434 VARIACIONES NUTRICIONALES EN EL ABETO BLANCO

VARIACIONES NUTRICIONALES EN EL ABETO BLANCO Picea glauca MOENCH Y
SU IMPLICACIÓN EN LOS MECANISMOS DE RESISTENCIA A Choristoneura
fumiferana CLEM
Roberto Quezada-García1, Ngoc Nguyen1, Éric Bauce1 y Saharay G. Cruz-Miranda2. 1Département des Sciences du
Bois et de la Forêt, Faculté de Foresterie et de Géomatique, Université Laval, Québec, Québec, Canada G1V 0A6. 2
2
FES-Iztacala, UNAM. Av. de los Barrios No. 1, Los Reyes Iztacala, Tlalnepantla, Edo. de México, CP. 54090.
Email. cmsg@campus.iztacala.unam.mx2
RESUMEN. Dentro de una plantación forestal. Existen discrepancias fenotípicas entre los arboles que impiden el ataque de las
plagas. En estas diferencias se encuentran principalmente variaciones de metabolitos secundarios y de nutrimentos. Lo que hace
difícil aclarar los mecanismos de adaptación. A fin de conocer la importancia de la variación de carbohidratos y nitrógeno sobre el
rendimiento biológico de Choristoneura fumiferana y su relación con la resistencia en el abeto blanco (Picea glauca). 700
organismos de arboles resistentes y 660 de arboles susceptibles fueron recolectados. Estos individuos fueron criados en dos tipos
de dietas artificiales, las cuales simularon un árbol resistente y uno susceptible. Los resultados muestran un descenso en el
rendimiento biológico de los individuos en la dieta resistente, y un aumento en la fertilidad y la sobrevivencia invernal. Por lo que
el presente trabajo da pistas sobre las posibles estrategias adaptativas de este insecto de gran importancia forestal en Canadá.
Palabras clave: mecanismos de adaptación, variación nutricional, Choristoneura fumiferana, Picea glauca.
ABSTRACT. In forest plantation. There are phenotypic differences between the trees that prevent pest attack. These differences
are mainly variations of secondary metabolites and nutrients. This factor makes it difficult to understand the mechanisms of
adaptation. In order to know the importance of variation in carbohydrate and nitrogen on the biological performance of
Choristoneura fumiferana and its relation with the resistance in white spruce (Picea glauca). 700 organism from resistant and 660
from susceptible trees were collected. These individuals were raised in two types of artificial diets, simulating a resistant and
susceptible tree. The results show a decrease in the biological performance of individuals in the resistant diet and an increase in
fertility and winter survival. This study gives clues about possible adaptive strategies of this important forest insect in Canada.
Key words: mechanism of adaptation, nutritional variation, Choristoneura fumiferana, Picea glauca.
Introducción
Choristoneura fumiferana (Clem.) (Lepidoptera: Tortricidae) es una de las plagas
forestales más importantes en el bosque boreal de Canadá. Se alimenta de coníferas como Abies
balsamea (L.) Mill. y Picea glauca (Moench). Lo que representa enormes pérdidas para la
industria forestal. Los principales factores asociados al inicio y al término de una infestación son
la falta de alimento y las posibles variaciones alimenticias que afectan el rendimiento biológico
(Miller 1957; Morris 1963). Varios estudios han demostrado que la baja calidad nutritiva del
follaje, puede ser un mecanismo de defensa en contra los defoliadores (Feeny, 1970; Moran y
Hamilton, 1980; Neuvonen y Haukioja, 1984; Clancy y Price, 1987; Lundberg and Aström 1990;
Haukioja et al., 1991; Augner 1995). Ya que el ataque continuo, provoca un desequilibrio de los
nutrientes, así estos son dirigidos para la defensa o para el rápido crecimiento; de esto modo el
rendimiento biológico se ve afectado. Estudios hechos con especies de Choristoneura spp. han
demostrado que la calidad nutricional afecta el peso de las crisálidas y el fecundidad en las
poblaciones (Clancy et al., 1988), varios autores sugieren una gran sensibilidad a la calidad del
alimento (Blais, 1953; Lorimer y Bauer, 1983; Campbell, 1989; Carisey y Bauce, 2002).
La baja calidad nutricional en el follaje, puede ser una estrategia en contra de los
herbívoros, la cual promueve la reducción del rendimiento biológico (Miller, 1957; Carisey y
Bauce, 2002; Chen et al., 2003) y además representa altos costos, para el desarrollo y
reproduccion de la poblacion (Van der Meijden et al., 1988).
434
En una plantación de abeto blanco (Picea glauca (Moench) en el sureste de Québec,
Canadá; se han encontrado dos fenotípicos. Uno resistente al ataque de C. fumiferana, ya que
muestra 10% menos de defoliación que los arboles susceptibles (80%) (Clancy et al., 1993;
Bauce y Kumbasli 2007). Los factores envueltos en esta resistencia son: fenología del árbol y del
insecto, los diferentes niveles de azúcares, de nitrógeno y de metabolitos secundarios (Bauce y
Kumbasli 2007, Daoust et al., 2010; Despland et al., 2011), lo que hace difícil conocer la
importancia de cada factor. El presente trabajo tiene por objetivo estudiar el efecto de azúcar y el
nitrógeno sobre el rendimiento biológico. Este estudio pretende conocer las posibles estrategias
adaptativas que este insecto de importancia forestal toma, y observar cual podría ser la
importancia dentro de su comportamiento epidémico.
Materiales y Método
Se recolectaron las crisálidas de Choristoneura fumiferana (Clem.) dentro de un campo
experimental de abeto blanco (Picea glauca) cerca de Drummondville, Quebec, Canadá, durante
el verano del 2007. Los arboles de esta zona presentan dos fenotipos, uno resistente con menos
del 10% de defoliación y uno susceptible con una severa defoliación (más del 80%) (Bauce y
Kumbasli, 2007; Daoust et al., 2010). Así también se recolectaron, 700 individuos en arboles
resistentes y 660 en arboles susceptibles, después los insectos fueron llevados al laboratorio. Con
los adultos se formaron 27 parejas del árbol resistente y 29 del árbol susceptible, las larvas
obtenidas estuvieron a 2oC durante 25 semanas con el fin de simular las condiciones de diapausa
(McGugan, 1954); una vez terminado el tiempo de hibernación, las larvas fueron colocadas en
dos tipos de dietas artificiales. La primera simuló un árbol susceptible (McMorran, 1965), la cual
estuvo compuesta de 12% de azucares y 5% de nitrógeno y la segunda un árbol resistente (Bidon,
1999), compuesta de 1.5% de azucares y 7% de nitrógeno. Con la finalidad de reducir la
variabilidad ambiental, todos los organismos fueron criados bajo condiciones controladas de
laboratorio a 23oC, 55-60% de humedad relativa y 16D/8N de fotoperiodo (Robertson, 1985).
Los parámetros considerados fueron: El peso de las crisálidas (en miligramos), la fecundidad
(total de huevos por hembra), la fertilidad (huevos eclosionados/ huevos puestos) y supervivencia
después de la diapausa (larvas vivas después de diapausa/numero de larvas en diapausa). Los
datos fueron tratados a través de un análisis varianza usando el procedimiento GLM (SS tipo III)
del programa estadístico SAS (SAS Institute 1988). La normalidad y la homogeneidad fueron
verificadas, y un test de Tukey fue implementado cuando las ANOVA s fueron significativas.
Resultados
Se observaron diferencias en el rendimiento biológico de Choristoneura fumiferana entre
los arboles resistentes y susceptibles (MANOVA: Wilks Lamda F5,141 = 4.97, P = 0.0031) y
entre las dos dietas (MANOVA: Wilks lamda F5,141 = 4.61, P = 0.0006; cuadro 1). Las hembras
de los arboles resistentes tuvieron pesos más altos (0.0802±0.0263) que aquellas de los
susceptibles (0.0774±0.0330) (F1,145 = 10.22, P< 0.0017). Sin embargo, las hembras en la dieta
susceptible (0.0826±0.0224) fueron mas altos que en la resistente (0.0743±0.0363). Estas
diferencias no fueron observadas en los machos tanto en el tipo de árbol (ANOVA F1,145 = 1.32,
P = 0.2525) como en el tipo de dieta (ANOVA: F1,145 = 2.42, P = 0.1220).
435
Cuadro 1. Efecto de ambas dietas sobre el rendimiento biológico de Choristoneura fumiferana recolectados en
ambos fenotipos (árbol resistente y susceptible).
Árbol Resistente
Resistente dieta
Variable
Árbol Susceptible
Susceptible dieta
Resistente dieta
Susceptible dieta
crisálidas
N
Media (±SE)
N
Media (±SE)
N
Media (±SE)
N
Media (±SE)
hembras
Machos
Fecundidad
99
99
99
0.0709 ± 0.028*
0.0585 ± 0.014ns
146.03 ± 101.9*
94
94
94
0.0900 ± 0.019*
0.0585 ± 0143ns
202.01 ± 109.6*
65
65
65
0.0794 ± 0.045*
0.0495 ± 0.015ns
119.97 ± 78.2*
109
108
109
0.0762 ± 0.022*
0.0510 ± 0.013ns
137.42 ± 90.9*
Fertilidad
95
0.27 ± 0.3*
92
0.23 ± 0.2*
64
0.21 ± 0.3*
106
0.14 ± 0.2*
Supervivencia
46
0.68 ± 0.1*
44
0.60 ± 0.1*
25
0.66 ± 0.1*
34
0.52 ± 0.2*
* diferencias significativas (P < 0.05), ns no diferencias significativas con el test de Tukey. ANOVA GLM
La fecundidad obtuvo diferencias entre los arboles resistentes y los susceptibles
(ANOVA: F1,145 = 24.47, P = < 0.0001; Cuadro 1). Las hembras de los arboles resistentes fueron
mas fecundas (173.30±109.29) que aquellas de los susceptibles (130.90±86.60). Estas diferencias
fueron observadas entre las dietas (ANOVA: F1,145 = 3.97, P = 0.0483). Las hembras de la dieta
susceptible fueron mas fecundas (167.33±105.01) que aquellas criadas en la resistente (135 ±
93.89). La fertilidad no mostró diferencias entre los fenotipos (ANOVA: F1,145 = 0.64, P =
0.4243), pero si entre las dietas (ANOVA: F1,145 = 4.93, P = 0.0279). Se observó una mayor
fertilidad en los individuos de los arboles resistentes (0.25±0.31) que en los arboles susceptibles
(0.18±0.28). La supervivencia después de la diapausa, no mostró diferencias significativas entre
los arboles (ANOVA: F1,145 = 0.64, = 0.4243), y si un efecto de la dieta (ANOVA: F1,145 = 9.12,
P= 0.003). Se observó una supervivencia en los individuos provenientes de la dieta resistente
(0.6765±0.1625) que aquellos provenientes de la dieta susceptible (0.5709±0.2450).
Discusión
Los resultados del presente estudio demuestran que las variaciones nutricionales en
azucares y en nitrógeno afectan directamente el rendimiento biológico de C. fumiferana. Dentro
de los mecanismos de resistencia se encuentran el acomodo de los diferentes compuestos
químicos dentro de las plantas (Auger, 1995), ya sea para producir compuestos ricos en carbono
tales como: terpenos y fenoles (Feeny, 1970) o para un crecimiento rápido, lo que hace menos
nutritivo el alimento. Estos dos factores hacen que la calidad nutritiva de los alimentos baje, e
impide que los individuos crezcan, se desarrollen y se reproduzcan. Aquellos que sobrepasan esta
barrera, tendrán un costo metabólico alto (Huakioja et al., 1985; Clancy y Price, 1987). En este
tipo de circunstancias se podría plantear el problema si existiría la posibilidad de una adaptación
local. No así, en la zona, se encuentran dos tipos de arboles, entre los cuales, las hembras son
probablemente incapaces de diferenciar, por lo que el mecanismo de adaptación podría verse auto
regulado.
Las diversas investigaciones existentes sugieren que esta especie es muy sensible a las
variaciones nutricionales dentro de los árboles, como por ejemplo: la producción de flores (Blais,
1953, Carisey y Bauce, 2002) la fenología (Chen et al., 2001), el clima (Greenbank; 1963;
Lucuik, 1984;) el tipo de árbol (Harvey, 1974; 1983), la intensidad de la defoliación (Miller,
1957; Nealis y Régnière, 2004).entre otros. En el presente trabajo, se observó una influencia de
436
las dietas sobre las hembras, esto se debió probablemente a que son las hembras las que tienen
costos energéticos más elevados, debido a su importancia en los procesos reproductivos (Ehrlich
y Ehrlich, 1978) “buscar un lugar adecuado para oviponer, transmitir suficientes recursos
alimenticios a la progenie, alimentarse durante más tiempo debido a una longevidad más larga
que los machos, resistir a las condiciones climáticas, escapar de los depredadores entre otros”. El
rendimiento biológico observado por árbol indica una posible selección de los individuos más
aptos en el árbol resistente. En cuanto estos individuos se colocan en contacto con las dietas, el
rendimiento biológico cambia a favor de la dieta susceptible. Lo que sugiere una plasticidad
fenotípica dentro de la población ligada al valor nutritivo del alimento. Así, estos individuos
pueden adaptase en el lapso de una generación a otra.
Las razones por las que el rendimiento biológico cambia entre los dos fenotipos y las
dietas podrían deberse a la capacidad de adaptación de la especie. Las diversas investigaciones
sugieren que las estrategias adaptativas de estas especies, están asociadas a la fecundidad.
Estudios hechos por Harvey (1983; 1985), quien estudió dos poblaciones en diferentes altitudes,
encontró que las hembras de latitudes septentrionales ponían menor cantidad de huevos, pero de
gran tamaño que las poblaciones en el sur. El sugiere que las condiciones climáticas “inviernos
más largos y veranos más cortos” son un factor importante de selección. Así las larvas poseen
más recursos durante la diapausa. Se ha observado igualmente que el alimento es un factor que
influye directamente sobre la fecundidad, ya sea con el tipo de árbol, el recurso alimenticio
(Blais, 1953) o la intensidad y duración de la infestación (Nealis y Régnière, 2004)
Conclusión
Las variaciones nutricionales dentro de los arboles pueden estar asociadas a la resistencia
del abeto blanco. Ya que reduce el rendimiento biológico de los individuos. Lo que representa
costos energéticos mas elevados “eliminar toxinas, un rápido desarrollo, una sincronización
fenológica adecuada etc.”. Los cambios de la calidad del alimento, no pueden ser utilizados como
un principal factor dentro de la resistencia, pero puede ser jugar un papel importante dentro de la
adaptación. Conocer las estrategias adaptativas dentro de especie, pueden ser una clave esencial
dentro del manejo forestal, además que puede ser pistar para entender el crecimiento explosivo y
el abrupto colapso de las poblaciones.
Agradecimientos
Les autores agradecen a Paule Huron del laboratorio de entomología forestal por su
preciosa ayuda en la crianza de laboratorio, y por sus valiosos comentarios.
Literatura Citada
Augner M. 1995. Low nutritive quality as a plant defence: effects of herbivore-mediated
interactions. Evol. Ecol. 9:605-616.
Bauce, E. and M. Kumbasli. 2007. Natural resistance of fast growing white spruce, Picea glauca
(Moench), trees against spruce budworm, Choristoneura fumiferana (Clem.). In
Bottlenecks, Solutions, and Priorities in the Context of Functions of Forest Resources:
Proceedings of the International Symposium, Istanbul, Turkey, 17–19 October 2007.
Edited by M. Demir and E. Yilmaz. Tubitak Istanbul, Ankara, Turkey. 687–695 pp.
Bidon, Y. 1999. Interactions entre la qualité du substrat nutritif et le Bacillus thuringiensis (Bt)
sur le comportement, les performances et l'utilisation de la nourriture par les larves de
437
tordeuse de bourgeons de l'épinette (Choristoneura fumiferana (Clem.). Doctoral
dissertation, Université Laval. Sainte-Foy. 180pp.
Blais, J. R. 1953. Effects of the destruction of the current year's foliage of balsam fir on the
fecundity and habits of flight of the spruce budworm. Can. Ent. 85:416-448.
Blais, J. R. 1965. Spruce Budworm Outbraks In the Past Three Centuries In the Laurentide Park,
Quebec. For. Sci. 11:130-137.
Campbell, I. M. 1989. Does climate affect host-plant quality? Annual variation in the quality of
balsam fir as food for spruce budworm, Oecologia 81:341-344.
Carisey, N. and E. Bauce. 2002. Does nutrition-related stress carry over to spruce budworm,
Choristoneura fumiferana (Lepidoptera: Tortricidae) progeny? Bull. Entomol. Res. 92,
101-108.
Chen, Z., M. K Clancy and T. Kolb. 2003. Variation in Budburst Phenology of Douglas-fir
Related to Western Spruce Budworm (Lepidoptera: Tortricidae) Fitness. J. Econ.
Entomol. 96:377-387.
Chen, Z., T. Kolb and K. M. Clancy. 2001. Mechanisms of Douglas-fir resistance to western
spruce budworm defoliation: bud burst phenology, photosynthetic compensation and
growth rate. Tree Physiol. 21:1159–1169.
Clancy, K. M. and R. M. King. 1993. Defining the Western Spruce Budworm's Nutritional Niche
With Response Surface Methodology. Ecology 74:442–454.
Clancy, K., M. Wagner and R. Tinus 1988. Variation in host foliage nutrient concentrations in
relation to western spruce budworm herbivory. Can. J. For. Res. 18 (5):530-539.
Clancy, K.M. and P.W. Price. 1987. Rapid herbivore growth enhances enemy attack: sublethal
plant defenses remain a paradox. Ecology 68:736–738.
Daoust, S., B. Mader, É. Bauce, A. Dussutour, E. Despland and P.J. Albert. 2010. Influence of
epicuticular-wax composition on the feeding pattern of a phytophagous insect:
implications for host resistance. Can. Entomol. 142: 261-270. doi: 10.4039/n09-064.
Despland, E., M. Gundersen, S. P. Daoust, B. J. Mader, N. Delvas, P. J. Albert and E. Bauce.
2011. Taste receptor activity and feeding behaviour reveal mechanisms of white spruce
natural resistance to Eastern spruce budworm Choristoneura fumiferana, Physiol.
Entomol. 36: 39-46. doi: 10.1111/j.1365-3032.2010.00760.x.
Ehrlich A.H. and PR Ehrlich. 1978. Reproductive Strategies in the Butterflies: I. Mating
Frequency, plugging, and Egg Number, J. Kans. Entomol. Soc. 51:666-697
Feeny, P. 1970. Seasonal Changes in Oak Leaf Tannins and Nutrients as a Cause of Spring
Feeding by Winter Moth Caterpillars, Ecology 51:565-581.
Harvey, G. T. 1983. Environmental and genetic effects on mean egg weight in spruce budworm
(Lepidoptera: Tortricidae) Can. Ent. 115:1109-1117.
Harvey, G. T. 1985. Egg Weight as a factor in the overintering survival of spruce budworm
(Lepidoptera: Tortricidae) larvae. Can. Ent. 117:1451-146.
Haukioja, E., K. Ruohomäki, J. Suomela, and T. Vuorisalo. 1991. Nutritional quality as a defense
against herbivores. For. Ecol. Manage. 39:237-245.
Haukioja, E., P Niemelä,. and S. Siren. 1985. Foliage phenols and nitrogen in relation to growth,
insect damage, and ability to recover after defoliation, in the mountain birch Betula
pubescens ssp. Tortuosa. Oecologia, 65:214-222.
438
Lorimer, N and L. S. Bauer. 1983. Reproductive compatibility within and among spruce
budworm (Lepidoptera: Tortricidae) Populations, The Great Lakes Entomologist
16(4):149-152.
Lucuik, G.S. 1984. Effect of climatic factors on post-diapause emergence and survival of spruce
budworm larvae (Lepidoptera: Tortricidae) Can. Ent. 116:1077-1083.
Lundberg, P. and M. Aström. 1990. Low Nutritive Quality as a Defense Against Optimally
Foraging Herbivores, Am. Nat. 135:547-562.
McGugan, B. M. 1954. Needle-mining habits and larval instars of the spruce budworm. Can.
Entomol. 86:439-454.
McMorran, A. 1965. A synthetic diet for the spruce budworm Choristoneura fumiferana (Clem.)
(Lepidoptera: Tortricidae). Can. Entomol. 97:58-62.
Miller, C. A. 1957. A Technique for estimating the fecundity of natural population of the spruce
budworm Can. J. Zool. 35:1-13.
Moran, N. and W. D. Hamilton. 1980. Low nutritive quality as a plant defence agains herbivores,
J. theor. Biol. 86 :247-254.
Morris, R. F. 1963. The dynamics of epidemic spruce budworm populations. Entomological
Society of Canada Memoir 31.
Nealis, V. G. and J. Régnière. 2004. Insect-host relationships influencing disturbance by the
spruce budworm in a boreal mixedwood fores, Can. J. For. Res. 34:1870–1882. doi:
10.1139/X04-061.
Neuvonen, S. and E. Haukioja. 1984. Low Nutritive Quality as Defence against Herbivores:
Induced Responses in Birch. Oecologia 63:71-74.
Robertson, J. L. 1985. Choristoneura occidentalis and Choristoneura fumiferana. In: Singh, P.
Moore R. F. (Eds.), Handbook of insect rearing vol. II. Elsevier Sciences Publishers, New
York, 227-236 pp.
SAS Institute. 1988. SAS user s guide. SAS Institute Inc., Cary, NC.
Van der Meijden, E., M. Wijn and H. J. Verkaar. 1988. Defence and Regrowth, Alternative Plant
Strategies in the Struggle against Herbivores, Oikos 51:355-363.
439