Carcinoma ductal in situ: correlación entre la histologı´a y la

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Radiologı́a. 2009;51(4):396–402
www.elsevier.es/rx
ORIGINAL
Carcinoma ductal in situ: correlación entre la histologı́a y la
resonancia magnética de mama
P. Neiraa,, B. Aguirrea, T. Tauba, L. Gutiérreza, C. Sáeza, A. Ibarrab y C. Silvac
a
Servicio de Imágenes de la Mama, Clı́nica Las Condes, Santiago, Chile
Servico de Anatomı́a Patológica, Clı́nica Las Condes, Santiago, Chile
c
Servicio de Radiologı́a, Clı́nica Las Condes, Santiago, Chile
b
Recibido el 3 de junio de 2008; aceptado el 9 de enero de 2009
Disponible en Internet el 29 de abril de 2009
PALABRAS CLAVE
Carcinoma ductal
in situ;
Resonancia magnética
Resumen
Objetivo: Evaluar la concordancia de la resonancia magnética (RM) de mama con la
histologı́a en la valoración del tamaño y extensión del carcinoma ductal in situ puro (CDIS),
y compararla con la de las técnicas convencionales (mamografı́a y ecografı́a).
Material y métodos: Estudio retrospectivo de pacientes consecutivas con biopsia
percutánea con resultado de CDIS. Se estimó el coeficiente de concordancia de correlación
de Lin para cada uno de las 3 técnicas de imagen con la histologı́a. Además, se revisó la
concordancia con gráficos de Bland-Altman. Se evaluaron los cambios de conducta
quirúrgica generados por la RM.
Resultados: El grupo estudiado fue de 32 pacientes. En cuanto al tamaño tumoral, la
concordancia fue superior en la RM (0,78; intervalo de confianza [IC] de 95%, 0,62–0,87)
que en la mamografı́a (0,43; IC del 95%, 0,19–0,62) o en la ecografı́a (0,27; IC del 95%,
0,09–0,43). La RM sobrestimó el tamaño con un promedio de 3 mm, mientras que la
mamografı́a y la ecografı́a lo subestimaron en 9 y 18 mm, respectivamente. La RM fue
superior para la detección del multifocalidad o multicentricidad (7 casos) frente a la
mamografı́a (3 casos) y a la ecografı́a (0 casos). Hubo 6 cambios de conducta quirúrgica
correctos basados en los hallazgos de la RM.
Conclusión: La RM de mama es superior a las técnicas convencionales en la valoración del
tamaño de los CDIS. Además, detecta más casos de multifocalidad y multicentricidad, por
lo que aconsejamos su utilización prequirúrgica en pacientes diagnosticadas de CDIS,
especialmente en mamas densas.
& 2008 SERAM. Publicado por Elsevier España, S.L. Todos los derechos reservados.
Autor para correspondencia.
Correo electrónico: pneira@clinicalascondes.cl (P. Neira).
0033-8338/$ - see front matter & 2008 SERAM. Publicado por Elsevier España, S.L. Todos los derechos reservados.
doi:10.1016/j.rx.2009.01.006
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Carcinoma ductal in situ: correlación entre la histologı́a y la resonancia magnética de mama
KEYWORDS
Ductal carcinoma
in situ;
Magnetic resonance
imaging
397
Breast MRI—histologic correlation for ductal carcinoma in situ
Abstract
Objective: To evaluate the concordance between the breast MRI findings and the
histologic findings for the size and extension of pure ductal carcinoma in situ (DCIS) and to
compare this concordance with that of conventional techniques (mammography and
ultrasonography).
Material and methods: This is a retrospective study of consecutive patients diagnosed
with DCIS after percutaneous biopsy. We estimated Lin’s coefficient of concordance for the
histologic findings with each of the three techniques. We also assessed concordance using
Bland-Altman graphs. Finally, we determined the impact of the MRI findings on the surgical
management of patients with DCIS.
Results: A total of 32 patients were included in the study. Concordance between imaging
and histology on tumor size was higher for MRI (0.78; 95%CI, 0.62–0.87) than for
mammography (0.43; 95%CI, 0.19–0.62) or for ultrasonography (0.27; 95%CI, 0.09–0.43).
MRI overestimated the size of DCIS by a mean of 3 mm, whereas mammography and
ultrasonography underestimated it by 9 mm and 18 mm, respectively. MRI detected
multifocality and multicentricity (7 cases) better than mammography (3) or ultrasonography (0). The MRI findings correctly changed the surgical management in six patients.
Conclusion: Breast MRI is better than conventional techniques for the evaluation of the
size of DCIS. Breast MRI also detects more cases of multifocality and multicentricity. We
recommend that all patients diagnosed with DCIS (especially those with dense breasts)
undergo breast MRI prior to surgery.
& 2008 SERAM. Published by Elsevier España, S.L. All rights reserved.
Introducción
La indicación más frecuente de la resonancia magnética
(RM) mamaria es la evaluación de la extensión tumoral,
ayudando a optimizar el tratamiento quirúrgico y a detectar
multifocalidad y multicentricidad1–6.
Aunque los primeros estudios obtuvieron una sensibilidad
menor para los carcinomas ductales in situ (CDIS) que para
los infiltrantes, varias publicaciones recientes han mostrado
una mejorı́a en la sensibilidad y especificidad de la RM para
los CDIS7,8.
Nuestro objetivo fue evaluar la concordancia de los
hallazgos de RM mamaria con los histológicos en la evaluación
del tamaño y extensión tumoral en CDIS puros. Además, se
compara con la mamografı́a y ecografı́a mamaria.
Se evalúan los cambios de conducta generados por los
hallazgos de la RM mamaria.
Tabla 1 Caracterización de lesiones en resonancia
según ACR BI-RADS
Impregnación no nodular 26
Nódulo 12
Distribución
3 focales
1 lineal
6 ductales
4 puntiforme
6 segmentaria
6 regionales
Forma
3 redondos
2 ovalados
6 lobulados
1 irregular
Realce interno
3 homogéneo
8 heterogéneo
4 puntiforme
11 empedrado
Margen
6 bien delimitados
6 irregulares
Asimetrı́a 26
Realce interno
9 homogéneos
2 heterogéneos
1 ‘‘en anillo’’
Materiales y métodos
Simetrı́a 0
Entre julio de 2003 y agosto de 2007 se efectuaron 1.045
biopsias percutáneas en el Servicio de Imágenes de la Mama
de la Clı́nica Las Condes, que se revisaron en forma
retrospectiva, entre las cuales 76 resultaron CDIS puros.
De estas últimas se incluyeron sólo las pacientes que fueron
estudiadas con los 3 métodos (mamografı́a, ecografı́a
mamaria y RM mamaria) antes de la cirugı́a, en total 32 de
las 76 pacientes.
Se excluyeron 35 pacientes que no fueron estudiadas con
RM, 4 que no tuvieron ecografı́a y 5 en que se encontró
asociado un componente infiltrante en la cirugı́a. Entre las
32 pacientes hubo 5 que presentaron multifocalidad o
Cinética
Realce inicial
2 lento
4 intermedio
20 rápido
Cinética
Realce inicial
0 lento
0 intermedio
12 rápido
Curva tardı́a
7 progresivo
3 meseta
16 lavado
Curva tardı́a
0 progresivo
0 meseta
12 lavado
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P. Neira et al
multicentricidad, por lo que el número total de tumores
estudiados fue de 40.
El máximo de tiempo transcurrido entre los exámenes de
imágenes convencionales y RM fue de 8 semanas.
En las pacientes en que se realizó mamografı́a y ecografı́a
mamaria en la Clı́nica Las Condes (28/32) se utilizó
mamógrafo Lorad M III, MIV o Digital Hologic Selenia y
ecotomógrafos HDI 5000 y Philips IU 22. Todas las pacientes
fueron biopsiadas de forma percutánea, bajo guı́a estereotáxica con sistema corte-aspiración (mamótomo) con aguja
de 11G o bajo ultrasonido con aguja de 14 G (core), previo a
la cirugı́a y la mayorı́a (30/32) antes de la RM mamaria. Las
32 pacientes fueron estudiadas con RM mamaria en la Clı́nica
Las Condes y se utilizó equipo de RM de 1,5 T Siemens
Magnetom Symphony o Avanto. La técnica incluyó un
localizador eco de gradiente en planos transversal, sagital
y coronal (tiempo de exploración 13 s). También se empleó
una secuencia T2 TSE en el plano transversal, 24 cortes de
5 mm de grosor, TR 5.000 y TE 103, resolución de matriz
384/269 (tiempo de exploración 3 min 27 s). Posteriormente,
se utilizó una secuencia VIBE con 6 mediciones (1 min 46 s
cada una) 1,9 mm de grosor de corte, resolución de matriz
512/256, 50 de resolución de fase, FOV read 350, FOV phase
100, resolución de corte 65% y saturación grasa. La primera
adquisición corresponde a la máscara y las otras 5
mediciones se realizan inmediatas a la inyección de 20 ml
de gadolinio intravenoso (Omniscan, 287 mg/ml) más 20 ml
de suero fisiológico, 3 ml/s, con inyectora automática, en
vena de pliegue del codo. Posproceso: substracciones,
medición de curvas promedio, MPR y MIP. Se interpretaron
los hallazgos de RM mamaria considerando la morfologı́a y la
cinética de las lesiones.
Los hallazgos encontrados en mamografı́a, ecografı́a
mamaria y RM mamaria, se describieron y clasificaron
utilizando los criterios de ACR-BIRADS9–12.
A las pacientes tratadas con cirugı́a conservadora se les
marcó preoperatoriamente con aguja de Kopans bajo
estereotaxia o ecografı́a.
Se estimó el coeficiente de concordancia de correlación
de Lin para cada uno de los métodos de imágenes (RM,
mamografı́a y ecografı́a mamaria) con la histologı́a. En los
casos en que el método no visualizó el tumor se consideró un
4
+1,96 SD
2,9
3
2
1
Mx-AP
0
Mean
–0,9
–1
–2
–3
4
–4
–5
+1,96 SD
–1,96 SD
–4,8
3
8
1
Mean
0
0,3
–6
2
4
6
AVERAGE of Mx and Ap
RM-AP
0
4
+1,96 SD
2,8
2
2,9
2
–1
–2
–1,96 SD
–3
–2,8
–4
–5
Eco-AP
0
Mean
–1,8
–2
–6
0
2
8
4
6
AVERAGE of RM and Ap
10
12
–4
–6
–1,96 SD
–6,4
–8
0
1
2
4
3
5
AVERAGE of eco and Ap
6
7
Figura 1 Técnica de Bland-Altman para comparar métodos. La mamografı́a y la ecografı́a subestimaron los tamaños tumorales con
un promedio de 9 y 18 mm, respectivamente. La resonancia magnética sobrestimó el tamaño tumoral con un promedio de 3 mm.
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tamaño 0. Se calcularon los intervalos de confianza (IC)
del 95%.
Además se revisó la concordancia de los métodos con el
gráfico de Bland-Altman. En este análisis sólo se consideraron los casos con representación en cada método.
Se revisaron los hallazgos clı́nicos y en las imágenes para
evaluar los cambios de conducta generados por la RM
mamaria.
Resultados
El grupo estudiado fue de 32 pacientes con edades entre 32 y
68 años (promedio: 49 años). El número total de lesiones
estudiadas fue 40.
De éstas hubo 31 que tuvieron representación en la
mamografı́a, que correspondieron a 29 casos de microcalcificaciones y 2 de nódulos con microcalcificaciones.
Los patrones mamográficos, según la clasificación ACR,
correspondieron a 2 predominantemente adiposos, 5 a un
patrón de densidades dispersas, 22 a un patrón heterogéneo
y 3 a un patrón denso difuso.
Hubo 13 lesiones con representación en la ecografı́a, y
correspondieron a 12 nódulos hipoecogénicos e irregulares y
a una lesión con microcalcificaciones y aumento de la
vascularización sin un nódulo evidente.
Las lesiones con representación en RM fueron 38, y
correspondieron a 26 lesiones con realce de tipo no nodular
y 12 nódulos (tabla 1).
Se obtuvo un diagnóstico histológico de las lesiones
sospechosas mediante biopsia percutánea, 24 bajo guı́a
estereotáxica con sistema corte-aspiración (mamótomo) con
aguja de 11 G y 8 bajo ultrasonido con aguja de 14 G (core).
Todas las pacientes fueron operadas dentro de las 3
semanas posteriores a la RM mamaria.
Se realizó una mastectomı́a total en 19 pacientes (13 con
reconstrucción mamaria) y cirugı́a conservadora en 13.
A 15 pacientes se les realizó la técnica del ganglio
centinela y a 1 una disección axilar, con resultados negativos
en todas.
La histologı́a detectó 7 cánceres multifocales y 1
multicéntrico, por lo que los tumores estudiados fueron
40. La multifocalidad se detectó por mamografı́a en 1 caso,
por mamografı́a y RM en 2 casos y sólo por RM en 4 casos. El
tumor multicéntrico (en la mama contralateral) fue detectado sólo por RM.
Los tamaños tumorales variaron entre 0,3 y 9,5 cm, con un
promedio de 2,69 cm.
En cuanto al grado histológico de los tumores, 24 fueron
de alto grado, 12 de grado intermedio y 4 de grado bajo.
La mejor correlación del tamaño tumoral con la histologı́a
se obtuvo con la RM mamaria, que fue de 0,78 (IC del 95%,
0,62 a 0,87). La de la mamografı́a con la histologı́a resultó
de 0,43 (IC del 95%, 0,19 a 0,62) y la de la ecografı́a con la
histologı́a fue de 0,27 (IC del 95%, 0,09 a 0,43).
La resonancia sobrestimó el tamaño tumoral con un
promedio de 3 mm, mientras que la mamografı́a y la
ecografı́a subestimaron los tamaños tumorales con un
promedio de 9 y 18 mm, respectivamente (fig. 1).
Si se consideran los grados histológicos, las correlaciones
de todos los exámenes resultaron mejores cuando eran
tumores de alto grado y en el caso de la RM también fue
Figura 2 Falsos negativos. a) Resonancia magnética (RM)
mamaria MIP axial: carcinoma ductal in situ (CDIS) cribiforme
de grado nuclear intermedio sin necrosis de 3 mm retroareolar
derecho. b) RM mamaria MIP axial: CDIS cribiforme de grado
nuclear bajo sin necrosis de 5,6 cm en la mama izquierda.
superior en los tumores de grado intermedio (0,96 y 0,83 en
RM y tumores de grado intermedio y alto, respectivamente,
y de 0,6 y 0,39 en mamografı́a y ecografı́a en los tumores de
alto grado).
Hubo 2 RM mamarias negativas (falsos negativos) que
correspondieron a un CDIS cribiforme, plano grado nuclear
intermedio sin necrosis de 0,3 cm, y un CDIS cribiforme y
sólido de grado nuclear bajo sin necrosis de 5,6 cm. Esta
última paciente era premenopáusica con un patrón de
realce multifocal difuso (fig. 2).
Hubo 9 falsos negativos en la mamografı́a y 27 en la
ecografı́a.
Debido a los nuevos hallazgos detectados en la RM
mamaria y no detectados por los métodos convencionales,
hubo 6 cambios de conducta correctos corroborados por la
histologı́a de la cirugı́a definitiva, consistentes en cambios
de cirugı́a conservadora a mastectomı́a (fig. 3).
Hubo 1 cambio de conducta incorrecto (falso positivo)
sugerido por la RM que fue una biopsia quirúrgica que resultó
papilomatosis. La mamografı́a condujo a 3 cambios de
conducta incorrectos y la ecografı́a a 1 cambio de conducta
incorrecto.
Discusión
El CDIS es un diagnóstico cada vez más frecuente, que
representa de un 20 a un 40% de los cánceres detectados por
la mamografı́a13. A pesar de que no se conoce exactamente
su historia natural, en la actualidad hay consenso en que es
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Figura 3 a y b) Mamografı́a MLO derecha y magnificada con microcalcificaciones sospechosas con una extensión de 1,5 cm; c–e)
Resonancia magnética mamaria MIP axial, sagital y coronal que muestra impregnación sospechosa de 6,5 cm. Se realizó mastectomı́a
y la histologı́a mostró un carcinoma ductal in situ de 6 cm.
una enfermedad que puede progresar a un carcinoma
infiltrante14.
Uno de los problemas a los que se enfrenta el cirujano
para decidir el tratamiento más adecuado es evaluar la
extensión del CDIS. La demostración del CDIS en la
mamografı́a depende de la presencia de microcalcificaciones, que usualmente reflejan la presencia de necrosis
tumoral, y en muchos CDIS hay áreas no calcificadas.
Ası́, muchas veces la extensión del CDIS es mayor que
el área con microcalcificaciones que muestra la mamografı́a15. Esto es concordante con la correlación moderada que
mostró la mamografı́a con la histologı́a para la evaluación
del tamaño tumoral, con una subestimación promedio
de 9 mm.
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Carcinoma ductal in situ: correlación entre la histologı́a y la resonancia magnética de mama
Dado que el CDIS se presenta como un nódulo en un 10%
de las veces, su representación en la ecografı́a suele ser
pobre16, lo que explica la baja concordancia de correlación
que se obtuvo con este método, con una subestimación del
tamaño tumoral de 18 mm en promedio y un alto número de
casos falsos negativos.
Los primeros estudios de RM mamaria mostraron una baja
sensibilidad para el CDIS, pero en estudios más recientes
ésta ha ido mejorando, al igual que la especificidad7,17–19.
Probablemente esto se deba a cambios técnicos, ya que en
un principio se hizo mucho énfasis en la resolución temporal,
en detrimento de la resolución espacial, concepto que se ha
revertido en los últimos años, lo que ha beneficiado la
detección de CDIS. Nuestro protocolo combina una alta
resolución espacial con una resolución temporal intermedia.
En este estudio se obtuvo la mejor correlación para el
tamaño tumoral entre la RM mamaria y la histologı́a,
bastante superior a la de los métodos convencionales. En
promedio, la RM sobrestimó el tamaño tumoral en 3 mm.
Una de las posibles explicaciones de esto podrı́a ser la
dificultad, en algunos casos, para seguir histológicamente la
extensión del CDIS en los cortes seriados y determinar su
diámetro mayor cuando éste es oblicuo a los cortes. Otras
explicaciones para esta diferencia podrı́a ser la compresión
de la mama durante la RM mamaria, que puede aumentar
levemente el tamaño de los tumores, y la retracción que
presenta el tejido con la fijación en formalina, que tiene el
efecto inverso.
La correlación es mejor en los tumores de alto grado para
todos los exámenes (mamografı́a, ecografı́a y RM). También
es superior para los carcinomas de grado intermedio en el
caso de la RM. Esto es concordante con otros estudios que
muestran que la tasa de detección de los CDIS es mejor en
los carcinomas de alto grado20.
La ocurrencia de cánceres mamarios múltiples es un
hecho conocido y dependerá del método de detección
usado. La RM mamaria tiene la capacidad de detectar
multifocalidad y multicentricidad, que en este estudio
también fue superior a la de los exámenes convencionales.
Esto permitió cambiar la conducta en forma correcta en 6
pacientes (19%).
La alta tasa de mastectomı́as en la serie es de causa
multifactorial, incluyendo el alto porcentaje de mujeres
jóvenes, el alto número de carcinomas de alto grado y el
hecho de que, a pesar de que el promedio del tamaño de la
muestra es de 2,69 cm, 9 pacientes tenı́an tumores 4 4 cm.
La mayorı́a de ellas tuvo reconstrucciones mamarias
inmediatas.
Hubo 2 falsos negativos en la RM, mucho menos que en la
mamografı́a y la ecografı́a, que correspondieron a 9 y 27,
respectivamente. Los falsos negativos en RM correspondieron a una paciente con un CDIS cribiforme —plano grado
nuclear intermedio sin necrosis de 0,3 cm—. La explicación
más probable a la negatividad del examen en este caso es
el pequeño tamaño del tumor posterior a la biopsia
percutánea.
El otro falso negativo correspondió a un foco de CDIS
cribiforme y sólido de grado nuclear bajo sin necrosis con
una extensión de 5,6 cm. Si bien la extensión de este tumor
era mayor, presentaba un bajo grado nuclear, y la paciente
era premenopáusica, con un patrón de realce difuso
moderado (se realizó la RM durante la segunda mitad de
401
su ciclo menstrual, lo que no es recomendable, por la
estimulación del tejido fibroglandular durante este perı́odo), lo que explicarı́a la dificultad para diferenciar los focos
de realce del CDIS.
Hubo un falso positivo por RM para el diagnóstico de
multifocalidad y multicentricidad. Los falsos positivos de la
mamografı́a fueron 3 y de la ecografı́a 1. Esto ratifica la
recomendación de confirmar los hallazgos sospechosos con
histologı́a antes de cambiar la conducta quirúrgica.
Nuestro estudio tiene un sesgo de selección, ya que
habitualmente nuestros médicos mastólogos solicitan RM
mamaria sólo a las pacientes con mamas densas o
heterogéneamente densas, por presentar el patrón mamario
más difı́cil de evaluar en mamografı́a, lo que puede influir en
la superioridad que mostró la RM para la evaluación del
tamaño tumoral y en el menor número de falsos negativos.
En conclusión, en el grupo estudiado la RM mamaria es el
mejor método para evaluar el tamaño de los CDIS y
descartar la presencia de multifocalidad y multicentricidad.
Recomendamos considerarla antes del tratamiento quirúrgico definitivo, en especial en las mamas con un patrón
denso o heterogéneamente denso.
Agradecimientos
Los autores agradecen a los médicos del Centro Integral de
la Mama de Clı́nicas Las Condes por el aporte de sus
pacientes para nuestro estudio.
Autorı́as
PN es la autora intelectual del estudio y ha participado en
la selección de los pacientes, metodologı́a, resultados,
discusión, redacción e interpretación de mamografı́as,
ecografı́as y resonancias.
BA ha participado en la interpretación de resonancias,
ecografı́as, mamografı́as y corrección de manuscrito.
TT, LG y CS en la interpretación de resonancias,
ecografı́as y mamografı́as.
AI ha participado al análisis de biopsias y corrección de
manuscrito.
CS en la metodologı́a y análisis de resultados.
Declaración de conflicto de intereses
Todos los autores declaran no tener ningún conflicto de
intereses.
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