DIRECCIÓN GENERAL DE SANIDAD VEGETAL CENTRO NACIONAL DE REFERENCIA FITOSANITARIA Ficha Técnica Marchitez por Verticillium Verticillium dahliae Klebahn Créditos: Steven Koike, UCCE; Cornel University; Ellis, 2008. 1 DIRECCIÓN GENERAL DE SANIDAD VEGETAL CENTRO NACIONAL DE REFERENCIA FITOSANITARIA CONTENIDO IDENTIDAD ........................................................................................................................................... 3 Nombre científico .............................................................................................................................. 3 Clasificación taxonómica .................................................................................................................. 3 Nombre común .................................................................................................................................. 3 Código EPPO .................................................................................................................................... 3 Estatus fitosanitario ........................................................................................................................... 3 Situación en México .......................................................................................................................... 3 IMPORTANCIA ECONÓMICA DE LA PLAGA ................................................................................... 4 Impacto económico ........................................................................................................................... 4 Impacto económico potencial en México ........................................................................................ 4 DISTRIBUCIÓN..................................................................................................................................... 4 HOSPEDANTES ................................................................................................................................... 5 ASPECTOS BIOLÓGICOS .................................................................................................................. 5 Morfología .......................................................................................................................................... 5 Ciclo biológico ................................................................................................................................... 6 Síntomas ............................................................................................................................................ 7 ASPECTOS EPIDEMIOLÓGICOS .................................................................................................... 11 Dispersión ........................................................................................................................................ 11 MÉTODOS DE DETECCIÓN ............................................................................................................. 12 MUESTREO ........................................................................................................................................ 12 ESTRATEGIAS DE MANEJO Y CONTROL .................................................................................... 13 Control cultural ................................................................................................................................ 13 Control químico ............................................................................................................................... 14 Resistencia genética ....................................................................................................................... 14 BIBLIOGRAFÍA ................................................................................................................................... 14 2 DIRECCIÓN GENERAL DE SANIDAD VEGETAL CENTRO NACIONAL DE REFERENCIA FITOSANITARIA Situación en México IDENTIDAD Nombre científico Verticillium dahliae Klebahn Verticillium dahliae, se daños Solanum en reporta provocando cardiophyllum Lindl y Solanum ehrenbergii (Bitt) Rydb, dos especies de Clasificación taxonómica papa silvestre cultivadas en México (Rodríguez-Alvarado, 2000). Además, Palomo et Phylum: Ascomycota al. (2003) reportan la presencia de V. dahliae en Clase: Sordariomycetes la localidad de Matamoros, estado de Coahuila, Orden: Hypocreales en cultivo de algodón; Avelar et al. (2001) la Familia: Hypocreaceae reportaron Género: Hypomyces Género: Verticillium (género en las localidades de Calvillo, Aguascalientes y en Apozol en Zacatecas, en cultivo de guayaba. Aunque al momento no se anamórfico) Especie: Verticillium tiene ningún reporte de V. dahliae en frutillas (arándano, frambuesa, fresa y zarzamora) en el dahliae (EPPO-PQR, 2014) país. Nombre común Marchitez por Verticillium en El SENASICA a través de la Dirección General Verticillium, algodón, marchitez por de Sanidad Vegetal instrumenta programas y encueradera del campañas algodonero, verticilosis del albaricoquero. fitosanitarias para prevenir la introducción o dispersión de plagas que puedan afectar a los vegetales, sus productos y subproductos de la agricultura nacional, así Código EPPO como para mejorar o conservar los estatus Verticillium dahliae VERTDA fitosanitarios en la producción agrícola. El Estatus fitosanitario Programa Verticillium dahliae, es un hongo fitopatógeno Fitosanitaria, tiene el objetivo de determinar la que de acuerdo a lo dispuesto en la ISPM 8, ocurrencia o ausencia de plagas en un área Determination of pest status in an Area (IPPC, específica. Mediante su operación se registra la 2011d), se encuentra Presente: solo en situación de Vigilancia fitosanitaria de Epidemiológica las plagas algunas áreas en México, sin embargo no se reglamentadas en campo. Cebe mencionar que encuentra bajo control oficial, por lo que no Verticillium dahliae se ha colocado dentro de cumple con la definición de plaga cuarentenaria este programa, con la finalidad de determinar su establecida en la ISPM No. 5, Glossary of ocurrencia o ausencia en las zonas productoras Phytosanitary Terms (IPPC, 2012). de berries, en los estados de Jalisco, Michoacán y Colima, México (SENASICA-DGSV, 2014). 3 DIRECCIÓN GENERAL DE SANIDAD VEGETAL CENTRO NACIONAL DE REFERENCIA FITOSANITARIA IMPORTANCIA ECONÓMICA DE LA PLAGA Malawi, Impacto económico Se ha reportado que los cultivares de fresa son muy susceptibles a la infección por V. dahliae; de tal forma que menos de 2 microesclerocios por gramo de suelo pueden ocasionar un 100% de incidencia de la enfermedad. Asimismo se ha indicado que la marchitez Africa: Congo, Egipto, Kenia, Madagascar, provocada por Verticillium sp. ocasiona pérdidas del 20-30% en el rendimiento de fresa (Subbarao et al., 2007; Subbarao et al., 2000). Por otra parte se sabe que las frambuesas negras son más susceptibles que las rojas, aunque no se tienen cifras exactas de las pérdidas económicas provocadas por el patógeno en estos cultivos. Marruecos, Mozambique, Nigeria, Rwanda, Sudáfrica, Tanzania, Tunez, Uganda, Zambia, Zimbabwe. América: Argentina, Brasil (Minas Gerais), Canadá (Columbia Británica, Ontario, Quebec), Chile, Cuba, México, Perú, Trinidad y Tobago, USA (California, Illinois, Kansas, Maryland, Michigan, Nueva Jersey, Nueva York, Ohio, Oregon, Washington, Wisconsin). Asia: China (Anhui, Hubei, Hunan, Jiangsu, Jiangsi, Shaanxi, (Karnataka, Nadu), Iran, Xinjiang, Maharashtra, Irak, Israel, Yunnan), Rajasthan, Japón, India Tamil Jordania, República de Corea, Kyrgyzstan, Paquistán, Impacto económico potencial en México Siria, Tajikistan, Turkmenistan, Uzbekistan. En México se cultivan frutillas como son arándano, frambuesa, zarzamora y fresa. Éstos Europa: Albania, Armenia, Austria, Azerbaijan, cultivos en conjunto ocuparon para el año 2012, Bélgica, Bulgaria, Chipre, República Checa, una superficie sembrada de 15536.42 ha, con un Checoslovaquia, Dinamarca, Francia, Alemania, valor de producción de $5, 161,998.21 (SIAP, Grecia, 2014). Por lo anterior y considerando los daños Montenegro, Países bajos, Portugal, Rumania, provocados por V. dahliae, la presencia de esta Rusia (Siberia Oriental, Lejano Oriente, Siberia enfermedad en el país ocasionaría importantes Occidental), España, Suecia, Suiza, Turquía, pérdidas en estos cultivos. Ucrania, Reino Unido. Hungría, Italia, Malta, Moldova, Oceanía: Nueva Gales del Sur, Queensland, DISTRIBUCIÓN Australia del Sur, Tasmania, Victoria, Australia De acuerdo a EPPO-PQR (2014) y CABI (2014), Occidental, Nueva Zelanda. V. dahliae se encuentra distribuida en: 4 DIRECCIÓN GENERAL DE SANIDAD VEGETAL CENTRO NACIONAL DE REFERENCIA FITOSANITARIA Figura 1. Mapa de distribución mundial de Verticillium dahliae (EPPO-PQR, 2014). HOSPEDANTES ASPECTOS BIOLÓGICOS Verticillium dahliae tiene un amplio rango de hospedantes, incluyendo plantas anuales y perennes, herbáceas y leñosas perennes. Se reporta afectando más de 300 especies de plantas pertenecientes a diferentes géneros, entre ellas se reportan a fresa (Fragaria × ananassa), frambuesa (Rubus idaeus), frambuesa americana (Rubus loganobaccus), frambuesa negra (Rubus occidentalis), zarza de California (Rubus ursinus), zarzamora (Rubus fruticosus) (Farr y Rossman, 2014). Morfología El micelio vegetativo es hialino, septado y multinucleado. Los núcleos son haploides. Los conidios son de forma oval-alargada y normalmente unicelulares. Estos se producen en fiálides, que son hifas especializadas producidas en una espiral alrededor de cada conidióforo (Figura 2). Cada fiálide contiene una masa de conidios. La ramificación de los conidióforos se produce en verticilos (Berlanger y Powelson, 2000; Fradin y Thomma, 2006). 5 DIRECCIÓN GENERAL DE SANIDAD VEGETAL CENTRO NACIONAL DE REFERENCIA FITOSANITARIA Figura 2. Fiálides de Verticillium sp. Fuente: http://www.apsnet.org/edcenter/intropp/lessons/ fungi/ascomycetes/Article%20Images/VerticilliumWilt10.jpg. Consultado: 06/06/2014. Debido a los materiales fúngicos y productos de Ciclo biológico defensa producidos por el hospedante, como La marchitez provocada por V. dahliae se ve favorecida por suelos húmedos y un rango de temperatura entre 21-27 °C. Los microesclerocios son estimulados a germinar por exudados de las raíces tanto de plantas hospedantes como no hospedantes, las hifas producidos por éstos pueden penetrar la raíz a través de heridas ocasionadas por insectos, nematodos o directamente. El hongo penetra la raíz en la zona de alargamiento y coloniza la corteza. Desde la corteza, las hifas invaden los vasos del xilema donde forman conidios. La colonización vascular ocurre cuando los conidios son transportados con la savia ascendente. son tilosas (crecimiento de células del parénquima adyacentes a vasos del xilema) y goma, el sistema vascular es bloqueado, evitando que el agua llegue a las partes superiores de la planta. La obstrucción vascular ocasiona que tanto hojas como tallos, comiencen a exhibir síntomas de marchitez y clorosis enfermas (Figura 3). envejecen, Conforme el las hongo plantas produce microesclerocios que son liberados en el suelo con la descomposición de residuos vegetales. El hongo sobrevive durante muchos años en esta forma latente o como micelio o conidios en el sistema vascular de plantas perennes (Berlanger y Powelson, 2000; Steffek et al., 2006). 6 DIRECCIÓN GENERAL DE SANIDAD VEGETAL CENTRO NACIONAL DE REFERENCIA FITOSANITARIA Figura 3. Ciclo de vida de Verticillium sp. Fuente: http://www.apsnet.org/edcenter/intropp/lessons/fungi/ascomycetes/Pages/VerticilliumWilt.aspx. Consultado: 06/06/2014. exteriores. Las hojas interiores se atrofian, pero Síntomas generalmente permanecen verdes y turgentes En hojas: Los síntomas provocados por V. hasta que ocurre la muerte de la planta, estas dahliae en fresa incluyen marchitez, clorosis, hojas tienden a enrollarse a lo largo de la enanismo, de nervadura central y muestran rayas o manchas nervaduras. Las secciones transversales de los de color café negruzco (Figura 4). Este último tejidos del tallo pueden presentar un tejido síntoma a veces ayuda a diferenciar esta vascular color marrón (Frandin y Thomma, enfermedad de la pudrición de la corona 2006). Se observa una coloración marrón en los provocada por Phytophthora (Zalom et al., 2005; necrosis, o aclaramiento márgenes y entre las nervaduras de hojas Steffek et al., 2006). Se puede observar también 7 DIRECCIÓN GENERAL DE SANIDAD VEGETAL CENTRO NACIONAL DE REFERENCIA FITOSANITARIA rayas o manchas de color marrón -azul oscuro En hojas de frambuesa, infestadas por V. en los estolones o pecíolos. Las nuevas raíces dahliae, se observa un color verde pálido u que crecen de la corona generalmente son opaco en comparación con el verde intenso de pequeñas y con puntas ennegrecidas (Ellis, las hojas normales. Posteriormente, las hojas se 2008a). marchitan, se tornan amarillas y caen. Los Los primeros síntomas de marchitez por Verticillium en nuevas plantaciones de fresa con síntomas se inician en la base del tallo y progresan hacia arriba del mismo (Ellis, 2008b). frecuencia aparecen en el periodo en que los las En tallos. Los síntomas provocados por V. plantaciones de mayor edad, los síntomas dahliae en frambuesa, mora y zarzamora, suelen aparecer justo antes de la cosecha. Los aparecen síntomas de crecimiento, los tallos se doblan y toman un primavera durante períodos de estrés hídrico color azulado. Debido a esta sintomatología, la (alta temperatura, alta intensidad de luz, baja enfermedad se conoce comúnmente como tallo humedad del suelo). Los síntomas tienden a ser azul (Figura 5). Se ha reportado que las más graves en plantas en fructificación. Algunas frambuesas negras son más susceptibles que plantas pueden recuperarse del daño por las rojas (Kenneth, 2013). Los tallos infestados marchitez, pero nunca podrán recuperar su generalmente mueren antes que los frutos productividad económica. Los síntomas pueden maduren, lo que ocasiona frutos pequeños y sin aparecer en plantas individuales o en grupos de sabor (Ellis, 2008b). estolones empiezan iniciales a formarse. aparecen a En finales al final de la temporada de plantas sanas que se encuentran cerca de plantas infectadas (Figura 6). (Gordon y Subbarao, 2008). 8 DIRECCIÓN GENERAL DE SANIDAD VEGETAL CENTRO NACIONAL DE REFERENCIA FITOSANITARIA Figura 4. Síntomas en hojas de frambuesa (A) y fresa (B y C), provocados por V. dahliae. Los síntomas de marchitez inician en las hojas exteriores con mayor desarrollo mientras que las más jóvenes (interior) permanecen aparentemente sanas. Fuente: Jerry Weiland (USDA-ARS); Cornell University, Steven Koike, UCCE. En: http://ucanr.edu/blogs/blogcore/postdetail.cfm?postnum=11047.Consultado: 9/06/2014. 9 DIRECCIÓN GENERAL DE SANIDAD VEGETAL CENTRO NACIONAL DE REFERENCIA FITOSANITARIA Figura 5. Coloración azul en tallos de frambuesa, síntoma provocado por V. dahliae. Créditos: Ellis, 2008; http://www.fruit.cornell.edu/tfabp/Dom/dec11.htm. Consultado: 12/06/2014. 10 DIRECCIÓN GENERAL DE SANIDAD VEGETAL CENTRO NACIONAL DE REFERENCIA FITOSANITARIA Figura 6. A) Cultivo de fresa y B) Cultivo de frambuesa con síntomas de marchitez en plantas causados por la infección de Verticilllium dahliae. Fuente: http://www.ipm.ucdavis.edu/PMG/V/D-CB-VESPFO.001.html; http://ucanr.edu/blogs/blogcore/postdetail.cfm?postnum=5296. Consultado: 12/06/2014. grave durante las estaciones frías (Report on ASPECTOS EPIDEMIOLÓGICOS Después de que el hospedante muere o la Plant Disease, 2001) temporada de crecimiento termina, V. dahliae Dispersión sobrevive como micelio, el cual inverna en Los microesclerocios son capaces de sobrevivir residuos vegetales muertos que se encuentran a largo plazo (hasta 15 años), sin contacto con en el suelo; el hongo también puede vivir una planta hospedante. saprófitamente, exista o no un hospedante introducidos a nuevas áreas por el viento o el disponible. La supervivencia puede ocurrir en agua donde sirven como inóculo. El patógeno raíces de especies no hospedantes en las también cuales no se produce infección sistémica. contaminada, esquejes vegetativos, trasplantes, puede Ellos pueden ser diseminarse por semilla tubérculos, brotes, plantas de vivero, cepellones, Los días fríos y nublados intercalados con días o raíces desnudas de cálidos y luminosos son más propicios para el Además, el micelio y microesclerocios pueden desarrollo de la marchitez por V. dahliae. La ser transportados por las operaciones normales infección y el desarrollo de la enfermedad de ocurren cuando las temperaturas del suelo están agrícola. Una vez que establece contacto con un entre 12 y 30 °C, con un óptimo entre 21-24 °C. nuevo hospedante, el hongo infecta nuevamente La el sistema radical, se desplaza hacia arriba, y se marchitez por Verticillium se presenta principalmente en zonas de clima templado. En labranza, árboles infectados. herramientas, o maquinaria repite el ciclo (Ward y Kaiser, 2013). Illinois, USA, la enfermedad es particularmente 11 DIRECCIÓN GENERAL DE SANIDAD VEGETAL CENTRO NACIONAL DE REFERENCIA FITOSANITARIA MÉTODOS DE DETECCIÓN Actualmente, se moleculares para utilizan MUESTREO técnicas El muestreo de V. dahliae en berries se realizará monitoreo, bajo la siguiente metodología de búsqueda en cuantificación y estimación de la densidad de forma de zig-zag con nueve puntos (Figura 7), propágulos de Verticillium spp., tanto en el suelo considerando una superficie de 1 ha. En cada como en la planta. Tales técnicas se refieren al punto se deben tomar 5 muestras para un total uso de la Reacción en Cadena de la Polimerasa de 45 muestras por zig-zag; en cada lote de (PCR), Restricción de Fragmentos de Longitud producción se realizará el mismo procedimiento; Polimórfica (RFLP), Amplificación Aleatoria de al momento del muestreo el personal encargado Fragmentos de ADN Polimórfico (RAPD) y la debe de considerar los síntomas o daños típicos, Secuenciación de Espacios Intergénicos (IGS) ocasionados por el patógeno. Los muestreos se (Collado-Romero et al., 2006; Fradin y Thomma, deberán realizar cada dos semanas, desde la 2006). siembra hasta la cosecha, esto con la finalidad la diversas detección, de detectar oportunamente la enfermedad. Se ha reportado que el método de PCR resulta ser más sensible que el de aislamiento en medio La distribución de los nueve puntos de muestreo de cultivo tanto en muestras sintomáticas como dentro del zig-zag, deberán estar asociados a en asintomáticas, para la detección de V. zonas con los siguientes factores: zonas con dahliae (Karajeh y Masoud, 2006; Morera et al., humedad 2005). corrientes de viento, dirección de lámina de alta o inundada, dirección de riego, prácticas culturales recientes, aplicación de residuos vegetales. 12 DIRECCIÓN GENERAL DE SANIDAD VEGETAL CENTRO NACIONAL DE REFERENCIA FITOSANITARIA Figura 7. Esquema de muestreo en zigzag para Verticillium dahliae en una superficie de 1 ha. ESTRATEGIAS DE MANEJO Y CONTROL sitios de plantación (Report on Plant Disease, 1997; Berlanger y Powelson, 2000). Control cultural • Desinfestar todas las herramientas utilizadas • Fertilización adecuada para promover el durante las actividades de poda con una crecimiento vigoroso y mantener un balance de solución de alcohol al 70%. nitrógeno, fósforo y potasio. La fertilización • Esterilizar el suelo utilizado para plantas en puede ayudar a reducir los síntomas en el vivero macetas o para cultivos en bancales en y campo. invernadero y vivero, a 82 °C durante 30 • Evitar campos utilizados anteriormente con minutos o a 71 °C durante una hora también es cultivos recomendado. susceptibles por ejemplo, tomate, pimiento, papa, berenjena, melón, okra, menta, • La solarización del suelo es una técnica de zarzas, frutales de hueso, crisantemos, rosas, desinfección que emplea la radiación solar entre otros. durante los meses de verano para aumentar la • Eliminar malezas que puedan servir como temperatura del suelo en un campo, el cual es reservorios de inóculo en los alrededores de los cubierto con polietileno, y en el que el contenido 13 DIRECCIÓN GENERAL DE SANIDAD VEGETAL CENTRO NACIONAL DE REFERENCIA FITOSANITARIA de agua del suelo se lleva a la capacidad de Homenaje y Tristar, también son reportadas campo. Esta metodología ha mostrado ser eficaz como resistentes (Ellis, 2008a). en el control de patógenos, tales como V. dahliae. Para una solarización exitosa se requiere de 30-45 días y temperaturas del suelo superiores a 50 °C (Ajwa et al., 2003). • La rotación de cultivos con brócoli y col de Bruselas ha demostrado ser un buen método para reducir el inóculo de V. dahliae en el suelo (Subbarao et al., 2007; Zalom et al., 2005). BIBLIOGRAFÍA Ajwa A.H., Klose S., Nelson D. S., Minuto A., Lodovica G.M., Lamberti F. y J.M. LopezAranda. 2003. Alternatives to methyl bromide in strawberry production in the United States of America and the Mediterranean region. Phytopathol. Mediterr. 42:220–244. Avelar, M.J.J., Téliz, O.D. y E. Zavaleta. 2001. Control químico Los cultivares de fresa susceptibles a V. dahliae Patógenos Asociados con El “Declinamiento pueden cultivarse en campos infestados siempre Del y Fitopatología 19(2): 223-229. cuando se aplique un tratamiento de fumigación al suelo, antes de la siembra. La fumigación del suelo no es una opción Guayabo”. Revista Mexicana de Berlanger, I. and M. L. Powelson. 2000. Verticillium wilt. The Plant Health Instructor. recomendable en cultivos de traspatio. El DOI: fumigante del suelo más eficaz consiste en una Updated 2005. 10.1094/PHI-I-PHI-I-2000-0801-01 mezcla de cloropicrina (gas lacrimógeno) al 33% CABI. 2014. Crop Protection Compendium. En: y bromuro de metilo 66% (Ellis, 2008a), cabe http://www.cabi.org/cpc/.Consultado el 4 mencionar que en la actualidad ya no se de junio 2014. recomienda el uso de Bromuro de metilo, por su Collado-Romero, efecto negativo a l ambiente. M., Olivares-Garcia, Mercado-Blanco, C., J., Valverde-Corredor, A., y R.M. Jimenez-Diaz. 2006. Molecular Resistencia genética El uso de variedades resistentes es uno de los métodos de control más importantes para esta enfermedad. Para el caso de fresa, varios cultivares han mostrado resistencia natural a V. dahliae, tales como: Allstar; Catskill; Delite; Earliglow; Guardián; Lester; Rechief; De Scott; Sunrise; Surecrop y Tennessee. Las variedades variability within and among Verticillium dahliae vegetative compatibility groups determined by fluorescent amplified fragment length polymorphism and polymerase chain reaction markers. Phytopathology 96:485– 495. Ellis A. M. Strawberry. 2008a. Fact Verticillium Sheet Wilt of HYG-3012-08. 14 DIRECCIÓN GENERAL DE SANIDAD VEGETAL CENTRO NACIONAL DE REFERENCIA FITOSANITARIA Agriculture and Natural Resources. Ohio https://www..ippc.int/sites/default/files/docum State University Extension. 2p. ents//1345210416_ISPM_05_Es_2012-08- Ellis, A. M. 2008b. Verticillium Wilt of Raspberry. Fact Sheet HYG-3027-08. Agriculture and Natural Resources. 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Marchitez por Verticillium, de Calidad Agroalimentaria-Dirección General Sanidad Programa de Vegetal). 2014. Forma recomendada de citar: de Verticillium dahliae. Dirección General de Sanidad Vegetal- Centro Nacional de Referencia Fitosanitaria. Ficha Técnica. México, Distrito Federal. 16 p. Vigilancia Epidemiológica Fitosanitaria. En: http://www.senasica.gob.mx/?id=4155. Elaborada por: (Consultada 9 de junio 2014). Grupo Especialista Fitosanitario Steffek R., Spornberger, A. y J. Altenburger. 2006. Detection of Microsclerotia of Verticillium dahliae in Soil Samples and M.C. Lázaro-Dzul M.O. Dr. Quezada-Salinas A. Dr. García-Avila C. J. Prospects to Reduce the InoculumPotential of the Fungus in the Soil. Agriculturae Conspectus Scientificus 71 (4): 145-148. Subbarao, K.V., Martin, F.N. y K. G. Shetty. 2000. Rotations with Broccoli - A Sustainable Alternative to Soil Chemical Fumigants. Pest Management Grants Final Report. California Department of Pesticide Regulation. 18 p. 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