[ notas. CIENCIAS BIOLÓGICAS ] De rojo a azul: cambio de color en el “camaleón” altoandino Iván Camilo Beltrán Arévalo Biólogo y microbiólogo, estudiante de maestría en Ciencias Biológicas en la Universidad de los Andes ic.beltran196@uniandes.edu.co El color es una propiedad que depende principalmente de la luz ambiental, de la superficie sobre la cual esta impacta y de la sensibilidad de la retina del observador [1]. La interacción de estos tres factores ha sido estudiada con el fin de identificar la causa, función y evolución de la coloración en la naturaleza. En los animales, la investigación se ha centrado particularmente en la importancia y el significado del color en la comunicación [1, 2]. Un ejemplo es el hecho de que la coloración del plumaje o la piel suele estar relacionada con la condición física, y por lo tanto, con la calidad genética del macho que corteja una hembra, o refleja el combate con otro macho por el acceso a esta. En las relaciones interespecíficas, el color también tiene un rol crucial. Por ejemplo, el aposematismo, como se conoce al uso de patrones o colores llamativos para advertir toxicidad o mal sabor, ha sido el sistema más explorado en las interacciones entre depredadores y presas [2, 3]. Aunque menos estudiada, la relación del color con factores ecológicos y fisiológicos, como la temperatura y el desarrollo, también ha recibido especial atención. Puesto que la coloración afecta aspectos ecológicos decisivos en la vida de todos los organismos, como el éxito reproductivo y la supervivencia, es necesario transmitir de manera eficiente información sobre la madurez o interés sexual, aptitud física o toxicidad, por ejemplo. Como solución a este problema, muchos animales han optado por modular la presentación de la señal en el tiempo, de tal manera que se maximice la información transmitida. De acuerdo con este factor temporal, se reconocen dos tipos de cambio de coloración: el cambio morfológico y el cambio fisiológico. El primero corresponde al cambio de la coloración que ocurre en el animal a lo largo de su desarrollo, por lo que puede tomar días o meses. El segundo, el cambio fisiológico (cfc), corresponde al rápido movimiento de los cromatóforos1 de la piel, Los cromatóforos son organelos celulares que contienen pigmentos que capturan o reflejan la luz. Estos organelos se expanden o contraen como reacción a la luz y varias hormonas, y generan un cambio temporal en la coloración de la célula. 1 Universidad de los Andes, Facultad de Ciencias 5 Imagen 1. Macho de Anolis heterodermus. Nótese que el color de las escamas de la base de la cola cambia de rojo, en la mañana (6:58), a azul, en la tarde (15:12), durante el mismo día. Fuente: fotografías del autor 6 Hipótesis, Apuntes científicos uniandinos, núm. 17, 2014 0,0 Índice Rojo:Azul -0,1 -0,2 -0,3 -0,4 Zona del cuerpo -0,5 Cola Oido 6 9 12 Hora 15 18 Imagen 2. Cambio de color de las escamas de la base de la cola del lagarto a lo largo del día (Ancova, factor de interacción. Hora: zona del cuerpo, valor-t = –3,16; valor-p: 0,0023). El índice rojo : azul representa la diferencia entre las componentes rojo y azul del modelo rgb de cada medición sobre las fotos. Un valor alto indica una coloración más azul. La región sombreada corresponde al intervalo de confianza del 95%. que permite un cambio de la coloración en minutos, o incluso milisegundos [4, 5]. El cfc es un mecanismo ampliamente utilizado por animales durante el camuflaje, y en animales sociales durante la resolución de conflictos de dominancia. La velocidad del cfc se debe al control que ejercen el sistema nervioso simpático y algunas hormonas sobre los cromatóforos. El tipo de hormonas involucradas, así como su sistema de liberación, permiten diferenciar dos tipos de cfc: el primario, en el que el ciclo natural de la melatonina actúa como regulador del color a lo largo del día o de las estaciones del año; y el secundario, que depende del eje retinahipotálamo-hipófisis, e involucra hormonas producidas en las glándulas adrenales, como la adrenalina y el cortisol [4, 5]. El cfc secundario ha sido ampliamente estudiado en camaleones africanos en el contexto de competencia entre machos por territorio o hembras [6]. Los machos victoriosos en un combate adoptan una coloración verde-brillante. Por el contrario, los camaleones perdedores se tornan de un color café oscuro. Este mismo tipo de cambio de coloración se ha observado en varias especies de lagartos, incluido el popularmente conocido “camaleón” de páramo Anolis heterodermus. Aunque no es realmente un camaleón, los individuos de esta especie pueden oscurecer rápidamente sus escamas dorsales y desarrollar una serie de anillos oscuros en la cola durante su manipulación o en la confrontación con un conespecífico [7, 8]. Recientemente se han observado nuevos cambios de coloración en esta especie. En laboratorio, las escamas de la base de la cola del A. heterodermus cambian de rojo a azul en el transcurso del día (imagen 1, observación personal). Con el fin de confirmar esta observación, un individuo macho fue fotografiado en diferentes horas del día, desde las 7:00 hasta las 18:00. Inmediatamente después de tomar cada fotografía, se registró la temperatura corporal del lagarto. Para determinar que las escamas observadas cambiaban de coloración, se midió su componente rojo, azul y verde (sistema rgb) en cada foto, utilizando el software Image J® [9]. Se tomaron los mismos datos para las escamas timpánicas del lagarto, con el fin de probar si la fluctuación del color era localizada y no se debía a la luz ambiental disponible a la hora de tomar cada fotografía. La comparación se realizó con las escamas timpánicas, pues a diferencia de las escamas dorsales, estas no cambian de coloración ante estímulos externos que podrían generar confusión (e. g., estrés). Como se observa en la imagen 2, la base de la cola del lagarto era de un color rojizo en la mañana, tomaba un color azul hacia el mediodía y se mantenía así durante la tarde. Debido a que el cambio de color presentó una estrecha correlación con la temperatura corporal (valorp << 0,01; índice de correlación = 0,63), se esperaba que tuviera alguna relación con la termorregulación del animal. Sin embargo, el cambio de color se concentra en pocas escamas de la base de la cola; por lo tanto, la capacidad de captura y de aprovechamiento de la energía solar podría ser bastante limitada. Como en el caso de los camaleones, este cambio de color corporal podría ser una respuesta agresiva territorial o de búsqueda de pareja. En este caso, hormonas como la adrenalina, la noradrenalina y la corticosterona estarían involucradas en el movimiento activo de los cromatóforos de esta zona, aunque esta hipótesis parece poco plausible, pues el lagarto estaba aislado de otros indivi- Universidad de los Andes, Facultad de Ciencias 7 duos de su especie. Además, el cambio de color tardaba algunas horas y se presentaba consistentemente cada día, por lo que es posible que corresponda a un cambio fisiológico primario. En este caso, el cambio de color cumpliría un ciclo circadiano2 controlado por la melatonina. Sin embargo, esta hipótesis no se ajusta a los resultados encontrados, pues la producción de esta hormona es nula durante el día, aumenta en la noche y tiene su pico máximo hacia la medianoche [10]. Finalmente, observaciones en campo indican que esta coloración está presente en machos y hembras de dos poblaciones de la especie. Además, se desconoce si esta coloración es un indicador de madurez o receptividad sexual, como ocurre en otros lagartos [11-12]. Si bien los resultados se basan en la medición realizada en un solo individuo, no parecen ser apoyados por las teorías disponibles en la literatura sobre la importancia del color en la biología animal. Por esta razón, el agente causal o la función del cambio de color presente en Anolis heterodermus merece investigación que podría enfocarse, inicialmente, en la variación ontogenética e interpoblacional. • REFERENCIAS [1] Endler J. On the measurement and classification of colour in studies of animal colour patterns. Biological Journal of the Linnean Society 1990; 41(4): 315-352. [2] Butcher G, Rohwer S. The evolution of conspicuous and distinctive coloration for communication in birds. Current Ornithology 1989; 6(1): 51-108. [3] Endler J. Some general comments on the evolution and design of animal communication systems. Philosophical Transactions of the Royal Society of London. Series B, Biological Sciences 1993; 340(1292): 215-225. [4] Nilsson-Sköld H, Aspengren S, Wallin M. Rapid color change in fish and amphibians - function, regulation, and emerging applications. Pigment Cell & Melanoma research 2013; 26(1): 29-38. [5] Filadelfi AM, Vieira A, Louzada FM. Circadian rhythm of physiological color change in the amphibian Bufo ictericus under different photoperiods. Comparative biochemistry and physiology. Part A, Molecular & Integrative Physiology 2005; 142(3): 370-375. [6] Stuart-Fox D, Moussalli A. Selection for social signalling drives the evolution of chameleon colour change. PLoS Biology 2008; 6(1): e21. Un proceso circadiano es cualquier proceso biológico que presente una fluctuación endógena de 24 horas, aproximadamente. Estas fluctuaciones se ajustan a variables ambientales como la temperatura o los ciclos de luz-oscuridad. 2 8 Hipótesis, Apuntes científicos uniandinos, núm. 17, 2014 [7] Jenssen T. Display repertoire of a male Phenacosaurus heterodermus (Sauria: Iguanidae). Herpetologica 1975; 31(1): 48-55. [8] Osorno-Mesa H, Osorno-Mesa, E. Anotaciones sobre lagartos del género Phenacosaurus. Caldasia 1946; 4(17): 123-130. [9] Stevens M, Párraga C, Cuthill I, Partridge J, Troscianko T. Using digital photography to study animal coloration. Biological Journal of the Linnean Society 2007; 90(2): 211-237. [10] Pierpaoli W, Maestroni G. Melatonin: a principal neuroimmunoregulatory and anti-stress hormone: its anti-aging effects. Immunology Letters 1987; 16(3-4): 355-361. [11] Noble GK, Bradley HT. The mating behavior of lizards; its bearing on the theory of sexual selection. Annals of the New York Academy of Sciences 2006; 35(1): 25-100. [12] Cuadrado M. The use of yellow spot colors as a sexual receptivity signal in females of Chamaeleo chamaeleon. Herpetologica 1998; 54(3): 395-402.