotus platensis (Brethes) Marietta caridei (Brethes) Flia Signiphoridae Signiphora fax Girault Signiphora perpauca Girault Signiphora flavella Girault Signiphora flavopalliata Ashmead Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 3.1.3.1 24 /111 Parasitoides primarios a- Aphytis melinus DeBach Ubicación taxonómica. Familia: Aphelinidae Subfamilia: Aphelininae Grupo: lingnanensis Género: Aphytis Especie: melinus Diagnosis: Esta especie presenta las características generales del grupo lingnanensis (Rosen & DeBach, 1979), diferenciándose por tener: - Parte esternal del tórax inmaculada. - Clava de la antena delgada y con setas pálidas. - Pupa pigmentada solamente en la parte esternal del tórax, abdomen sin pigmentación. - Alas ligeramente más estrechas, con numerosas setas en el área delta (39 a 63 dispuestas en cinco a siete hileras) - Ovipositor más corto. Biología y etología. A. melinus es un ectoparasitoide gregario originario de India, biparental, presenta dos a tres generaciones por año, que se superponen con las de A. aurantii (Rosen & DeBach, 1979; University of California, 2000). Los adultos son muy activos, con gran capacidad de dispersión, recorren las superficies de las plantas con rapidez o realizan vuelos breves de una a otra cochinilla. Las hembras examinan cuidadosamente a sus víctimas con ayuda de las antenas hasta encontrar el huésped propicio para depositar los huevos, realizando una fuerte selección, identificando y rechazando los inadecuados por su baja calidad (Rosen & DeBach, 1979; Hare & Morgan, 2000). Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 25 /111 Parasitoidizan segundo y tercer estadio de cochinillas hembras y segundo estadio de machos, pero nunca oviponen durante las mudas; esto es debido a que durante el proceso de crecimiento la pared del cuerpo de A. aurantii se hace flexible, se distiende y el escudo se separa fácilmente del cuerpo permitiendo el accionar del parasitoide (Llorens Climent, 1990; Morgan & Hare, 1997; Morgan & Hare, 1998; Ewing et al., 2002). Por ser un ectoparasitoide la hembra deposita los huevos externamente, sobre o debajo del cuerpo de la cochinilla, insertando el ovipositor a través del escudo. El huevo es oval, muy pequeño, blanquecino, brillante, del cual nace una larva de color blanco, transparente, de forma esférica, sin estructuras aparentes, que se alimenta del cuerpo de la cochinilla. Pasa por diferentes estadios larvarios de forma similar, variando en cada uno solo el tamaño. Consume el contenido del cuerpo de la víctima y empupa debajo del escudo. La pupa es dorsalmente amarilla, con ojos coloreados; en su parte ventral presenta solamente el tórax oscurecido. Se encuentra apoyada dorsalmente en el sustrato y rodeada de meconio. La pupa del macho es de menor tamaño que la de la hembra (Crouzel et al., 1973; Rosen & DeBach, 1979; Llorens Climent, 1990). Por lo general existe una pupa por cochinilla pero pueden encontrarse dos o excepcionalmente tres y en estos casos son de menor tamaño. El ciclo de vida se cumple en 14 a 18 días. El adulto abandona el huésped empujando por debajo del escudo o practicando un orificio circular en el mismo que permita el paso de su cuerpo (Viggiani, 1984). A la acción directa del parasitoidismo se suman otras complementarias, tales como el “host feeding” y “probing o mutilación” del huésped, que son también importantes por la mortalidad de cochinillas que provocan. “Host feeding” es un acto de predación realizado por las hembras a fin de obtener las proteínas necesarias para lograr la maduración de los huevos. Dichas proteínas las obtiene del fluido del cuerpo de las cochinillas de segundo estadio, ya que huéspedes pequeños son preferidos para “succión” y los de mayor tamaño para oviposición (Terán, 1981; Rosenheim & Rosen, 1992; Rosenheim & Heimpel, 1994; Heimpel & Rosenheim, 1995; Heimpel et al., 1997; Ewing et al., 2002). Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 26 /111 “Probing o mutilación” consiste en picaduras de exploración, dando estocadas con el ovipositor dentro del cuerpo de la cochinilla (Crouzel et al., 1973; Llorens Climent, 1990). El tamaño de la cochinilla puede alterar la interacción hospederoparasitoide afectando los parámetros de vida de este último, especialmente la proporción de sexo, el tamaño y la fecundidad (Hare & Luck, 1991). Las cochinillas pequeñas originarán machos y las de mayor tamaño hembras. A. melinus deja descendencia macho cuando parasitoidiza cochinillas hembras y machos de segundo estadio. Un 20% de la descendencia hembra se origina a partir de machos de cochinilla. A partir de hembras de tercer estadio de A .aurantii la descendencia de A. melinus se reparte de la siguiente forma, 70% de hembras, 25% de machos y el 5% restante de machos y hembras (Ewing et al., 2002). En laboratorio se observó que cochinillas de segundo estadio son huéspedes de baja calidad, las hembras de A. melinus desarrolladas de este estadio tienen baja fecundidad (2 o 3 huevos), comparadas con las desarrolladas en el tercer estadio que producen 30 o más huevos (Reeve, 1987). Por otra parte el tamaño de A. aurantii varía dependiendo del sustrato en el que se desarrolla, los individuos que crecen en el fruto son de mayor tamaño, en las ramas son más pequeños y en las hojas de tamaño intermedio (Luck & Podoler, 1985; Hare et al., 1990; Hare & Luck, 1991). A. melinus debe realizar una fuerte selección del huésped, identificando y rechazando los inadecuados por su baja calidad (Hare & Morgan, 2000); de esta manera parasitoidiza en mayor grado las cochinillas ubicadas en fruto y hojas y en menor medida a las que se encuentran en las ramas (Reeve & Murdoch; 1986, Murdoch et al., 1989 y 1995; Walde et al., 1989; Yu et al., 1990; Uygun et al, 1995; Snyder et al., 2005). Estudios realizados en laboratorio y en campo determinaron, que la reducida atractividad de la cochinilla del sustrato corteza para A. melinus no sólo se debe al menor tamaño del huésped, sino a la reducción en el contenido de una kairomona (O-caffeoyltyrosine, (OCT)) presente en el escudo de dichas cochinillas; cuando el sustrato es menos adecuado no solamente las cochinillas Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 27 /111 son más pequeñas, sino que forman un escudo con reducido contenido de kairomona (Tritrophic Interactions, 2002). A. melinus responde cuantitativamente a variaciones en el contenido de OCT en los escudos de A. aurantii. Los niveles de kairomona son mayores durante las etapas en que la cochinilla expande el tamaño del escudo y son bajos durante las mudas y en madurez adulta (Morgan & Hare, 1997; Hare & Morgan, 1997; Hare & Morgan 2000). Probablemente A. melinus usa otras señales además del contenido de kairomona y el tamaño del escudo para evaluar la calidad del huésped; tales como señales visuales (forma y color) y acústicas (resonancia causada por las antenas) que resultan de significancia, pero que en ausencia de la kairomona su valor en la predicción de la calidad del huésped es prácticamente nulo (Morgan & Hare, 1997). Otro aspecto a tener en cuenta al analizar la menor atractividad de las cochinillas ubicadas en las ramas para A. melinus, es la acción disrruptiva que ejercen las hormigas, quienes reducen no solo el porcentaje de parasitoidismo sino también la succión de huésped, ocasionando de esta manera un incremento de la población de cochinillas (University of California, 2003; Murdock et al. 1995; Martínez- Ferrer et al., 2003). El control de hormigas produce una disminución de la población de A. aurantii en el fruto, no así en las ramas, al ser un recurso menos explotado por A. melinus (Moreno et al., 1987). b- Aphytis lingnanensis Compere Ubicación taxonómica. Familia: Aphelinidae Subfamilia: Aphelininae Grupo: lingnanensis Género: Aphytis Especie: lingnanensis Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 28 /111 Diagnosis: Es una especie fácilmente reconocible por su coloración amarilla, alas hialinas y largas, propodeo largo, ambos sexos con crénula larga y fuertemente superpuesta y por un punteado microscópico conspicuo en los esternitos posteriores del abdomen del macho (Rosen & DeBach, 1979). Puede ser separado de otros miembros del grupo lingnanensis por: - El oscurecimiento de la parte esternal de tórax. - Clava de la antena moderadamente alargada y setas pálidas. - Pupa totalmente pigmentada. Biología y etología. Es un ectoparasitoide Oriental, originario de China, biparental de biología y etología semejantes a la de A. melinus. Con respecto a la preferencia de tamaño de huésped, A. lingnanensis utiliza los mismo estadios de desarrollo que A. melinus (Crouzel et al., 1973; Rosen & DeBach, 1979; Rosenheim & Rosen, 1992). Estudios realizados por Rosenheim & Heimpel en 1994 determinaron que A. lingnanensis puede alimentarse y oviponer en un solo huésped grande, logrando un desarrollo exitoso de la progenie, a diferencia de lo expuesto para A. melinus, además tiene un mayor poder de destrucción de cochinillas por “succión de huésped”. Si bien las hembras de A. lingnanensis se mueven rápida y vigorosamente sobre la vegetación buscando al huésped, su capacidad de dispersión y búsqueda es menor comparada con la de A. melinus (Rosen & DeBach, 1979; Luck & Podoler, 1985). c- Aphytis chrysomphali (Mercet) Ubicación taxonómica. Familia: Aphelinidae Subfamilia: Aphelininae Grupo: chrysomphali Género: Aphytis Especie: chrysomphali Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 29 /111 Diagnosis: Presenta el cuerpo de color amarillo, sin manchas en las porciones sublaterales de los urotergitos. Las alas con cuatro filas de setas discales por debajo de la nervadura marginal, antes de la franja lampiña, un poco más largas y gruesas que las del resto del disco hacia el ápice. Maza de la antena larga, más de tres veces que el largo del artejo precedente. Escudo del mesonoto con diez setas en tres filas transversales. Longitud del propodeo, de cinco a siete veces la longitud del metanoto. Crénula corta y no superpuesta. La pupa es totalmente amarilla, presentando una línea longitudinal oscura en el mesosterno (DeSantis, 1948; Rosen & DeBach, 1979). Biología y etología. Es una especie originaria de la cuenca mediterránea, ectoparasitoide uniparental, partenogenética (telítoca), con ausencia de machos o presencia esporádica. Aspectos de su biología y etología son similares a lo descripto para A. melinus y A. lingnanensis. Se diferencia porque sus pupas generalmente solitarias se encuentran bajo los escudos de cochinillas de tercer estadio o de machos, raramente bajo el de hembras de segundo estadio (Terán et al., 1985). A. chrysomphali presenta menor capacidad reproductiva y menor poder de destrucción de cochinillas por picaduras alimenticias (DeBach & Sisojevic, 1960; DeBach & Sundby, 1963; Abdelrahman, 1974a y 1974b; Rosen & DeBach, 1978 y 1979; Kfir & Podoler, 1983; Kfir & Luck, 1984). d- Encarsia citrina (= Aspidiotiphagus citrinus (Craw)) (Heraty & Woolley, 2002). Ubicación taxonómica. Familia: Aphelinidae Subfamilia: Coccophaginae Género: Encarsia Especie: citrina Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 30 /111 Diagnosis: Adulto de color pardo, irregularmente ennegrecido, con el tercio apical del abdomen amarillento, ovipositor y patas amarillo. Antenas de ocho artejos. Alas hialinas, las anteriores relativamente estrechas con fleco marginal tan largo o más que el ancho máximo del ala, con una ancha banda ahumada por debajo de las nervaduras marginal y estigmática que llega hasta el borde interno. La nervadura marginal aparece como superpuesta o cortando oblicuamente en su arranque a la submarginal, esta última lleva dos setas. Alas posteriores ensombrecidas en las base (De Santis, 1948; Malipatil et al., 2000). Biología y etología. Es una especie endoparasitoide, uniparental. Cumple su ciclo en el interior del cuerpo de la cochinilla, sirviéndole de protección el tegumento del mismo y vaciando todo su contenido. Al salir el adulto perfora el tegumento y el escudo. E. citrina se desarrolla en forma solitaria en hembras de segunda muda y en prepupas de macho (Terán et al., 1985; LLorens Climent, 1990). e- Encarsia perniciosi (Tower) (= Encarsia aurantii var. argentina (De Santis)) (Heraty & Woolley, 2002; González Hernández, 2004). Ubicación taxonómica. Familia: Aphelinidae Subfamilia: Coccophaginae Género: Encarsia Especie: perniciosi Diagnosis: El adulto es casi negro, con una prominente tacha clara en el mesoescutelo, bandas transversas muy tenues en el abdomen y un área ligeramente amarillenta próxima a la genitalia. Antenas con el primer artejo del funículo, más corto que el pedicelo y bastante menor que el segundo. Alas anteriores con fleco marginal tan largo como el ancho máximo del disco (De Santis, 1948; Crouzel et al., 1973; Malipatil et al., 2000). Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 31 /111 Biología y etología E. perniciosi es una especie originaria del este de Asia, endoparasitoide. Tiene hábitos solitarios y la capacidad de parasitoidizar todos los estadios de desarrollo, inclusive las mudas y hembras adultas (Viggiani, 1990; Yu et al., 1990), aunque tiene preferencia por el final del primer estadio y el principio del segundo de cochinillas ubicadas en hojas y ramas (Yu et al., 1990; Luck et al. 1995; Hare & Morgan, 2000; Borer et al., 2004; Snyder, 2005), dando descendencia de machos y hembras. Progenie solo de machos se origina a partir del comportamiento hiperparasitoide que presenta la especie (Viggiani, 1984; Stouthame & Luck, 1991; Hunter & Woolley, 2001). Cuando los parasitoides son muy abundantes se pueden encontrar más de un huevo o larva por cochinilla, pero los supernumerarios perecen y sólo se desarrolla un adulto, si parasitoidiza huéspedes muy jóvenes, tiene mayor probabilidad de supervivencia si el mismo es reparasitoidizado (Borer, 2002). Al ser endoparasitoide el ciclo se cumple en el interior del huésped en un tiempo aproximado de 20 días. A los siete días de parasitoidizado el huésped comienza a oscurecerse, excepto en un área central más clara, donde se visualiza al parasitoide. El adulto sale por una perforación que practica en el cuerpo y en el escudo, dejando el tegumento hueco de la cochinilla (Crouzel et al., 1973). f- Encarsia ectophaga (Silvestri) Ubicación taxonómica. Familia: Aphelinidae Subfamilia. Coccophaginae Género: Encarsia Especie: ectophaga Diagnosis: Cuerpo de color pardo. Antenas con el primer artejo del funículo casi tan largo como el pedicelo, con flagelo en maza. Oviscapto muy corto (De Santis, 1948). Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 32 /111 Biología y etología Es una especie biparental de hábito solitario. Las hembras son en general endoparasiotides, en tanto que los machos pueden comportarse como ectoparasitoide o hiperparasitoide de prepupa de machos o de hembras adultas de A. aurantii (Terán et al., 1985; Hunter & Woolley, 2001). g- Comperiella bifasciata Howard Ubicación taxonómica. Familia: Encyrtidae Género: Comperiella Especie: bifasciata Diagnosis: Es una especie con marcado dimorfismo sexual. De cuerpo color negro brillante, con reflejos negro dorado sobre el mesoescudo y azul metalizado sobre el mesoescutelo. La hembra presenta dos franjas longitudinales claras que atraviesan la cabeza y se extienden sobre el pronoto. Las alas anteriores, con áreas ligeramente ahumadas, llevan en su parte distal dos bandas longitudinales oscuras, casi negras. En situación de reposo, las bandas de las alas se superponen dando la impresión de dos apéndices caudales. El macho más pequeño que la hembra tiene las alas totalmente hialinas (De Santis, 1948; Noyes, 1980; Malipatil et al., 2000). Biología y etología Es una especie endoparasitoide biparental, originaria de China. Las hembras vírgenes depositan huevos que originarán solo machos, una vez fecundadas pueden producir huevos que darán origen a hembras o machos (Terán & DeBach, 1963). C. bifasciata deja un solo huevo en el interior del cuerpo del huésped, parasitoidiza todos los estadios de A. aurantii, aunque prefiere el tercer estadio de la hembra (Crouzel et al., 1973; Forster & Luck, 1996). El ciclo de vida se cumple en 27 a 28 días. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 33 /111 El parasitoidismo de C. bifasciata es mayor en fruto, moderado en hojas y menor en rama (Carroll & Luck, 1984a y 1984b; Hare & Morgan, 2000). En fruto, según observaciones de laboratorio prefiere las cochinillas ubicadas en la parte inferior del mismo (Terán & DeBach, 1963; Crouzel et al., 1973). A. aurantii continúa alimentándose y desarrollándose luego de ser parasitoidizada, manifestando la capacidad de encapsular los estados inmaduros de C. bifasciata, de tal manera que produce una reducción en el porcentaje de parasitoidismo de aproximadamente un 50% (Brewer, 1971; Rosenheim & Hongkhan, 1996). Asimismo la presencia de hormigas en la planta ejerce una acción disruptiva en el comportamiento de C. bifasciata disminuyendo el parasitoidismo (Martínez Ferrer et al., 2003). 3.1.3.2 Parasitoides secundarios a- Ablerus platensis (= Azotus platensis (Brethes)) (Malipatil et al., 2000). Ubicación taxonómica. Familia: Aphelinidae Subfamilia. Coccophaginae Género: Ablerus Especie: platensis Diagnosis: El adulto es pardo negruzco con reflejos metálicos azulados. Ojos y ocelos rojizos. Alas anteriores anchas con una banda ahumada por debajo de las nervaduras marginal y estigmática que llega hasta el borde posterior. Porción basal por debajo de la nervadura marginal y antes de la banda ahumada, muy setosa. Patas con trocánteres, ápices femorales y extremidad distal de las tibias blanco-amarillento (De Santis, 1948; Malipatil et al., 2000). Etología Es una especie hiperparasitoide que se encuentra bajo los escudos de machos y de hembras en segunda muda o en hembras adultas de A. aurantii. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 34 /111 Ablerus platensis se comporta como hiperparasitoide de C. bifasciata, pero la descendencia de machos se origina a partir del hiperparasitoidismo de pupas de Aphyits (Terán et al., 1985). b- Marietta caridei (Brethes) Ubicación taxonómica. Familia: Aphelinidae Subfamilia. Coccophaginae Género: Marietta Especie: caridei Diagnosis: Cuerpo de color amarillo con manchas negruzcas irregulares más o menos definidas; fémures y tibias con anillos irregulares de color pardo negruzco; ápice de la maza de las antenas también pardo negruzco. Alas anteriores hialinas con dibujos caprichosos. Escudo del mesonoto con 25 o 26 setas. Oviscapto muy saliente. Etología Hiperparasitoide de C. bifasciata en hembra adulta de A. aurantii. c- Signiphora flavopalliata Ashmead Ubicación taxonómica. Familia: Signiphoridae Género: Signiphora Especie: flavopalliata De las cuatro especies de Signiphora mencionadas por Terán et al. (1985), sólo se describe a S. flavopalliata, la cual conforma un complejo en el que se distinguen tres subespecies: S. favopalliata occidentales, S. flavopalliata flavopalliata y S. flavopalliata desantisi, que se diferencian por los siguientes caracteres morfológicos: Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 35 /111 Diagnosis: S. favopalliata occidentalis - Tórax con banda amarillenta estrecha abarcando nada más que el escudete, metanoto y bordes laterales del mesoescudo. S. flavopalliata flavopalliata – Tórax con banda amarillenta muy extendida, abarcando las regiones laterales del pronoto, laterales y posterior del mesoescudo, escudete, metanoto y parte anterior del propodeo. Area triangular central del propodeo casi enteramente de color castaño. S. flavopalliata desantisi – Se diferencia de la especie anterior en el área triangular central del propodeo que es de color amarillo limón (De Santis, 1973). Etología Las hembras de Signiphora se comportan como parasitoides secundarios (hiperparasitoides) de Aphytis o Comperiella en hembras adultas de A. aurantii. Para dar progenie macho se comportan como ectoparasitoides primarios en machos de cochinilla. 3.2. Efecto del clima sobre los parasitoides. En diferentes zonas o en distintas estaciones de una misma localidad, la abundancia, distribución y efectividad de las especies parasitoides varían de acuerdo a las condiciones climáticas (Rosen & DeBach, 1979). La dependencia del clima es mayor en los ectoparasitoides, los endoparasitoides son en general menos afectados, están más influenciados por las características de su hospedero (Huffaker, 1990). De los factores del clima, las temperaturas extremas son la causa más importante de mortalidad (Rosen & De Bach, 1979). Todos los estadios de A. melinus, A. lingnanensis y A. chrysomphali son afectados por las bajas temperaturas (DeBach et al., 1955; Abdelrahman, 1974 a), siendo los adultos el estado más sensible. El umbral de actividad de los adultos de A. melinus y A. lingnanensis es alrededor de 14,4 y 15,6 ºC. La capacidad de búsqueda y la fecundidad de las hembras de A. melinus y A. lingnanensis, es menor a bajas temperaturas (18 – 24 ºC) (DeBach & Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… Sisojevic, 1960; DeBach, 1965; Podoler, 1981; 36 /111 Kfir & Podoler, 1983). A. chrysomphali, con respecto a la fecundidad, demostró un comportamiento diferente, mayor fecundidad a menor temperatura (DeBach & Sisojevic, 1960). Otro parámetro afectado por las bajas temperaturas es la proporción sexual de la descendencia, que tiende hacia la producción de machos (DeBach et al., 1955; DeBach, 1965; Abdelrahman, 1974 a; Kfir & Luck, 1979; Hoffmann & Kennett, 1985). Las altas temperaturas asociadas a baja humedad relativa afectan las poblaciones de Aphytis, disminuyen la esperanza de vida de los adultos, la supervivencia de los estados inmaduros y la fecundidad de las hembras (DeBach et al., 1955; DeBach, 1965; Abdelrahman, 1974 a; Kfir & Luck, 1984). A. chrysomphali, adaptado a condiciones de temperaturas relativamente bajas, es más sensible a las temperaturas estivales. Con respecto a la humedad relativa, el efecto que ejerce sobre las poblaciones de parasitoides es menor que el de la temperatura. La baja humedad relativa afecta principalmente a los adultos produciendo su desecación (Rosen & DeBach, 1979), los estados inmaduros al ubicarse debajo del escudo de la cochinilla están protegidos en un microclima más húmedo. El efecto conjunto de baja humedad relativa y altas temperaturas afecta a los adultos de A. chrysomphali, quienes son más susceptibles que los de A. melinus y A. lingnanensis a tales condiciones (Kfir & Luck, 1984). El clima, especialmente la temperatura, influye también en el desarrollo del huésped y con ello afecta indirectamente a las poblaciones de Aphytis. El tamaño que alcanzan las cochinillas está influenciado por la temperatura, las que crecen durante el verano son más pequeñas que las de primavera y otoño (Yu & Luck, 1988; Hare et al., 1990; Hare & Luck, 1991). La alteración de la proporción de estados de desarrollo adecuados para la parasitoidización, afecta la relación parasitoide – huésped, influyendo negativamente en la selección del huésped, número de descendientes, sexo de la descendencia, tamaño de las hembras y fecundidad (Abdelrahman, 1974 c; Luck et al., 1982; Luck & Podoler, 1985; Opp & Luck, 1986; Yu, 1986; Reeve, 1987; Walde et al., 1989). Los endoparasitoides, en menor medida, también son influenciados por las condiciones climáticas. Encarsia perniciosi resulta más afectado por las Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 37 /111 altas temperaturas, comparado con A. melinus, ya que su población se reduce en mayor proporción durante el verano (Yu et al, 1990). En tanto, C. bifasciata resiste mejor que A. melinus las temperaturas extremas, tanto altas como bajas (Forster & Luck, 1996). 3.3. Coexistencia de parasitoides La coexistencia entre ecto y endoparasitoides en el agroecosistema, está determinada por las características biológicas de las especies, preferencias por el recurso alimenticio y sensibilidad a las condiciones climáticas. Los ectoparasitoides, incluidos en el género Aphytis, se consideran los enemigos naturales más eficientes en el control de la cochinilla “roja australiana” (DeBach & Rosen, 1976; Rosen & DeBach, 1976, 1978, 1979, 1990; Rosen, 1986, 1994). Aunque son sensibles a las condiciones climáticas desfavorables, tienen alta capacidad de búsqueda, ciclo de vida más corto que sus huéspedes y producen una mortalidad adicional por efecto de la succión de huésped (Huffaker & Rosen, 1990; Rosen, 1994). Si bien los Aphytis son los más abundantes dentro del complejo de enemigos naturales, la efectividad de las distintas especies está limitada por sus características etológicas y su sensibilidad a las condiciones climáticas (De Bach, 1965; DeBach et al., 1971; Rosen & DeBach; 1978, 1979, 1990; Rosen, 1994). A. melinus con mayor capacidad de búsqueda y mejor adaptación a las condiciones climáticas extremas de temperatura y humedad relativa, podría desplazar a A. lingnanensis al ser éste más susceptible (DeBach & Sundby, 1963; DeBach, 1966; Kfir & Luck, 1984; Murdoch, et al., 1996). Otro aspecto a tener en cuenta es el tamaño de huésped que utilizan como recurso ambas especies. Si bien tanto A. melinus como A. lingnanensis parasitoidizan los mismos estadios de desarrollo de A. aurantii, A. melinus utiliza un tamaño menor de cochinilla para la producción de descendencia de hembras (Luck & Podoler, 1985; Opp & Luck, 1986). De tal manera A. lingnanensis no tiene una producción favorable de progenie hembra cuando éstas especies coexisten, A. melinus al atacar primero crea una escasez de recursos al evitar que las Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 38 /111 cochinillas alcancen un tamaño adecuado para A. lingnanensis (Luck & Podoler, 1985; Luck, 1986; Reeve, 1987; Luck et al., 1995). A. chrysomphali, con menor capacidad reproductiva, más afectado por las altas temperaturas y menor poder de destrucción de cochinillas por succión de huésped, es un competidor más débil (Rosen & DeBach, 1978; 1979; Kfir & Podoler, 1983; Kfir & Luck, 1984). Los endoparasitoides, si bien son considerados menos eficientes en el control de A. aurantii al ser comparados con los Aphytis, ejercen una importante acción complementaria. La coexistencia de parasitoides en el agroecosistema se produce por diferencias en la selección del tamaño del huésped y del hábitat del mismo en la planta (Snyder et al., 2005). E. perniciosi prefiere parasitoidizar el final del primer estadio y principio del segundo estadio de la cochinilla (Yu et al., 1990; Luck et al. 1995; Hare & Morgan, 2000; Borer et al., 2004; Snyder et al., 2005), mientras que A. melinus y A. lingnanensis si bien prefieren a las hembras vírgenes, pueden parasitoidizar segundo y tercer estadio de cochinillas hembras y segundo estadio de machos (Abdelrahaman, 1974 c; Opp & Luck, 1986; Reeve, 1987, Luck et al., 1995). C. bifasciata prefiere hembras de tercer estadio (Crouzel et al., 1973; Forster & Luck, 1996), aunque puede parasitoidizar también el primer estadio y a la hembra fertilizada, lo que le daría cierta ventaja (DeBach & Sundby, 1963; Richardson, 1978; Steinberg et al., 1994; Forster & Luck, 1996). En cuanto a la ubicación del huésped en la planta, E. perniciosi prefiere las cochinillas ubicadas en rama y en hoja mientras que A. melinus parasitoidiza en mayor medida las ubicadas en fruto y hoja, disminuyendo de esta manera la competencia (Reeve & Murdoch, 1986; Murdoch et al., 1989, 1995; Yu et al., 1990; Uygun et al., 1995; Borer et al., 2004). A. aurantii puede evitar ser parasitoidizada por A. melinus ubicándose en las ramas, aunque al hacerlo, no logra escapar de la acción de E. perniciosi (Hare & Morgan, 2000). C. bifasciata, tiene un comportamiento similar a A. melinus, con preferencia por las cochinillas ubicadas en fruto y hoja (Caroll & Luck, 1984 a, 1984 b). Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 3.4. 39 /111 Introducciones y coexistencia de parasitoides en áreas citrícolas del mundo. Con el objeto de lograr el control de A. aurantii, han sido introducidos numerosos parasitoides en casi todas las áreas citrícolas del mundo (DeBach et al., 1971; Crouzel et al., 1973; DeBach & Rosen, 1976; Rosen & DeBach, 1978, 1979; Furness et al., 1983; Terán et al., 1985; Luck et al., 1995; Murdoch et al., 1996; Smith et al., 1997; Hare & Morgan, 2000; Murdoch et al., 2005). A. melinus fue introducido en muchas zonas (DeBach & Rosen, 1976; Rosen & DeBach, 1978, 1979; Orphanides, 1984; Smith et al., 1997; Bedford, 1998): En Australia (Valle de Murray) desde 1943 hasta 1979 se introdujeron ocho parasitoides, de los cuales se establecieron solamente A. melinus, A. chrysomphali, C. bifasciata y E. perniciosi. A melinus, importado en 1961, no solo se instaló rápidamente sino que pasó a ser dominante desplazando a A. chrysomphali, introducido en 1954, en todos los sectores. C. bifasciata introducida en 1943, igualmente importante, está distribuida en toda la superficie considerada, en tanto que E. perniciosi cuya introducción se realizó en 1970, sólo pudo establecerse en un pequeño número de plantaciones (Furness et al., 1983). En California, la introducción de A. lingnanensis en 1947, produjo el desplazamiento competitivo de A. chrysomphali, quedando esta última restringida a las áreas adyacentes al océano, donde las condiciones climáticas le son más favorables. A. lingnanensis produjo un control satisfactorio de la cochinilla en las zonas costeras, pero no así en las zonas interiores donde las condiciones climáticas son más rigurosas. Con la introducción de A. melinus en 1957, A. lingnanensis fue desplazado de las áreas interiores, donde el control efectuado por A. melinus fue exitoso en colaboración del endoparasitoide C. bifasciata. En las áreas costeras coexisten especies ecto y endoparasitoides, A. melinus, A. lingnanensis y E. perniciosi (Luck & Podoler, 1985; Murdoch et al., 1996; Murdoch et al., 2005). En España, en la zona costera valenciana coexisten como parasitoides de A. aurantii, A. melinus (introducido) y A. chrysomphali (Troncho et al., 1992; Rodrigo et al., 1996). Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 40 /111 En Turquía los ectoparasitoides A. melinus y A. chrysomphali coexisten con C. bifasciata desempeñando un rol importante en el control de la cochinilla roja australiana (Erler & Tunç, 2001). La introducción de A. melinus, A. lingnanensis y A. coheni en Sudáfrica, produjo la competencia con el parasitoide nativo A. africanus. Si bien las especies de Aphytis introducidas lograron establecerse y efectuar control sobre A. aurantii, no desplazaron A. africanus quien permaneció como parasitoide dominante. El endoparasitoide C. bifasciata también fue introducido y al establecerse, complementó la acción de A. africanus cuando las densidades poblacionales de cochinillas fueron elevadas (Bedford et al., 1998). En Argentina en 1967, la Universidad Nacional de Tucumán y el INTA Castelar (Bs. As.) iniciaron planes de control biológico, importando desde California los parasitoides, A. melinus, A. lingnanensis, C. bifasciata y E. perniciosi, que oportunamente fueron liberados en distintos puntos de las regiones citrícolas del Noroeste y el Litoral. En Tucumán en 1964, se determina la presencia de A. chrysomphali y Signiphora flavopalliata, que controlaban naturalmente a la cochinilla roja australiana. En 1967 se introdujo en la provincia, desde California (EEUU), a A. melinus y en 1971 a A. lingnanensis. En 1973 se enriqueció nuevamente el agroecosistema del limonero mediante la introducción del endoparasitoide C. bifasciata comprobándose con posterioridad su establecimiento. De las tres especies benéficas liberadas, A. melinus resultó ser la más exitosa, pues dos años después de concluidas las liberaciones ya había colonizado ampliamente el agroecosistema cítrico de Tucumán, desplazando en muchas áreas a los parasitoides nativos (Terán, 1973; citado por Crouzel et al., 1973). En 1985, según un muestreo realizado por Terán et al., A. melinus seguía presente en la provincia, compartiendo el medio con un amplio grupo de parasitoides primarios y secundarios. De los parasitoides, primarios se determinó que A. chrysomphali se encontraba fuera del área de producción comercial, en árboles aislados de calles y paseos públicos. A. lingnanensis y E. citrina con amplia distribución en la Provincia. E. perniciosi, poco frecuente pero con distribución generalizada. E. ectophaga, distribuida en la zona de pedemonte. C. bifasciata ampliamente distribuida en la zona citrícola y con Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 41 /111 relativa frecuencia a fines de verano y otoño. Con respecto a los parasitoides secundarios, A. platensis estaba bien distribuida en el área citrícola. M. caridei muy escasa, fue hallada una sola vez y S. flavopalliata de establecimiento fortuito en los cítricos de Tucumán, presentaba mayor frecuencia de machos y las hembras eran poco numerosas. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… IV- 42 /111 Objetivos 1- Confirmar la persistencia de A. melinus en el agroecosistema del limonero en Tucumán. 2- Determinar la frecuencia con que se presenta a lo largo del año. 3- Establecer la preferencia de A. melinus por la cochinilla roja australiana, de acuerdo a la ubicación de la misma en los distintos órganos de la planta (hojas, frutos y ramas). 4- Caracterizar el accionar de A. melinus en forma comparativa con el de otros parasitoides presentes sobre la cochinilla roja australiana. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… V- 43 /111 Materiales y Métodos Objetivo 1: Para los estudios de persistencia de A. melinus dentro del área citrícola de la Provincia de Tucumán, se extrajeron muestras de fincas de limonero, ubicadas en la región agroecológica del Pedemonte, considerando diferentes localidades comprendidas en cada subregión (Zuccardi & Fadda, 1992) (Mapa en Anexo). a- Pedemonte húmedo – perhúmedo. Localidades de los departamentos Tafí Viejo, Yerba Buena, Lules, Famaillá, Monteros, Chicligasta y Río Chico. b- Pedemonte subhúmedo - húmedo Localidades de los departamentos Cruz Alta y S.O. de Burruyacu. c- Pedemonte subhúmedo - seco Localidades de los departamentos Juan B. Alberdi, La Cocha y N.E. de Burruyacu. El muestreo se realizó durante el año 2005 con periodicidad mensual, las muestras consistieron en hojas, ramitas y frutos de limonero atacados por A. aurantii, las que con los correspondientes datos de recolección se acondicionaron en bolsas de polietileno para su transporte y posterior procesamiento en el laboratorio. Para la determinación de presencia o ausencia de A. melinus, las muestras se analizaron directamente con ayuda de un microscopio estereoscópico binocular (lupa). Cada una de las cochinillas presentes fue observada a fin de registrar larvas, pupas y adultos del parasitoide. Las larvas en estado avanzado de desarrollo próximas a pasar a pupa y las pupas se colocaron en tubos de hemólisis, con tapón de algodón, identificándolos con etiquetas de acuerdo a la zona muestreada. Se realizaron observaciones Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 44 /111 diarias con el objeto de registrar los cambios de coloración que se verifican en las pupas a medida que avanza dicho estado. Al momento de emerger los adultos, se montaron en preparaciones microscópicas semipermanente, utilizando líquido de Hoyer, siguiendo la técnica de De Santis (1948). Los adultos se identificaron utilizando claves taxonómicas, descripciones (De Santis, 1969, Rosen & DeBach, 1979; Malipatil et al, 2000) y material de colección de la Cátedra. Se avanzó con el muestreo en cada subregión hasta detectar la presencia de A. melinus sobre roja australiana. Objetivos 2, 3 y 4: a) Lugar de muestreo Los estudios para dar cumplimiento a estos objetivos se desarrollaron en dos quintas de limonero seleccionadas al efecto (Figura 1 en Anexo). En las mismas se delimitó un sector de 2 ha con plantas de 6 años de edad de la variedad Eureka sobre pie Rangpur, donde las aplicaciones de insecticidas fueron nulas o reducidas durante todo el período de muestreo. Los tratamientos con fungicidas y fertilizantes y el control de malezas se realizaron con normalidad. La primera quinta se ubica en Finca El Manantial, Departamento Lules (subregión del Pedemonte húmedo – perhúmedo), perteneciente a la Facultad de Agronomía y Zootecnia de la Universidad Nacional de Tucumán. La segunda, perteneciente a una firma privada, se ubica en Timbó Nuevo, Departamento Burruyacu (subregión del Pedemonte subhúmedo – húmedo). b) Toma de muestra El muestreo se realizó con periodicidad quincenal en ambas localidades, durante 11 meses del año 2005, ya que el muestreo de junio no pudo realizarse debido a las precipitaciones que se registraron prácticamente durante todo el mes. También se perdió, por igual razón, un muestreo del mes de marzo, por lo que en total se realizaron 21 muestreos en todo el año. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 45 /111 El sector seleccionado comprendía seis filas de 25 plantas cada una. La extracción de muestras se realizó de las cuatro filas internas, quedando las externas como protección a las derivas de insecticidas o polvo del camino. En cada visita se seleccionaron 10 árboles afectados por A. aurantii, procurando que los mismos no sean consecutivos y alternando filas en cada oportunidad. El muestreo fue preferencial, ya que era imprescindible que las muestras contaran con cochinillas (Binns et al, 2000) (Figuras 2 y 3 en Anexo). De cada árbol se colectaron cuatro ramas, una de cada cuadrante, de 10 cm de largo o mayores, lignificadas, de uno o más años de edad. De estas ramas, se separaron las hojas, desechando las que se encontraban libres de cochinillas. Para la confección de la muestra final se eligió al azar una rama y diez hojas con presencia de cochinillas por cada planta muestreada. Asimismo, se extrajo un fruto de cada planta, aleatorizando previamente el cuadrante a muestrear (tamaño de muestra: 100 hojas, 10 ramas y 10 frutos). El material colectado se acondicionó en bolsas de polietileno con la debida rotulación para su transporte y posterior procesamiento en el laboratorio. c) Análisis de muestras: Hojas: Las 100 hojas recogidas se marcaron a fin de delimitar el área de observación y calcular a posteriori la densidad poblacional de la cochinilla (n° indiv. / cm2). Se delimitaron dos círculos en el haz empleando un tubo de ensayo con su borde con tinta. Se procedió a registrar número de cochinillas vivas, número de cochinillas muertas naturalmente y número de cochinillas parasitoidizadas. Frutos: Se procedió igual que en el caso anterior, delimitando áreas de observación marcando cuatro círculos por fruto y registrándose los mismos datos. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 46 /111 Ramas: Las ramas fueron analizadas en toda su superficie, registrándose idénticos datos. En este caso, los valores de densidad se expresaron en número de individuos por centímetro lineal. De las cochinillas parasitoidizadas se separaron larvas en estado avanzado de desarrollo próximas a pasar a pupa y pupas de parasitoides, las mismas fueron colocadas en tubos de hemólisis, con tapón de algodón, identificándolos con etiquetas de acuerdo a la zona muestreada. Se realizaron observaciones diarias con el objeto de registrar los cambios de coloración que se verifican en las pupas a medida que avanza dicho estado. Al momento de emerger los adultos, se montaron en semipermanentes, utilizando líquido de Hoyer, preparaciones microscópicas siguiendo la técnica de De Santis (1948). Los adultos se identificaron utilizando claves taxonómicas, descripciones (De Santis, 1969; Rosen & DeBach, 1979; Noyes, 1980; Malipatil et al, 2000) y material de colección de la Cátedra de Zoología Agrícola FAZ - UNT. Se revisaron 447 preparaciones microscópicas para la localidad de El Manantial y 777 para Timbó Nuevo. Todos los datos obtenidos se volcaron en planillas confeccionadas a tal efecto para el ordenamiento, cálculo, análisis e interpretación de los datos. d) Cálculos y análisis estadísticos: 1. El cálculo de la densidad poblacional de A. aurantii en hojas y frutos se realizó utilizando la siguiente fórmula. Nº de individuos (cochinillas) d = ------------------------------------------Superficie revisada (cm2) Nº de individuos = nº total de cochinillas. Superficie revisada: para el cálculo se multiplicó la superficie del círculo por el nº de círculos practicados y el nº de órganos revisados (hojas o frutos). Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 47 /111 Total de superficie revisada en hojas: Superficie del círculo = * r 2 = 3.14 r=0.55 = 3.14 * 0.30 = 0.94 cm2 Superficie total de la muestra = 0.94 * 2 círculos * 10 hojas * 10 plantas = 188 cm2 Total de superficie revisada en fruto: Superficie del círculo = * r 2 = 3.14 r=0.55 = 3.14 * 0.30 = 0.94 cm2 Superficie total de la muestra = 0.94 * 4 círculos * 1 frutos * 10 plantas = 37.6 cm2 En ramas la densidad se referencia a centímetros lineales: Nº de individuos (cochinillas) d = ------------------------------------------Centímetros revisados Total de la muestra = 10 cm * 10 ramas = 100 cm 2. En cada órgano de la planta también se calculó la densidad de cochinillas vivas utilizando las siguientes fórmulas: Para hojas y frutos: Nº total de cochinillas vivas d vivas = ------------------------------------------Superficie revisada (cm2) Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 48 /111 Para ramas: Nº total de cochinillas vivas d vivas = ----------------------------------------------Centímetros revisados Se realizaron gráficos utilizando el software Microsoft Excel, relacionando Densidad de cochinillas Vivas con el número de individuos de cada especie parasitoide presente a lo largo del año. 3. Para determinar la frecuencia anual de A. melinus en las localidades de El Manantial y Timbó Nuevo se utilizó el paquete estadístico INFOSTAT. Este parámetro indica el porcentaje de individuos presentes en cada mes en relación al total de individuos detectados (Infostat, 2007). 4. El análisis de la preferencia de A. melinus por las cochinillas según la ubicación de las mismas en los distintos órganos de la planta, se realizó con el paquete estadístico R (Development Core Team, 2006) utilizando un Modelo Lineal Generalizado para variable aleatoria binomial (Modelo logit – Regresión logística), el cual es apropiado para datos que no se ajustan a una distribución Normal (Faraway, 2006). El análisis se realizó teniendo en cuenta un Modelo de probabilidades, la Probabilidad de éxito de ser parasitoidizada por A. melinus. Nº de cochinillas parasitoidizadas por A. melinus Proporción = ----------------------------------------------------------------------Total de cochinillas parasitoidizadas Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 49 /111 5. El estudio en forma comparativa del accionar de A. melinus con el de otros parasitoides presentes sobre la cochinilla roja australiana, se realizó de la siguiente manera: Frecuencia anual de parasitoides: El cálculo se realizó siguiendo la metodología utilizada para A. melinus y se confeccionaron gráficos a fin de efectuar comparaciones entre el accionar de A. melinus y de otras especies presentes sobre la cochinilla roja australiana. Porcentaje de parasitoidismo anual (%) Este parámetro indica el porcentaje de huéspedes parasitoidizados por cada especie parasitoide en el año. Nº de individuos parasitoidizados por la especie “i” -------------------------------------------------------------------- x 100 Nº Total de cochinillas parasitoidizadas Se analizó estadísticamente el comportamiento de A. lingnanensis con respecto a la preferencia por parasitoidizar cochinillas presentes en hojas, ramas y frutos a fin de establecer comparación con A. melinus. Se utilizó el paquete estadístico R. Para los endoparasitoides se hizo una evaluación cualitativa debido a que el número de individuos encontrados no permitió realizar un análisis estadístico. Se confeccionaron gráficos con el software Microsoft Excel. Se realizó el cálculo de Índices que establecen relaciones entre individuos de distintas especies que forman parte de una Comunidad. - Índice de constancia (Silveira Neto et al., 1976): Es el porcentaje de especies presentes durante los muestreos realizados. De acuerdo a los resultados obtenidos se clasifican en las siguientes categorías: Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 50 /111 Especies constantes: presentes en más del 50% de los muestreos Especies accesorias: presentes en 25 a 50% de los muestreos Especies accidentales: presentes en menos del 25% de los muestreos Se calcula a través de la siguiente fórmula: P x 100 C = ------------------N P: Nº de muestreos que contienen la especie estudiada N: Nº total de muestreos realizados - Índice de asociación (Silveira Neto et al., 1976): Indica la relación existente entre dos especies que se presentan en forma conjunta en los muestreos realizados a lo largo del año. El cálculo se realizó con el fin de establecer relación entre A. melinus y los demás parasitoides registrados. Este índice varía desde (-1) No hay asociación a (+1) asociación completa 2 [Ji - 0.5] IA = -----------------------------A+B Ji: Nº de Individuos de A y B en los muestreos en que ambas especies fueron encontradas. A + B: Suma del Nº de individuos de A y B encontrados en todos los muestreos. - Índice de dominancia de Simpson (Infostat, 2004): Manifiesta la probabilidad de que dos individuos tomados al azar de una muestra sean de la misma especie. Simpson máximo = 1 Indica que una sola especie es dominante. El índice de Simpson se calculó utilizando el paquete estadístico INFOSTAT (Infostat, 2007). Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… VI- 51 /111 Resultados y Discusión 1- Persistencia de A. melinus en el agroecosistema del limonero en Tucumán. Se determinó la presencia y persistencia de A. melinus en las localidades expuestas en el Cuadro 3. La permanencia de A. melinus en la región del Pedemonte (área citrícola de la Provincia) coincide con lo expresado por Terán et al. (1985), último registro hasta el presente (Ghiggia y Fernández, 2005; Ghiggia et al., 2008). Cuadro 3. Localidades y Departamentos en los que se detectó la presencia de A. melinus Departamento Localidad Yerba Buena Yerba Buena Tafí Viejo Tafí Viejo Burruyacu El Puestito Burruyacu El Mojón Burruyacu Benjamín Aráoz Burruyacu Burruyacu Cruz Alta Alderete, Las Piedritas Cruz Alta El Chañar Cruz Alta El Timbó Cruz Alta El Sunchal Lules Lules Famaillá Famaillá Monteros Santa Lucía Alberdi Marapa Chicligasta Aguilares, Los Sarmientos La Cocha San Ignacio Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… Las características morfológicas observadas que 52 /111 permitieron la identificación de A. melinus fueron coincidentes con las claves y descripciones presentadas por De Santis (1969); Rosen & DeBach (1979) y Malipatil et al (2000). 2- Frecuencia con que se presenta A. melinus a lo largo del año en las localidades de El Manantial y Timbó Nuevo. (Tablas y Gráficos en Anexo) En ambas localidades, A. melinus está presente durante todo el año (Tablas 1, 2; Gráficos 1, 2), aunque con mayor frecuencia en los meses de primavera - verano, especialmente en diciembre, coincidente con los picos poblacionales que presenta A. aurantii para nuestra Provincia, según lo manifestado por Geocities (2002) y Salas et al. (2006). Esta sincronía que existe en la interacción huésped - parasitoide, permite a este último estar activo al mismo tiempo que la plaga, de acuerdo con lo expresado por Sarandón (2002). La menor frecuencia de aparición de A. melinus se presenta en los meses de otoño - invierno, en ambas localidades. En esta estación del año la densidad poblacional del insecto huésped disminuye y las condiciones ambientales son menos favorables, sobre todo las bajas temperaturas que influyen en la capacidad de búsqueda, fecundidad, proporción sexual de la descendencia y mortalidad del parasitoide, coincidiendo así con lo expresado por Huffaker (1990); Rosen & DeBach (1979); DeBach et al. (1955); Abdelrahman (1974 a); DeBach & Sisojevic (1960); DeBach (1965); Kfir & Luck (1979); Podoler (1981); Kfir & Podoler (1983); Hoffmann & Kennett (1985). En la localidad de Timbó Nuevo (Gráficos 3, 4, 5) se observa un pequeño pico poblacional en el otoño, que es coincidente con un aumento en la densidad de cochinillas vivas. Esta situación no se presenta en El Manantial (Gráficos 6, 7, 8). Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 3- 53 /111 Establecer la preferencia de A. melinus por la cochinilla roja australiana, de acuerdo a la ubicación de la misma en los distintos órganos de la planta (hojas, frutos y ramas). (Análisis estadístico en Anexo) Los resultados muestran que la probabilidad de obtener cochinillas parasitoidizadas por A. melinus en El Manantial es un 12% menor en hoja y un 41% menor en rama, con respecto al fruto. En Timbó Nuevo este valor se reduce en un 20% en hojas y en un 80% en rama, comparativamente al fruto. (Análisis 1 y 2). El modelo logístico permite estimar la reducción en la probabilidad que se produce en cada órgano con respecto al fruto, resultando esta diferencia significativa en las dos localidades en estudio. Esta preferencia de A. melinus por las cochinillas ubicadas en los frutos concuerda con lo expresado por Reeve & Murdoch (1986); Murdoch et al. (1989, 1995); Walde et al. (1989); Yu et al. (1990); Uygun et al. (1995) y Snyder et al. (2005). Las cochinillas ubicadas en frutos alcanzan un mayor tamaño que en hojas y ramas, lo cual las convierte en un huésped de mayor calidad para la selección. En las ramas, las cochinillas no sólo son de menor tamaño, sino que también producen una reducida cantidad de kairomona (O- caffeoyltyrosine: OCT), por lo que son menos atractivas para A. melinus, que responde cuantitativamente a las variaciones de OCT, según lo expresado por Morgan & Hare (1997); Hare & Morgan (1997 y 2000) y Tritrophic Interactions (2002). Por otro lado, como lo expresan Moreno et al. (1987), University of California (2003), Murdock et al. (1995) y Martínez- Ferrer et al. (2003), la presencia de hormigas en las ramas ejerce una acción disruptiva que trae como consecuencia que las cochinillas allí ubicadas sean un recurso menos explotado por el parasitoide. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 54 /111 4- Caracterizar el accionar de A. melinus en forma comparativa con el de otros parasitoides presentes sobre la cochinilla roja australiana. Parasitoides presentes sobre A. aurantii Los parasitoides identificados sobre A. aurantii en las localidades en estudio fueron: El Manantial Ectoparasitoides: Aphytis melinus DeBach Aphytis lingnanensis Compere Endoparasitoides: Comperiella bifasciata Howard Encarsia perniciosi (Tower) Hiperparasitoides: Azotus platensis (Brethes) Signiphora flavopalliata Ashmead Timbó Nuevo Ectoparasitoides: Aphytis melinus DeBach Aphytis lingnanensis Compere Endoparasitoides: Comperiella bifasciata Howard Encarsia perniciosi (Tower) Hiperparasitoides: Azotus platensis (Brethes) Las características morfológicas observadas que permitieron la identificación de las diferentes especies, coinciden con las claves y descripciones de De Santis 1969, Rosen & DeBach 1979, Noyes 1980 y Malipatil et al. 2000. (Figuras 4 a 29 en Anexo). Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 55 /111 Las especies A. melinus, A. lingnanensis, E. perniciosi, C. bifasciata, A. platensis y S. flavopalliata identificadas en El Manantial y Timbó Nuevo, fueron también citadas por Terán et al. (1985), último registro de parasitoides de A. aurantii en el área citrícola de la Provincia. En esa oportunidad también se identificaron las especies A. chrysomphali, E. citrina, E. ectophaga, M. caridei y tres especies de Signiphora que en la actualidad no se presentan. En la región citrícola del NEA del país, departamento Concordia - Entre Ríos, de acuerdo a lo expresado por Vaccaro (2006), durante un relevamiento realizado en 2004 y 2005 identificaron las siguientes especies: A. melinus, A. lingnanensis, E. aurantii, C. bifasciata y S. flavopalliata, que coinciden con las registradas para El Manantial y Timbó Nuevo (E. aurantii = E. perniciosi). La especie A. platensis no fue encontrada en el NEA. Los estudios etológicos no se realizaron para las especies hiperparasitoides, debido a que el número de individuos encontrados fue muy bajo. Frecuencia anual de parasitoides. (Tablas y Gráficos en Anexo) El Manantial En la localidad de El Manantial, el ectoparasitoide A. lingnanensis se presenta con mayor frecuencia en el mes de enero (Tabla 3, Gráfico 9), un mes más tarde de lo observado para A. melinus. Este comportamiento permite la coexistencia de ambos parasitoides, ya que de acuerdo a lo expresado por Luck & Podoler (1985); Opp & Luck (1986); Luck (1986); Reeve (1987) y Luck et al. (1995), de presentarse en forma conjunta, al utilizar A. melinus un menor tamaño de cochinilla para la producción de descendencia hembra, provocaría una escasez de recursos para A. lingnanensis. Con respecto a los endoparasitoides, C. bifasciata es más frecuente en el mes de diciembre (Tabla 4, Gráfico 10), coexistiendo A. melinus, comportamiento que coincide con lo afirmado por Caroll & Luck (1984 a y 1984 b) pero no así con Terán et al. (1985), quienes determinan que C. bifasciata se presenta con relativa frecuencia a fines de verano y otoño. C. bifasciata resiste Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 56 /111 muy bien las altas temperaturas del verano, según lo expresado por Forster & Luck (1996). E. perniciosi se presenta con mayor frecuencia en el mes de octubre (Tabla 5, Gráfico 11), coexistiendo con A. melinus, ya que de acuerdo con lo expresado por Abdelrahaman (1974 c), Opp & Luck (1986), Reeve (1987), Yu et al. (1990), Luck et al. (1995), Hare & Morgan (2000), Borer et al. (2004) y Snyder et al. (2005), prefiere parasitoidizar el final del primer estadio y principio del segundo estadio de la cochinilla, a diferencia de A. melinus que si bien prefiere a las hembras vírgenes, pueden parasitoidizar segundo y tercer estadio de cochinillas hembras y segundo estadio de machos. Asimismo la población de E. perniciosi tiende a disminuir durante los meses de verano, esto es coincidente con lo expresado por Yu et al. (1990), quienes la señalan como una de las más afectadas por las altas temperaturas. Timbó Nuevo El comportamiento de los parasitoides en esta localidad presenta similitudes y diferencias con lo observado en El Manantial. En Timbó Nuevo A. lingnanensis se presenta con mayor frecuencia en el mes de abril (Tabla 6, Gráfico 12), desplazándose la curva con respecto a lo observado en El Manantial, distanciándose aún más del pico observado para A. melinus, favoreciendo la coexistencia de ambos parasitoides en el agroecosistema. C. bifasciata se presenta con mayor frecuencia en diciembre, igual a lo que ocurre en El Manantial, presenta el pico poblacional en forma coincidente con A. melinus, solo que en Timbó Nuevo la frecuencia de aparición en los otros meses del año es muy inferior a lo observado en El Manantial (Tabla 7, Gráfico 13). E. perniciosi es más frecuente en el mes de marzo (Tabla 8, Gráfico 14), coexistiendo con los ectoparasitoides A. melinus y A. lingnanensis. En este caso la máxima frecuencia de E. perniciosi es en otoño, no en primavera como se observa en El Manantial; sin embargo, la población disminuye en verano, coincidente con la sensibilidad de la especie al calor. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 57 /111 Indices CONSTANCIA Los resultados del cálculo del índice de constancia son los siguientes: (Gráficos en Anexo) El Manantial Para El Manantial A. melinus, A. lingnanensis y C. bifasciata se presentan como especies constantes, en tanto que E. perniciosi como especie accesoria. A. melinus C= 21 x 100 = 100% Especie constante 21 A. lingnanensis C= 18 x 100 = 85.7% Especie constante 21 C. bifasciata C= 13 x 100 = 61.9% Especie constante 21 E. perniciosi C= 7 x 100 = 33.3% Especie accesoria 21 Los resultados obtenidos se pueden observar en el Gráfico 15. A. melinus, con una constancia del 100%, está presente en el agroecosistema cítrico durante todo el año. A. lingnanensis y C. bifasciata, si bien son constantes, no alcanzan el 100 %, por lo tanto hay meses en que no están presentes. E. perniciosi, especie accesoria, sólo se presenta en pocos meses al año. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 58 /111 Timbó Nuevo Para esta localidad el cálculo del índice de constancia determina como especies constantes a A. melinus y A. lingnanensis y como especies accesorias a C. bifasciata y E. perniciosi, diferenciándose de lo observado para El Manantial. A. melinus C= 21 x 100 = 100% Especie constante 21 A. lingnanensis C= 19 x 100 = 90.5% Especie constante 21 C. bifasciata C= 7 x 100 = 33.3% Especie accesoria 21 E. perniciosi C= 7 x 100 = 33.3% Especie accesoria 21 En el Gráfico 16 se pueden observar los resultados. A. melinus, con una constancia del 100%, está presente en el agroecosistema cítrico durante todo el año. A. lingnanensis con un valor de Constancia cercano a A. melinus está ausente al menos un mes al año. C. bifasciata y E. perniciosi como especies accesorias se presentan sólo durante algunos meses a lo largo del año. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 59 /111 Las condiciones climáticas (Rosen & DeBach, 1979), la sincronía en la interacción plaga – parasitoide (Sarandón, 2002) y la disponibilidad del recurso alimenticio adecuado, en cuanto a tamaño de cochinilla y ubicación de la misma en la planta (Tritrophic Interactions, 2002), determinan que algunas especies sean constantes y otras se presenten sólo en algunos meses del año. Estos resultados coinciden y confirman lo observado en el estudio de frecuencias. ASOCIACIÓN Los resultados obtenidos del cálculo del índice de asociación son los siguientes: El Manantial En esta localidad, A. melinus presenta asociación completa con A. lingnanensis y C. bifasciata, en tanto que con E. perniciosi una asociación leve. El período durante el cual A. melinus coexiste con las dos especies mencionadas en primer lugar es amplio, no así con E. perniciosi, que comparte el espacio durante un breve período. A. melinus vs. A. lingnanensis IA = 2 [ 333 - 0.5 ] = 0.79 Asociación completa 372 A. melinus vs. C. bifasciata IA= 2 [ 279 - 0.5 ] = 0.7 Asociación completa 336 A. melinus vs. E. perniciosi IA= 2 [ 121 - 0.5 ] = 0.2 Se aproxima a no asociación 299 Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 60 /111 De la relación de estos resultados con los obtenidos con el cálculo del índice de constancia se desprende que, A. melinus presenta Asociación completa con las especies determinadas como constantes y con E. perniciosi, especie establecida como accesoria la asociación es casi nula. Timbó Nuevo En esta plantación, A. melinus presenta asociación completa con A. lingnanensis, asociación leve con C. bifasciata y no presenta asociación con E. perniciosi. A. melinus vs. A. lingnanensis Iai= 2 [ 715 - 0.5 ] = 0.96 Asociación completa 729 A. melinus vs. C. bifasciata Iai= 2 [ 210 - 0.5 ] = 0.1 Se aproxima a no asociación 479 A. melinus vs. E. perniciosi Iai= 2 [ 241 - 0.5 ] = 0 No hay asociación 483 De igual manera que para El Manantial A. melinus presenta asociación completa con A. lingnanensis, determinada especie constante. Con las especies establecidas como accesorias A. melinus presenta asociación casi nula. Estos resultados muestran una alta concordancia entre los índices de constancia y de asociación. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 61 /111 DOMINANCIA En ambas localidades el índice de Simpson tiene un valor intermedio, lo que indica que existen 2 especies dominantes en el agroecosistema. Esto también es coincidente con los resultados del índice de constancia, ya que son 2 las especies que se presentan como constantes en ambas localidades. El Manantial Medidas de diversidad: Índice de Simpson Ciclos bootstrap = 250; confianza (0,95) Grupo Indice Simp n EST 1 0,48 Estructura de la comunidad A. melinus 66% A. lingnanensis 20% C. bifasciata 11% E. perniciosi 3% Simp 0.5 nBoot ESBoot 250 0,48 EEBoot 0,02 Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 62 /111 Timbó Nuevo Medidas de diversidad: Índice de Simpson Ciclos bootstrap = 250; confianza (0,95) Grupo Indice Simp n EST 1 0,49 nBoot ESBoot 250 0,49 EEBoot 0,01 Estructura de la Comunidad A. melinus 60% A. lingnanensis 35% C. bifasciata 2% E. perniciosi 3% Simp 0.5 Las especies ectoparasitoides A. melinus y A. lingnanensis son dominantes con respecto a los endoparasitoides C. bifasciata y E. perniciosi, este resultado es coincidente con lo expresado por DeBach & Rosen (1976), Rosen & De Bach (1976, 1978, 1979, 1990) y Rosen (1986, 1994), quienes consideran a los ectoparasitoides incluidos en el género Aphytis los enemigos naturales más eficientes en el control de la cochinilla roja australiana. Aunque son sensibles a las condiciones climáticas desfavorables, tienen alta capacidad de búsqueda, ciclo de vida más corto que sus huéspedes y producen una mortalidad adicional por efecto de la succión de huésped (Huffaker & Rosen 1990; Rosen, 1994). Los endoparasitoides, si bien son considerados menos eficientes en el control de A. aurantii al ser comparados con los Aphytis, ejercen una importante acción complementaria. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 63 /111 La coexistencia de parasitoides en el agroecosistema se produce por diferencias en la selección del tamaño del huésped y del hábitat del mismo en la planta, de acuerdo con Snyder et al. (2005). Comportamiento de A. lingnanensis con respecto a la preferencia por parasitoidizar cochinillas presentes en hojas, ramas y frutos. (Análisis estadístico en Anexo) Los resultados muestran que la probabilidad de obtener cochinillas parasitoidizadas por A. lingnanensis en El Manantial es un 49% menor en hoja y un 23% menor en rama, con respecto al fruto. En Timbó Nuevo este valor se reduce en un 45% en hojas y en un 62% en rama, comparativamente al fruto. (Análisis 3 y 4). La diferencia es significativa en las dos localidades en estudio. Este comportamiento coincide con lo observado para A. melinus y pone de manifiesto que existe competencia entre ambas especies por el recurso alimenticio, concordando así con Luck & Podoler (1985), Opp & Luck (1986), Luck (1986), Reeve (1987) y Luck et al. (1995), quienes expresan que si bien A. melinus y A. lingnanensis parasitoidizan los mismos estadios de desarrollo de A. aurantii, A. melinus utiliza un tamaño menor de cochinilla, sobre todo para la producción de descendencia de hembras. De tal manera A. lingnanensis no tiene una producción favorable de progenie hembra cuando estas especies coexisten. A. melinus, al atacar primero, genera una escasez de recursos al evitar que las cochinillas alcancen un tamaño adecuado para A. lingnanensis. Para el estudio de preferencia de C. bifasciata y E. perniciosi se realizó una comparación cualitativa, debido a que el escaso número de individuos registrados no permitió la realización de análisis estadístico y, por igual motivo, se analizaron ambas localidades en forma conjunta. En los Gráficos 17 y 18 (Anexo) puede observarse que ambas especies se presentan en mayor porcentaje en hoja, lo que coincide parcialmente con lo expresado por Reeve & Murdoch (1986), Murdoch et al. (1989 y 1995), Yu et al. (1990), Uygun et al. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 64 /111 (1995), Borer et al. (2004) quienes marcan la preferencia de C. bifasciata por las cochinillas ubicadas en el fruto y en hoja. Asimismo, Caroll & Luck (1984 a y 1984 b) indican que E. perniciosi prefiere las ubicadas en rama y en hoja. Mortalidad de cochinillas por parasitoidismo. (Gráficos en Anexo) Del total de cochinillas presentes en las localidades estudiadas, puede observarse en los Gráficos 19 y 20 que la mortalidad efectuada por acción de parasitoides es de 9% para El Manantial y de 11,9% para Timbó Nuevo. Al analizar por separado los distintos órganos de la planta, se obtuvieron los siguientes resultados: El Manantial En fruto la mortalidad por parasitoidismo fue de 15,8%, en hoja de 9,8% y de 4,9% en rama (Gráficos 21, 22, 23). La densidad de cochinillas vivas en cada caso fue elevada, con valores de 20,1 cochinillas vivas/cm2 en fruto; 17,1 en hoja y 8,0 cochinillas vivas/cm lineal en rama. Timbó Nuevo La mortalidad por parasitoidismo fue de 17,7% en fruto, 12,6% en hoja y en rama de 7,9% (Gráficos 24, 25, 26). En esta localidad la densidad de cochinillas vivas fue más elevada en fruto y hoja y menor en rama, con valores de 23,0 cochinillas vivas/cm2 en fruto, 23,8 en hoja y 7,5 cochinillas vivas/cm lineal en rama. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… VII- 65 /111 Conclusiones Se confirma la persistencia de A. melinus en el agroecosistema del limonero de la Provincia de Tucumán, donde está presente durante todo el año, pero con mayor frecuencia en los meses de primavera - verano, coincidiendo con los picos poblacionales de A. aurantii. En cuanto a la preferencia de A. melinus por la ubicación de A. aurantii en los distintos órganos de la planta, la probabilidad de obtener cochinillas parasitoidizadas por A. melinus es máxima en frutos en ambas localidades, ese valor se reduce en hojas y en ramas. La comunidad de parasitoides que actúa sobre la cochinilla roja australiana junto a A. melinus en las localidades estudiadas, presenta en la actualidad una menor diversidad de especies con respecto a registros anteriores, estando integrada por: A. lingnanensis (ectoparasitoide), C. bifasciata y E. perniciosi (endoparasitoides) y A. platensis y S. flavopalliata (hiperparasitoides). A. melinus y A. lingnanensis se presentan en densidades poblacionales similares, son especies dominantes y constantes en el agroecosistema cítrico, coexisten y se complementan en el control de la cochinilla roja australiana. C. bifasciata y E. perniciosi no compiten por el recurso alimenticio con A. melinus y A. lingnanensis dando lugar a que se establezca una acción complementaria entre ecto y endoparasitoides. La mortalidad de cochinillas producida por parasitoides fluctúa entre 9 y 12 %, valor que podría elevarse de ser considerada la presencia de los mismos y la importancia de preservarlos al momento de efectuar los controles de la plaga, de manera de utilizarlos como una herramienta más en la implementación de un manejo integrado de plagas que aspira a reducir el uso de pesticidas y minimizar el impacto en el medio ambiente, logrando de esta manera una producción sostenible. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… VIII- ANEXO Índice Pag Mapa. 67 Figuras 1, 2 y 3 68 Gráfico 1 y Tabla 1. 69 Gráfico 2 y Tabla 2. 70 Gráficos 3, 4 y 5. 71 Gráficos 6, 7 y 8. 72 Análisis estadístico 1. 73 Análisis estadístico 2. 74 Figuras 4 a 29 75 - 80 Tabla 3 y Gráfico 9 81 Tabla 4 y Gráfico 10 82 Tabla 5 y Gráfico 11 83 Tabla 6 y Gráfico 12 84 Tabla 7 y Gráfico 13 85 Tabla 8 y Gráfico 14 86 Gráficos 15 y 16 87 Análisis estadístico 3 88 Análisis estadístico 4 89 Gráficos 17 y 18 90 Gráficos 19 y 20 91 Gráficos 21, 22 y 23 92 Gráficos 24, 25 y 26 93 66 /111 Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… Mapa 1. Área citrícola de la Provincia de Tucumán. 67 /111 Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… Figura 1. Plantación de limoneros Figura 2. Hojas y ramas atacadas por A. aurantii Figura 3. Frutos atacados por A. aurantii 68 /111 Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 69 /111 Tabla 1. Tabla de Frecuencias de A. melinus para la localidad de El Manantial Variable Clase Categorías FA FR Fechas 1 Abril 11 0,04 Fechas 2 Agosto 12 0,04 Fechas 3 Diciembre 59 0,20 Fechas 4 Enero 37 0,12 Fechas 5 Febrero 35 0,12 Fechas 6 Julio 12 0,04 Fechas 7 Marzo 28 0,09 Fechas 8 Mayo 13 0,04 Fechas 9 Noviembre 46 0,15 Fechas 10 Octubre 37 0,12 Fechas 11 Septiembre 10 0,03 Aphytis melinus - Manantial Frecuencia relativa 0,21 0,16 0,10 0,05 0,00 En Fb Mz Ab My Jl Ag Sp Ot Nv Dc Meses Gráfico 1. Frecuencia con que se presenta A. melinus a lo largo del año en la localidad de El Manantial Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 70 /111 Tabla 2. Tabla de Frecuencias de A. melinus para la localidad de Timbo Nuevo Variable Clase Categorías FA FR Fechas 1 Abril 78 0,16 Fechas 2 Agosto 11 0,02 Fechas 3 Diciembre 113 0,24 Fechas 4 Enero 36 0,08 Fechas 5 Febrero 57 0,12 Fechas 6 Julio 19 0,04 Fechas 7 Marzo 13 0,05 Fechas 8 Mayo 47 0,10 Fechas 9 Noviembre 43 0,09 Fechas 10 Octubre 21 0,04 Fechas 11 Septiembre 25 0,05 Aphytis melinus - Timbó Nuevo Frecuencia relativa 0,251 0,188 0,126 0,063 0,000 En Fb Mz Ab My Jl Ag Sp Ot Nv Dc Meses Gráfico 2. Frecuencia con que se presenta A. melinus a lo largo del año en la localidad de Timbó Nuevo. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 71 /111 Relación Densidad de Cochinillas vivas vs. Aphytis melinus (Timbo Nuevo - Fruto) 25 5,0 4,5 20 A. melinus 3,5 15 3,0 2,5 10 2,0 1,5 5 Densidad/vivas 4,0 1,0 0,5 Ag os Se to pt ie m br e O ct ub re N ov ie m br e D ic ie m br e Ju li o M ay o Ab ri l 0,0 En er o Fe br er o M ar zo 0 A.melinus Meses Densidad/Vivas Gráfico 3. Relación entre densidad de cochinillas vivas de A. aurantii y la población de A. melinus en fruto para la localidad de Timbó Nuevo. 100 4,5 90 4,0 80 3,5 3,0 60 2,5 50 2,0 40 1,5 30 0,5 0 0,0 Ju li Ag o Se o st o pt ie m br e O ct ub N ov re ie m b D ic re ie m br e 1,0 10 Ab ri l M ay o 20 En er Fe o br er o M ar zo A. melinus 70 Meses Densidad/vivas Relación Densidad de Cochinillas vivas vs. Aphytis melinus (Timbo Nuevo- Hoja) A.melinus Densidad/Vivas Gráfico 4. Relación entre densidad de cochinillas vivas de A. aurantii y la población de A. melinus en hoja para la localidad de Timbó Nuevo. Relación Densidad de Cochinillas vivas vs. Aphytis melinus (Timbo Nuevo - Rama) 4,5 1,4 4 1,2 0,8 2 0,6 1,5 0,4 Densidad/vivas 1,0 3 2,5 1 0,0 Ju li o Ag os Se to pt ie m br e O ct ub r N e ov ie m br e D ic ie m br e 0 M ay o 0,2 Ab ri l 0,5 En er o Fe br er o M ar zo A. melinus 3,5 Meses A.melinus Densidad/Vivas Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 72 /111 Gráfico 5. Relación entre densidad de cochinillas vivas de A. aurantii y la población de A. melinus en rama para la localidad de Timbó Nuevo. 16 7,0 14 6,0 A. melinus 12 Densidad/vivas Relación Densidad de Cochinillas vivas vs. Aphytis melinus (Manantial - Fruto) 5,0 10 4,0 8 3,0 6 2,0 4 0,0 En e Ju li Ag o Se o st o pt ie m br e O ct ub N r e ov ie m b re D ic ie m br e 0 Ab ri l M ay o 1,0 r Fe o br er o M ar zo 2 A.melinus Meses Densidad Vivas Gráfico 6. Relación entre densidad de cochinillas vivas de A. aurantii y la población de A. melinus en fruto para la localidad de El Manantial. 4,0 40 3,5 35 3,0 30 2,5 25 2,0 20 1,5 15 0,0 Ag os Se to pt ie m br e O ct ub re N ov ie m br D e ic ie m br e Ju li o 0,5 0 M ay o 1,0 5 Ab ri l 10 Densidad/vivas 45 En er o Fe br er o M ar zo A. melinus Relación Densidad de Cochinillas vivas vs. Aphytis melinus (Manantial- Hoja) A.melinus Densidad/vivas Meses Gráfico 7. Relación entre densidad de cochinillas vivas de A. aurantii y la población de A. melinus en hoja para la localidad de El Manantial. Relación Densidad de Cochinillas vivas vs. A. melinus (Manantial - Rama) 4,5 1,4 1,2 1,0 0,8 0,6 3 2,5 2 1,5 1 0,4 0,2 0,0 0,5 Ju li Ag o o Se st o pt ie m br e O ct ub N ov re ie m b D ic re ie m br e Ab ri l M ay o 0 En er Fe o br er o M ar zo A. melinus 3,5 Densidad/Vivas 2,0 1,8 1,6 4 Meses A.melinus Densidad Vivas Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 73 /111 Gráfico 8. Relación entre densidad de cochinillas vivas de A. aurantii y la población de A. melinus en rama para la localidad de El Manantial. Análisis Estadístico 1 para la localidad de El Manantial Aphytis melinus > summary(aphytis.manantial.parasitadas.glm) Call: glm(formula = aphytis.manantial.parasitadas ~ Organo, family = binomial, data = manantial) Deviance Residuals: Min 1Q Median 3Q Max -3.6539 -1.1967 -0.5376 0.5833 4.1005 Coefficients: Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) (Intercept) -1.9196 0.1444 -13.295 <2e-16 *** OrganoHoja -0.1190 0.1620 -0.734 0.4629 OrganoRama -0.5148 0.2651 -1.942 0.0521 . --Signif. codes: 0 '***' 0.001 '**' 0.01 '*' 0.05 '.' 0.1 ' ' 1 (Dispersion parameter for binomial family taken to be 1) Null deviance: 133.00 on 62 degrees of freedom Residual deviance: 128.86 on 60 degrees of freedom AIC: 285.60 > tapply(manantial$prop.aphitys.parasitadas, manantial$Organo, mean) Fruto Hoja Rama 19.161129 12.307629 9.471062 > exp(aphytis.manantial.parasitadas.glm$coef[2]) OrganoHoja 0.8878505 > exp(aphytis.manantial.parasitadas.glm$coef[3]) OrganoRama 0.5976096 La máxima probabilidad se da en frutos. Esa probabilidad se reduce en un 12% en hoja y en un 41% en rama. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 74 /111 Análisis Estadístico 2 para la localidad de Timbó Nuevo Aphytis melinus > summary(aphytis.timbo.parasitadas.glm, dispersion=sigma2timbo.parasitadas) Call: glm(formula = aphytis.timbo.parasitadas ~ Organo, family = binomial, data = timbo) Deviance Residuals: Min 1Q Median 3Q Max -4.54278 -1.34724 0.03224 1.04059 4.95943 Coefficients: Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) (Intercept) -1.9831 0.1973 -10.049 < 2e-16 *** OrganoHoja -0.2206 0.2232 -0.988 0.322982 OrganoRama -1.5761 0.4425 -3.562 0.000368 *** --Signif. codes: 0 '***' 0.001 '**' 0.01 '*' 0.05 '.' 0.1 ' ' 1 (Dispersion parameter for binomial family taken to be 3.354858) Null deviance: 269.12 on 62 degrees of freedom Residual deviance: 206.47 on 60 degrees of freedom AIC: 391.03 > tapply(timbo$prop.aphitys.parasitadas, timbo$Organo, mean) Fruto Hoja Rama 17.234852 11.583192 3.492110 > exp(aphytis.timbo.parasitadas.glm$coef[2]) OrganoHoja 0.8020599 > exp(aphytis.timbo.parasitadas.glm$coef[3]) OrganoRama 0.2067746 La máxima probabilidad se da en frutos. Esa probabilidad se reduce en un 20% en hojas y en un 80% en rama. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… Figura 4. Huevos de Aphytis. Figura 6. Huevo y larva de Aphytis. Figura 8. Larva de Aphytis. Figura 5. Larva de Aphytis. Figura 7. Larva de Aphytis. Figura 9. Pupa de Aphytis. 75 /111 Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… Figuras 10 y 11. Pupas de Aphytis melinus. F Figuras 12 y 13. Pupas de Aphytis lingnanensis. Figura 14. Adulto de Aphytis. 76 /111 Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… Figura 15. Adulto de Aphytis melinus. Figura 16. Adulto de Aphytis lingnanensis. 77 /111 Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… Figura 17. Comperiella bifasciata hembra. 78 /111 Figura 18. Comperiella bifasciata macho. Figura 19. A. aurantii endoparasitoidizada. Figura 20. Endoparasitoide rompiendo el escudo para emerger. Figura 21. Comperiella bifasciata hembra Figura 22. Comperiella bifasciata macho Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… Figura 23. Encarsia perniciosi – hembra. Figura 24. Encarsia perniciosi – macho. 79 /111 Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 80 /111 Figuras 25 y 26. Azotus platensis – hembra Figura 27. Azotus platensis – macho. Figura 28. Azotus platensis - pupa Figura 29. Signiphora flavopalliata Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 81 /111 Tabla 3. Tabla de Frecuencias de A. lingnanensis para la localidad de El Manantial Variable Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Clase 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 Categorías Abril Agosto Diciembre Enero Febrero Julio Marzo Mayo Noviembre Octubre Septiembre FA 1 2 12 27 18 6 14 4 3 0 6 FR 0,01 0,02 0,13 0,29 0,19 0,06 0,15 0,04 0,03 0,00 0,06 Aphytis lingnanensis - Manantial Frecuencia relativa 0,30 0,23 0,15 0,08 0,00 En Fb Mz Ab My Jl Ag Sp Ot Nv Dc Meses Gráfico 9. Frecuencia con que se presenta A. lingnanensis a lo largo del año en la localidad de El Manantial. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 82 /111 Tabla 4. Tabla de Frecuencias de C.bifasciata para la localidad de El Manantial Variable Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Clase 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 Categorías Abril Agosto Diciembre Enero Febrero Julio Marzo Mayo Noviembre Octubre Septiembre FA 0 8 23 1 1 0 1 0 9 3 4 FR 0,00 0,16 0,46 0,02 0,02 0,00 0,02 0,00 0,18 0,06 0,08 Comperiella bifasciata - Manantial Frecuencia relativa 0,48 0,36 0,24 0,12 0,00 En Fb Mz Ab My Jl Ag Sp Ot Nv Dc Meses Gráfico 10. Frecuencia con que se presenta C.bifasciata a lo largo del año en la localidad de El Manantial. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 83 /111 Tabla 5. Tabla de Frecuencias de E. perniciosi para la localidad de El Manantial Variable Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Clase 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 Categorías Abril Agosto Diciembre Enero Febrero Julio Marzo Mayo Noviembre Octubre Septiembre FA 0 2 0 1 0 1 1 0 3 4 1 FR 0,00 0,15 0,00 0,08 0,00 0,08 0,08 0,00 0,23 0,31 0,08 Encarsia perniciosi - Manantial Frecuencia relativa 0,33 0,24 0,16 0,08 0,00 En Fb Mz Ab My Jl Ag Sp Ot Nv Dc Meses Gráfico 11. Frecuencia con que se presenta E. perniciosi a lo largo del año en la localidad de El Manantial. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 84 /111 Tabla 6. Tabla de Frecuencias de A. lingnanensis para la localidad de Timbó Nuevo Variable Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Clase 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 Categorías Abril Agosto Diciembre Enero Febrero Julio Marzo Mayo Noviembre Octubre Septiembre FA 87 5 26 24 28 7 11 67 8 2 1 FR 0,31 0,02 0,09 0,09 0,10 0,03 0,08 0,24 0,03 0,01 3,8E-03 Aphytis lingnanensis - Timbó Nuevo Frecuencia relativa 0,325 0,244 0,163 0,081 0,000 En Fb Mz Ab My Jl Ag Sp Ot Nv Dc Meses Gráfico 12. Frecuencia con que se presenta A. lingnanensis a lo largo del año en la localidad de Timbó Nuevo. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 85 /111 Tabla 7. Tabla de Frecuencias de C.bifasciata para la localidad de Timbó Nuevo Variable Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Clase 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 Categorías Abril Agosto Diciembre Enero Febrero Julio Marzo Mayo Noviembre Octubre Septiembre FA 1 0 11 0 0 0 0 2 0 1 1 FR 0,06 0,00 0,69 0,00 0,00 0,00 0,00 0,13 0,00 0,06 0,06 Comperiella bifasciata - Timbo Nuevo Frecuencia relativa 0,72 0,54 0,36 0,18 0,00 En Fb Mz Ab My Jl Ag Sp Ot Nv Dc Meses Gráfico 13. Frecuencia con que se presenta C.bifasciata a lo largo del año en la localidad de Timbó Nuevo. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 86 /111 Tabla 8. Tabla de Frecuencias de E. perniciosi para la localidad de Timbó Nuevo Variable Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Fechas Clase 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 Categorías Abril Agosto Diciembre Enero Febrero Julio Marzo Mayo Noviembre Octubre Septiembre FA 6 0 1 3 2 0 6 2 0 0 0 FR 0,23 0,00 0,04 0,12 0,08 0,00 0,46 0,10 0,00 0,00 0,00 Encarsia perniciosi - Timbó Nuevo Frecuencia relativa 0,48 0,36 0,24 0,12 0,00 En Fb Mz Ab My Jl Ag Sp Ot Nv Dc Meses Gráfico 14. Frecuencia con que se presenta E. perniciosi a lo largo del año en la localidad de Timbó Nuevo. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… Presencia de Parasitoides a lo largo del año (Manantial) 70 Nº de Parasitoides 60 50 40 30 20 10 Ju li o Ag os Se to pt ie m br e O ct ub N ov re ie m br D e ic ie m br e M ay o Ab ril En er o Fe br er o M ar zo 0 Meses A.melinus A.lingnanensis C.bifasciata E.perniciosi Gráfico 15. Presencia de Parasitoides a lo largo del año en la localidad de El Manantial. Presencia de Parasitoides a lo largo del año (Timbo Nuevo) Nº de Parasitoides 120 100 80 60 40 20 Ag os Se to pt ie m br e O ct ub N ov re ie m br D e ic ie m br e Ju li o M ay o Ab ril En er o Fe br er o M ar zo 0 Meses A.melinus A.lingnanensis C.bifasciata E.perniciosi Gráfico 16. Presencia de Parasitoides a lo largo del año en la localidad de Timbó Nuevo. 87 /111 Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 88 /111 Análisis Estadístico 3 para la localidad de El Manantial Aphytis lingnanensis Call: glm(formula = lingnanensis.manantial.parasitadas ~ Organo, family = binomial, data = manantial) Deviance Residuals: Min 1Q Median 3Q Max -2.2511 -1.2333 -0.7486 0.5619 5.1727 Coefficients: Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) (Intercept) -2.7914 0.2148 -12.995 <2e-16 *** OrganoHoja -0.6576 0.2576 -2.553 0.0107 * OrganoRama -0.2491 0.3653 -0.682 0.4953 --Signif. codes: 0 '***' 0.001 '**' 0.01 '*' 0.05 '.' 0.1 ' ' 1 (Dispersion parameter for binomial family taken to be 1) Null deviance: 129.52 on 62 degrees of freedom Residual deviance: 122.97 on 60 degrees of freedom AIC: 209.93 Number of Fisher Scoring iterations: 5 > tapply(manantial$prop.lingnanensis.parasitadas, manantial$Organo, mean) Fruto Hoja Rama 8.008202 3.527327 4.467292 > exp(lingnanensis.manantial.parasitadas.glm$coef[2]) OrganoHoja 0.5180821 > exp(lingnanensis.manantial.parasitadas.glm$coef[3]) OrganoRama 0.7794907 La máxima probabilidad se da en frutos. Esa probabilidad se reduce en un 49% en hoja y en un 23% en rama. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 89 /111 Análisis Estadístico 4 para la localidad de Timbó Nuevo Aphytis lingnanensis Call: glm(formula = lingnanensis.timbo.parasitadas ~ Organo, family = binomial, data = timbo) Deviance Residuals: Min 1Q Median 3Q Max -3.8399 -1.7271 -0.9786 0.6428 4.6504 Coefficients: Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) (Intercept) -2.3340 0.2331 -10.012 <2e-16 *** OrganoHoja -0.5835 0.2753 -2.119 0.0341 * OrganoRama -0.9490 0.4203 -2.258 0.0239 * Signif. codes: 0 '***' 0.001 '**' 0.01 '*' 0.05 '.' 0.1 ' ' 1 (Dispersion parameter for binomial family taken to be 3.41844) Null deviance: 238.84 on 62 degrees of freedom Residual deviance: 217.52 on 60 degrees of freedom AIC: 349.68 Number of Fisher Scoring iterations: 5 > timbo$prop.lingnanensis.parasitadas<-(timbo$A.lingnanensis/timbo$Parasitadas)*100 > tapply(timbo$prop.lingnanensis.parasitadas, timbo$Organo, mean) Fruto Hoja Rama 5.966180 5.252273 2.996252 > exp(lingnanensis.timbo.parasitadas.glm$coef[2]) OrganoHoja 0.5579547 > exp(lingnanensis.timbo.parasitadas.glm$coef[3]) OrganoRama 0.3871234 La máxima probabilidad se da en frutos. Esa probabilidad se reduce en un 45% en hoja y en un 62% en rama. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 90 /111 Comperiella bifasciata Rama 12% Fruto 38% Hoja 50% Gráfico 17. Porcentaje con que se presenta C. bifasciata en los órganos de la planta. Encarsia perniciosi Fruto 12% Rama 15% Hoja 73% Gráfico 18. Porcentaje con que se presenta E. perniciosi en los órganos de la planta. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… Mortalidad de Cochinillas - El Manantial Parasitoidizadas 9% Muertas por otras causas 91% Gráfico 19. Mortalidad de A. aurantii en la localidad de El Manantial. Mortalidad de Cochinillas - Timbo Nuevo Parasitoidizadas 11,9% Muertas por otras causas 88,1% Gráfico 20. Mortalidad de A. aurantii en la localidad de Timbó Nuevo. 91 /111 Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 92 /111 Mortalidad de Cochinillas (Manantial - Fruto) Parasitoidizadas 15,8% Muertas por otras causas 84,2% Gráfico 21. Mortalidad de A. aurantii en fruto para la localidad de El Manantial. Mortalidad de Cochinillas (Manantial - Hoja) Parasitoidizadas 9,8% Muertas por otras causas 90,2% Gráfico 22. Mortalidad de A. aurantii en hoja para la localidad de El Manantial. Mortalidad de Cochinillas (Manantial - Rama) Parasitoidizadas 4,9% Muertas por otras causas 95,1% Gráfico 23. Mortalidad de A. aurantii en rama para la localidad de El Manantial. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 93 /111 Mortalidad de Cochinillas (Timbo Nuevo - Fruto) Parasitoidizadas 17,7% Muertas por otras causas 82,3% Gráfico 24. Mortalidad de A. aurantii en fruto para la localidad de Timbó Nuevo. Mortalidad de Cochinillas (Timbo Nuevo- Hoja) Parasitoidizadas 12,6% Muertas por otras causas 87,4% Gráfico 25. Mortalidad de A. aurantii en hoja para la localidad de Timbó Nuevo. Mortalidad de Cochinillas (Timbo Nuevo - Rama) Parasitoidizadas 7,9% Muertas por otras causas 92,1% Gráfico 26. Mortalidad de A. aurantii en rama para la localidad de Timbó Nuevo. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 94 /111 IX. BIBLIOGRAFÍA A ABDELRAHMAN, I. 1974a. The effect of extreme temperatures on California red scale, Aonidiella aurantii (Mask.) (Hemiptera: Diaspididae) and its natural enemies. Australian J. Zool. 22: 203-212. ABDELRAHMAN, I. 1974b. Growth, development and innate capacity for increse in Aphytis chrysomphali Mercet and A. melinus DeBach, parasites de California red scale, Aonidiella aurantii (Mask.), in relation to temperature. Australian J. Zool. 22: 213-230. ABDELRAHMAN, I. 1974c. Studies in ovipositional behaviour and control of sex in A. melinus DeBach, a parasite of California red scale, Aonidiella aurantii (Mask.). Australian J. Zool. 22: 231-247. ANCISO, J. R.; FRENCH, J. V.; SKARIA, M.; SAULS, J. W.; & HOLLOWAY, R. 2002. IPM in Texas citrus. Texas Cooperative Extension: 57. ASPLANATO, G. & GARCIA MARI, F. 2001. Ciclo estacional de la cochinilla roja australiana Aonidiella aurantii (Maskell) (Homoptera- Diaspididae) en naranjos del sur de Uruguay. Agrociencia. Vol. V N° 1: 54-67. ASPLANATO, G. & GARCIA MARI, F. 2001. Aonidiella aurantii (Homoptera – Diaspididae) Piojo rojo de California, cochinilla roja Californiana, “poll roig” de California. Universidad Politécnica de Valencia. http://www.seea.es/conlupa/Aonidiella/Aonidiella.htm ATCitrus. 2007, 2008. www.federcitrus.org Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 95 /111 B BEARDSLEY, J. W. & GONZÁLEZ, R. H. 1975. The biology and ecology of armored scales. Ann. Rev. Entomol. 20: 47-73. BEDFORD, E. C. G. 1998. Red scale, Aonidiella aurantii (Maskell). Institute for Tropical and Subtropical Crops, Nelspruit: 132-144. BEDFORD, E. C. G; VAN DEN BERG, M. A. & DE VILLIERS, E. A. 1998. Red scale, Aonidiella aurantii (Maskell) Citrus pest in the Republic of South Africa. Institute for Tropical and Subtropical Crops, Nelspruit: 288. BÉNASSY, C. 1977. Lucha biológica e integrada en la protección de plantas. Bol. Serv. Plag. 3: 75 – 86. BINNS, M. R.; NYROP, J. P. & VAN DER WERF, W. 2000. Sampling and monitoring in crop protection. The theorical basis for developing practical decision guides. CAB Internacional. New York. USA: 271. BIOLOGICAL CONTROL HISTORY. 2000. INFORMACIÓN Midwest SYSTEM: Institute for PARASITE Biological LIFE Control. www.biocontrol/parasites/lifehistory.html. BLUMBERG, D. 1990. Host resistance: Encapsulation of parasites. In Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo. Vol. 4 B: 221-228. BODENHEIMER, F. S. 1951. Citrus Entomology. Ed. Dr. W. Junk. The Hague, The Netherlands: 633. BORER, E. 2002. Intraguild predation in larval parasitoids: implications for coexistence. Journal of Animal Ecology, 71: 957-965. BORER, E.; MURDOCH, W. W.; & SWARBRICK, S. L. 2004. Parasitoid coexistence: linking spatial field patterns with mechanism. Ecology, 85 (3): 667-678. BREWER, R. H. 1971. The influence of the parasite Comperiella bifasciata How. on the populations of two species of armoured scale insects Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 96 /111 Aonidiella aurantii (Mask.) and Aonidiella citrina (Coq.) in South Australia. Australian Journal of Zoology 19 (1): 53 – 63. C CARROLL, D. P. & LUCK, R. F. 1984a. Within-tree distribution of California red scale, Aonidiella aurantii (Maskell) (Homoptera; Diaspididae), and its parasitoid Comperiella bifasciata Howard (Hymenptera: Encyrtidae) on orange trees in the San Joaquin Valley. Environ. Entomol. 13:179-183. CARROLL, D. P. & LUCK, R. F. 1984b. Bionomics de California red scale, Aonidiella aurantii (Maskell) (Homoptera; Diaspididae), on orange fruits, leaves, and wood in California’s San Joaquin Valley. Environ. Entomol. 13: 847- 853. CLAPS, L. E. & TERAN; A. L. 2001. Diaspididae (Hemiptera: Coccoidea) asociadas a los cítricos en la provincia de Tucumán (República Argentina). Neotropical Entomology 30 (3): 391– 402. CROUZEL, I. S. de; BIMBONI, H. G.; ZANELLI, M. & BOTTO, E. N. 1973. La lucha biológica contra la “cochinilla roja autraliana” Aonidiella aurantii (Maskell) (Homoptera - Diaspididae) en cítricos. Revista de Investigaciones Agropecuarias, INTA, Bs. As., Argentina. Serie 5 Patología Vegetal, Vol X, N° 6: 251-318. D DE SANTIS, L. 1948. Estudio monográfico de los Aphelínidos de la República Argentina (Hymenoptera, Chalcidoidea). Revista del Museo de la Plata. Tomo V. Sección Zoología. La Plata. Argentina: 23 – 280. DE SANTIS, L. 1969. Hymenoptera. Clave para la diferenciación de familias con representantes entomófagos. Serie Didáctica Nº 6. Fac. de Agronomía y Zootecnia. UNT: 41. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 97 /111 DE SANTIS, L. 1973. Nota sobre Signifóridos de la República Argentina (Hymenoptera: Chalcidoidea). Revista de la Facultad de Agronomía (3ª época), t. XLX (entrega 2ª). DEBACH, P. 1964. Biological control of insect Pest and Weeds. New York, Reinhold Publ. Co: 844. DEBACH, P. 1965. Weather and the success of parasites in population regulation. Canad. Ent. 97: 848-863. DEBACH, P. 1966. The competitive displacement and coexistence principles. Ann. Rev. Entomol. 11: 183-212. DEBACH, P; FISHER, T. W. & LANDI, J. 1955. Some effects of meteorological factors on all stages of Aphytis lingnanensis, a parasite of the California red scale. Ecology 36: 743-753. DEBACH, P; ROSEN, D. & KENNETT, C. E. 1971 Biological control of coccids by introduced natural enemies. Biological control. Plenum. New York. USA: 165-194. DEBACH, P. D. & ROSEN, D. 1976. Armoured scale insects. Studies in biological control. Cambridge University Press. London. New York. Melbourne: 139-178. DEBACH, P. D. & SISOJEVIC, P. 1960. Some effects of temperature and competition on the distribution and relative abundance of A. lingnanesis and A. chrysomphali (Hymenoptera: Aphelinidae). Ecology 41: 153-160. DEBACH, P. & SUNDBY, A. 1963. Competitive displacement between ecological homologues. Hilgardia 34: 105-166. E EBELING, W. 1959. Subtropical fruit pest. University of California, División of Agricultural Science, Berkeley, California, USA: 436. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 98 /111 ERLER, F & TUNÇ, I. 2001. A survey (1992-1996) of natural enemies of Diaspididae species in Antalya, Turkey. Phytoparasitica. 29 (4): xxx – xxx: 7. EWING, B.; YANDELL, B. S.; BARBIERI, J. F.; LUCK, R. F. & FORSTER, L. D. 2002. Event-driven competing risks. Ecological Modelling, 158: 35-50. F FARAWAY, J. J. 2006. Extending the Linear Model with R. Chapman &.Hall /CRC. Boca Raton: 22 – 54. FLANDERS; S. E. 1951. Mass culture of California red scale and its golden chalcid parasites. Hilgardia 21: 41. FORSTER, L. D. & LUCK, R. F. 1996. The role of natural enemies of California red scale in a IPM program in California Citrus. Proc. Int. Soc. Citriculture 1: 505-507. FRITZ, R. S. 1982. Selection for host behavoir modification by parasitoids. Evolution 36: 283-288. FUNDECITRUS. 2002. Cochonilha Vermelha – Aonidiella aurantii. Doenças e Pragas Exóticas http://www.fundecitrus.com.br/dpexotic.html FURNESS, G. O.; BUCHANAN, G. A.; GEORGE, R. S. & RICHARSON, N. L. 1983. A history of the biological and integrated control of red scale, Aonidiella aurantii on citrus in the lower Murray valley of Australia. Journal BioControl. Vol 28 Nº 3: 199 – 212. G GENERALITAT VALENCIANA. 1998. Citricos. Boletín de Avisos N° 8. URL: http://www.gva.es/agricultura/boletin98/bus8-98.html. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 99 /111 GEOCITIES. 2002. Cochinilla roja (Aonidiella aurantii). http://www.geocities.com/sampietrous/coroja.html. GHIGGIA, L. I. & FERNANDEZ, R. V. 2005. Permanencia de Aphytis melinus de Bach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla roja australiana en el agroecosistema del limonero de la provincia de Tucumán. Revista de la Sociedad Entomológica Argentina. Vol.64 (4): 375. GHIGGIA, L. I.; PAZ, M. R. & JAIME, A. P. 2008. Parasitoides de cochinillas en cítricos de la Provincia de Tucumán. Actas de las XXV Jornadas Científicas de la Asociación de Biología de Tucumán: 43 GONZÁLEZ HERNÁNDEZ, A. 2004. Actualización del catálogo de autoridades taxonómicas: Hymenoptera parasítica. Base de datos SNIB-Conabio proyecto BE008: 133. GRAFTON – CARDWELL, E. E. 1997a. Facing pesticide resistant armored scale in citrus: what are our options. KAC Plant Protection Quarterly.Vol. 7 Nº 1: 6 -7. GRAFTON – CARDWELL, E. E. 1997b. Pesticide resistant armored scale in San Joaquin Valley citrus. Subtropical Fruit News. Vol.4 Nº 3 : 1-3. GROUT, T.G.; DU TOIT, W. J; HOFMEYR, J. H. & RICHARDS, G. I. 1989. California red scale (Homoptera: Diaspididae) phenology on citrus in South Africa. J. Econ. Entomol. 82: 793-798. H HARE, J. D.; YU, D. S. & LUCK, R. F. 1990. Variation in life history parameters of California red scale on different citrus cultivars. Ecology 71: 14511460. HARE, J. D. & LUCK, R. F. 1991. Indirect effects of citrus cultivars on life history parameters of a parasitic wasp. Ecology 72: 1576-1585. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 100 /111 HARE, J. D. & MORGAN, D. J. 1997. Mass-Priming Aphytis: Behavioral improvement of insectary-reared biological control agents. Biological Control, 10: 207-314. HARE, J. D.; & MORGAN, D. J. W. 2000. Chemical conspicuousness of an herbivore to its natural enemy: effect of feeding site selection. Ecology, 81: 509-519. HEIMPEL, G. E.; & ROSENHEIM, J. A. 1995. Dynamic host feeding by the parasitoid Aphytis melinus: the balance between current and future reproduction. Journal of Animal Ecology, 64: 152-167. HEIMPEL, G. E.; ROSENHEIM, J. A.; & KATTARI, D. 1997. Adult feeding and lifetime reproductive success in the parasitoid Aphytis melinus. Entomologia Experimentalis et Applicata, 83: 305-315. HERATY & WOOLLEY. 2002. Catálogo Encarsia of the world: 75. HOFFMAN, R. W. & KENNETT, C. E. 1985. Effects of winter temperatures on the sex ratios of Aphytis melinus (Hym: Aphelinidae) in the San Joaquin valley of California. Entomophaga 30: 125:132. HUFFAKER, C. B. 1990. Effects of environmental factors on natural enemies of armored scale. Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control.. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo. Vol. 4B: 205-220. HUFFAKER, C. B. & ROSEN, D. 1990. The attributes of effective natural enemies. Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo. Vol. B: 197-204. HUNTER, M. S & WOOLLEY, J. B. 2001. Evolution and behavioral ecology of heteronomous Aphelinid parasitoids. Annual Review of Entomology. Vol. 46: 251 – 290. I INFOSTAT. 2004. InfoStat, versión 2004. Grupo InfoStat, FCA, Universidad Nacional de Córdoba, Argentina. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 101 /111 INFOSTAT. 2004. InfoStat, versión 2004: Manual del usuario. Grupo InfoStat, FCA, Universidad Nacional de Córdoba. Ed. Brujas, Córdoba, Argentina: 314. INFOSTAT. 2007. InfoStat, versión 2007. Grupo InfoStat, FCA, Universidad Nacional de Córdoba, Argentina. J JOHNSON, M. W. 2000. Biological control of pest. University of Hawaii at Manoa:150.http://www.cnr.berkeley.edu/biocon/What%20is%20Biologica l%20Control.htm K KENNETT, C. E. & HOFFMANN, R. W. 1985. Seasonal development of the California red scale (Homoptera: Diaspididae) in San Joaquin valley citrus based on degree-day accumulation. J. Econ. Entomol. 78: 73-79. KFIR, R. & LUCK, R. F. 1979. Effects of constant and variable temperature extremes on sex ratio and progeny production on Aphytis melinus and A. lingnanensis (Hymenoptera: Aphelinidae). Ecological Entomology 4: 335344. KFIR, R. & LUCK, R. F. 1984. Effects of temperature and relative humidity on development rate and adult life span of three Aphytis species (Hym. Aphelinidae) parasitising California red scale. Z. Ang. Ent. 97: 314-320. KFIR, R. & PODOLER, H. 1983. Effect of temperature y parasite density on three species of Aphytis (Hymenoptera: Aphelinidae), parasitising California red scale. Res. Popul. Ecol. 25: 69-80. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 102 /111 KOTEJA, J. 1990. Life history. Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo. Vol. A: 243254. L LLORENS CLIMENT, J. M. 1990. Homoptera I. Cochinillas de los cítricos y su control biológico. Ed. Pisa. Valencia. España: 260. LUCK, R. F. 1986. The role of scale size in the biological control of California red scale.Integrated pest control in citrus-groves. A. A. Balkema, Rotterdam, Boston: 355-363. LUCK, R. F.; PODOLER, H. & KFIR, R. 1982. Host selection and egg allocation behaviour by Aphytis melinus and A. lingnanensis: comparison of two facultatively gregarious parasitoids. Ecol. Ent. 7: 397-408. LUCK, R. F. & PODOLER, H. 1985. Competitive exclusion of Aphytis lingnanensis by A. melinus: Potential role of host size. Ecology. 66: 904913. LUCK, R. F.; TAUBER, M. J. & TAUBERT, C. A. 1995. The contributions of biological control to population and evolutionary ecology. In Biological control in the Western United States. University of California. Division of Agriculture and Natural Resources. Publication 3361: 25-45. M MALIPATIL, M. B.; DUNN, K. L. & SMITH, D. 2000. An ilustrated guide to the parasitic wasps associated with citrus scale insects and mealybugs in Australia: 152. MARTÍNEZ- FERRER, M. T.; GRAFFTON-CARDWELL, E. E. & SHOREY, H. H. 2003. Disruptión of parasitism of the California red scale (Homoptera: Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 103 /111 Diaspididae) by three ant species (Hymenoptera: Formicidae). Science Direct- Biological Control. Vol 26: 279-286. MILLER, D. R. & DAVIDSON, J. A.1990. A list of the armored scale insect pests. Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control.. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo. Vol. 4B: 299-306. MORENO, D. S.; HANEY, P. B. & LUCK, R. F. 1987. Chorpyrifos and Diazinon as barriers to argentine ant (Hymenoptera: Formicoidea) foraging on citrus trees. J. Econ. Entomol. 80: 208-214. MORGAN, D. J. W. & HARE, J. D. 1997. Uncoupling physical and chemical cues: the independet roles of scale cover size and kairomone concentration on host selection by Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera: Aphelinidae). Journal of insect behavior, Vol. 10 (5): 679694. MORGAN, D. J. W. & HARE, J. D. 1998. Volatile cues used by the parasitoid, Aphytis melinus, for host location: California red scale revisited. Entomología Experimentalis et Applicata. 88: 235-245. MURDOCH, W. W.; LUCK, R. F; WALDE, S. J; REEVE, J. D. & YU, D. S. 1989. A refuge for red scale under control by Aphytis: Structural aspects. Ecology 70: 1707-1714. MURDOCH, W. W.; LUCK, R. F; SWARBRICK, S. L.; WALDE, S.; YU, D. & REEVE, J. D. 1995. Regulation of an insect population under biological control. Ecology 76: 206-217. MURDOCH, W.; BRIGGS, CH. & NISBET, R. 1996. Competitive displacement and biological control in parasitoids: a model. The American Naturalist. Vol.148. Nº 5: 807 – 826. MURDOCH, W.; SWARBRICK, S.; & BRIGGS, C. 2005. Biological control: lessons from a study of California red scale. www.net.sfsi.co.jp/shokotravel/ symposium/symPDF/Plenary%20lecture/Murdoch.pdf. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 104 /111 N NASCA, A. J.; TERÁN, A. L.; FERNÁNDEZ, R. V. & PASQUALINI, A. J. 1981. Animales perjudiciales y benéficos a los cítricos en el noroeste argentino. Centro de Investigaciones sobre Regulación de Poblaciones de Organismos Nocivos (CIRPON). Argentina: 356. NASCA. A. J. 1994. Introducción al Manejo Integrado de Problemas Fitosanitarios. Parte 1: Agroecología. Serie de la Academia Nacional de Agronomía y Veterinaria:134 NEL, R. G. 1933. A comparison of Aonidiella aurantii and Aonidiella citrina, including a study of the internal anatomy of the latter. Hilgardia 7: 417466. NICHOLLS, C. I. & ALTIERI, M. A. 2002. Control biológico en agroecosistemas mediante el manejo de insectos entomófagos. Revista Agroecología y Desarrollo. Nº 11-12. http://www.ciedperu.org/bae/b64b.htm. NOYES, J. S. 1980. Review of genera of Neotropical Encyrtidae (Hymenoptera: Chalcidoidea). Bulletin British Musseum of Natural History (Ent.), Vol. 41 (3): 107-253. NOYES, J. S. 1990. Encyrtidae. Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo. Vol. B: 133165. O OPP, S. B. & LUCK, R. F. 1986. Effects of host size on selected fitness components of Aphytis melinus and A. lingnanensis (Hymenoptera: Aphelinidae). Ann. Entomol. Soc. Am. 79: 700-704. ORPHANIDES, G. M. 1984 . Competitive displacement between Aphytis spp. (Hym. Aphelinidae) parasites of the California red scale in Cyprus. Entomophaga 29: 275-281. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 105 /111 P PALACIOS, J. 1978. Citricultura Moderna. Ed. Hemisferio Sur S.A. Buenos Aires: 409. PANIZZI, A. R. & PARRA, J. R. P. 1991. Ecología Nutricional de insectos e suas implicações no manejo de pragas. CNPq. Ed. Manole LTDA. Brasil: 359. PEREZ MORENO, I. 1999. Plagas introducidas en España peninsular en la segunda mitad del siglo XX. Universidad de La Rioja. Aracnet. Publicación de la CV-e. URL: http://www.entomología.rediris.es/aracnet/num4/entomap/ PODOLER, H. 1981. Effects of variable temperatures on responses of Aphytis melinus and A. lingnanensis to host density. Phytoparasitica 9: 179-190. PRICE, P.; BOUTON, C. E.; GROSS, P.; MCPHERSON, B. A.; THOMPSON, J. N. & WEIS, A. E. 1980. Interactions among three trophic levels: Influence of plant on interactions between insect herbivores and natural enemies. Ann. Rev. Ecol. Syst. 11: 41-65. Q QUAYLE, H. J. 1941. Insects of citrus and other subtropical fruits. Comstock, Ithaca, New York, USA: 583. R R DEVELOPMENT CORE TEAM 2006. R: A Language and Environment for Statistical Computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. URL: http://www.R-project.org. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 106 /111 REEVE, J. D. & MURDOCH, W. W. 1986. Biological control by the parasitoid Aphytis melinus, and population stability of the California red scale. Journal of Animal Ecology. 55: 1069:1082. REEVE, J. D. 1987. Foraging behavior of Aphytis melinus: Effects of patch density and host size. Ecology 68: 530-538. RICHARDSON, N. L. 1978. Biological aspects of co-existence between Comperiella bifasciata Howard (Hymenoptera: Chalcidoidea: Encyrtidae) and Aphytis spp. Howard (Hymenoptera: Chacidoidea: Aphelinidae). Proc. Int. Soc. Citriculture, 1978: 150-158. RODRIGO, E.; TRONCHO, P & GARCÍA-MARÍ, F. 1996. Parasitoids (Hym.: Aphelinidae) of three scale insects (Hom.: Diaspididae) in a citrus grove in Valencia, Spain. Entomophaga 41: 77-94. RODRIGO, M. E.; GARCÍA MARÍ, F.; RODRIGUEZ REINA, J. M.; & OLMEDA, T. 2004. Colonization of growing fruit by the armored scales Lepidosaphes beckii, Parlatoria pergandii and Aonidiella aurantii (Hom., Diaspididae). J.E.N., 128 (9/10): 569-575. ROSEN, D.1986. Natural enemies of the diaspididae and their utilization in biological control. Bolletino del Laboratorio di Entomologia Agraria “Filippo Silvestri”. 43: 189-194. ROSEN, D. 1994. Fifteen years of Aphytis research – an update. Advances in the study of Aphytis (Hymenoptera: Aphelinidae). Intercept Limited, UK: 3-9. ROSEN, D. & DEBACH, P. 1976. Biosystematic studies on the species of Aphytis (Hymenoptera: Aphelinidae). Mushi, 49: 1-17. ROSEN, D. & DEBACH, P. 1978. Diaspididae. Introduced parasites and predators of arthropod pests and weeds: a world review. Department of Agriculture Agricultural Handbook 480 . United States: 78-129. ROSEN, D. & DEBACH, P. 1979. Species of Aphytis of the world (Hymenoptera: Aphelinidae). Series Ent. 17: 801. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 107 /111 ROSEN, D. & DEBACH, P. 1990. Ectoparasites. Armored scale insects. Their biology, natural enemies and control. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo. Vol. 4B: 99-120. ROSENHEIM, J. A.; & ROSEN, D. 1992. Influence of egg load and host size on host-feeding behaviour of the parasitoid Aphytis lingnanensis. Ecological Entomology, 17: 263-272. ROSENHEIM, J. A.; & HEIMPEL, G. E. 1994. Sources of intrespecific variation in oviposition and host-feeding behavior. Recent Advances in the study of Aphytis. Intercept Ltd., Andover, Hants, UK. Chap. 3: 41-78. ROSENHEIM, J. A. & HONGKHAM, D. 1996. Clutch size in an obligately siblicidal parasitoid wasp. Anim. Behav. 51: 841-852. S SALAS, H.; CARRIZO, B. & CAZMUZ, A. 2006. Dinámica poblacional y grados días de la cochinilla roja australiana (Aonidiella aurantii Maskell) en plantaciones de limón en Tucumán. Avance Agroindustrial EEAOC. Vol 27 Nº02: 19 – 22. SARANDÓN, S. 2002. Agroecología. El camino hacia una agricultura sustentable. E. C. A. Ed. Científicas Americanas. Bs. As. Argentina: 557. SILVEIRA NETO, S; NAKANO, O.; BARBIN, D. & VILLA NOVA, N. 1976 Manual de Ecología dos Insectos. Ed. Agronómica Ceres. São Paulo. Brasil: 341. SMITH, D.; BEATTIE, G. A. C. & BROADLEY, R. 1997. Citrus pests and their natural enemies. Integrated pest management in Australia. Dept of Primary Industries. Queensland, Australia: 24. SNYDER, R. E.; BORER, E. T. & CHESSON, P. 2005. Examing the relative importance of spatial and nospatial coexistence mechanism. The american naturalist, Vol. 166 (4): 75-94. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 108 /111 STEINBERG; S.; PODOLER, H. & ROSEN, D. 1994. R and K strategies in parasitoids of diapidid scale insects: Aphytis vs. endoparasitoids. Advances in the study of Aphytis (Hymenoptera: Aphelinidae). Intercept Limited, UK: 79-91. STOUTHAME, R. & LUCK, R. F. 1991. Transition from bisexual to unisexual in Encarsia perniciosi (Hymenoptera: Aphelinidae): new data and a reinterpretation. Annals of the Entomological Society of América. 84:150157. T TERÁN, A. L. & DEBACH, P. 1963. Observaciones sobre Comperiella bifasciata How. (Hymenoptera, Encyrtidae). Revista Agronómica del Noroeste Argentino. Tomo 4 - Nº 1: 5 - 23. TERAN, A. L. La metamorfosis de los insectos. 1974. Serie Didáctica Nº 34. FAZ – UNT: 33. TERÁN, A. L. 1981. Apuntes de Control Biológico II Fundamentos Ecológicos (2da Parte). Serie Didáctica Nº 53. Fac. de Agronomía y Zootecnia. UNT: 83. TERAN, A. L.; COLLADO DE MANES, M. L.; GLENCROSS, S.; LÁZARO, H. & ALVAREZ, R. 1985. Parasitoides primarios y secundarios de la “cochinilla roja australiana”, Aonidiella aurantii (Mask) (Homoptera: Coccoidea: Diaspididae) en plantaciones cítricas de Tucumán, República Argentina. Revista de Investigación. CIRPON. Vol. III Nº 3-4: 7 -14. TRITROPHIC INTERACTIONS AND INSECT BEHAVIOR. 2002. http://www.faculty.ucr.edu/~harejd/mywebtr2.htm TRONCHO, P.; RODRIGO, E. & GARCÍA-MARÍ, F. 1992. Observaciones sobre el parasitismo en los diaspinos Aonidiella aurantii (Maskell), Lepidosaphes beckii (Newman) y Paralatoria pergandei (Comstock) en una parcela de naranjo. Bol. San. Veg. Plagas 18:11-30. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 109 /111 U UNIVERSITY OF CALIFORNIA. 1991. Agriculture and Natural Resourses. Integrated pest management for citrus. 2 nd ed. (Publication n° 3303): 62 . UNIVERSITY OF CALIFORNIA. 2000 Citrus California Red Scale and Yellow Scale. UC Pest Management Guidelines. http://www.ipm.ucdavis.edu/PMG/r107301111.html UNIVERSITY OF CALIFORNIA. PEST MANAGEMENT AND IDENTIFICATION. 2003. Natural Enemies Gallery: Aphytis melinus. http:/www.ipm.ucdavis.edu/PMG/NE/aphytis_melinus.html UYGUN, N.; KARACA, I. & SEKEROGLU, E. 1995. Population dyamamics of Aonidiella aurantii (Maskell) and its natural enemies on citrus in the mediterranean region of Turkey from 1976 to 1993. Israel Journal of Entomology XXIX: 239-246. V VACCARO, N. C. 2006. NEA: Realizan relevamiento de parasitoides de la cochinilla roja australiana. Fuente INTA Concordia nota publicada 25/09/2006. http://www.atcitrus.com/noticia.asp?sección=secundarias&id=396 VAN DRIESCHE, R. G. and BELLOWS, T. S. JR. 1996. Biological control. Chapman & Hall. New York: 539. VIGGIANI, G. 1984. Bionomic of the Aphelinidae. Ann. Rev. Entomol. 29: 257 – 76. VIGGIANI, G. 1990. Endoparasites. Armored scale insects, their biology, natural enemies and control. Elsevier. Oxford, New York, Tokyo. Vol B: 121-132. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 110 /111 VINSON, S. B. 1985. The behavoir of parasitoids. Comprehensive Insect Physiology, Biochemistry and Pharmacology. New York. Pergamon Press. Vol. 9: 417-469. W WALDE; S. J.; LUCK, R. F.; YU, D. S. & MURDOCH, W. W. 1989. A refuge for red scale: The role of size-selectivity by a parasotoid wasp. Ecology 70: 1700-1706. WILLARD, J. R. 1973. Wandering time of the crawlers of California red scale, Aonidiella aurantii (Mask.) (Homoptera: Diaspididae) on citrus. Aust. J. Zool. 21:217-229. WILLARD, J. R. 1974. Horizontal and vertical dispersal of California red scale, Aonidiella aurantii (Mask.) (Homoptera:Diaspididae) in the field. Aust. J. Zool. 22: 531-538. Y YU, D. S. 1986. The interactions between California red scale, Aonidiella aurantii (Maskell), and its parasitoids in citrus groves of inland southern California. PhD.thesis. Univ. California: 230. YU, D. S. & LUCK, R. F. 1988. Temperature-dependent size and development of California red scale (Homoptera: Diaspididae) and its effect on host availability for the ectoparasitoid, Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera: Aphelinidae). Environ. Entomol. 17: 154-161. YU, D. S.; LUCK, R. F. & MURDOCH, W. W. 1990. Competition, resource partitioning and coexistence of an endoparasitoid Encarsia perniciosi and an ectoparasitoid Aphytis melinus of the California red scale. Ecological Entomology 15: 469-480. Ghiggia, Lelia Inés; Aphytis melinus DeBach (Hymenoptera-Aphelinidae) parasitoide de la cochinilla… 111 /111 Z ZUCCARDI, R. & FADDA, G. 1992. Bosquejo agroecológico de la Provincia de Tucumán. Miscelanea nº 86. Facultad de Agronomía y Zootecnia. Univ. Nacional de Tucumán: 66.