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 Revista Ecuatoriana de Investigaciones Agropecuarias 2016: 1 (1) 11-­‐18 Efecto del vermicompost sobre el desarrollo de Raoiella indica Hirst (Acari: Tenuipalpidae) en dos cultivares de Musa Effect of vermicompost on the development of Raoiella indica Hirst (Acari: Tenuipalpidae) in two Musa cultivars Carlos Vásquez1,2,*, Marta Dávila2, Luis Carlos Yépez1 1 Universidad Centroccidental Lisandro Alvarado. Decanato de Agronomía. Departamento de Ciencias Biológicas. Venezuela Universidad Técnica de Ambato. Facultad de Ciencias Agropecuarias. Provincia de Tungurahua, Ecuador. * Correspondencia: ca.vasquez@uta.edu.ec 2 Resumen Después de ser introducida en el Caribe, Raoiella indica Hirst (Acari: Tenuipalpidae) ha representado una amenaza para la producción de musáceas, por lo que se requiere desarrollar estrategias para el manejo sustentable de las plagas. En este estudio se evaluó la variación poblacional de R. indica por efecto de la adición de 15 y 30 % de vermicompost en el sustrato de siembra de dos cultivares de Musa (Hartón y Manzano) bajo condiciones de umbráculo. Plantas de cada cultivar de entre 1 y 2 años de edad fueron sembradas en bolsas de polietileno conteniendo arena, mantillo y cascarilla de arroz (1:1:1) como sustrato. Una hoja por planta fue infestada artificialmente con 20 hembras y 10 machos de R. indica y fue evaluado el crecimiento poblacional cada semana. Adicionalmente se determinó el contenido de fenoles totales en hojas de cada cultivar. Aunque la densidad poblacional de R. indica fue menor en plantas tratadas con NPK, estas no mostraron diferencias significativas con vermicompost al 30 % en plantas de ‘Manzano’ o 15 % en ‘Hartón’. Las diferencias en el contenido de fenoles totales dentro de cada cultivar fueron detectadas debido al tratamiento de fertilización 96 h después de la infestación con ácaros. Los resultados sugieren que existen mecanismos de resistencia en las variedades de Musa, lo cual podría ser considerado al momento de establecer estrategias de manejo de la plaga en condiciones del trópico. Palabras clave: sostenibilidad, ácaro rojo de las palmeras, bananos, agricultura orgánica Abstract After being introduced in the Caribbean, Raoiella indica Hirst (Acari: Tenuipalpidae) has been considered threat for musaceaous production, so that sustainable pest management strategies are required. The present study evaluated population variation of R. indica by adding 15 or 30 % vermicompost to the substrate in two Musa cultivars (Hartón and Manzano) under greenhouse conditions. One to two years old plants of each cultivar were planted in plastic bags containing sand, mulch and rice husk (1:1:1) as substrate. A leaf from each plant was artificially infested with 20 females and 10 males of R. indica and population growth was evaluated weekly. Additionally, the total phenolic content in leaves of each cultivar was analyzed. Although R. indica populations were most severe reduced in plants treated with NPK, no significant differences were detected with vermicompost 30 % in ‘Manzano’ or 15 % in ‘Hartón’. Differences in total phenol content within each cultivar were detected due to fertilization treatment 96 hours after mite infestation. Our findings suggest that mechanisms of resistance in Musa cultivars, which could be considered when establishing pest management strategies under tropical conditions. Keywords: sustainability, red palm mite, bananas, organic agriculture. Recibido: 11 de Abril del 2016 -­‐ Aceptado para publicación: 24 de Julio de Mayo del 2016 Vásquez et al. 2016 12 Introducción El ácaro rojo de las palmeras, Raoiella indica Hirst, es considerado plaga primaria en especies de Arecaceae en varios países de Asia y África, principalmente Cocos nucifera L. y Phoenix dactylifera L. (Zaher et al., 1969; Daniel, 1981; Chandra y Channabassavana, 1984). En las Islas del Caribe, Venezuela, Colombia y Brasil, este ácaro ha sido reportado como plaga en coco, aunque también puede encontrarse en Streliziaceae, Zingiberaceae y Musaceae, por lo que las plantaciones de musáceas podrían estar seriamente amenazadas (Cocco y Hoy, 2009; Vásquez y Moraes, 2012). Debido a la alta demanda de musáceas a nivel mundial, su producción es intensiva por lo que requieren prácticas adecuadas de fertilización para la obtención de altos rendimientos (Athani y Dharmatti, 2009). Sin embargo, el alto costo de los fertilizantes y sus efectos contaminantes en el ambiente ha promovido la implementación de sistemas agrícolas alternativos, conocidos como Agricultura Biológica o Agricultura Orgánica, entre los que se incluye el uso de vermicompost. Este es producido a partir de desechos orgánicos, mediante la interacción de las lombrices de tierra y microorganismos en un proceso microfílico (Arancon et al., 2007). El vermicompost está compuesto principalmente de carbono, hidrógeno y oxígeno y contiene nutrientes como NO3, PO4, Ca, K, Mg, S y micronutrientes que proporcionan efectos sobre el crecimiento y rendimiento de la planta, similares a los alcanzados por la aplicación de fertilizantes inorgánicos (Singh et al., 2008). Del mismo modo, el vermicompost contiene alta proporción de sustancias húmicas (ácidos húmicos, fúlvicos y huminas) que proporcionan substratos para reacciones químicas que activan el crecimiento de las plantas (Nagavallemma et al., 2004). Las aplicaciones de vermicompost en bajas dosis en el campo o las substituciones en medios de crecimiento para plantas en invernaderos han demostrado ser eficientes en el incremento significativo del cultivo, independientemente de la suplencia de nutrientes inorgánicos (Edwards y Arancon, 2004). Aparte del efecto positivo sobre el rendimiento de los cultivos, el vermicompost ha demostrado tener efecto sobre la inducción de la resistencia en plantas al ataque de patógenos, nematodos y artrópodos (Gray, 2010). Existen evidencias de la supresión de hongos fitopatógenos (Chaoui et al., 2002) y nematodos fitoparásiticos (Edwards et al., 2007) por adición de vermicompost. Por otra parte, estudios previos también han mostrado disminución de las poblaciones de artrópodos plaga tales como Empoasca kerri Pruthi, Myzus persicae (Sulzer), Aphis craccivora Koch y el ácaro Tetranychus urticae Koch por efecto de la fertilización orgánica (Arancon et al., 2005; Arancon et al., 2007; Edwards et al., 2010; Rao, 2002). En la región del Caribe, se han verificado altos niveles poblacionales de R. indica sobre plantas de Musa spp. (Musaceae) cultivadas a campo abierto (Rodrigues et al., 2007; Rodrigues e Irish 2012) por lo que es necesario evaluar medidas ecológicas que permitan disminuir el impacto de esta especie plaga sobre las musáceas bajo condiciones tropicales. Así, el estudio sobre la inducción de resistencia natural de la planta mediante la aplicación de vermicompost permitiría desarrollar medidas de control de plagas ecológicamente sustentables las cuales podrían minimizar el riesgo ambiental y a la salud humana y, por otra parte, disminuiría los costos de producción. Basado en los resultados de Grimán et al. (2015), quienes observaron que plantas de coco tratadas con vermicompost o con fertilizante orgánico mostraron menor densidad de R. indica por folíolo cuando fueron comparadas con plantas no fertilizadas; se evaluó el efecto de la aplicación de diferentes dosis de vermicompost sobre la inducción de la resistencia en plantas de Musa AAB cvs. Hartón y Manzano bajo condiciones de umbráculo, de manera de ofrecer información útil para los productores de bananas sobre el manejo de R. indica. Materiales y métodos Efecto de la aplicación de diferentes dosis de vermicompost sobre los parámetros poblacionales de R. indica en plantas de Musa spp. bajo condiciones de umbráculo. el ensayo fue conducido en el umbráculo de Fisiología Vegetal, Decanato de Agronomía, Universidad Centroccidental Lisandro Alvarado (UCLA). Fueron utilizadas 12 plantas de cada cultivar entre 1-­‐2 años de edad, sembradas en bolsas de polietileno (12,5 Kg) conteniendo arena, mantillo y cascarilla de arroz en proporción 1:1:1 como sustrato. Los tratamientos de fertilización fueron incorporados al sustrato de siembra y aplicados al inicio del ensayo. Las plantas fueron separadas en grupos de 3 plantas cada uno correspondiendo a los tratamientos de fertilización, tal como se describe a continuación: I. Sin fertilización (Control negativo) II. Fertilización con 15% del volumen de substrato substituido por vermicompost (Vermi15) III. Fertilización con 30% del volumen de substrato substituido por vermicompost (Vermi30) IV. Fertilización con NPK a dosis comercial (Control positivo) Una vez establecidas las plantas de cada tratamiento, estas fueron infestadas artificialmente con 20 hembras y 10 machos de R. indica entre 1-­‐2 días de edad obtenidos de la cría del laboratorio. Se evaluó el crecimiento poblacional cada 8 días durante 9 semanas. En cada evaluación fue contabilizado el número de huevos y fases móviles (larvas, ninfas, hembras y machos) de la plaga. Vásquez et al. 2016 13 Estimación del contenido de fenoles totales inducido en respuesta a la aplicación de diferentes dosis de vermicompost. el contenido de fenoles total como respuesta inducida por el ataque de R. indica fue determinado en plantas de los cultivares Manzano y Hartón tratadas con diferentes dosis de vermicompost a las 24, 48, 72 y 96 h después de la infestación de las plantas. El número de ácaros/folíolo observado fue correlacionado con el contenido de fenoles durante los períodos mencionados. De cada cultivar, fue tomada una muestra de tejido foliar de una planta por tratamiento a las 24, 48, 72 y 96 h después 2
de la infestación. Cada muestra estaba constituida por una sección de hoja (aproximadamente 4 cm ) previamente colocada en papel aluminio y llevadas al laboratorio en cavas refrigeradas. En el laboratorio, las muestras fueron pesadas y almacenadas a -­‐20° C hasta el procesamiento. Las muestras de tejido vegetal fueron liofilizadas y posteriormente molidas en nitrógeno líquido. Aproximadamente 30 mg de muestra fueron colocados en tubo eppendorf de 2 ml, mezclados con 1,5 mg de etanol 80% y mantenidos en agitación 15 h protegida de la luz y la temperatura ambiente. El extracto etanólico fue centrifugado (14 rpm durante 5 min) y el sobrenadante fue transferido a un nuevo tubo eppendorf. La determinación de los fenoles totales fue hecha transfiriendo 150 ml de extracto etanólico con 150 ml de reactivo Folin-­‐Ciocalteu 0,25 N mantenidos en reposo durante 5 min a temperatura ambiente. A continuación se añadieron 150 ml de NA2CO3 1M mantenido en agitación durante 10 min. La mezcla fue homogenizada con 1ml de agua destilada desionizada y agitada durante 1 h. La absorbancia de la reacción fue determinada a 725 y 760 nm. Los valores de absorbancia se calcularon utilizando la curva de fenoles totales realizada con ácido gálico. Los compuestos se expresaron como mg equivalentes de ácido gálico por gramo de tejido seco (Rodríguez et al., 2005). Diseño experimental y Análisis estadístico El experimento fue realizado bajo un diseño completamente al azar con cuatro tratamientos y 3 replicaciones con un diseño de experimentos factorial, siendo los factores el cultivar, la fertilización y el tiempo de muestreo. Los datos fueron sometidos a análisis de varianza y aquellos que mostraron diferencias significativas fueron posteriormente sometidos a prueba de medias de acuerdo a Tukey usando el paquete estadístico Statistix versión 8. Resultados y discusión Efecto de la aplicación de diferentes dosis y del cultivar de vermicompost sobre el crecimiento poblacional de R. indica en Musa sp. El número de huevos y fases móviles de R. indica varió por efecto tanto del cultivar como del tipo de fertilización (Tabla 1). De manera consistente, se observaron menores densidades poblacionales en plantas del cultivar Manzano (23,37 huevos y 2
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16,67 formas móviles/cm ) en comparación con plantas del cultivar Hartón (59,85 huevos y 42,67 formas móviles/cm ), lo que sugiere que las plantas de Musa ‘Manzano’ pudieron haber expresado algún mecanismo de resistencia natural. Las diferencias observadas pudieran ser debidas a la presencia de mecanismos de resistencia de los diferentes genotipos de Musa. Rodrigues e Irish (2012) observaron que accesiones de Musa ‘Grand Naine’ soportaban menor cantidad de ácaros que la accesión ‘PITA 16’. Por otra parte, Cocco y Hoy (2009) observaron que las hembras del acaro rojo de las palmeras no lograron establecerse sobre discos de hoja de las variedades de banano y plátano Dwarf Cavendish, Dwarf Nino, Gran Nain, Dwarf Zan Moreno, Dwarf Green, Truly Tiny, Musa sumatrana × Gran Nain, Dwarf Puerto Rican, Rose, Nang Phaya, Misi Luki, Lady Finger, Glui Kai, Ebun Musak y Manzano, ni en plantas de banano en macetas (variedades Glui Kai, Dwarf Green y Nang Phaya). Aunque, de acuerdo con estos autores, las razones para que R. indica no se desarrollara en estos discos de hojas no están claras, ellos sugieren que cambios físicos y químicos en estos discos de hoja pudieron haber provocado un efecto sobre la sobrevivencia. Según Beard et al., (2012), el lavado y cepillado de los discos de hoja para eliminar depredadores usado por Cocco y Hoy (2009), puede producir el desprendimiento de las capas cerosas de la superficie de la hoja, provocando obstrucción de la apretura estomática y como consecuencia el ácaro no es capaz de alimentarse. Adicionalmente, se observó reducción del número de ácaros por efecto de la fertilización en ambos cultivares. En ‘Manzano’, la sustitución del volumen de sustrato por vermicompost (15 y 30%) provocó la reducción de la densidad de ácaros en 64,1 y 87,9 % con relación con el tratamiento testigo, mientras que esta reducción fue aún mayor (96,5 %) en plantas fertilizadas con NPK (Tabla 1). Aunque en ‘Hartón’ también se evidenció el mismo efecto, este fue significativamente menor. Grimán et al. (2015) observaron que en general, las plantas de coco (Cocos nucifera híbrido EAMxAC) fertilizadas con vermicompost y NPK redujeron las poblaciones de R. indica en 45 y 62 %, respectivamente comparadas con plantas no tratadas. En contraposición, Marques-­‐Fracovig et al. (2014) no detectaron efecto de la fertilización (orgánica o inorgánica) sobre la densidad poblacional de T. urticae en plantas de fresa. Por su parte, Chow et al. (2009) notaron un rápido incremento tanto de los huevos como móviles de T. urticae durante las 4 semanas después de la infestación, pero estos fueron significativamente mayores en plantas de rosa fertilizadas con la dosis comercial de nitrógeno al ser comparadas con plantas tratadas con dosis reducidas (50 y 75%). El uso de vermicompost como bioplaguicida contra insectos y ácaros plaga ha demostrado ejercer una reducción significativa de las poblaciones de Acalymma vittatum (F.) y Diabotrica undecimpunctata Mannerheim, larvas de Manduca quinquemaculata (Haworth) (Yardim et al., 2006) y Brevicoryne brassicae (L.) (Getnet y Raja, 2013). De manera similar, Vásquez et al. 2016 14 poblaciones de T. urticae decrecieron considerablemente en plantas de Phaseolus vulgaris L. y Solanum melongena L. tratadas con vermicompost (Arancon et al., 2007). Little et al. (2011), observaron menor número de ninfas y adultos de M. persicae y B. brassicae sobre plantas de Brassica oleracea L. tratadas con 20% humus de lombriz que las plantas control. De acuerdo con estos autores, la disminución de la preferencia de áfidos plaga por plantas a las cuales se les aplicó enmiendas orgánicas (vermicompost) al sustrato de cultivo no parece depender de la dosis de la enmienda, sino de la especie y hábitos alimenticios. Investigaciones previas han demostrado que las plantas cultivadas bajo condiciones orgánicas muestran mayor contenido de compuestos fenólicos que aquellas que crecen en condiciones de no orgánicos (Dixon, 2001; Asami et al., 2003), haciéndolas menos atractivas para las plagas y menos aptas para la reproducción de la plaga a través del tiempo (Arancon et al., 2007). Esto probablemente explicaría por qué plantas cultivadas bajo vermicompost pueden mostrar mayor resistencia al ataque de plagas (Theunissen et al., 2010). Tabla 1. Densidad poblacional de R. indica en plantas de Musa cultivares Manzano y Hartón por efecto de la fertilización. Manzano Hartón Huevos Móviles Huevos Móviles Control 23,37±3,17aB 16,67±2,01aB 59,85±11,42aA 42,67±7,86aA Vermi15 8,37±1,51bB 7,11±0,97bB 24,56±1,57bA 18,97±1,30bA (64,1) (57,4) (58,3) (55,5) Vermi30 2,81±0,95cB 3,00±0,86cB 35,22±4,24abA 28,93±4,40abA (87,9) (82,0) (40,2) (32,2) NPK 0,81±0,36cB 1,56±0,65cA 27,19±5,93bA 24,11±4,74abA (96,5) (90,6) (53,8) (43,5) 1/2
Valores transformados por y=(x + 1) . Valores entre paréntesis representan el porcentaje de reducción con relación al tratamiento control de cada estadio en cada cultivar. Valores promedio en una columna seguidos de la misma letra minúscula no mostraron diferencias según prueba de Tukey con p< 0,05. Valores promedio en una fila seguidos de la misma letra mayúscula no mostraron diferencias según prueba de Tukey con p< 0,05. De acuerdo a los resultados de esta investigación, no se observaron diferencias en el contenido de fenoles totales debido al cultivar y fecha de muestreo, pero si debido al tratamiento a las 96 h después de la infestación con ácaros (Figura 1). Esto permite inferir que las variaciones en la densidad de población de R. indica no fueron debidas al contenido de fenoles, sino a otros factores posiblemente relacionados con la anatomía de la hoja, tales como la presencia de glándulas, grosor de la epidermis y de la cutícula en la lámina foliar, las cuales pueden constituir barreras físicas para la alimentación de los fitófagos (Bailey et al., 1978; Dalin et al., 2008; Müller, 2008). Estudios recientes, usando microscopia electrónica de baja temperatura, han demostrado que el ácaro rojo de las palmeras es capaz de alimentarse principalmente a través de las aberturas estomáticas en varias especies de palma, así como en Musa spp. y Heliconia sp. (Ochoa et al., 2011). Sin embargo, la acumulación de material cuticular podría impedir el acceso a la abertura estomática, dificultando así la alimentación (Beard et al., 2012). En consideración a estos estudios, es posible suponer que tanto los aspectos relacionados con la cutícula epidérmica como la densidad estomática pudieran afectar la alimentación de R. indica y, consecuentemente, su desarrollo. Balza et al. (2015) concluyeron que la imposibilidad de R. indica de completar su ciclo de vida, aunada a baja tasa de supervivencia y oviposición nula en los hojas de los cultivares Guineo y Hartón permiten sugerir la existencia de mecanismos de resistencia en estos cultivares al ataque de la plaga. Estos autores proponen que tanto el grosor del estrato cutícula + pared de la epidermis abaxial, la densidad estomática y la concentración de metabolitos secundarios podrían estar relacionados con la resistencia de estos cultivares. Cuando se comparó la variación de la densidad poblacional de R. indica sobre plantas fertilizadas a lo largo del período de estudio, tanto el número de huevos como formas móviles se mantuvo a niveles relativamente bajos en plantas del cultivar Manzano en comparación con plantas de ‘Hartón’ (Figura 2). En el cultivar Manzano, la densidad poblacional en plantas no fertilizadas alcanzó su máximo en la semana 6 después de la infestación (39,0 huevos y 24,3 formas móviles) con pequeñas variaciones hasta el final del ensayo. En plantas del cv. Hartón, las densidades comenzaron a crecer desde el inicio del ensayo logrando alcanzar valores de hasta 125,0 huevos y 85,7 formas móviles durante la semana 8. La reducción de la densidad por efecto de la fertilización con vermicompost o NPK fue más notable en plantas de Manzano, donde fueron contabilizados 13,7; 5,3 y 2,3 huevos y 9,7; 5,0 y 3,3 formas móviles en plantas tratadas con vermicompost (15% y 30%) o NPK, respectivamente. En plantas de cv. Hartón, el número de huevos varió de 14,3 a 33,0 y de 14,7 a 51,7 en plantas tratadas con 15 y 30 % de vermicompost, respectivamente, mientras que en plantas fertilizadas con NPK la variación fue de 7,0 a 46,7 huevos/hoja. Con relación al número de formas móviles en plantas tratadas de ‘Hartón’, la densidad osciló entre 11,7 y 24,3 y entre 10,3 y 53,7 cuando fue agregado 15 y 30% de vermicompost, respectivamente, mientras que con NPK varió entre 11,3 y 39,7 ácaros/hoja. Grimán et al. (2015) también reportaron que la supresión de la población de R. indica en plantas de coco se mantuvo durante 6 semanas por efecto de la fertilización, tanto orgánica como inorgánica. La respuesta de resistencia Vásquez et al. 2016 15 depende de varios factores, entre las cuales se incluye el hábito alimenticio de la especie plaga. Así, el áfido especialista B. brassicae mostró preferencia por plantas de repollo tratadas con vermicompost, mientras que el áfido generalista M. persicae prefirió plantas no tratadas (Little et al., 2011). Según Marques-­‐Francovig et al. (2014), algunas especies de insectos especialistas son capaces de utilizar los metabolitos secundarios lo cual podría explicar la preferencia de B. brassicae por plantas tratadas con vermicompost. Por otra parte, la menor actividad de M. persicae en plantas tratadas con vermicompost no parece ser debido a la reducción de la fecundidad, sino probablemente al aumento del tiempo de desarrollo y la tasa de mortalidad (Little et al., 2011). Contrariamente, Chow et al. (2009) demostraron que, aunque las mayores dosis de nitrógeno se tradujo en una mayor área foliar en plantas de rosa, el número de flores y el número de ácaros/hoja no mostró relación directa con los niveles de fertilización, incluso el número de ácaros tendió a mantenerse bajo hasta la séptima semana después de lo cual mostró un incremento significativo. Vásquez et al. 2016 16 Aunque los resultados mostrados por las investigaciones sobre el uso de la fertilización, principalmente de tipo orgánica, han demostrado su efecto sobre la inducción de la resistencia de la planta a diferentes especies plaga, los mecanismos de la resistencia inducida aún no han sido completamente estudiados. La expresión de la resistencia va a depender de los hábitos de alimentación de la plaga, lo cual podría activar diferentes factores químicos de resistencia (Howe y Jander, 2009). Además, los compuestos de defensa de las plantas son generalmente menos eficientes contra herbívoros especialistas puesto que estos tienen mecanismos adaptativos para tolerar, detoxificar o secuestrar estos compuestos (Wittstock y Halkier, 2002). Sin embargo, estudios recientes han demostrado la capacidad del vermicompost para inducir resistencia tanto a herbívoros generalistas como especialistas, abriendo así un campo de investigación para determinar sus potencialidades para su incorporación como estrategia en el manejo de plagas con visión sustentable. Figura 2. Efecto de la fertilización sobre el número de huevos (a y c) y formas móviles (b y d) de R. indica en cultivares Manzano (a y b) y Hartón (c y d) Los síntomas de amarillamiento por efecto de la alimentación de R. indica sólo se manifestaron en hojas del cultivar Hartón después de la semana 6 de iniciado el ensayo y fueron más evidentes en plantas no tratadas, las cuales se tornaron secas al final del período (Figura 3a, b). Posiblemente, el efecto de la resistencia de plantas del cultivar Manzano podría ser responsable de que las poblaciones observadas en este cultivar no alcanzaran niveles suficientemente altos para que se manifestaran los síntomas de alimentación característicos en hojas. a b Figura 3. Síntomas de la alimentación de R. indica en hojas de Hartón al final de la semana 4 (a) y al final del ensayo (b) Vásquez et al. 2016 17 Conclusiones El número de huevos y formas móviles de R. indica en Musa varió por efecto tanto del cultivar como a la aplicación de vermicompost. Posiblemente las respuestas en cada cultivar pudieron estar relacionados a mecanismos de resistencia varietal, mediados por el contenido de fenoles y otros factores no estudiados aquí, tales como la anatomía de la hoja. El síntoma de amarillamiento de la hoja por efecto de la alimentación de R. indica sólo se manifestó en el cultivar Hartón después de la semana 6 de iniciado el ensayo y fueron más evidentes en plantas no tratadas, las cuales se tornaron secas al final del período. Tomando como base los resultados obtenidos por efecto del vermicompost en el manejo de R. indica en cultivares Manzano y Hartón, se sugiere evaluar el programa de fertilización necesario para mantener las poblaciones de la plaga por debajo del nivel de daño económico, soportado con un estudio sobre la factibilidad económica del uso de vermicompost a mayor escala. Referencias Arancon N. Q., Edwards C. A., Oliver T. J., Byrne R. J. 2007 Suppression of two-­‐spotted spider mite (Tetranychus urticae), mealy bugs (Pseudococcus) and aphid (Myzus persicae) populations and damage by vermicomposts. Crop Protection. 26: 26-­‐39. Arancon N.Q., Galvis P.A., Edwards C.A. 2005. Suppression of insect pest populations and damage to plants by vermicomposts. Bioresource Technology. 96: 1137-­‐1142. Asami D., Hang Y., Barnett D., Mitchelle A. 2003. Comparison of the total phenolic and ascorbic content of freeze-­‐dried and air dried marionberry, strawberry, and corn grown using conventional, organic and sustainable agricultural practices. Journal of Agricultural and Food Chemistry. 51: 1237-­‐1241. Athani S., Dharmatti P. 2009. Influence of organic fertilizer doses and vermicompost on growth and yield of banana. In Situ. 22: 147-­‐150. Bailey J., Furr R., Hanny B., Meredith W. 1978. Field populations of two-­‐spotted spider mites on sixteen genotypes at Stoneville. Journal of Economic Entomology. 71: 911-­‐912. Balza D., Vásquez C., Valera R. 2015. Aspectos biológicos de Raoiella indica Hirst (Acari: Tenuipalpidae) sobre cultivares de Musa sp.: posible rol de la anatomía y química de la hoja. Entomotropica. 30: 181-­‐192 Beard J. J., Pooley C., Ochoa R., Bauchan G. R., Dowling A. P. G., Welbourn W. C. 2012. External mouthpart morphology in the Tenuipalpidae (Tetranychoidea): Raoiella a case study. Experimental and Applied Acarology. 57: 227-­‐255. Chandra B. K. N., Channabasavanna G. P. 1984. Development and ecology of Raoiella indica Hirst (Acari: Tenuipalpidae) on coconut. In: Griffiths D., Bowman C. (Eds.), Proceedings of Acarology VI (2). Elis Horwood. Sussex, England, p. 785-­‐790. Chaoui H., Edwards C. A., Brickner M., Lee S., Arancon N. 2002. Suppression of the plant diseases, Pythium (damping off), Rhizoctonia (root rot) and Verticillum (wilt) by vermicomposts. Proceedings of Brighton Crop Protection Conference-­‐Pests and Diseases. Brighton, UK. pp. 711-­‐716. Chow A., Chau A., Heinz K. M. 2009. Reducing fertilization for cut roses: effect on crop productivity and twospotted spider mite abundance, distribution, and management. Journal of Economic Entomology. 102: 1896-­‐1907. Cocco A., Hoy M. 2009. Feeding, reproduction, and development of the red palm mite (Acari: Tenuipalpidae) on selected palms and banana cultivars in quarantine. Florida Entomologist. 92: 276-­‐291. Dalin P., Ågren J., Björkman C., Huttunen P., Kärkkäinen K. 2008. Leaf trichome formation and plant resistance to herbivory. In: Schaller A. (Ed.), Induced plant resistance to herbivory, Springer. Germany. pp. 89-­‐105. Daniel M. 1981. Bionomics of the predaceous mite Amblyseius channabasavanni (Acari: Phytoseiidae), predaceous on the palm mite Raoiella indica. In: Channabasvanna G.P. (Ed.), Contributions to Acarology in India. Anubhava Printers. Banglore. pp. 167-­‐173. Dixon R. A. 2001. Natural products and plant disease resistance. Nature, 411: 843-­‐847. Edwards C. A., Arancon N. 2004. Vermicomposts suppress plant pests and disease attacks. BioCycle. 45: 51-­‐54. Edwards C. A., Arancon N. Q., Emerson E., Pulliam R. 2007. Suppressing plant parasitic nematodes and arthropod pests with vermicompost teas. BioCycle. 48: 38-­‐39. Edwards C. A., Arancon N. Q., Vasko-­‐Bennett M., Askar A., Keeney G. 2010. Effect of aqueous extracts from vermicomposts on attacks by cucumber beetles (Acalymna vittatum) (Fabr.) on cucumbers and tobacco hornworm (Manduca sexta) (L.) on tomatoes. Pedobiologia. 53: 141-­‐148. Getnet M., Raja N. 2013. Impact of vermicompost on growth and development of cabbage, Brassica oleracea Linn. and their sucking pest, Brevicoryne brassicae Linn. (Homoptera: Aphididae). Research Journal of Environmental and Earth Sciences. 5: 104-­‐112. Gray L. 2010. Vermicompost-­‐mediated host plant resistance to insects. Tesis de Maestría, University of North Carolina. Grimán O., Vásquez C., Ríos Y., Mondragón A. 2015. Aspectos bioecológicos del ácaro rojo Raoiella indica Hirst (Acari: Tenuipalpidae) sobre Cocos nucifera y respuesta a la fertilización. Bioagro. 27: 37-­‐44. Howe G. A., Jander G. 2009. Plant immunity to insect herbivores. Annual. Review of Plant Biology. 59: 41-­‐66. Vásquez et al. 2016 18 Little A. G., Arellano C., Kennedy G. G., Cardoza J. J. 2011. Bottom-­‐up effects mediated by an organic soil amendment on the cabbage aphid pests Myzus persicae and Brevicoryne brassicae. Entomologia Experimentalis et Applicata. 139: 111-­‐119. Marques-­‐Francovig C. R., Mikami A. Y., Dutra V., Carvalho M. G., Picareli B., Ventura M. U. 2014. Organic fertilization and botanical insecticides to control two-­‐spotted spider mite in strawberry. Ciência Rural. 44: 1908-­‐1914. Müller C. 2008. Resistance at the plant cuticle. In: Schaller A. (Ed.), Induced plant resistance to herbivory. Springer. Germany, pp. 107-­‐129. Nagavallemma K. P., Wani S. P., Lacroix S., Padmaja V. V., Vineela C., Babu Rao M., Sahrawat K. L. 2004. Vermicomposting: recycling wastes into valuable organic fertilizer. Global Theme on Agrecosystems Report no. 8. Patancheru 502 324, Andhra Pradesh, India: International Crops Research Institute for the Semi-­‐Arid Tropics, p. 20. Ochoa R, Beard J. J., Bauchan G. R., Kane E. C., Dowling A. P. G., Erbe E. F. 2011. Herbivore exploits chink in armor of host. American Entomologist. 57: 26-­‐29. Rao K. R. 2002. Induced host plant resistance in the management of sucking insect pests of groundnut. Annals of Plant Protection Science. 10: 45-­‐50. Rodrigues J, Ochoa R, Kane E. 2007. First report of Raoiella indica Hirst (Acari: Tenuipalpidae) and its damage to coconut palms in Puerto Rico and Culebra Island. International Journal of Acarology. 33: 3-­‐5. Rodrigues J. C. V., Irish B. M. 2012. Effect of coconut palm proximities and Musa spp. germplasm resistance to colonization by Raoiella indica (Acari: Tenuipalpidae). Experimental and Applied Acarology. 57:309-­‐316. Rodríguez R., Jaramillo S., Rodríguez G., Espejo J. A., Guillén R., Fernández-­‐Bolaños J., Heredia A., Jiménez A. 2005. Antioxidant activity of ethanolic extracts from several asparagus cultivars. Journal of Agricultural Food and Chemistry. 53: 5212-­‐5217. Singh R., Sarma R., Satyendra K., Gupta R., Patil R. 2008. Vermicompost substitution influences growth, physiological disorders, fruit yield and quality of strawberry (Fragaria x ananassa (Duch.). Bioresource Technology. 99: 8502-­‐8511. Theunissen J., Ndakidemi P. A., Laubscher C. P. 2010. Potential of vermicompost produced from plant waste on the growth and nutrient status in vegetable production. International Journal of the Physical Sciences. 5: 1964-­‐1973. Vásquez, C., Moraes G. J. de. 2012. Geographic distribution and host plants of Raoiella indica and associated mite species in northern Venezuela. Experimental and Applied Acarology. 60: 73-­‐82. Wittstock U., Halkier B. A. 2002. Glucosinolate research in the Arabidopsis era. Trends in Plant Science. 7: 263-­‐270. Yardim E. N., Arancon N. A., Edwards C. A., Oliver T. J., Byrne R. J. 2006. Suppression of tomato hornworm (Manduca quinquemaculata) and cucumber beetles (Acalymma vittatum and Diabotrica undecimpunctata) populations and damage by vermicomposts. Pedobiologia. 50: 23-­‐29. Zaher M. A., Wafa A. K., Yousef A. A. 1969. Biological studies on Raoiella indica Hirst and Phyllotetranychus aegyptiacus Sayed infesting date palm trees in U.A.R. (Acarina: Tenuipalpidae). Zeitschrift für Angewandte Entomologie. 63: 406-­‐411. Universidad Técnica de Ambato ECUADOR www.uta.edu.ec