Naufraga balearica - Herbari Virtual del Mediterrani Occidental

MEMORIA DE INVESTIGACIÓN
Naufraga balearica (Apiaceae) especie
endémica y vulnerable de las Islas
Baleares.
Biología reproductiva y efecto de la
herbivoría
Por: Eva Moragues Botey
Dirección: Dr. Juan Rita Larrucea
Departamento de Biología. Lab. Botánica
Universidad de las Islas Baleares
Enero 2005
Naufraga balearica Constance et Cannon
ÍNDICE
pág.
1. Introducción
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4
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3.1 Morfología del aparato vegetativo .
3.2 Reproducción asexual
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3.3 Inflorescencias, Flores y Frutos .
3.4 Cariología y variabilidad genética .
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2. Medio Físico
2.1 Descripción del hábitat
2.2 Climatología .
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2.3 Edafología .
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3. Descripción de Naufraga balearica
4. Biología de Naufraga balearica
4.1 Reclutamiento. Estudios in situ
4.1.1 Material y métodos .
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4.1.2 Resultados
4.1.2.1 Marcaje de plántulas. Éxito reproductivo
4.1.2.2 Estima del reclutamiento .
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4.1.2.3 Supervivencia de plántulas .
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4.1.3 Discusión y Conclusiones
4.1.3.1 Reclutamiento, longevidad y éxito reproductivo
4.2 Desarrollo del aparato vegetativo y fenología de la reproducción. Estudios
ex situ
4.2.1 Material y Métodos .
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4.2.2 Resultados
4.2.2.1 Desarrollo del aparato vegetativo y reproductor. Floración,
fructificación y ciclo de floración
a) Sistema foliar
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b) Propagación vegetativa por estolones .
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c) Desarrollo de las Inflorescencias
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d) Formación de las Umbelas
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e) Fructificación
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f) Ciclo de floración .
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35
4.2.3 Discusión y Conclusiones
4.2.3.1 Reproducción asexual
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4.2.3.2 Reproducción sexual
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2
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4.3 Polinización
4.3.1 Material y Métodos .
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4.3.2 Resultados
4.3.2.1 Comportamiento de los polizadores
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4.3.2.2 Actividad circadiaria y esfuerzos de polinización de las
hormigas
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4.3.3 Discusión y Conclusiones
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5. Efecto del pisoteo de herbívoros sobre las poblaciones de Naufraga balearica
5.1 Introducción .
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5.2 Metodología
5.2.1 Área de estudio. Parcelas permanentes
5.2.2 Medida de la frecuencia
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5.3 Resultados
5.3.1 Evolución poblacional de Naufraga balearica en las parcelas expuestas
y No expuestas al pisoteo de herbívoros
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5.3.2 Análisis individual de las parcelas
5.3.2.1 Parcelas No expuestas al pisoteo de herbívoros .
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5.3.2.2 Parcelas expuestas al pisoteo de herbívoros
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5.3.3 Relación de Naufraga balearica con Erodium reichardii y Bellium
bellidioides .
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5.4 Discusión
5.4.1 Análisis de las parcelas expuestas y No expuestas al pisoteo de
herbívoros
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5.4.2 Relaciones de Naufraga balearica con Erodium reichardii y Bellium
bellidioides
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6. Bibliografía
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1. Introducción
Naufraga balearica es una pequeña umbelífera endémica de la isla de Mallorca
(Islas Baleares), considerada como un paleoendemismo1 y que forma parte de un género
monoespecífico de las Islas Baleares. Fue descubierta en 1962 por el botánico belga J.
Duvigneaud (Duvigneaud, 1970) y descrita posteriormente en 1967 por Constance &
Cannon. Esta especie está legalmente protegida por el Convenio de Berna 19862, el Real
decreto 439/903 y la Directiva Hábitat 19924 (Mus,1993). En 1997 fue catalogada por la
IUCN como Especie en Peligro de Extinción, pero actualmente ha sido recalificada a la
baja como especie Vulnerable (Sáez & Rosselló, 2001) debido al reciente
descubrimiento de una nueva población en 1995 por G. Bibiloni y J. Soler (Bibiloni &
Soler, 2002).
Inicialmente se la relacionó con la subfamilia de las Hidrocotyloideae por
presentar estrechas relaciones con algunos géneros sudamericanos (Constance &
Cannon, 1967; Froebe, 1979; Heywood, 1985). Los caracteres típicos de las
Hidrocotyloideae son: frutos con endocarpo leñoso, sin carpóforo libre, sin canales
secretores (vitas) o sólo en las costillas primarias, y umbelas simples con estípulas.
Algunos autores consideran que las Hidrocotyloideae están originadas a partir de las
Araliaceae independientemente de las otras Apiaceae (Cronquist, A. 1981). Sin
embargo, Downie et al.(2000) estudió en profundidad la filogenia de las Apiaceae a
nivel molecular concluyendo que Naufraga balearica está muy relacionada con Apium
graveolens; por lo tanto pertenece sin duda a la familia de las Apiaceae.
En el presente trabajo, se ha llevado a cabo una revisión bibliográfica de N.
balearica y se ha realizado un estudio basado en el conocimiento de la biología y
morfología de la especie así como también un seguimiento detallado de las posibles
variables bióticas (herbivoría y competencia entre especies) y abióticas (déficit hídrico)
que inicialmente pensábamos que podían afectar negativamente a la estabilidad y
desarrollo del taxon.
Los principales Objetivos son:
1) Estudio del desarrollo morfológico del aparato vegetativo y de la biología
reproductiva (ahondar en el conocimiento de la fenología de la floración y fructificación
así como también en el éxito reproductivo de los nuevos reclutas en condiciones
naturales).
2) Esclarecer si la herbivoría tiene un efecto negativo en el desarrollo y crecimiento de
las poblaciones naturales de N. balearica.
1
Endemismo cuya presencia se remonta a épocas geológicas antiguas (Font Quer, 1975).
Convenio relativo a la Conservación de la Vida Silvestre y del Medio Natural en Europa. En el cual se
recoge una lista de las especies estrictamente protegidas, siendo la última revisión en el año 1998.
3
Real Decreto 439/90 que regula el Catálogo Nacional de Especies Amenazadas creado por la ley 4/1989
de Conservación de los Espacios Naturales y de la Flora y Fauna Silvestres. Cada Comunidad autónoma
realiza sus propios catálogos.
4
La Directiva 92/43/ UE del Consejo (Directiva de Hábitats), recoge una lista de las especies vegetales de
interés comunitario por las cuales los estados miembros de la UE designarán Zonas Especiales de
Conservación.
4
2
Naufraga balearica Constance et Cannon
3) Conocer las relaciones interespecíficas entre N. balearica y otras dos especies
vegetales de similar forma vital y que comparten hábitat y recursos naturales con la
especie foco: Erodium reichardii y Bellium bellidioides. ¿Son relaciones de
competencia? ¿Se desplazan unas a otras ó más bien viven independientemente las unas
de las otras?.
La finalidad de este estudio es tener un conocimiento amplio del funcionamiento
de la especie y de los factores bióticos/abióticos que influyen en su desarrollo, en favor
de la elaboración de futuros planes de conservación y protección de la especie y de su
hábitat que aseguren su permanencia y un óptimo desarrollo de las poblaciones
naturales del taxon.
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Naufraga balearica Constance et Cannon
2. Medio Físico
2.1 Descripción del hábitat
N. balearica se encuentran en la sierra de Tramuntana, una alineación
montañosa de orientación NE-SO paralela a la línea de costa norte-occidental de la isla
de Mallorca. Las dos únicas localidades donde ha sido encontrada son ses Coves
Blanques en Pollensa con un área aproximada de 150 m2 (descubierta por Duvigneaud,
J. en 1962 (Duvigneaud, 1970)) y Cap de Catalunya en el cabo de Formentor
(descubierta por Bibiloni & Soler en 1995 (Bibiloni et al., 2002)) (Fig 1). Ambas
localidades muy próximas entre ellas (11km aproximadamente) están localizadas en la
cara norte de la sierra en taludes que se asientan a la sombra de acantilados escarpados y
de pendientes elevadas. Son zonas húmedas donde el recalado del agua de los
acantilados calcáreos y el rocío matinal parecen ser aportes hídricos necesarios para la
supervivencia del taxon. Se encuentran aproximadamente a 100 y 200 m sobre el nivel
del mar en zonas ventosas y afectadas por los aerosoles marinos (Foto 1).
Fig.1. Localidades de N. balearica: Ses Coves Blanques en Pollensa, Cap de Catalunya
y Mont Fumat en el cabo de Formentor.
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Naufraga balearica Constance et Cannon
a)
b)
Foto 1. Hábitat de N. balearica. a) Cap de Catalunya (Peninsula de Formentor) b)
Coves Blanques (Pollensa)
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Naufraga balearica Constance et Cannon
Este paisaje cárstico y abrupto soporta un fuerte dinamismo del substrato
ocasionado por los fuertes desniveles y el continuo tránsito de herbívoros. Son zonas
poco accesibles para la circulación de personas, pero al mismo tiempo es un hábitat muy
vulnerable a cualquier perturbación a/biótica que pueda alterar el ritmo ecológico
natural de la zona.
La vegetación del área está caracterizada por un matorral esclerófilo bajo y
abierto, donde abunda Ampelodesmos mauritanica (Poiret) T. Durand et Schinz junto
con caméfitos espinescentes ( Smilax aspera L. subsp. balearica Willk.) que recubren
gran parte de la localidad de la península de Formentor, y comunidades de pequeños
caméfitos y hemicriptófitos ricas en taxones endémicos como (Paeonia cambessedesii
(Willk.)Willk., Cymbalaria aequitriloba (Viv.) A. Cheval., Sibthorpia africana L.,
Solenopsis minuta (L.) C. Presl subsp. balearica (E. Wimm.) Meikle, Erodium
reichardii (Murray) DC., y Bellium bellidioides L. entre otros). En zonas más abiertas y
expuestas a los aerosoles marinos y a una radiación solar mayor, hay prados de
gramíneas perennates con abundancia de Dactylis glomerata. Duvigneaud (1970)
incluye a N. balearica en la asociación Sibthorpio-Arenarietum balearicae de la
Alianza Arenarion balearicae Bolòs & Molinier (1958)1969 (Bolòs, 1996).
La población del Penyal Fumat, también localizada en el Cap de Formentor, es
una población muy pequeña formada por pocos individuos (con una superficie
aproximadamente 9m2) y situada a nivel del mar (Fig 1). Esta localidad no se encuentra
en acantilados costeros, pero sí a la sombra de roquedos muy húmedos y protegidos de
la exposición directa del sol (a 500-800 m de la línea de costa).
En 1981 se descubrió una pequeña población de N. balearica en Córcega la cual
se extinguió dos años después de su descubrimiento (Gamisans et al., 1996). La
veracidad de esta población se puso en duda mediante análisis genéticos en el 2000 por
Fridlender and Boisselier-Dubayte.
La mayoría de trabajos realizados in situ con N. balearica que se presentan en
esta memoria se han ejecutado en la localidad del Cap de Catalunya (excepto los censos
de polinización realizados en ambas localidades) debido a que se trata de la población
menos escarpada, de mejor acceso y con mayor número de individuos. La población de
Ses Coves Blanques (Pollensa) actualmente se encuentra algo depauperada y alterada
debido a la posible recolección de ejemplares por parte de botánicos durante los
primeros años tras su descubrimiento, y por una fuerte erosión del suelo en un área de
pendientes muy elevadas y abundante escorrentia superficial (Mus, 1993).
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Naufraga balearica Constance et Cannon
2.2 Climatología
El clima mediterráneo se caracteriza por un período seco estival más o menos
prolongado y por la presencia de precipitaciones el resto de las estaciones,
principalmente en invierno. Rodó y Comín (2001) afirman que dicha variabilidad
interanual es uno de los principales factores controladores en el funcionamiento
ecológico de los ecosistemas terrestres mediterráneos, en los cuáles la disponibilidad de
agua se erige temporalmente como uno de sus principales requerimientos limitantes.
Las dos estaciones climatológicas más cercanas a las poblaciones de N.
balearica son las localizadas en la bahía de Pollensa (X=508.6 km, Y=4417.9 km, Z=2
m) y en la península de Formentor (X = 518,2 km, Y = 4423,7 km) en el extremo NO de
la sierra de Tramuntana. La estación de la península de Formentor está situada en una
zona muy similar al hábitat de N. balearica; está localizada a 150 m sobre el nivel del
mar en zonas con aportaciones de aerosoles marinos. Esta última estación climatológica
está caracterizada por una menor precipitación respecto al resto de las estaciones
climatológicas de la sierra de Tramuntana (Fig.2).
Precipitación media de 1999 a 2002
P(mm) 200
180
160
140
120
100
80
60
40
20
0
POLLENSA
FORMENTOR
E
F
M
A
M
J
J
A
S
O
N
D
Fig 2. Precipitación media durante el período 1999-2002 de las estaciones
climatológicas de la Bahía de Pollensa y Cap de Formentor.
Debido a que la estación climatológica de la península de Formentor solo
registra datos pluviométricos, también se ha seleccionado la estación de la bahía de
Pollensa para tener una estimación de la temperatura media mensual. El diagrama
ombrotérmico, que más se aproxima al clima del área natural de la especie (Cap de
Formentor), se ha creado a partir de los datos climatológicos de ambas estaciones; los
valores de temperatura pertenecen a la estación de Pollensa y los valores de
precipitación a la estación del Cap de Formentor (Fig 3.).
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Naufraga balearica Constance et Cannon
50
100,0
40
80,0
30
60,0
20
40,0
10
20,0
0
P(mm) Formentor
TºC (Pollensa)
Diagrama ombrotérmico
0,0
E
F
M
A
M
J
J
A
S
O
N
D
Fig 3. Diagrama ombrotérmico de la estación de Pollensa
Dicho diagrama ombrotérmico sólo representa las variaciones climáticas de los
últimos cuatro años (1999-2002), con lo que las curvas de temperatura y precipitación
no se ajustan a las típicas del clima mediterráneo de veranos secos con elevadas
temperaturas y épocas lluviosas de temperaturas suaves durante el resto del año. Hemos
ajustado el diagrama ombrotérmico a estos cuatro años de estudio para tener una
aproximación más real de las variaciones climáticas anuales que intervienen en la
dinámica global de la especie. A este ritmo anual se superpone un ciclo de años secos y
húmedos que tienen gran trascendencia para la estabilidad de las comunidades (Ver
apartado 5.3.3).
En el período de estudio (1999-2002) las poblaciones de N. balearica sufrieron
prolongados períodos de déficit hídrico (sequía) a lo largo de todo el primer año, desde
el mes de enero hasta finales de la época estival en el mes de septiembre. Las
precipitaciones fueron abundantes con la llegada del otoño durante tan solo tres meses,
desde octubre a diciembre. La figura 3 refleja un fuerte aumento de las precipitaciones
en el mes de noviembre consecuencia del fuerte temporal que se sufrió en las islas
durante el año 2001. La precipitación mínima media es de 1,7 mm en el mes de junio y
la máxima media de 92,1 mm en el mes de noviembre.
Los períodos de temperaturas más extremos corresponden a los meses
invernales, con una temperatura mínima media mensual de 11,1 ºC en el mes de enero,
y a los meses estivales con una mínima media mensual de 25,2 ºC en agosto.
No obstante, pensamos que este intervalo tan largo de sequía quedó amortiguado
por el microclima particular de la zona donde vive: la exposición norte de las
poblaciones y su cercanía al mar. Las poblaciones están expuestas a corrientes de aire
húmedo procedente del mar quedando también protegidas de largos e intensos períodos
de radiación solar gracias a la sombra y protección que facilitan los acantilados. Como
consecuencia de estas peculiares características de su hábitat parece que la especie se
encuentra en un ambiente de temperatura más baja y valores de humedad mayores que
los que están representados en el diagrama ombrotérmico.
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Naufraga balearica Constance et Cannon
2.3 Edafología
La sierra de Tramuntana, de unos 15 Km de ancho y 89 Km de longitud,
constituye una alineación montañosa, orientada de SW a NE y que posee los picos más
altos de la Baleares. La cara norte es extraordinariamente abrupta, con barrancos que
alcanzan 400 m sobre el nivel del mar. Al alternarse niveles de rocas duras y blandas, la
erosión, extraordinariamente activa, sobre estas laderas tan abruptas, ha cortado
acantilados y barrancos sobre las rocas calcáreas y dolomíticas del Jurásico, y laderas
más suaves o valles en el Trias superior margoso y en el mioceno (Riba et al., 1979).
Los suelos mediterráneos vienen determinados en gran parte por variables como el
clima, la geología, la orografía y la vegetación, por lo que dependiendo de las
características físico-químicas del suelo podremos conocer la potencialidad y la
fertilidad del mismo; aspectos que son determinantes en el desarrollo de la cubierta
vegetal.
Se han efectuado análisis de muestras de suelo procedentes de la localidad del
Cap de Catalunya (tabla 1) que revelan la existencia de suelos muy calcáreos de textura
franca y con un nivel satisfactorio en materia orgánica. Respecto a la salinidad del
suelo, los análisis indican la presencia de suelos sódicos (porcentajes de saturación del
sodio (PSI) superiores al 15%) resultado de la continua llegada de los aerosoles marinos
que disminuyen la fertilidad física del suelo (ya que las arcillas corren peligro de
dispersarse).
Una característica usual de los suelos desestructurados por el exceso de Na+ es
su casi nula permeabilidad, resultado de la dispersión de las arcillas (Saña et al. 1995),
por lo que tanto la pendiente pronunciada de la zona como la desestructuración del suelo
dificultan la infiltración del agua de lluvia y favorecen la erosión por pérdida de suelo.
PARÁMETROS ANALIZADOS
RESULTADOS
INTERPRETACIÓN
Arenas (%)
48,00%
Limos (%)
44,00%
Arcillas (%)
8,00%
Textura
Franca
Materia Orgánica
2,92%
Satisfactoria
CIC (meq/100g)
13,98
Normal
Carbonatos (%)
74,77%
Suelo muy calcáreo
Calcaria activa (%)
4,12%
Baja
PH (en pasta saturada)
7,86
Básico
Conductividad (dS/m, 25oC)
3,76
Suelo ligeramente salino
Nitrogeno total (%)
0,17%
Medio
Relación N/C
9,96
Liberación de N elevada
Fósforo asimilable (P) (ppm)
9,00
Correcto
Potasio intercambiable (K) (ppm)
98,00
Correcto
Ca intercambiable (meq/100g)
8,94
Alto
Sodio intercambiable (Na) (ppm)
549,00
Muy alto
% de Na intercambiable (PSI)
17,07%
Suelo sódico
Tabla 1. Análisis físico-químicos de muestras de suelo de la población del Cap de
Catalunya. [Análisis efectuados por la Conselleria d’Agricultura i Pesca del Govern
Balear (2002)]
11
Naufraga balearica Constance et Cannon
3. Descripción de Naufraga balearica
3.1 Morfología del aparato vegetativo.
N. balearica es un pequeño caméfito herbáceo de carácter cespitoso, que
ocasionalmente puede comportarse como hemicriptófito. Su sistema radical es
axonomorfo en los individuos vigorosos y fasciculado en los ejemplares jóvenes de
pequeño porte. Los individuos adultos de raíz pivotante, consiguen superar las épocas
estivales de estrés hídrico gracias a las sustancias de reserva almacenadas en la raíz
(Friedlender, 1999). En el medio natural se observó el rebrote de nuevas hojas en los
ejemplares que las habían perdido durante los meses de sequía. Estos órganos
subterráneos desempeñan una función de reserva y proporcionan a la planta capacidad
de supervivencia durante las épocas desfavorables (Foto 2), en estos casos N. balearica
actúa como hemicriptófito con una diapausa estival.
Foto 2. Engrosamientos tuberosos (Rizoma) de N. balearica.
Posee hojas caulinares pecioladas y dispuestas en roseta basal aplicadas al
sustrato que caracterizan la morfología de la especie. En condiciones de cultivo, las
hojas pueden alcanzar longitudes de hasta 3,5 cm. (de 2 a 6 cm. según Fridlender, 1999)
y presentan polimorfismo foliar (Fig. 4), la mayoría son pinnatisectas con 3-5(7)
folíolos, pero algunas de ellas pueden ser enteras (Foto 3) o bipinnatisectas. Son
imparipinnadas, con folíolos de margen entero (1)2-5 x 1-3 mm, glabros, ovalado–
oblongos y mucronados, con una mancha blanca en el ápice del folíolo. El pecíolo está
dilatado en la base y está acompañado de un par de estípulas escariosas y mucronadas
(Fig. 5).
En condiciones de cultivo, el tamaño de los folíolos y la longitud de los
pedicelos foliares varía con la cantidad de luz incidente. Parece que los individuos que
reciben una radiación suficiente poseen un sistema foliar de menor longitud que los
ejemplares que crecen con escasez de recursos lumínicos. En este caso, los folíolos son
de color verde claro y de consistencia poco carnosa. En la naturaleza, por su parte, las
plantas son de porte más pequeño y compacto, con el limbo de las hojas brillante y de
12
Naufraga balearica Constance et Cannon
consistencia carnosa, de color más oscuro y con los nervios más marcados en el haz;
aunque también se han encontrado de forma esporádica algunos individuos con el
sistema foliar laxo y de consistencia poco carnosa.
Según Fridlender (1999) los ejemplares de N. balearica de Córcega presentaban
un porte bien diferenciado a los ejemplares de Mallorca. En su caso las plantas
desarrollaban un “tronco” vertical vivaz de color pardo amarillento de 5-6 mm. de
diámetro y de 4 a 6 cm. de longitud, de superficie rugosa debido a las cicatrices foliares.
En consecuencia, los individuos tenían forma de cojinete erguido con pocas
inflorescencias axilares. Estos tallos erectos pero casi completamente soterrados
también han sido observados esporádicamente en las poblaciones mallorquinas (Foto 4).
Fig. 4. Siluetas de las hojas de N. balearica. La mayoría son pinnatisectas con 3-5(7)
folíolos, pero algunas de ellas pueden ser enteras (Fridlender 1999).
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Naufraga balearica Constance et Cannon
Los cotiledones son de oval - oblongos a oval – lanceolados, glabros y de color
verde claro. El limbo es de 5 a 6 mm. de longitud y de 1 a 1,5 mm. de anchura
soportado por un pecíolo de unos 5 mm. (Foto 5).
Foto 3. Polimorfismo foliar.
Foto 4. “Tronco” vertical vivaz que les confiere forma de cojinete erguido. Individuos
de ses Coves Blanques (Pollensa)
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Naufraga balearica Constance et Cannon
Fig.5. N. balearica. a) Hábito, b) hoja basal, c) fascículo de hojas caulinares, d) pétalo,
e) Fruto inmaduro, f) sección del fruto. Imágenes obtenidas de Constance, 1967.
Foto 5. Cotiledones de N. balearica.
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Naufraga balearica Constance et Cannon
3.2 Reproducción asexual
Los estolones son el mecanismo de reproducción asexual de N. balearica.
Existen dos tipos de estolones, los superficiales y los subterráneos. Ambos son delgados
brotes axilares con una longitud que oscila entre un mínimo de 0,6 cm y un máximo de
3,4 cm (Media ± ES: 1.85 ± 0.08). Estos estolones desarrollan una roseta de hojas en su
parte apical que puede enraizar y formar una plántula nueva que con el tiempo se
independizará.
El número de estolones originados por la planta varía en función del tamaño de
los ejemplares: plantas jóvenes de pequeño tamaño y pocas hojas forman
aproximadamente de 5 a 7 estolones superficiales dispuestos radialmente alrededor de la
planta madre. Las plantas de mayor porte y elevado número de hojas, generan
abundantes estolones (tanto subterráneos como superficiales) pudiendo llegar a un
número superior de 30 por planta. En este caso, la disposición de los estolones no es
uniforme, pudiendo ser radial, bilateral o sin disposición regular (Foto 6). Los estolones
que une la planta madre con la nueva plántula acabará secándose y muriendo. No todos
los estolones generados por una planta son capaces de producir nuevos individuos; solo
sobrevivirán las nuevas plántulas capaces de enraizar, que con el tiempo se
independizarán y podrán desarrollar a su vez nuevos individuos por reproducción
vegetativa.
3.3 Inflorescencia, flores y frutos
Del eje central de la roseta de hojas crecen pedúnculos florales de (0,8)1,53 ±
0,03(2,3) cm. de longitud con umbelas simples de (2)11 ± 0,18(14) flores. Las flores
son hermafroditas, pentámeras (aunque se han citado flores de 6 pétalos, Fridlender,
1999), de pequeño tamaño (2 mm. de diámetro) y pétalos de color blanquecino-rosado.
Se han observado frecuentes variaciones en el número de flores por umbela tanto en la
naturaleza como en condiciones de cultivo. Los pétalos son enteros, ovados, planos o
ligeramente cóncavos con una nerviación central bien marcada. Miden menos de 1 mm.
de longitud y normalmente terminan en un mucrón que se dobla hacia el interior. Sus
limbos, en células globosas epidérmicas, presentan reflejos cristalinos. El corto
filamento de los estambres soporta las anteras dorsifijas de color rosa vivo que producen
poco polen (de color blanco puro o amarillo pálido). La morfología del polen y el
desarrollo de la flor ha sido detalladamente estudiado por Fridlendler, 1999. Sus
observaciones fueron las siguientes: los granos de polen son muy pequeños (p = 11-12
µm e = 7 µm) trilobados en vista polar que presentan aperturas largas con endoaperturas ovales. Elípticos, y regulares, se presentan todos viables. La exina es de gran
espesor (de 1 a 2 µm). Antes de que se marchiten los estambres, el néctar empieza a
gotear del estilopodio, plano y de color verdoso. Los estilos se desarrollan tardíamente;
primero están envueltos en el estilopodio, se enderezan y se alargan terminando en
plena madurez en un estigma globoso translúcido.
La fructificación es abundante tanto en condiciones de cultivo como en la
naturaleza. Como en todas las umbelíferas, los frutos (0.7-1 mm) están formados por
dos mericarpos que en la madurez se separan y caen por acción de la gravedad. La
16
Naufraga balearica Constance et Cannon
ausencia de carpóforo también se considera un carácter arcaico que en su día motivó la
adscripción de esta especie a las Hidrocotyloideae. Fridlender (1999) encontró que
algunas plantas poseían frutos formados por 3 carpelos, este carácter no ha sido
observado por nosotros. Las semillas tienen crestas poco marcadas, con los lados
primarios materializados por un haz fibroso que se separara fácilmente del tegumento.
En sección los mericarpos son redondeados y ligeramente comprimidos lateralmente. El
tamaño y número de canales secretores varía según los frutos, en cualquier caso su
presencia se considera un carácter evolucionado y que confirma la adscripción de la
especie a las Apioideae.
17
Naufraga balearica Constance et Cannon
Foto 6. Disposición de los estolones subterráneos y aéreos de Naufraga balearica.
3.4 Cariología y variabilidad genética (resumen de Fridlender, A. & BoisserlierDubayle, M-C, 2000)
Con la recolección de individuos de N. balearica procedentes de la población de
Ses Coves Blanques (Mallorca) se realizaron dos recuentos cromosómicos que dieron
resultados divergentes. Sobre la meiosis, Constance et al. 1976 confirman el recuento de
Marchant (n = 10) publicado por Moore (1971) y sobre la mitosis, Cardona en 1977
encontró 2n = 22 cromosomas, número confirmado con posterioridad por Verlaque
(1999).
En otro estudio realizado en el 2000 por Fridlender, se apuntó que el origen
autóctono de la población de N. balearica descubierta en 1981 en Córcega, y extinguida
dos años después, era dudoso. Comparó la diversidad genética de plantas procedentes
del Jardín Botánico de Lyon, Brest y Porquerolles (ejemplares recolectados en Córcega
en 1981) y plantas procedentes de las localidades naturales de Mallorca. La diversidad
genética fue evaluada mediante marcadores RAPD que mostraron que las plantas
procedentes de los jardines botánicos tienen un origen clonal (el 81% de los individuos
mostraban una “pauta dominante”). Las cinco poblaciones Mallorquinas fueron
genéticamente diferentes (individuos procedentes de fecundación cruzada). Las plantas
cultivadas originarias del Jardín Botánico de Lyon, Brest y Porquerolles están
genéticamente muy relacionadas con los individuos muestreados procedentes de Cala
San Vicente en Mallorca.
18
Naufraga balearica Constance et Cannon
4. Biología de Naufraga balearica
4.1. Reclutamiento. Estudios in situ.
4.1.1 Material y Métodos
Durante cuatro años consecutivos (1999-2002) se marcaron plántulas de N.
balearica en cinco parcelas naturales de un metro cuadrado aproximadamente mediante
la colocación de alfileres contiguos a cada planta. Se contabilizaron y siguieron un total
de 256 plántulas marcadas en seis momentos correspondientes a 3 años diferentes.
Salvo en el mes de febrero y parcialmente en el mes de octubre de 1999, cuando se
marcaron inicialmente un máximo de 20 plántulas en distintas parcelas de la localidad
de Cap de Catalunya, en el resto de momentos de muestreo se marcaron todas las
plántulas que se encontraron dado que no se alcanzó la cifra de 20 individuos por
parcela.
Para diferenciar el marcaje de diversas épocas de germinación, se atribuyó un
color de alfiler a cada época de germinación. Con el fin de diferenciar las plántulas
nuevas de las pequeñas plántulas ya existentes o de rebrote, se seleccionaron solo
aquellas plántulas que aún presentaban cotiledones (solo se marcaron aquellas plántulas
de las cuales se podía hacer un seguimiento claro de las mismas). El hecho de que N.
balearica sea una planta cespitosa, supuso un problema a la hora de encontrar plantas
con cotiledones en áreas de alta densidad de individuos.
El seguimiento de las germinaciones se realizó cada tres meses. (Foto 7)
19
Naufraga balearica Constance et Cannon
Foto 7. Ejemplares N. balearica de la misma generación. Plántulas germinadas en el
2000.
20
Naufraga balearica Constance et Cannon
4.1.2 Resultados
4.1.2.1 Marcaje de plántulas. Éxito reproductivo
N. balearica germina después de las primeras lluvias otoñales (en condiciones
de cultivo con riegos regulares se ha constatado la germinación a partir del mes de
agosto). En el medio natural se observó un segundo momento de germinación en el mes
de febrero, confirmando la hipótesis de dos momentos de germinación al año planteada
por Fridlender (1999).
4.1.2.2 Estima del reclutamiento.
En febrero de 1999, cuando se inició el trabajo de campo, se pretendía conocer
la longevidad de N. balearica y la supervivencia anual de las plántulas marcadas. Ese
mes la germinación fue masiva y no hubo problemas para marcar 20 individuos en cada
una de las parcelas. Sin embargo, en octubre de ese año y en los años sucesivos la
germinación fue menos intensa por lo que se marcaron todas las plántulas que se
encontraron en cada parcela. En consecuencia, la tabla 2 permite una estima muy
aproximada de la intensidad de la germinación que se produjo en esos años.
Parcela 1 Parcela 2 Parcela 3 Parcela 4 Parcela 5
20
20
20
20
20
Feb. 99
20
12
20
0
0
Oct. 99
15
1
0
0
0
Feb.00
20
6
19
5
11
Oct.00
0
0
0
0
0
Feb.01
Oct. 01
15
0
12
0
0
Feb. 02
90
39
71
25
31
TOTAL
Tabla 2. Número de plántulas germinadas y marcadas en cinco parcelas de
localidad del Cap de Catalunya (Formentor).
Total
100
52
16
61
0
27
256
1 m2 de la
En esta tabla se pueden observar diferencias notables entre parcelas y épocas de
germinación. Así, por ejemplo, en octubre de 1999 en las parcelas 4 y 5 no se encontró
ninguna plántula, mientras que en otras dos (1 y 3) se pudieron marcar las veinte
plántulas previstas en el protocolo.
Los valores acumulados de plántulas marcadas durante los tres años muestran
diferencias entre parcelas de hasta el 70 % (90% en la parcela 1 y 25% en la parcela 4).
Las diferencias entre épocas de muestreo fueron aún más notables, con un máximo de
100 plántulas marcadas en febrero de 1999 y un mínimo de 0 en febrero de 2001. Los
meses de febrero de 2000 y 2001 fueron especialmente desfavorables para la
germinación. En este periodo se habían acumulado más de 24 meses consecutivos con
21
Naufraga balearica Constance et Cannon
índices de sequía5 positivos (precipitaciones por debajo de la media) que tuvieron su
máximo en febrero de 2000 con valores próximos al 50 % de desviación sobre la media
de la precipitación acumulada a lo largo de 12 meses. En febrero de 2002, cuando los
valores de precipitación se habían normalizado, se volvieron a encontrar nuevas
germinaciones, pero con valores muy discretos: 27 en total entre las cinco parcelas. A
estos valores tan bajos, en comparación con los observados al inicio del experimento,
puede haber contribuido a la disminución del banco de semillas del suelo en las parcelas
estudiadas, posiblemente ocasionada por dos factores que se han reforzado mutuamente:
el largo periodo de sequía y la exclusión de los herbívoros en las parcelas objeto de
estudio, que dio lugar a una disminución de la densidad de N. balearica (tal como se
analiza en el apartado 5 de esta memoria).
4.1.2.3 Supervivencia de las plántulas
Analizando la evolución de las germinaciones durante los dos primeros años, se
observó una mortalidad muy importante después del primer verano de vida de las
plántulas. Sin embargo esta mortalidad ha sido sustancialmente diferente entre las
germinaciones marcadas en 1999 y las de 2000 (Fig.6). Las plántulas marcadas en
octubre de 1999 y febrero de 2000 (primera época de germinación) sufrieron una
mortalidad del 70,37% después del primer verano, y únicamente el 14,81%
sobrevivieron al segundo verano (2001). Estos datos corresponden a dos años
consecutivos muy secos, con valores del índice de sequía del 48 % en agosto de 2000 y
24% en agosto de 2001, cifras que probablemente reflejen los valores máximos dentro
de la horquilla de la variabilidad de la mortalidad de las plántulas. Las plántulas que
germinaron en octubre de 2000 y febrero de 2001 (segunda época de germinación),
sufrieron una mortalidad en el primer verano del 60,66 % (9,71 puntos inferior que las
germinadas entre octubre de 1999 y febrero de 2000). El número de plántulas marcadas
en la segunda época de germinación es inferior al número de plántulas marcadas en la
primera época de germinación debido a la baja germinación encontrada durante ese
periodo. La supervivencia después del segundo verano (2002) fue del 21,31% (6,5
puntos superior que las germinadas entre octubre de 1999 y febrero de 2000).
5
Anomalía Interanual Relativa de la Precipitación. Es la diferencia entre la precipitación de cada mes y la
correspondiente precipitación anual normal, todo dividido por la precipitación normal y expresado el
resultado en porcentaje. Instituto nacional de Meteorología.
22
Naufraga balearica Constance et Cannon
Plántulas germinadas
%
100.00
50.00
0.00
1999
Oc t.99Feb.00
100.00
2000
1999
Oct.00Feb.01
Oc t.01Feb.02
29.63
14.81
5.56
100.00
39.34
21.31
2000
2001
Oct.02
2002
Fig. 6. Porcentaje de supervivencia de plántulas respecto al inicio en dos períodos de
germinación: entre octubre de 1999 y febrero de 2000 y entre octubre de 2000 y febrero
de 2001. Ambos períodos de germinación sufren las sequías del primer verano con
bruscos descensos en el número de individuos.
4.1 3 Conclusiones y Discusión
4.1.3.1 Reclutamiento, longevidad y éxito reproductivo
Las épocas de germinación de N. balearica tanto en condiciones de cultivo como
en el medio natural están fuertemente ligadas a las condiciones ambientales,
principalmente a la temperatura y precipitación. En el medio natural N. balearica tiene
dos períodos de germinación; uno en el mes de octubre tras las primeras lluvias de
otoño y otro en el mes de febrero pasadas las temperaturas bajas del invierno y con
todavía humedad en el sustrato.
No obstante, al margen de esta constante en las épocas de germinación, se ha
observado que, tanto ex situ como in situ, N. balearica es capaz de germinar en otras
épocas del año, p.ej. el verano de 2002 fue una estación anormal con lluvias en el mes
de julio y agosto que favorecieron una germinación masiva en el mes de agosto con una
repercusión negativa en el reclutamiento de ese mismo otoño. En condiciones de cultivo
(con riego diario) también se ha observado la germinación en épocas estivales.
Existen marcadas diferencias en el número de germinaciones encontradas en el
medio natural, estas diferencias son tanto espaciales (entre parcelas) como temporales
(entre años diferentes). La cantidad de germinaciones varía de un año a otro, de manera
que los otoños después de un verano cálido y árido se traducen en un número muy bajo
de reclutas, y años más lluviosos se manifiestan con índices de germinación más
abundantes. El año 2000 y 2001 tuvo índices de sequía positivos lo que perjudicó
drásticamente el número de germinaciones en esos años; el 2002 fue un año muy
favorable en cuanto a la precipitación y la cantidad de germinaciones aumentó
considerablemente llegando incluso a germinar en los meses de verano. Estos resultados
23
Naufraga balearica Constance et Cannon
sugieren que el reclutamiento de nuevas plántulas en el medio natural sufre variaciones
muy notables entre diferentes ambientes y años. Y que situaciones ambientalmente
adversas, como una sequía prolongada, pueden reducir drásticamente el reclutamiento
de nuevos individuos lo que, a su vez, contribuye a depauperar esas poblaciones. Este
ciclo, que se refuerza a si mismo, pone de manifiesto la vulnerabilidad de las
poblaciones situadas en los ambientes menos adecuados. Según Grimm and Uchmański
(2001) si la dinámica de población está influenciada por pequeños y continuos cambios
en los niveles de los recursos naturales entonces, el tamaño de la población queda
influenciado por amplios cambios que a menudo pueden llevar incluso a la extinción.
Respecto a la supervivencia de los reclutas en el medio natural se observa una
mortandad importante pasado el primer verano de vida de las plántulas (70,37% en el
2000 y 60,66% en el 2001). Los meses estivales son la época más crítica y de mayor
vulnerabilidad en el establecimiento de las plántulas. Pasada esta época clave en la
supervivencia de los reclutas, los años consecutivos presentan índices de mortalidad
también altos pero menos drásticos que los ocurridos tras el primer verano de vida. Del
total de las plántulas germinadas el primer año (entre los meses de octubre de 1999 y
febrero de 2000) y transcurridos cuatro años, sólo ha sobrevivido un 5,5%, y un 21’3%
para las germinadas el segundo año (entre los meses de octubre de 2000 y febrero de
2001) y transcurridos tres años de estudio.
24
Naufraga balearica Constance et Cannon
4.2 Desarrollo del aparato vegetativo y fenología de la reproducción.
Estudios ex situ.
4.2.1 Material y Métodos
Se estudió el desarrollo del aparato vegetativo y reproductor en condiciones de
cultivo de 73 ejemplares, de diferentes edades, recolectados en el medio natural
(Población de Cap de Catalunya. Formentor). Las plantas se sembraron en bandejas de
0,70 x 0,4 x 0,08 m. y se mantuvieron en el exterior del campo experimental de la
Universidad. Durante las épocas estivales estas bandejas fueron resguardadas bajo una
cubierta traslúcida y con riego diario por aspersión de aproximadamente 3 minutos/día.
(Foto 8).
Foto 8. Estudios ex situ. Bandejas de experimentación con N. balearica.
De cada ejemplar se contabilizó, con una periodicidad mensual, el número total de
hojas, estolones e inflorescencias, así como el inicio y la duración de los períodos de
formación de cada etapa de la floración. Para conseguir un estudio más detallado de la
fenología floral se marcaron 5 individuos adultos y con una periodicidad diaria se
recogieron las siguientes variables:
- Número y longitud de hojas, estolones e inflorescencias.
- Tiempos de inicio y crecimiento de hojas, estolones e inflorescencias.
- Número de flores y frutos por umbela.
- Tiempos de desarrollo de los botones florales, de las flores y su maduración.
- Tiempo de maduración y caída de los frutos.
Para el estudio de las variables relacionadas con la floración se han seguido 66
pedúnculos florales pertenecientes a 39 estolones diferentes. A su vez se estudiaron 124
flores de 17 umbelas para obtener las secuencias y períodos de la floración.
25
Naufraga balearica Constance et Cannon
Se realizaron pruebas de viabilidad de semillas sembrando166 semillas en placas de
petri, sobre gasas humedecidas y a temperatura ambiente.
Para conocer cualquier tipo de dispersor biótico de las semillas en el medio natural,
se colocaron 10 trampas de semillas dispuestas principalmente en las zonas de paso de
las hormigas. El experimento se llevó acabo durante tres días enteros en la estación de
Cap de Formentor y durante el pico de fructificación.
Para conocer la biología de esta especie y su desarrollo en el medio natural, también
se hicieron observaciones, mensuales durante dos años y trimestrales durante el último
año, de las épocas de germinación, floración, fructificación y dispersión de los frutos.
26
Naufraga balearica Constance et Cannon
4.2.2 Resultados
4.2.2.1. Desarrollo de del aparato vegetativo y reproductor. Floración, fructificación y
ciclo de floración.
a) Sistema Foliar
En el medio natural N. balearica crece formando un “césped” continuo de
individuos de tal manera que es difícil de diferenciar unos individuos de otros. La
propagación por estolones a distancias muy cercanas de la planta madre y el pequeño
tamaño del taxon hace que el sistema foliar, debido a la escasez de espacio, crezca de
forma reducida y compacta. Bajo condiciones de cultivo donde los individuos crecen
aislados y sin estrés hídrico el sistema foliar es más laxo y tanto las hojas como los
pedúnculos foliares son de mayor tamaño. (Foto nº 9).
a)
b)
Foto 9. Peculiaridades del sistema foliar. a) en el medio natural y b) en condiciones de
cultivo.
27
Naufraga balearica Constance et Cannon
Durante los meses precedentes a la floración (de febrero a abril-mayo), la inversión
energética de la planta está dirigida exclusivamente a la formación y crecimiento de
nuevas hojas y probablemente raíces. Bajo condiciones óptimas de humedad los
ejemplares alcanzan una media de 17,63 hojas/indv. pudiendo llegar a cifras de hasta 65
hojas/indiv. La longitud máxima media de la hoja en condiciones de cultivo es de 1,84
cm. (Tabla 3)
N
Rango Mín. Máx. Media ± ES
84
54,00 6,00 65,00 17,63 ± 0,93
Nº Hojas
96
4,50
0,5 5,00
1,84 ± 0,08
Long. Hojas (cm)
66
25,00 5,00 30,00 9,24 ± 0,74
Nº Estolones
68
3,20
0,60 3,40
1,85 ± 0,08
Long. Estol. (cm)
49
6,00
2,00
8
3,90 ± 0,11
Nº Inflor./estl.
42
4,00
1,00 5,00
3,10 ± 0,19
Nº Infloresc. centrales
95
1,50
0,80 2,30
1,53 ± 0,03
Long. Inflor. (cm)
96
12,00
2
14
11,02 ± 0,18
Nº Flor/Umb
Tabla 3: Datos morfológicos de partes vegetativas de N. balearica desde el comienzo de
su desarrollo hasta la floración.
b) Propagación vegetativa por Estolones
A mediados del mes de marzo las plantas comienzan a emitir del eje central de la
roseta basal inicial6 estolones tanto superficiales como subterráneos. El número de
estolones que genera un individuo posiblemente está relacionado con el vigor y tamaño
de la planta más que con la edad del taxon en si; en condiciones naturales, se observó
que individuos de tan solo una generación podían formar estolones y reproducirse
vegetativamente, mientras que individuos de mayor edad pero de pequeño tamaño y
reducido número de hojas no eran capaces de reproducirse ni sexual ni asexualmente.
Solo generaron estolones los individuos que pudieron crecer formando un número
suficiente de hojas (± min. 5). Se observó que los individuos de hojas enteras no
divididas no forman estolones a lo largo del primer año de vida, mientras que los
individuos de igual número de hojas pero pinnatisectas sí pueden hacerlo. Como se
explica en el apartado 3 (Descripción de Naufraga balearica), individuos de la misma
generación pueden variar mucho en tamaño (número de hojas) y en esfuerzo
reproductivo (formación o no es estolones) (Foto 7).
Se correlacionaron las variables “tamaño del sistema foliar (número de hojas)” y
“número de estolones” para conocer si existe una conexión entre ambos caracteres
morfológicos. Los resultados obtenidos demostraron que efectivamente hay una
relación positiva muy significativa entre el número de hojas y el número de estolones
que desarrollan los individuos (r: 0,79; P < 0,000; n = 82); de manera que cuanto mayor
sea un individuo (en función del número de hojas), mayor es el número de estolones que
forma y viceversa.
6
Al hablar de “roseta basal inicial” nos referimos a la roseta madre de la cual mediante reproducción
asexual brotan estolones que crecen y pueden dar lugar a nuevos individuos también en forma de roseta
de hojas.
28
Naufraga balearica Constance et Cannon
Los estolones comienzan a formarse a finales de febrero y principios de marzo
hasta su completo desarrollo en el mes de abril. Los estolones superficiales inician y
finalizan su desarrollo antes que los estolones subterráneos. El número medio de
estolones que forma un individuo es de 9,24 est./indv. con una longitud media de 1,85
cm/est. (Tabla 3).
Cuando los primeros estolones llegan a su máximo crecimiento, comienza desde
el ápice del mismo el desarrollo de una roseta de hojas que da lugar a un nuevo
individuo (Foto 10). Algunas de estas nuevas rosetas de hojas tras florecer y fructificar
consiguen enraizar e independizarse de la planta madre por degradación y separación
del estolón que los unía a la planta madre.
Finalmente hemos comprobado, mediante cultivos en placas de Petri, que
únicamente la parte apical del estolón tiene capacidad meristemática de crecer y formar
un nuevo individuo, incluso separado de la planta madre (Foto 11).
29
Naufraga balearica Constance et Cannon
a)
Primordio umbela
Estolón
b)
Foto 10. Desarrollo de nuevas plántulas a partir de estolones que brotan del eje central
de la planta madre. a) Inicio del desarrollo de la roseta de hojas. El sistema foliar se
forma al mismo tiempo que la formación de inflorescencias. b) La parte central muerta
corresponde a la planta madre, las rosetas de hojas que rodean el centro son el resultado
de su reproducción asexual mediante estolones que dieron lugar a esos nuevos
individuos.
30
Naufraga balearica Constance et Cannon
Foto nº 11 Crecimiento en placas de petri de trozos de estolón. Solo la parte apical de
los mismos tiene capacidad de crecer y formar nuevas hojas.
Siembra y crecimiento posterior en
macetas con tierra.
Foto 11. Crecimiento en placas de petri de trozos de estolón. Solo la parte apical de los
mismos tiene capacidad de crecer y formar nuevas hojas. No es necesaria su unión a la
planta madre para desarrollar la roseta de hojas.
31
Naufraga balearica Constance et Cannon
c) Desarrollo de las Inflorescencias
Los pedúnculos de las inflorescencias nacen de la parte central de las rosetas de
hojas y en su extremo superior soportan una umbela simple de flores diminutas y poco
vistosas. Estas inflorescencias surgen tanto de la roseta principal de hojas
(inflorescencias centrales) como de las pequeñas rosetas de los estolones
(inflorescencias del estolón). Ambas inflorescencias son morfológicamente idénticas
pero se diferencian en su tiempo de formación.
El tamaño medio de ambas inflorescencias es de 1,53cm (Tabla 3). Su
crecimiento y desarrollo responde a una secuencia característica: inicialmente la planta
desarrolla las inflorescencias centrales (3,10/indv.) al mismo tiempo que empieza la
formación y desarrollo de los estolones. Una vez que los estolones han alcanzado su
tamaño máximo comienza, desde el ápice de cada uno de ellos, la formación de una
hoja. Cuando ésta se ha desarrollado, se inicia el crecimiento de una segunda hoja
acompañada de una inflorescencia en su axila (Foto 10). A medida que ambas (segunda
hoja y primer pedúnculo floral o inflorescencia) se van formando, comienza a despuntar
una tercera hoja acompañada también de una inflorescencia. Este proceso puede
continuar hasta formar un máximo de ocho umbelas en un mismo estolón.
Cuando los botones florales de la primera inflorescencia del estolón están
maduros a punto de abrirse, las flores de las inflorescencias centrales ya han tenido
tiempo de abrirse y fructificar. El tiempo de formación de los estolones es generalmente
el mismo que necesita la planta madre para formar y desarrollar las umbelas centrales
hasta su fructificación.
El número medio de inflorescencias producidas por los estolones es de 3,90,
aunque se han observado individuos que pueden desarrollar hasta ocho. El número
medio de umbelas centrales es ligeramente inferior (3,10) y el número máximo nunca
supera las cinco.
Tras la formación del primer pedúnculo floral del estolón pasan 9,24 días para el
comienzo de la formación del segundo, 23,91 días para el tercero y 34,47 días para el
cuarto (Tabla 4). El período mínimo de floración de un individuo es de
aproximadamente un mes sin tener en cuenta las inflorescencias centrales de la roseta
madre. En el medio natural la época de floración abarca desde el mes de abril hasta el
mes de agosto (Tabla 5). En condiciones de cultivo controlado los períodos de floración
y fructificación pueden prolongarse hasta el mes de noviembre (Fridlender 1999).
Pedúnculo
Días transcurridos a partir Máximo de días Mínimo de días
floral
de la formación del primer transcurridos
transcurridos
(Inflorescencias) pedúnculo (Media ± ES)
segundo
9,2 ± 3.58
14
8
tercero
23,9 ± 5.14
27
16
cuarto
34,9 ± 2.41
35
29
Tabla 4: Evolución temporal de las inflorescencias de los estolones de N. balearica.
32
Naufraga balearica Constance et Cannon
No tenemos datos precisos del desarrollo de la primera inflorescencia de estolón
pero nuestras observaciones nos indican que tarda en madurar un tiempo similar al de la
segunda. Esta segunda inflorescencia tiene un período de formación más corto y rápido,
alrededor de nueve días, que las inflorescencias tercera y cuarta que tardan 14,67 y
11,01 días respectivamente. Esta diferencia tan notable podría ser atribuida a una
infestación de pulgones que tuvo lugar en esa época en las plantas cultivadas de N.
balearica.
Periodo de crecimiento Nº medio / Individuo (Media ± ES)
Septiembre – Abril
17,6 ± 0,9
Sistema foliar
Marzo - Abril
9,2 ± 0,7
Estolones
Abril - Junio
3,9 ± 0,1
Inflorescencias
Abril - Julio
11,0 ± 0,18
Botones florales
Abril - Agosto
Flores abiertas
Abril - Septiembre
Inicio Frutos
Tabla 5: Ciclo vital de N. balearica desde el brote de las primeras hojas hasta la
maduración de los frutos.
d) Formación de las Umbelas
Fridlender (1999) describe las inflorescencias de N. balearica como “umbelas
cimosas” con una apertura floral centrífuga (del interior hacia el exterior) cuyo eje
remata en una flor. Este aspecto de “cima” no lo hemos observado en nuestros estudios
de fenología en condiciones cultivo. Por el contrario, hemos observado que la apertura
floral es centrípeta (del exterior hacia el interior) propia de las umbelíferas. Se trata de
una inflorescencia racemosa simple donde los radios de la umbela nacen del eje central.
A lo largo del desarrollo de la umbela, ésta va sufriendo una serie de estadíos
fenológicos hasta la maduración y escisión de los mericarpos que caen por barocoria.
Estos estadíos florares son, progresivamente:
-
Formación y maduración de los botones florales.
Apertura floral: Tiempo de maduración de los órganos sexuales y momento
en que las flores están receptivas a ser fecundadas por polinizadores.
Flor fecundada: Engrosamiento del ovario y caída de pétalos.
Formación del fruto y maduración de los mismos.
Las umbelas presentan una media de 11,02 flores (Tabla 3). El tiempo medio de
formación de los botones florales desde el su inicio hasta la apertura de la primera flor
es de 17,25 ± 0,29 días (Tabla 6). Los botones florales van madurando, floreciendo y
fructificando progresivamente, desde la periferia hacia el interior de la umbela, a
medida que se van formando. Desde la apertura de la primera flor hasta la formación
(no maduración) del último fruto de la umbela transcurren 8,4 ± 0,35 días.
Aproximadamente una semana es el tiempo necesario para la total apertura de todas las
flores de una umbela.
33
Naufraga balearica Constance et Cannon
Dado que cada flor permanece abierta alrededor de 1,56 ± 0,04 días, el tiempo
que tienen los polinizadores para fecundar las flores es escaso (Ver apartado 4.3 de
polinización), aspecto que posiblemente puede dificultar la fecundación y viabilidad de
los frutos de N. balearica.
Entre la apertura de las flores y la caída de los pétalos transcurren 1,3 ± 0,04 días
hasta la formación del fruto, momento en el cual comienza la maduración de los
mismos. Una flor tarda desde su apertura hasta el inicio de la formación del fruto una
media de 2,6 días.
Tiempos de formación
n Media días ± ES Min. Max.
Botones florales/Umb.
78
17,3 ± 0,29
10,00 21,00
Antesis floral
148
1,6 ± 0,04
1
2
Maduración Flor
127
1,3 ± 0,04
1
3
De Fl a Fr/ Umb.
20
8,4 ± 0,35
6
11
Tabla 6. Duración de los diferentes estadíos de la floración. Botones florales/Umb.:
Tiempo que tardan todos los botones florales de un umbela en formarse; Antesis Floral:
Momento de apertura del botón floral; Maduración Flor: Tiempo transcurrido desde la
antesis hasta la maduración de la flor (cuando los estambres se han abierto); De Fl a Fr/
Umb.: Tiempo transcurrido desde la maduración floral hasta la formación del fruto (no
maduración del mismo).
Los datos presentados en este apartado son los resultados procedentes de las dos
primeras inflorescencias desarrolladas por las plantas de estudio. Los resultados
producto de la tercera y cuarta inflorescencia no se han utilizado debido a la invasión de
pulgones que sufrieron las plantas sembradas durante la época de floración
e) Fructificación
Tanto en condiciones naturales como en condiciones de cultivo la fructificación
es abundante. La maduración y caída de los frutos transcurre durante un mínimo de dos
semanas y al igual que la apertura de las flores es secuencial (los frutos exteriores
maduran antes). Cuando los frutos han madurado, éstos se van desprendiendo de la
umbela por acción de la gravedad (barocoria) y caen a una distancia muy próxima a la
inflorescencia.
La mayoría de los mericarpos viables se separan y desprenden por separado. Las
semillas, de muy pequeño tamaño, son fáciles de transportar por la escorrentia
superficial del agua de lluvia y posiblemente por las hormigas (Fridlender, 1999),
aunque la mirmerocoria no ha sido constatada por nosotros en las observaciones de
campo.
En el momento de máxima fructificación de la especie y en ambas localidades se
hicieron ensayos para conocer la dispersión de los frutos. En las zonas de paso de las
hormigas y durante días enteros se colocaron trampas de semillas, aunque no se observó
34
Naufraga balearica Constance et Cannon
variación alguna en el número de frutos así como tampoco se observó ningún vector que
pudiera ayudar en la dispersión de los mismos.
Del total de frutos recolectados en condiciones de cultivo, un 62% resultó estar
abortado. Mirando los mericarpos abortados bajo la lupa binocular, éstos tienen una
apariencia anómala arrugada tipo “pasa” y son de menor tamaño que las semillas
aparentemente viables, las cuales son de mayor tamaño, redondeadas, carenadas y más
duras. Los frutos abortados no se separan en la madurez de los pedicelos, y tardan más
tiempo en caer al suelo que los frutos viables. Se realizaron pruebas de viabilidad de
semillas para verificar la capacidad germinativa de los frutos aparentemente viables y
se observó que del total de semillas sembradas germinó un 91%; del total de semillas
aparentemente inviables ninguna de ellas se llegó a desarrollar, confirmando nuestra
apreciación inicial. Pese a este porcentaje tan elevado de frutos abortados en
condiciones de cultivo (62%) la producción de semillas viables es globalmente elevada
por la abundante floración y fructificación. Queda por comprobar si estos valores de
viabilidad de los frutos se dan de igual manera en el medio natural.
f) Ciclo de floración
Se calculó el porcentaje de cada uno de los estadíos fenológicos (botones
florales, flor abierta, flor fecundada, inicio de la formación de los frutos) para los doce
días que como máximo dura la apertura y fructificación de las flores. Para los cálculos
de dichos porcentajes se unificaron los tiempos de desarrollo considerando que todas las
umbelas inician su desarrollo en el mismo momento. Se tomó el día 0 como el anterior a
la abertura de la primera flor; de esta manera hemos podido calcular el porcentaje de
cada estadío para el primer, segundo y sucesivos días a partir de dicho día 0.
En un período de doce días una umbela es capaz de completar su ciclo de
floración desde la apertura de los primeros botones florales hasta el inicio de la
formación del último fruto (Tabla 7). Las flores permanecen abiertas 1 ó 2 días para
pasar al segundo estadío de “flor fecundada”. A lo largo del ciclo de la umbela las flores
se abren progresivamente de forma que normalmente sólo hay entre dos y tres flores
abiertas al mismo tiempo. Por este motivo, el porcentaje de “flores abiertas” y también
de “flores fecundadas” sufren muy poca variación a lo largo del período de desarrollo de
la umbela.
Por el contrario, los estadíos de “botones florales” y “fructificación” siguen una
pauta descendente y ascendente respectivamente.
35
Naufraga balearica Constance et Cannon
Días % Capullos % Flor abiertas % Flor senescentes
% Flores aparentemente
fecundadas
100
0
0
0
0
86,92
13,08
0
0
1
78,41
16,10
5,22
0,26
2
68,46
16,11
9,53
5,90
3
57,72
16,54
10,09
15,64
4
45,36
16,83
13,98
23,68
5
30,92
18,72
13,48
36,88
6
16,32
19,81
14,28
49,59
7
4,98
15,12
16,29
63,60
8
1,08
6,46
14,31
78,15
9
0
0,88
6,15
92,85
10
0
0,12
0,37
99,51
11
0
0
0
100
12
Tabla 7. Evolución secuencial en el ciclo de floración de N. balearica para los 12 días
que como máximo dura la floración y fructificación de las flores de las umbelas. n= 124
flores pertenecientes a 17 umbelas.
A lo largo del ciclo de floración de las dos primeras inflorescencias del estolón,
se observa que la duración del ciclo (17-18 días) y el número de botones florales de
ambas es similar; sin embargo, los ritmos de apertura floral y su comportamiento
difieren en varios aspectos (Fig.7). Podemos observar como la curva de la primera
inflorescencia del estolón presenta un comportamiento más o menos parabólico con un
máximo de apertura floral a la mitad del período de floración; en el décimo día del ciclo
floral, el desarrollo de la inflorescencia alcanza el pico o punto máximo de floración
seguido de un descenso en el número de flores abiertas hasta el total cuajado de la
umbela. La antesis tiene una duración de aproximadamente 3 días.
Nº de flores abiertas de la
muestra
120
Pedúnculo 1
Pedúnculo 2
100
80
60
40
20
0
1
3
5
7
9
11
13
15
17
19
21
23
25
27
Días de floración
Fig.7: Ciclo de floración de las dos primeras inflorescencias. Cada punto corresponde
al total de flores abiertas para cada día sobre un total de n =549 flores para la primera
inflorescencia y n =445 para la segunda.
La segunda inflorescencia del estolón tiene una duración de la antesis mayor, en
este caso de 7 días. Por lo tanto el pico de la floración es más prolongado pero con un
36
Naufraga balearica Constance et Cannon
menor número de flores abiertas en cada instante. Al tener ambos pedúnculos florales
similar número de botones y misma duración de ciclo floral, se deduce que las flores del
segundo pedúnculo están abiertas menos tiempo. Los tiempos de apertura floral son un
promedio de 1,92 ± 0,13 (n = 16) días para la primera inflorescencia y de 1,57 ± 0,12 (n
=16) días para la segunda.
4.2.3 Discusión y Conclusiones
Con la llegada de las primeras lluvias otoñales, N. balearica inicia su
crecimiento y desarrollo con el brote de nuevas hojas. Al inicio del período de floración
(marzo), las rosetas de hojas dedican todo su esfuerzo energético al crecimiento de
inflorescencias y estolones, disminuyendo el desarrollo de hojas nuevas hasta el año
siguiente.
4.2.3.1 Reproducción asexual
A mediados del mes de marzo las plantas comienzan a desarrollar dos tipos de
estolones: unos aéreos y otros subterráneos o subsuperficiales. El crecimiento de los
estolones puede darse desde el primer año de vida de la planta, aunque en condiciones
naturales se ha observado que individuos jóvenes de pocas hojas no producen estolones
hasta que no alcanzan un tamaño adecuado, normalmente en años sucesivos. El número
de estolones está positivamente correlacionado con el número de hojas, de manera que
cuantas más hojas tenga un individuo, mayor cantidad de estolones forma. Existen
grandes diferencias en el número de hojas entre individuos de la misma generación; de
ahí que el número de estolones por individuo dependa del vigor y tamaño de la planta, y
no de la edad del individuo.
Los estolones superficiales inician y finalizan su desarrollo antes que los
estolones subterráneos, que son más tardíos que los superficiales. La formación de
estolones es un proceso que dura un mes aproximadamente. Cuando los primeros
estolones llegan a su máximo desarrollo, comienza la formación de una roseta de hojas
en el ápice de cada estolón.
La secuencia seguida por los estolones en la formación de nuevos individuos es
la siguiente:
1. Llegados los estolones al punto máximo de crecimiento y desde el ápice del mismo
comienza a brotar la primera hoja de la roseta.
2. Una vez formada la primera hoja, comienza el desarrollo del primer pedúnculo floral.
Junto al pedúnculo floral tiene lugar y de manera simultánea el crecimiento de la
segunda hoja de la roseta. Este crecimiento sincrónico de las inflorescencias junto a una
hoja es una pauta común en el desarrollo de todas las inflorescencias del estolón
(crecimiento simultáneo del pedúnculo floral y hoja basal) (Foto12). [En las
inflorescencias centrales de la planta madre no se ha podido observar este hecho,
37
Naufraga balearica Constance et Cannon
aunque lo más probable es que este crecimiento simultaneo de la inflorescencia con hoja
también se de].
Foto 12. Formación de la primera inflorescencia del estolón tras la formación de la
primera hoja (ya desarrollada). El pedúnculo floral crece siempre acompañado de una
hoja.
3. Crecimiento secuencial de nuevas inflorescencias del estolón (siempre acompañadas
con el desarrollo simultáneo de una hoja). Durante el desarrollo y floración de los
botones florales de la primera inflorescencia se inicia, desde el eje central de la roseta,
el crecimiento de la siguiente inflorescencia cuyas umbelas empiezan a abrirse cuando
las umbelas del primer pedúnculo ya han fructificado. La floración de la segunda
umbela transcurre durante la maduración de los frutos de la primera. Existe un período
de solapamiento entre el final de la floración del primer pedúnculo floral y el inicio del
segundo pedúnculo floral. Es un solapamiento de aproximadamente ocho días dónde
solo coinciden al mismo tiempo unas pocas flores abiertas de ambos pedúnculos.
Para estudios posteriores sería interesante continuar con el seguimiento
constante de todas las inflorescencias del estolón y evaluar la sincronía floral, trabajo
que no se ha podido afrontar por la invasión de pulgones.
4. Desde el mes de abril hasta el mes de julio tiene lugar la floración y fructificación;
esta especie dedica cuatro meses al aumento del pool genético y a la perpetuación de la
especie. (ver apartado 4.2.3.2 Reproducción sexual)
5. Finalizada la floración y fructificación, algunas de las rosetas son capaces de enraizar
e independizarse de la planta madre. Las rosetas que no consiguen fijarse al sustrato
mueren, por la imposibilidad de captar nutrientes del suelo, cuando los estolones de la
planta madre se secan y se desprenden. Las nuevas rosetas que han enraizado consiguen
38
Naufraga balearica Constance et Cannon
sobrevivir y crecer para en años consecutivos reproducirse y dar lugar a nuevos
individuos. Se ha observado que algunas plantas madre al finalizar el ciclo reproductivo
mueren dejando su descendencia clonal alrededor de la misma. (Foto 10).
Una peculiaridad en el comportamiento de N. balearica, observada tanto en
cultivo como en su medio natural, es la muerte súbita e inexplicable de plantas. En
condiciones de cultivo, bandejas llenas de individuos quedaron vacías tras la muerte
repentina de la mayoría de individuos después de su floración; durante dos años
consecutivos a este suceso, tuvo lugar una germinación masiva y el crecimiento de
nuevas plantas procedentes de semillas de la primera generación que florecieron y se
reprodujeron cubriendo nuevamente las bandejas del cultivo.
4.2.3.2 Reproducción sexual
Las plantas de pequeño tamaño (normalmente de primera generación) no
producen estolones y tampoco florecen. Las plantas que forman estolones, producen
también del eje central de la planta madre de 2 a 4 pedúnculos florales que crecen
progresivamente al mismo tiempo en que se van desarrollando los estolones. Formados
los estolones, éstos también formarán pedúnculos florales, de manera que un individuo
forma dos tipos de inflorescencias: las centrales (que salen de la planta madre) y las del
estolón (que brotan de los estolones formados por la planta madre). Ambas son
morfológicamente iguales (longitud y número de flores) y presentan el mismo
comportamiento floral (secuencia en la apertura de las flores y formación de frutos),
salvo que la floración de las inflorescencias del estolón no se inicia hasta que las
centrales están en los últimos estadíos de la fructificación.
La floración comienza a principios de abril y se extiende hasta julio. Las
umbelas tardan un máximo de 8-9 días en completar su ciclo de floración (hasta la
formación de los frutos verdes). Las flores permanecen receptivas durante 1-2 días hasta
la fecundación de las mismas. En condiciones de cultivo se han observado diferencias
en el tiempo de apertura entre las flores de la primera inflorescencia y la segunda. Esta
diferencia de tiempos puede ser atribuida al número de polinizadores presentes en las
bandejas de cultivo o bien, a la aparición de pulgones entre las flores. Al comienzo de la
floración el número de polinizadores es bajo; si bien, a lo largo del ciclo el número de
flores de la muestra es mayor y por tanto la atracción hacia los polinizadores también
aumenta. Esta conclusión es preliminar y necesitan de estudios más precisos para la
total confirmación.
Los resultados de fructificación en cultivo dan valores muy elevados de semillas
inviables (62%). Sin embargo, la fructificación en el medio natural es muy abundante
debido al elevado número de umbelas por individuo, aunque ésta es poco eficaz en la
conservación, expansión y continuidad de la especie debido a los niveles tan bajos de
supervivencia de los nuevos reclutas.
Con un número tan elevado de flores, es de esperar que la fructificación y
reclutamiento de nuevos individuos sea también elevado. Con las observaciones de
campo de varios años y la reducida expansión del taxon en el medio natural nos hizo
pensar en una primera hipótesis relacionada con la baja viabilidad de los frutos o bien
con una elevada depredación de los mismos. Tras los datos obtenidos de viabilidad de
39
Naufraga balearica Constance et Cannon
semillas y la escasa presencia de depredadores de éstas nos preguntamos: ¿Porqué
siendo el número de frutos/individuo y la viabilidad de las semillas relativamente
elevada, N. balearica está en peligro de extinción?. La respuesta la encontramos en los
resultados obtenidos de germinación en el medio natural que revelaron una muy baja
supervivencia de los nuevos reclutas; con tan solo un 5,56% de supervivencia en
individuos germinados hace tres años (de 1999 a 2002) y un 21,31% de supervivencia
en individuos germinados hace dos años (de 2000 a 2002).
40
Naufraga balearica Constance et Cannon
4.3 Polinización
4.3.1 Material y Métodos
Se estudiaron los insectos que visitan las flores de N. balearica y que podían
tener una función como vectores tanto “in situ” en el medio natural como en
condiciones de cultivo. En la primavera/verano de 2001 se realizó un seguimiento sobre
una muestra de 12 parcelas en la localidad del Cap de Catalunya desde las 8 hs. hasta las
16 h s., y en 8 parcelas en la localidad de Ses Coves Blanques desde las 6h s. hasta las 8
h s. Las parcelas de 16 cm2, en algún caso se amplió el área para incorporar un número
suficiente de flores abiertas, abarcaban los diferentes microambientes presentes en cada
población: zonas pedregosas en zonas con sombra, taludes terrosos, pastizales soleados,
etc.
Los censos se realizaron durante períodos de 10 minutos a las 8h, 10h 12h, 14h y
16h solares, contabilizándose el número de flores que eran visitadas por cada especie de
insecto (que básicamente se trataba de diferentes especies de hormigas), su tiempo de
permanencia sobre las flores y el número total de flores presentes en cada parcela. En
los casos en que había varias hormigas visitando las flores en el mismo momento se
midieron los tiempos de permanencia una vez finalizados los 10 minutos de censo. En
total se hizo un seguimiento de 205 flores en Cap de Catalunya y de 104 en Ses Coves
Blanques y se midieron 219 tiempos de permanencia de Plagiolepis pygmaea Latreille y
51 tiempos de Lasius Níger Foerster; las dos únicas especies de hormigas encontradas
en ambas localidades
Se calculó el número total de flores visitadas sumando las visitas realizadas en el
total de parcelas; el cociente entre esta suma y el número total de flores observadas nos
permitió estimar el promedio de visitas que recibe cada flor durante los diez minutos del
censo. Lo mismo se hizo para los tiempos de permanencia. Estos datos se extrapolaron
a un periodo de dos horas, una anterior y otra posterior del periodo de 10 minutos
observado, para poder tener una estima del número de flores visitadas y los tiempos de
permanencia a lo largo de un día completo. Para la franja de las 6 h solares únicamente
se han tenido en cuenta los datos de Ses Coves Blanques, para las 8 h s se han
considerado los datos de las dos localidades. Para el resto de horas se utilizaron
únicamente los datos de Cap de Catalunya.
El momento escogido para hacer estas observaciones fue desde el inicio de la
antesis floral.
41
Naufraga balearica Constance et Cannon
4.3.2 Resultados
N. balearica es polinizada por diferentes especies de hormigas, tanto en el medio
natural como en condiciones de cultivo. Se observó la actividad sobre las flores de dos
especies diferentes de hormigas en su hábitat natural (Plagiolepis mygmaea y Lasius
niger). Se constató la presencia de polen de N. balearica sobre los cuerpos de ambos
formícidos mientras visitaban las flores por lo que es indudable su actividad como
vectores de polinización.
No se observaron otros insectos con una actividad manifiesta sobre las flores que
pudieran contribuir al intercambio de polen. En cultivo se produjo, durante dos años
consecutivos, la presencia masiva de áfidos, sobre las inflorescencias. Es una plaga de
rápida proliferación y de abundante población en una misma planta. Los áfidos
succionan la savia de las hojas, causando amarillamiento y marchitez de las mismas.
Cuando hay alta población de estos pulgones en la etapa de floración, no hay una
adecuada polinización y las plantas muy infestadas detienen su desarrollo y disminuyen
sus rendimientos. La escasa movilidad de estos animales y su efecto perturbador sobre
las flores hacen muy poco probable que puedan actuar como posibles polinizadores.
4.3.2.1 Comportamiento de los polizadores.
Plagiolepis pygmaea visita de forma regular las flores en busca de néctar, pasa
de una flor a otra en una misma umbela y circula también de unas umbelas a otras. En
ocasiones puede realizar varias vistas sucesivas a la misma flor con breves
interrupciones entre ellas. El tiempo medio de permanencia sobre las flores es de (1)
7,2’’± 0,4 (35) (n= 184) en la estación de Cap de Catalunya (Formentor) y en la
localidad de Ses Coves Blanques (Cala San Vicente) se anotaron valores similares de
(2) 6,9’’± 0,9 (29) (n =28). Se contabilizaron algunas visitas de más de 15’’ (máximo de
35’’), en estos casos se trata de los tiempos acumulados de varias visitas sucesivas a la
misma flor. A lo largo del día no se observaron diferencias notables en el tiempo de
permanencia, salvo a las 12 h cuando el valor medio (2) 12,1’’± 2,0 (35) (n =21) es
significativamente superior a los medidos en otros momentos del día (Tabla 8).
Hora Solar
n
8h
10h
12h
14h
16
16
44
21
36
35
t’’ P. pygmaea
n
t’’ L. niger
t’’ medios totales
P. pygmaea
6,93 ± 0,92*
7,14 ± 0,92**
7,44 ± 1,03
5,71 ± 0,56
15
3,07 ± 0,51
12,10 ± 1,98
2
6,50 ± 1,50
6,78 ± 0,63
10
6,70 ± 1,01
6,19 ± 0,63
24
4,17 ± 0,49
7,64 ± 0,97
5,11 ± 0,88
Tabla 8. Tiempos de permanencia de Plagiolepis pygmaea y Lasius niger sobre las
flores de N. balearica. (*: Ses Coves Blanques; **: Cap de Catalunya). (Media ± ES).
42
Naufraga balearica Constance et Cannon
Lasius niger tiene un comportamiento más dinámico que Plagiolepys pygmaea pero
visita las flores de N. balearica de forma menos regular; pese a que manifiesta una gran
actividad circulando entre las hojas de esta planta con frecuencia no llega a visitar las
flores. Sobre 51 observaciones de visitas a flores se ha medido un tiempo medio de
permanencia de 5,11’’, inferior al de Plagyolepis pygmaea (7,64’’) pero suficiente para
cumplir con un papel como polinizador; el tiempo máximo de permanencia ha sido de
14’’a las 14h. Las 12 y 14h han sido los momento en que se han observado tiempos de
permanencia más prolongados (media de 6,6’’ en comparación con una media de 3,05’’
a las 10h de la mañana).
También se ha observado una cierta segregación entre los territorios de ambas
especies de hormigas. Las distancias de separación entre las doce parcelas analizadas es
inferior a 50 m sin embargo en solo cuatro de estas parcelas se ha observado la
presencia de ambas hormigas sobre las flores en algún momento del día, pero incluso en
éstas se pudo apreciar una marcada predominancia de una de las dos especies (Tabla 9).
Esta separación puede deberse a una segregación espacial o ecológica de los territorios
de ambas especies o a una separación etológica entre ellas.
Parcela
Nº de Flores
Flores visitadas por Flores visitadas por Total Flores
Plagiolepis pygmaea
Lasius niger
visitadas
1
23
40
0
40
2
17
43
0
43
3
22
4
89
7
4
13
0
58
58
5
10
35
1
36
6
21
41
0
41
7
11
0
0
0
8
8
31
19
50
9
22
52
3
55
10
19
159
0
120
11
26
185
0
185
12
13
62
0
62
Tabla 9. Total de flores visitadas durante 10h (de las 6hs. hasta 16hs.) por ambas
hormigas y para cada parcela que contenía un número determinado de flores.
En la localidad de Ses Coves Blanques, L. niger visita regularmente las flores de
N. balearica; durante dos horas de observación esta hormiga visitó un mayor número de
veces las flores de N. balearica que P. pygmaea, que aparentemente es menos
abundante en esta localidad.
En condiciones de cultivo se ha observado que las hormigas también visitan las
flores de N. balearica en busca de néctar, actuando con toda probabilidad como vector
de polinización.
No se ha observado que otras especies de hormigas actúen también como
polinizadores.
43
Naufraga balearica Constance et Cannon
4.3.2.2 La actividad circadiaria y esfuerzos de polinización de las hormigas
Plagiolepis pygmaea presenta un ritmo circadiario en su actividad de visitas en
las flores. En las primeras horas del día (6 hora s.), presenta una actividad casi nula que
se incrementa notablemente sobre las 8 hora s. de la mañana y presenta un máximo de
actividad a las 10 hora s. En las horas centrales del día disminuye su actividad sobre las
flores, manteniéndose de esta manera hasta el comienzo de la tarde (14 h s.) para
disminuir claramente durante la tarde (16 hs) (Fig. 8).
Lasius niger presenta un comportamiento más uniforme a lo largo del día. Los
valores a primera hora de la mañana (8h s.) son claramente similares a los que
manifiesta a lo largo del resto del día, sin embargo estos datos no son concluyentes
porque en esta franja horaria únicamente se dispone de los datos de un grupo de
parcelas que se caracterizó por la baja presencia de esta especie a lo largo de todo el día.
Durante el resto del día la actividad de esta hormiga se mantuvo más o menos constante.
Nº de visitas diarias de ambas especies
250
200
Visitas P.
Pygmaea
Visistas L.
niger
150
100
50
0
6 h*
8h
10 h
12 h
14 h
16 h
Fig. 8. Actividad circadiaria de P. pygmaea y L. niger. (* Ses Coves Blanques)
Extrapolando las visitas recibidas durante diez minutos a una horquilla de
tiempo que abarca una hora antes y una hora después del momento de medida se pudo
tener una idea aproximada del número de visitas que puede recibir cada flor durante dos
horas y sumando los valores del total del periodo de observación se puede tener una
estima del número probable de visitas que recibe una flor a lo largo el día (Tabla 10). El
valor mínimo observado es de 1 visitas en el periodo entre las 5 y las 7 h.s. El valor
máximo es de 15 visitas a las 10 h.s. En total se puede estimar que a lo largo del día una
flor de N. balearica de la localidad de Cap de Catalunya (Formentor) puede recibir
alrededor de 44,5 visitas de una hormiga independientemente de qué especie se trate.
Sin embargo la dispersión de los datos es bastante importante en el conjunto de las
parcelas estudiadas. Así se ha registrado desde un mínimo de 0 visitas a lo largo de todo
el día en una parcela con 11 flores situada sobre un pequeño talud vertical con sombra
durante todo el día, y donde las hormigas circulaban por debajo de las umbelas (situadas
sobre largos pedúnculos); hasta un máximo de 85 visitas diarias en una parcela con 26
flores situada en una zona iluminada y relativamente horizontal con las umbelas
próximas al nivel del suelo.
44
Naufraga balearica Constance et Cannon
Hora solar
Número total de visitas de cada flor
durante 10 minutos para cada hora
0,09
0,31
1,26
0,72
0,82
0,50
Número total de visitas
estimado durante dos horas
1,04
3,74
15,16
8,66
9,89
5,97
44,47
6h
8h
10h
12h
14h
16h
Total visitas
diarias
Tabla 10. Número de visitas que recibe cada flor durante 10’/h o bien cada dos horas
por cualquiera de las dos hormigas polinizadoras.
En todos los casos el número de visitas total ha de ser necesariamente superior
pues hay que añadir la actividad producida con posterioridad a las 16 hs.
4.3.3 Discusión y Conclusiones
N. balearica es polinizada en el medio natural y en condiciones de cultivo por
diferentes tipos de hormigas que visitan las flores en busca de néctar. En ambas
poblaciones únicamente se ha observado la actividad polinizadora de dos hormigas:
Plagiolepis pygmaea y Lasius niger. Esta función de transferencia de polen por parte de
las hormigas se ha constatado por la presencia de polen en la parte frontal de la cabeza
de las mismas y por su continua actividad y circulación entre y sobre las flores. En
condiciones de cultivo, también se ha observado la presencia de hormigas sobre las
flores y además la aparición de áfidos (pulgones) que tuvieron un efecto perturbador en
el correcto desarrollo de la planta. Se les descarta la posibilidad de tener una cierta
actividad polinizadora ya que causaron el amarillamiento y marchitez de las hojas e
inflorescencias de la especie.
Una flor de N. balearica tiene un valor medio diario de 44,47 visitas,
independientemente del tipo de hormiga que actúe como vector. Este número de visitas
diarias por flor presenta una dispersión espacial bastante marcada; en algunas parcelas
situadas en zonas de sombra, de elevada pendiente y con umbelas de largos pedúnculos
florales el número de visitas es cero (en parcela de 11flores), y en las parcelas soleadas
de zonas más horizontales se ha contabilizado un máximo de 85 visitas en una parcela
con 26 flores donde las umbelas están a la altura del sistema foliar por donde
mayormente circulan las hormigas.
Analizando el comportamiento de cada especie, P. pygmaea presenta un ritmo
circadiario con un máximo de actividad a las 10h.s. Desde las 6h.s ya se observa la
actividad de esta hormiga con el mayor tiempo de permanencia a las 14h.s. (7,2’’ y
6,9’’). Es más abundante en la localidad del Cap de Catalunya. L. niger tiene una
actividad más dinámica pero menos regular que P. pygmaea. Se mueve rápidamente
entre las hojas de N. balearica pero con menos frecuencia visita las flores. Su tiempo
medio de permanencia es de 5,11’’ y tiene un máximo entre las 12 y las 14h.s. Su
comportamiento es más uniforme y su ritmo de actividad es muy similar a lo largo de
todo el día sin un máximo bien definido. En la localidad de Cap de Catalunya la
45
Naufraga balearica Constance et Cannon
encontramos en menos parcelas que a P.pygmaea que se encuentra mayormente en
todas ellas; en ses Coves Blanques parece ser más abundante.
Entre ambas hormigas se ha observado una cierta segregación de territorios, en parcelas
donde abunda una de las dos especies, normalmente la otra hormiga es muy poco
abundante.
46
Naufraga balearica Constance et Cannon
5. Efecto del pisoteo de herbívoros sobre las poblaciones de Naufraga
balearica.
5.1 Introducción
Nos planteamos la hipótesis de la herbivoría como una de las posibles causas en
la alteración y degradación de las poblaciones de N. balearica. La cabra silvestre
(Capra hircus L.) es un mamífero introducido muy abundante y cuyas poblaciones han
experimentado un aumento en los últimos años en la sierra de Tramuntana. El tránsito y
pastoreo de este mamífero de grandes dimensiones podría provocar un impacto negativo
en el desarrollo, establecimiento y estabilidad de las poblaciones de N. balearica.
Debido al carácter cespitoso y grácil de la planta, hace que ésta sea muy vulnerable a las
modificaciones y alteraciones del medio natural como consecuencia de procesos
bióticos (pisoteo herbívoros, competencia entre especies...) y también abióticos (déficit
hídrico, erosión del suelo). Dado que los procesos de sucesión van ligados a una
perturbación del medio, la presencia de herbívoros en el hábitat de N. balearica nos hizo
pensar que la alteración del medio podría ser un problema para la supervivencia de la
especie.
Estudios relacionados con la herbivoría (pastoreo intensivo) establecen que ésta
es la principal causa en el aumento de la heterogeneidad del medio, la degradación de
los hábitats y el dominio de las especies dominantes (Ellenberg, 1996; Wang et al.,
2002; Blomqvist et al., 2003), con consecuencias perjudiciales sobre la biodiversidad
del lugar. Por otro lado, también se ha demostrado que un pastoreo moderado, no
intensivo, está vinculado con el aumento de la diversidad de especies (Grime, 1979;
McIntyre & Lavorel, 1994; Wang et al., 2002) e incluso con la conservación de especies
protegidas (Miller et al., 1999). Según Markus & Sonja (2002) las especies de montaña
poco abundantes sobreviven con dificultad bajo condiciones de pastoreo, mientras que
las especies más generalistas y dominantes responden con un mayor número de
individuos, mediada posiblemente por la reproducción asexual.
Debido a la reducida área de dispersión de la especie y a su calificación como
especie vulnerable por la IUCN (Sáez & Rosselló, 2001), consideramos que es
imprescindible el estudio de la posible influencia de los herbívoros sobre las
poblaciones de N. balearica. El riesgo de extinción de la especie es elevado debido a la
existencia de tan solo dos poblaciones naturales y a la aparente recesión observada
desde el descubrimiento de la misma. Esta baja expectativa de vida, está soportada en la
literatura por la idea fundamental de “minimum viable populations concept” (Shaffer,
1981; Soulé, 1987) que indica que las poblaciones de pequeño tamaño tienen mayor
probabilidad de extinguirse que las poblaciones de mayor tamaño (Endels et al., 2002).
Otro aspecto importante en la estabilidad de los ecosistemas, son las perturbaciones
ambientales provocadas por los episodios periódicos de sequía; que pueden eliminar de
la comunidad a aquellas especies incapaces de resistir un determinado umbral de
escasez de agua, favoreciendo por tanto a las especies más resistentes que se mantienen
y expanden colonizando nuevos espacios (Pugnaire et al., 2001).
Al cerrar las parcelas de N. balearica al paso de herbívoros, se observó que la
presencia de dos taxones que conviven con ella (Bellium bellidioides L. y Erodium
47
Naufraga balearica Constance et Cannon
reichardii (Murria) DC.) también podría determinar el crecimiento y desarrollo de la
especie. Estas tres especies herbáceas tienen una gran demanda de agua y un sistema
radical muy superficial que favorece la competencia hídrica entre ellas. Las relaciones
de competencia (espacio, nutrientes y disponibilidades de agua) entre estos tres taxones
de similar forma vital y los períodos de estrés hídrico podrían determinar la
supervivencia de N. balearica. La competencia tiene efectos significativos en los
patrones de distribución de las plantas, en su abundancia relativa y en la diversidad, con
importantes efectos sobre la estructura de la comunidad (Goldberg & Barton 1992).
En esta memoria se evalúa el papel del pisoteo de los herbívoros sobre la
evolución y dinámica de crecimiento de N. balearica así como también la relación
existente entre sus dos especies competidoras más cercanas (B. bellidioides y E.
reichardii). Las preguntas planteadas son: (1) ¿la actividad de los herbívoros altera el
medio natural de N. balearica provocando algún cambio en el crecimiento, regresión o
estacionalidad de las poblaciones?, (2) ¿tienen alguna repercusión los períodos
prolongados de sequía sobre las poblaciones de N. balearica? y (3) ¿puede ser
desplazada N. balearica por las dos especies que principalmente coexisten con ella?
5.2 Metodología
5.2.1 Área de estudio. Parcelas permanentes
En la localidad del Cap de Catalunya (Formentor) se seleccionaron quince
parcelas permanentes de 25 cm2, unas sin ningún tipo de protección frente a la actividad
de los vertebrados herbívoros (n =7) y otras protegidas con una red metálica (luz de 0,5
cm) que las protegía de la perturbación de estos animales (n =8). De cada una de las
parcelas se midió la cobertura vegetal (frecuencia) de N. balearica, Bellium bellidioides
y Erodium reichardii, especies que comparten el mismo hábitat y que “a priori” podrían
actuar como posibles especies competidoras por tener formas vitales semejantes.
Durante cuatro años (1999-2002) y con una periodicidad trimestral, se analizaron y
compararon las diferencias de cobertura entre ambos tratamientos (parcelas expuestas
vs. parcelas no expuestas a herbívoros) para cada una de las tres especies. Al ser las
poblaciones muy pequeñas y tratarse de una especie amenazada, se actuó con gran
precaución en la elección del número y tamaño de las parcelas, para alterar lo mínimo
posible el desarrollo normal de la especie, el cual podía ser afectado por la colocación
de las mallas permanentes y la circulación de personas.
5.2.2 Medida de la Frecuencia (= Cobertura)
Para evaluar el crecimiento o retroceso temporal y espacial de las tres especies a
estudiar, se realizaron reproducciones gráficas (fotografías) de cada una de las parcelas
con la previa colocación de una rejilla de aluminio que dividía cada parcela en 100
subcuadrículas. Una vez en el laboratorio se les otorgó un valor cuantitativo de
frecuencia o cobertura a cada una de estas subcuadrículas (software Adobe Photoshop
4.0). El criterio seguido fue el siguiente: valores de 1: Cobertura del 1 al 25%; 2: del 26
al 50%; 3: del 51 al 75%; 4: del 76 al 99%; 5: 100% y 0: 0% de cobertura. Como
48
Naufraga balearica Constance et Cannon
resultado final se obtuvieron 15 matrices de datos para cada trimestre (60 matrices
anuales/taxon) y durante cuatro años. Se trabajó, por lo tanto, con un total de 180
matrices de 100 valores de cobertura (Fig. 9). La suma de los valores de cobertura de las
subcuadrículas de una parcela se utilizó como un valor frecuencia para cada especie y
en cada cuadrícula. Además, la suma de los valores de las matrices de las quince
parcelas, y para cada especie, se ha utilizado como un valor indicador de la frecuencia
para el conjunto de la población de la localidad estudiada.
Para comparar las parcelas sujetas a los dos tratamiento (expuestas y no
expuestas a herbívoros) se ha realizado un análisis de la varianza (ANOVA) de las
frecuencias anuales de N. balearica. Para analizar los cambios anuales que sufre N.
balearica en las parcelas con o sin E. reichardii y B. bellidioides, se ha aplicado una
prueba T para muestras relacionadas, la cual compara las medias de dos variables de un
solo grupo (software: SPSS).
49
Naufraga balearica Constance et Cannon
a)
b)
c)
=a1 =a2
Fig.9. Secuenciación de la metodología utilizada en
la obtención de los valores de frecuencia. a)
Colocación de las mallas que evitan el paso de
herbívoros y bajo las cuales se situaron las parcelas
no expuestas al pastoreo. b) Colocación de una rejilla
de aluminio de 25 cm2 sobre las parcelas abiertas y
cerradas al pastoreo. Fotografía de las mismas. c)
Valor de cobertura de las tres especies estudiadas (N.
balearica, E. reichardii y B. bellidioides) para cada
subcuadrículas. d) Obtención de las matrices de
números para cada trimestre y durante cuatro años.
d)
Frecuencia o Cobertura = Σ an
50
Naufraga balearica Constance et Cannon
5.3 Resultados
5.3.1 Evolución poblacional de N. balearica en las parcelas expuestas y No expuestas
a herbívoros
Al contrario de lo inicialmente esperado, y durante los cuatro años de estudio, la
cobertura de N. balearica sufrió una disminución importante en las parcelas aisladas al
pisoteo de herbívoros. Esta bajada fue brusca el primer año (1999) y menos acentuada
en los siguientes. Por el contrario, en las parcelas control (no protegidas a la herbivoría),
la cobertura vegetal se mantuvo constante o únicamente sufrió pequeñas variaciones.
En las parcelas cerradas a herbívoros, la cobertura de N. balearica descendió un
52,59% el primer año de estudio, más de la mitad del valor inicial de 1999. Esta bajada
de cobertura fue muy brusca el primer año y menos acentuada en los siguientes (4,76%
en el 2000 y 6,69% en el 2001) (Tabla 11). Por el contrario, en las parcelas control, el
descenso de cobertura en 1999 fue mínimo con un valor del 0,48%, en tanto que los
valores del año 2000 y 2001 tuvieron un incremento de un 2,07% y un descenso de un
21,23% respectivamente (Tabla 11).
Año
% Variación anual de la
% Frecuencia anual
Frecuencia respecto a 1999
Parcelas NO EXPUESTAS a Herbívoros
1999
100
2000
- 52,59
47,41
2001
- 4,76
42,65
2002
- 6,69
35,96
Parcelas EXPUESTAS a Herbívoros
1999
100
2000
- 0,48
99,52
2001
+ 2,07
101.60
2002
- 21,23
80,37
Tabla 11. Variación de la frecuencia de N. balearica en las parcelas expuestas y no
expuestas a herbívoros (datos obtenidos a partir de los valores del mes de febrero de
1999).
La cobertura de N. balearica en las parcelas protegidas representaba, a final de
2002, el 35,96 % de cobertura respecto al valor inicial de 1999. En las parcelas control
(no protegidas) la cobertura final fue del 80,37 %, la cual permaneció estable hasta el
año anterior (2001). Por tanto, después de los cuatro años de estudio, la reducción de la
cobertura resultó ser casi el doble (en un 44,41%) en las parcelas no expuestas a
herbívoros que en las parcelas si expuestas.
Los cambios en el tamaño de las poblaciones de N. balearica reflejan diferencias
interanuales significativas entre ambos tratamientos, observándose un descenso de la
frecuencia en las parcelas no expuestas a herbívoros y una oscilación más estacional en
las parcelas abiertas a herbívoros (de 1999 a 2000: F = 6,48 n = 14 p < 0,026; de 2000 a
2001 F = 7,26 n = 14 p < 0,020 y de 2001 a 2002 F = 9,98 n = 14 p < 0.08) (Fig. 10).
51
Naufraga balearica Constance et Cannon
Frecuencia de N. balearica en parcelas
cerradas a herbívoros
1000
1999
2000
800
2001
2002
600
400
200
0
Febrero
Ma yo
Agosto
Novi embre
Frecuencia d e N . balearica en p arcelas
ab iertas a herb ívo ros
1000
800
600
400
200
0
Fe brero
Ma yo
Agosto
Novie m bre
Fig. 10 Evolución mensual y anual de N. balearica en parcelas expuestas y no expuestas
a la perturbación por herbívoros. Cada barra corresponde a la suma de los valores de
frecuencia de todas las parcelas de cada categoría.
5.3.2 Análisis individual de las parcelas
5.3.2.1 Parcelas No expuestas a herbívoros
La tendencia general de N. balearica en el conjunto de parcelas cerradas a
herbívoros fue una disminución de su cobertura, como se ha explicado en el apartado
anterior, sin embargo hemos observado diferentes comportamientos, en cuanto a la
frecuencia, al analizar individualmente las parcelas que pueden justificar este descenso
de la cobertura vegetal.
Se ha observado que en tres de las parcelas cerradas a herbívoros (Fig.11,
parcela 5 y 13) se produjo, durante la primera primavera, un fuerte descenso en la
cobertura de N. balearica. Por el contrario, en estas parcelas E. reichardii no manifestó
este comportamiento, sino que mantuvo una tendencia estacional siempre estable con
ligeros incrementos de población. Este comportamiento nos hizo pensar que esta especie
podía desarrollarse y crecer independiente de la presencia o no de herbívoros. A su vez,
B. bellidioides incrementó considerablemente su número de individuos tras la bajada de
N. balearica; en este caso la especie parece verse fuertemente favorecida por el
aislamiento de los herbívoros.
52
Naufraga balearica Constance et Cannon
Otro comportamiento más constante (sin cambios anuales relevantes) o bien con
ligeros descensos progresivos en la cobertura de N. balearica es el observado en otras
tres parcelas excluidas al pisoteo de herbívoros (Fig.11 parcela 9 y 10).
N. balearica
E. reichardii
B. bellidioides
Parcela 5(Cerrada a Herbívoros)
300
300
250
N. b alearica
Parcela 10(Cerrada a Herbívoros)
B. b ellidioides
450
300
400
250
350
200
300
Frecuencia
350
150
100
50
Feb.02
Nov.01
Ag.01
My.01
Feb.01
Ag.00
Nov.00
My.00
Feb.00
Oct.98
Ag.02
My.02
Feb.02
Ag.01
Nov.01
My.01
Feb.01
Ag.00
Nov.00
My.00
Feb.00
Ag.99
Nov.99
My.99
0
Feb.99
50
0
Ag.99
100
50
Parcela 9 (Cerrada aHerbívoros)
N. balearica
E. reichardii
250
200
150
100
Parcela 1 (Cerrada a Herbívoros)
50
My. 02
feb-02
Nov.01
Ag.01
My.01
Feb.01
Nov.00
Ag.00
My.00
Feb.00
Nov.99
Ag.99
My.99
Feb.99
Nov.98
0
0
Oct.98
250
My.99
Nov.99
My.00
Nov.00
My.01
Nov.01
Parcela 2 (Cerrada a herbívoros)
N. balearica
E. reichardii
My.02
N. balearica
250
200
Frecuencia
200
150
100
150
100
50
50
Fig. 11. Análisis individual de diferentes parcelas de N. balearica No expuestas al
pisoteo de herbívoros.
En estos casos, las especies acompañantes se comportaron de igual manera que
en el caso anterior (B. bellidioides sufrió subidas importantes en la frecuencia de
individuos y E. reichardii respondió con una evolución más estable pero
progresivamente ascendente), sin embargo, N. balearica no sufrió un descenso brusco
inicial en el número de individuos sino que se produjo una bajada de densidad de
manera más suave y paulatina a lo largo de los cuatro años de estudio. Estas diferencias
en el comportamiento de N. balearica pueden atribuirse a que en estas parcelas su
53
Nov.02
My.02
Nov.01
My.01
Nov.00
My.00
Nov.99
Nov.02
My.02
Nov.01
My.01
Nov.00
My.00
Nov.99
My.99
Nov.98
My.99
0
0
Nov.98
Frecuencia
150
Nov.99
100
200
My.99
150
Feb.99
Frecuencia
200
Nov.98
Frecuencia
250
Frecuencia
N. balearica
E. reichardii
B. bellidioides
Parcela 13(Cerrada a Herbívoros)
Naufraga balearica Constance et Cannon
densidad inicial era menor que en el caso anterior, con lo que la disminución de
cobertura es menos notoria. Los bajos niveles de N. balearica y las tendencias
ascendentes de B. bellidioides y E. reichardii nos hizo pensar en una futura desaparición
progresiva de N. balearica reemplazada por estas especies competidoras.
Por último, dos de las ocho parcelas restantes colapsaron en noviembre de 2002,
último trimestre del estudio. En ellas desde 1999 la cobertura de N. balearica fue
descendiendo gradualmente hasta su repentina desaparición en el año 2002. Este
proceso se produjo como consecuencia de un rápido y denso crecimiento de Dactylis
glomerata (gramínea habitualmente pastada por las cabras), que cubrió completamente
los individuos de N. balearica que aún vivían en ellas, provocando su muerte, así como
también la de sus dos especies competidoras (Fig.11, parcela 1 y 2).
5.3.2.2 Parcelas expuestas a herbívoros (parcelas control)
Un patrón común observado en las parcelas de N. balearica abiertas a herbívoros
y que lo diferencia de las parcelas cerradas es la ausencia de colapsos y bajadas bruscas
en la abundancia de la especie. Todas las parcelas o bien se mantuvieron estables
durante los cuatro años de estudio o bien sufrieron suaves descensos en el número de
individuos que puede explicarse por la variabilidad propia de la especie en función de
las condiciones ambientales (Fig.12 parcelas 4,7,12 y 14).
El comportamiento de E. reichardii fue muy similar al encontrado
parcelas cerradas a herbívoros, presentó un ciclo interanual regular con
oscilaciones estacionales. En las parcelas con B. bellidioides se observaron
incrementos de esta especie que aparentemente no afectaron al desarrollo
balearica.
en las
fuertes
fuertes
de N.
La parcela 11 de N. balearica fue un caso particular de comportamiento, que
rompió la tendencia general seguida por las parcelas abiertas a herbívoros, debido a un
particular evento climático extremo que provocó modificaciones drásticas sobre los
valores de cobertura de las especies presentes en la parcela (Fig.12 parcela 11). En esta
parcela el crecimiento de N. balearica fue muy positivo a lo largo de los años de estudio
hasta noviembre de 2001 cuando fue truncado por una intensa granizada que destrozó
parte de la población. Este momento supuso un punto de inflexión que provocó un
cambio brusco en la tendencia de ambas especies: N. balearica disminuyó
drásticamente y E. reichardii aumentó hasta prácticamente cubrir el total de la parcela
de estudio. Con el deshielo E. reichardii, favorecido por su capacidad de proliferación,
ocupó los espacios vacíos y creció colonizando gran parte de la parcela, disminuyendo
los espacios susceptibles a ser recolonizados por N. balearica. Este caso particular
muestra la sensibilidad de esta especie amenazada a eventos puntuales, que pueden
resultar catastróficos debido a su menor capacidad de respuesta respecto a las especies
con las que compite.
54
Naufraga balearica Constance et Cannon
Parcela 4 (Abierta a Herbívoros)
250
200
200
Frecuencia
100
50
100
50
N. balearica
E. reichardii
B. bellidioides
Parcela 14 (Abierta a Herbívoros)
160
300
140
250
120
80
60
N. balearica
E. reichardii
250
200
150
100
50
Nov.02
My.02
Nov.01
My.01
Nov.00
My.00
Nov.99
My.99
Nov.98
0
Fig. 12. Análisis individual de diferentes parcelas de N. balearica expuestas al pisoteo
de herbívoros.
Otro comportamiento interesante en la evolución de N. balearica fue el
observado en las parcelas 3 y 8 situadas en el borde de un camino transitado por
herbívoros. La existencia de caminos permanentes (Fig. 13, parcela 8) o la apertura de
nuevos caminos (Fig. 13, parcela 3) produce un aumento del pisoteo así como una
mayor erosión del suelo por la circulación del agua de lluvia que provocó la
inestabilidad y pérdida del suelo. En ambas parcelas N. balearica no soportó las
perturbaciones intensivas del medio lo que causó una reducción importante de su
cobertura. Por el contrario, E. reichardii en la parcela 8 no se vió alterada por el hecho
de encontrarse en una zona de paso; parece ser una especie mucho más resistente. B.
bellidioides tuvo un comportamiento similar al de N. balearica con un descenso brusco
en sus niveles de cobertura.
55
Nov.02
My.02
Nov.01
My.01
Nov.02
My.02
Nov.01
My.01
Nov.00
My.00
Nov.99
My.99
0
Nov.98
20
0
Nov.00
40
50
My.00
100
100
Nov.99
150
My.99
Frecuencia
200
Parcela 11 (Abierta a Herbívoros)
Frecuencia
Nov.02
My.02
Nov.01
My.01
Nov.00
My.00
Nov.99
Nov.98
N. balearica
E. reichardii
B. bellidioides
Parcela 12 (Abierta a Herbívoros)
My.99
0
Nov.02
My.02
Nov.01
My.01
Nov.00
My.00
Nov.99
My.99
Nov.98
0
Frecuencia
150
Nov.98
Frecuencia
250
150
N. balearica
E. reichardii
B. bellidioides
Parcela 7 (Abierta a Herbívoros)
N. balearica
Naufraga balearica Constance et Cannon
250
150
Fig. 13. Análisis individual de diferentes parcelas de N. balearica expuestas al pisoteo
de herbívoros.
5.3.3 Relación de Naufraga balearica con Erodium reichardii y Bellium bellidioides
Como hemos indicado parece ser que existe una relación directa entre N.
balearica y sus dos taxones competidores más cercanos, B. bellidioides y E. reichardii.
En este apartado se evalúan los cambios de cobertura a lo largo del tiempo en las
parcelas donde N. balearica está sola o en compañía de estas dos especies
competidoras.
En la Tabla 12 se pueden observar los cambios de cobertura de N. balearica
sufridos en cuatro situaciones diferentes en función de las especies acompañantes. La
evolución de N. balearica, en las parcelas donde no coexistía con otras especies y
después de cuatro años, tuvo valores de crecimiento en su mayoría positivos (ver
columna 1 de la Tabla 12). Por el contrario, cuando N. balearica coexistía con los otros
dos táxones, su crecimiento respecto a los años anteriores fue mayormente negativo.
N. balearica
N. balearica N.balearica
N. balearica
+
+
+
B. bellidioides E. reichardii B. bellidioides y E. reichardii
+
Feb.01 – Feb99
-∗
+
My.01 – My99
-∗
-∗
+
+
Ag.01 - Ag.99
Nov.01 – Nov99
-∗
-∗
-∗
Feb.02 – Feb99
-∗
-∗
-(∗)
-∗
∗
∗
My.02 – My99
+
+
Ag.02 - Ag.99
-∗
∗
∗
∗
Nov.02 – Nov99
+
+
-∗
Tabla 12. Evolución de las poblaciones de N. balearica entre las fechas indicadas, en
parcelas con y sin las especies competidoras.
∗
: Valores estadísticamente significativos para una prueba T de muestras relacionadas.
+ : Crecimiento positivo de N. balearica entre las fechas indicadas
- : Crecimiento negativo de N. balearica entre las fechas indicadas.
En Noviembre de 2001 un gran temporal de granizo afectó seriamente a las poblaciones
de las tres especies modificando sustancialmente los resultados hasta agosto de 2002.
56
Nov. 02
My.02
My.01
Nov.00
My.00
Nov.02
My.02
Nov.01
My.01
Nov.00
My.00
0
Nov.99
0
My.99
50
Nov.99
100
50
My.99
100
200
Nov.98
Frecuencia
300
200
Nov.98
Frecuencia
250
150
N. balearica
E. reichardii
B. bellidioides
Parcela 8 (Abierta a Herbívoros)
Nov.01
N. balearica
B. bellidioides
Parcela 3 (Abierta a Herbívoros)
Naufraga balearica Constance et Cannon
Centrando nuestra atención en el crecimiento interanual de la población se
observa que desde el año 1999 hasta el año 2001 o 2002 se produjo un declive de N.
balearica en las parcelas donde coexistía con las otras dos especies competidoras y en
las parcelas donde únicamente coexistía con E. reichardii. No está tan claro el papel que
juega la presencia de B. bellidioides, aunque también se produjo un paulatino descenso
en la cobertura de N . balearica.
En las parcelas dónde N. balearica no coexiste con ninguna de sus especies
competidoras se observan valores de crecimiento positivos. El descenso de cobertura
que experimentó esta especie desde noviembre de 1999 a noviembre de 2001 se puede
explicar por las particulares condiciones meteorológicas que padeció en noviembre de
2001 (fuertes granizadas), con un declive en el número de individuos; aspecto que
quedó reflejado en los valores de cobertura de ciertas parcelas. A lo largo del año 2002
y gracias a las buenas condiciones meteorológicas de ese año, de elevadas
precipitaciones, las poblaciones se recuperaron y se observó un aumento de la cobertura
a partir de agosto de 2002.
En la Fig.13 se ha representado la evolución de la cobertura (frecuencia) de las
tres especies integrando los valores de las quince parcelas estudiadas, de forma que la
gráfica muestra el comportamiento global de las poblaciones de las tres especies. En la
misma gráfica se ha representado el valor del índice de sequía. Al incorporar la variable
clima (Índice de sequía7) junto a los valores de cobertura de N. balearica, B.
bellidioides y E. reichardii, hemos observado que, de las tres especies, E. reichardii fue
el taxon más estable y resistente a los cambios climáticos; esta especie siguió pautas
muy constantes en el tiempo con bruscos descensos de cobertura en los meses estivales
y una rápida recuperación en los meses de lluvias.
Bellium bellidioides también presenta un patrón de oscilación estacional. Sin
embargo, los descensos de cobertura a lo largo de los meses estivales no fueron tan
severos como los que experimentó E. reichardii, aunque por el contrario, su
recuperación posterior siguió una pauta positiva si bien con ritmos de crecimiento
mucho más lentos. La tendencia general de esta especie fue siempre positiva.
7
Anomalía (%) Interanual Relativa de Precipitación. Es la diferencia entre la precipitación de cada mes y
la correspondiente precipitación anual normal, todo dividido por la precipitación normal y expresado el
resultado en porcentajes. Instituto nacional de Meteorología (http://www.inm.es/cmt/palm/index.html.).
57
Naufraga balearica Constance et Cannon
N. balearica
E. reichardii
B. bellidioides
Drought Index (% x 10)
2000
1500
500
0
-500
Nov.02
Ag.02
My.02
Feb.02
Nov.01
Ag. 01
My.01
Feb.01
Nov.00
Ag.00
My.00
Feb.00
Nov.99
Ag.99
My.99
-1000
Feb.99
Frecuencia
1000
Fig. 13. Evolución temporal de la frecuencia poblacional de N. balearica, E. reichardii
y B. bellidioides. Comparación con el Índice de Sequía (Anomalía Interanual Relativa
de la Precipitación).
Sin embargo, N. balearica, presentó un comportamiento irregular frente a los
cambios climáticos. Bajo efectos climáticos extremos (granizada, sequías, etc.) las
frecuencias de cobertura experimentaron descensos importantes y difíciles de recuperar;
su tendencia de crecimiento a lo largo de los años de estudio fue siempre negativa. Entre
el año 1999 y 2000 se padeció una sequía muy persistente que llevó a un déficit
pluviométrico que registró valores históricos en las Baleares. La cobertura de N.
balearica obtenida entre estos años bajó con el inicio de la sequía, hecho que nos hizo
asociar la depauperación de las poblaciones a esta condición meteorológica.
Para comprobar el grado de relación existente entre la variable índice de sequía y
el descenso mensual de la cobertura de N. balearica se calculó el coeficiente de
correlación de Pearson con sus niveles de significación. Los resultados obtenidos
demostraron una correlación negativa aceptable entre el índice de sequía y la cobertura
de N. balearica (r = -0,69, P = 0,05, n = 8). La misma operación se realizó para E.
reichardii y B. bellidioides cuyos resultados son respectivamente: r = 0,02, P = 0,96, n
= 8 y r = 0,71, P = 0,05, n = 8. Estas correlaciones apoyan lo expuesto anteriormente: el
desarrollo de E. reichardii no parece estar afectado por la falta de precipitaciones,
mientras que B. bellidioides aprovecha los episodios de estrés hídrico para crecer y
establecerse a expensas de sus especies acompañantes.
Desde finales del año 2001 y principios del 2002 N. balearica sufrió un aumento
considerable de individuos en la población coincidiendo con índices de sequía
negativos. Esta asociación, N. balearica - Índice de sequía, refleja una dependencia de
la especie con las oscilaciones climáticas, principalmente la precipitación
58
Naufraga balearica Constance et Cannon
5.4 Discusión
5.4.1 Análisis de las parcelas expuestas y No expuestas al pisoteo de herbívoros
El análisis de la cobertura de N. balearica revela tendencias diferentes según el
tratamiento: parcelas cerradas y parcelas abiertas a herbívoros. En las parcelas no
expuestas a herbívoros se produce siempre un descenso de N. balearica que puede
incluso, en algunos casos, llegar a desaparecer. Por otro lado, la tendencia de las
parcelas control, expuestas a herbívoros, responde a cambios asociados a la
estacionalidad del clima y a eventos meteorológicos puntuales, por lo que sólo se
producen ligeros cambios positivos y/o negativos de la frecuencia.
Nuestros datos sugieren que la depauperación de las poblaciones de N.
balearica, en las parcelas cerradas a herbívoros, puede estar relacionada con el
crecimiento y proliferación de otras especies de similar forma vital (B. bellidioides y E.
reichardii), estas especies rivalizan por los recursos hídricos y por el espacio. Hemos
observado que ambas especies competidoras aumentan su recubrimiento, colonizando
nuevos espacios o bien asentándose en los ya ocupados por N. balearica,
superponiéndose a ésta y dominando gran parte de la superficie de las parcelas. Por otro
lado, la gramínea Dactylis glomerata es otra especie competidora de mayor tamaño con
un efecto también importante sobre la estabilidad de N. balearica. En las parcelas donde
esta especie estaba presente, la disminución del pastoreo produjo un boom de
crecimiento que provocó el desplazamiento de todas las especies vegetales presentes en
la parcela e inferiores a ella en tamaño.
En todas las situaciones observadas es siempre N. balearica la especie más
vulnerable y más afectada cuando se elimina el pastoreo del medio natural. Con lo que
la exclusión de los herbívoros provoca consecuencias negativas para la conservación de
esta especie amenazada.
Un patrón común observado en las parcelas de N. balearica abiertas a
herbívoros, y que lo diferencia de las parcelas cerradas, es la ausencia de colapsos y
bajadas bruscas en sus poblaciones. En todas las parcelas estudiadas, las poblaciones o
bien se mantenían estables durante los cuatro años de estudio o bien sólo sufrían suaves
descensos en el recubrimiento. Estos resultados son compatibles con la hipótesis de que
la ausencia de herbívoros es el factor ambiental que diferencia ambos comportamientos.
De las especies acompañantes se ha observado que E. reichardii presenta una
oscilación estacional de sus poblaciones muy marcada, pero al mismo tiempo estas
poblaciones son muy estables de un año a otro, con un suave crecimiento al final de los
cuatro años de estudio. Por otro lado, B. bellidioides mantiene también una dirección
ascendente aunque más paulatina. El aumento de cobertura de esta última especie no
afecta de manera notable al desarrollo de N. balearica como lo hace E. reichardii. Sin
embargo, se ha observado que la combinación de estas dos especies juntas provoca
importantes descensos en la cobertura de N. balearica, causando drásticas
consecuencias para la conservación y supervivencia del taxon, especialmente bajo
condiciones de exclusión de herbívoros.
59
Naufraga balearica Constance et Cannon
Las parcelas expuestas a herbívoros sufren ligeras modificaciones sujetas a
cambios naturales tales como los rigores estacionales y las perturbaciones físicas del
hábitat, mientras que en las parcelas no expuestas a herbívoros parece que son los
factores bióticos la principal causa en la bajada de la frecuencia de N. balearica. Son
cambios atribuidos al rápido crecimiento de las especies que conviven con N. balearica
(E. reichardii, B. bellidioides y D. glomerata principalmente) que perjudican a la
especie más vulnerable y de menor tamaño.
Podemos afirmar pues, que la actividad moderada de herbívoros (herbivoría y/o
pisoteo) favorece la heterogeneidad del medio y la apertura de nuevos espacios vacíos
disponibles a ser colonizados. Este aumento del espacio como recurso es aprovechado
por aquellas especies vegetales capaces de soportar una alteración moderada del medio.
Por tanto, N. balearica es la especie más favorecida por la actividad moderada de los
herbívoros, ya que disminuyen la proliferación y crecimiento de las especies vegetales
más cercanas y competidoras (B. bellidioides y E. reichardii por efecto del pisoteo y D.
glomerata por la herbivoria directa). Una eliminación total de los herbívoros provocaría
un rápido crecimiento de las especies competidoras y de mayor proliferación, pudiendo
provocar el ahogamiento y desaparición de la especie. Este comportamiento ha sido
observado también por otros autores, por ejemplo Miller et al. (1999) estudiaron la
respuesta de Gentiana nivalis frente al pisoteo de herbívoros y observaron que la
presencia de ovejas ayudó en la estabilidad de sus poblaciones.
Por otro lado, el pastoreo excesivo puede ocasionar una alteración intensa del
medio que repercute negativamente sobre las poblaciones de N. balearica, hecho que se
ha constatado por la total desaparición de la especie en zonas de paso de los herbívoros
(caminos y zonas de descanso bajo los acantilados) donde prácticamente la presencia de
vegetación es nula, si exceptuamos las especies nitrófilas.
En consecuencia una supresión total de las cabras en el medio natural implicaría
una drástica disminución de las poblaciones de N. balearica, por lo que en los futuros
planes conservación se ha de contemplar la presión moderada de las cabras en la zona.
5.4.2 Relaciones de Naufraga balearica con Erodium reichardii y Bellium
bellidioides
La interacción de N. balearica con las especies acompañantes es una relación de
competencia por el espacio y los recursos naturales (ej. agua, luz, espacio). Todas las
parcelas con la presencia de las tres especies simultáneamente han manifestado una
disminución de los valores iniciales de N. balearica después de los cuatro años de
observación. Este comportamiento se ve exacerbado si se excluye la herbivoría, como se
ha comentado anteriormente. No obstante, N. balearica tiene un comportamiento más
estable cuando se encuentra aislada.
Se ha observado también, que las plántulas de N. balearica que llegan a
germinar en zonas colonizadas por otras especies mueren como consecuencia de la
competencia por el espacio, pues son cubiertas completamente por las otras especies; el
mayor número de plántulas observadas siempre ha sido en zonas desocupadas o de poca
60
Naufraga balearica Constance et Cannon
cobertura vegetal (el estudio del reclutamiento ha sido abordado en la primera parte de
la memória).
Respuesta de las especies al déficit hídrico
El desarrollo y crecimiento de N. balearica está fuertemente influenciado por los
episodios de estrés hídrico. Esta especie, muy vulnerable, sufre la falta de
precipitaciones con fuertes descensos en su cobertura. La importancia de las
condiciones meteorológicas hace que las influencias bióticas, producto de la
competencia entre especies, pasen a un segundo plano. Nuestros datos confirman la
opinión de que “la interacción entre dos especies de plantas se puede considerar como
algo dinámico cuyo resultado, en términos de productividad o reproducción, dependen
de las condiciones abióticas” (Pugnaire et al., 2001).
En los años de estudio la evolución y desarrollo de las poblaciones de E.
reichardii es independiente a la falta de precipitación, ya que las alteraciones
provocadas por las incidencias meteorológicas fueron fácilmente restablecidas mediante
un rápido y efectivo crecimiento que le permitió recuperar con facilidad los niveles de
iniciales de cobertura. B. bellidioides es más sensible que la especie anterior a la
variabilidad de las condiciones meteorológicas y especialmente a los periodos de sequía.
Aunque los cambios en el tamaño de sus poblaciones son graduales, cada año alcanza
niveles de cobertura superiores a los anteriores. Por tanto, ambas especies presentan un
marcado crecimiento poblacional a lo largo de los cuatro años de estudio con futuras
tendencias de crecimiento positivas.
N. balearica se ha mostrado como el taxon más vulnerable frente a las
perturbaciones meteorológicas desfavorables (principalmente la sequía), las cuales
provocan elevados índices de mortalidad. Su recuperación se ha mostrado difícil y lenta
una vez restablecidas las condiciones favorables para su crecimiento. Todo ello hace
que la evolución futura de la especie muestre una tendencia negativa con valores cada
vez más bajos de cobertura.
El único aspecto favorable que se ha observado en el desarrollo de N. balearica,
en contra de toda expectativa esperada, es la actividad moderada de los herbívoros sobre
el desarrollo de la especie. Este papel de los herbívoros en el medio natural, evita que se
origine un crecimiento desorbitado de las especies competidoras, haciendo que conserve
estables sus poblaciones. Salvo este punto, son las perturbaciones climáticas extremas el
principal problema en el desarrollo óptimo de la especie: períodos prolongados de
sequía y episodios puntuales de granizo o nieve afectan drásticamente las poblaciones
de la especie. Si a ello añadimos el efecto negativo de las especies competidoras sobre
el taxon, hace que la tendencia general de la especie y sus expectativas de futuro sean
muy poco favorables, dirigiendo a la especie hacia una reducción importante en el
número de individuos de las poblaciones, específicamente bajo un escenario de cambio
climático.
61
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Naufraga balearica Constance et Cannon
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