PDF - Neurocirugía

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NEUROCIRUGÍA
www.elsevier.es/neurocirugia
Artículo de revisión
Fascículos asociativos ínsulo-operculares: revisión
de su anatomía y de las implicaciones para el
abordaje transopercular a la ínsula
Carlos Bucheli a , David Mato a , Enrique Marco de Lucas b , Juan A. García-Porrero c ,
Alfonso Vázquez-Barquero a y Juan Martino a,∗
a Departamento de Neurocirugía, Hospital Universitario Marqués de Valdecilla, Fundación Instituto de Investigación Marqués de
Valdecilla (IDIVAL), Santander, Cantabria, España
b Departamento de Radiología, Hospital Universitario Marqués de Valdecilla, Fundación Instituto de Investigación Marqués de Valdecilla
(IDIVAL), Santander, Cantabria, España
c Departamento de Anatomía y Bilogía Celular, Universidad de Cantabria, Santander, Cantabria, España
información del artículo
r e s u m e n
Historia del artículo:
Introducción: No hay estudios que revisen en detalle y de forma sistemática la anatomía de
Recibido el 17 de marzo de 2014
los fascículos asociativos ínsulo-operculares.
Aceptado el 8 de julio de 2014
Objetivo: En el presente trabajo, se realizó una extensa revisión de la literatura reciente de
On-line el 4 de septiembre de 2014
las fibras de asociación relacionadas con el lóbulo de la ínsula y los opérculos.
Palabras clave:
fascículo arcuato, la porción horizontal del fascículo longitudinal superior y el fascículo
Resultados: Los tractos conectados con los opérculos son el fascículo frontal oblicuo, el
Disección de fibras
longitudinal medial. A nivel de la ínsula, el fascículo fronto-occipital inferior (FFOI) discurre
Estimulación eléctrica
paralelo al fascículo uncinado, atravesando la porción antero-inferior de la cápsula externa
intraoperatoria
y el claustrum.
Ínsula
Conclusiones: La pars triangular y orbicular de la circunvolución frontal inferior y la parte
Tractografía por tensor de difusión
media y anterior de la circunvolución temporal superior están menos conectadas con la red
Sustancia blanca cerebral
perisilviana asociativa. De esta forma, constituyen 2 corredores anatómicos para el abordaje
transopercular a la ínsula.
© 2014 Sociedad Española de Neurocirugía. Publicado por Elsevier España, S.L.U. Todos
los derechos reservados.
Insular-opercular associative tracts: Review of their anatomy and
relevance for the trans-opercular approach to the insula
a b s t r a c t
Keywords:
Introduction: The insula is a highly connected area, as an intricate network of afferent and
Fiber dissection
efferent projections connect it with adjacent and distant cortical regions.
Intraoperative electrical stimulation
Autor para correspondencia.
Correo electrónico: juan.martino@hotmail.com (J. Martino).
http://dx.doi.org/10.1016/j.neucir.2014.07.003
1130-1473/© 2014 Sociedad Española de Neurocirugía. Publicado por Elsevier España, S.L.U. Todos los derechos reservados.
∗
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Insula
Objective: To perform an extensive review of recent literature to analyse the anatomy of the
Diffusion tensor imaging
associative tracts related to the insula.
tractography
Results: The frontal aslant tract, arcuate fasciculus, horizontal portion of the superior lon-
White matter
gitudinal fasciculus and the middle longitudinal fasciculus are associative tracts connected
to the opercula. The inferior fronto-occipital fasciculus (IFOF) and uncinate fasciculus run
under the anterior and inferior portion of the insula.
Conclusions: the pars triangularis and orbicularis of the inferior frontal gyrus, as well as
the middle and anterior part of the superior temporal gyrus, have few connections with
the perisylvian associative network. Consequently, in the trans-opercular approach to the
insula, these 2 regions represent anatomical corridors that give access to the insula. The
IFOF and the uncinate fasciculus represent the deep functional margin of resection.
© 2014 Sociedad Española de Neurocirugía. Published by Elsevier España, S.L.U. All
rights reserved.
Introducción
Desarrollo
El lóbulo de la ínsula está localizado en la profundidad de la
cisterna silviana, cubierto por los opérculos frontal, parietal
y temporal. La ínsula recubre el núcleo estriado y el tálamo,
y por su superficie discurre la arteria cerebral media1,2 . La
anatomía superficial de la región insular se ha descrito con
gran detalle en numerosas publicaciones1-3 . La ínsula tiene
forma triangular y contiene 3 circunvoluciones cortas anteriores y 2 circunvoluciones largas posteriores. El surco central
de la ínsula separa los 2 grupos de circunvoluciones. Sobre
la base de la estructura tridimensional de la ínsula dentro
de la cisterna silviana, la superficie insular se divide en una
faceta superior (compuesta por la parte superior de las circunvoluciones cortas, el surco central y la parte superior de
la circunvolución larga superior) y una faceta inferior (compuesta por la parte inferior de las circunvoluciones cortas, la
parte inferior de la circunvolución larga superior y por la circunvolución larga inferior). El borde de la ínsula separa estas 2
facetas4 . Las circunvoluciones frontales operculares que recubren la cisterna silviana son las circunvoluciones orbitarias
lateral y posterior, pars orbitalis, triangularis y opercularis de
la circunvolución frontal inferior y la circunvolución precentral. Las circunvoluciones operculares parietales y temporales
que recubren la cisterna silviana son las circunvoluciones poscentral, supramarginal y temporal superior4 .
La región insular es un área de elevada conectividad, ya
que existe una intrincada red de proyecciones aferentes y
eferentes que conectan la ínsula con regiones corticales adyacentes y distantes2,5-7 . El conocimiento de la anatomía de
las conexiones de la ínsula es de especial importancia para
la extirpación de gliomas insulares. Estos tumores tienen un
patrón de crecimiento infiltrativo con invasión y migración por
los tractos de sustancia blanca, por lo que con frecuencia se
extienden hacia los opérculos8 . A pesar de la importancia de
la conectividad insular, no hay estudios que revisen en detalle
y de forma sistemática la anatomía de los tractos asociativos
ínsulo-operculares.
En el presente trabajo, se revisó la anatomía de los fascículos cerebrales asociativos relacionados con la ínsula y los
opérculos. Se discute la importancia de esta anatomía para la
planificación de la cirugía de gliomas insulares.
Se realizó una revisión exhaustiva de la literatura de los últimos 20 años con la finalidad de analizar la trayectoria y las
relaciones tridimensionales de los fascículos cerebrales asociativos relacionados con el lóbulo de la ínsula y los opérculos.
Los fascículos asociativos relacionados con la ínsula pueden dividirse en 2 categorías:
1. Fascículos operculares: fascículo longitudinal superior (FLS),
fascículo longitudinal medial (FLM) y fascículo frontal oblicuo (FFO) (fig. 1).
2. Fascículos que atraviesan la ínsula: fascículo fronto-occipital
inferior (FFOI) y fascículo uncinado (fig. 2).
Fascículos operculares
Fascículo longitudinal superior
Estudios recientes de tractografía por tensor de difusión (TTD)
han revelado que el FLS es un sistema complejo de fibras
de asociación que se compone de 3 tractos9,10 : a) segmento
horizontal; b) segmento vertical, y c)) fascículo arcuato. El segmento vertical del FLS conecta el lóbulo temporal posterior con
la circunvolución angular9-11 . Por tanto, este segmento del FLS
no tiene relación con el opérculo y no se discutirá en mayor
detalle en esta revisión.
Catani et al.10 fueron los primeros en describir el segmento
horizontal en los humanos utilizando TTD (fig. 1). Con respecto
a las conexiones caudales de este tracto, dichos autores describen que se conecta con el lóbulo parietal inferior. Estudios
recientes con DTI, así como estudios de disección anatómica,
han revelado que este fascículo se conecta posteriormente
con la circunvolución supramarginal y con la porción posterior de la circunvolución temporal superior9,12 . El extremo
anterior del tracto se conecta con el córtex premotor ventral
y con la parte posterior de la circunvolución frontal inferior
(fig. 3). Estas 2 regiones están implicadas en los pasos finales
de la producción del lenguaje13 . Adicionalmente, la estimulación eléctrica intraoperatoria de este tracto en el hemisferio
izquierdo induce alteraciones en la articulación del lenguaje
(disartria y anartria) con alta reproducibilidad14 . Basado en
estas observaciones, Duffau considera que este tracto forma
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Figura 1 – A) Reconstrucción mediante tractografía por tensor de difusión (TTD) de la porción horizontal del fascículo
longitudinal superior (1) y del fascículo arcuato (2) en un hemisferio izquierdo. B) Reconstrucción mediante TTD del
fascículo arcuato (2) y del fascículo longitudinal medial (3) en un hemisferio izquierdo. C) Reconstrucción mediante TTD del
fascículo frontal oblicuo en un hemisferio izquierdo.
parte de la vía fonológica dorsal y ha sugerido que forma parte
de un circuito articulatorio, relacionado con la memoria de
trabajo verbal14 .
El fascículo arcuato es una conexión larga y directa entre
los lóbulos temporal y frontal (fig. 1). En el lóbulo frontal el
fascículo arcuato se conecta con la circunvolución precentral y con la porción posterior de la circunvolución frontal
inferior y media9,15 . En el lóbulo temporal, se conecta con
la porción posterior de la circunvolución temporal inferior y
media (fig. 3)9,10,16 . La estimulación eléctrica intraoperatoria
del fascículo arcuato induce parafasias fonémicas, concretamente alteraciones en la estructura fonológica de las palabras.
La palabra diana se transforma por sustitución, omisión, adición o transposición de uno o más fonemas17 . De acuerdo con
el modelo de la doble vía semántica-fonológica de procesamiento del lenguaje, se considera el fascículo arcuato como el
principal tracto de la vía fonológica dorsal18 .
En resumen, tanto el fascículo arcuato como la porción
horizontal del FLS son 2 conexiones muy importante que atraviesan los opérculos temporal, parietal y frontal. A nivel del
opérculo frontal, ambos tractos tienen abundantes conexiones con el córtex premotor ventral y la parte posterior de la
circunvolución frontal inferior. A nivel del opérculo parietal,
la porción horizontal del FLS se conecta con la circunvolución
supramarginal. La parte ventral de la circunvolución poscentral no tiene conexiones directas con el FLS pero por su interior
discurren ambos fascículos para pasar desde el lóbulo parietal
al frontal. Por último, la parte posterior del opérculo temporal
está conectada con la porción horizontal del FLS.
Fascículo longitudinal medial
Figura 2 – Reconstrucción mediante tractografía por tensor
de difusión del fascículo fronto-occipital inferior (5) y del
fascículo uncinado (6) en un hemisferio izquierdo.
El FLM ha sido recientemente descrito en humanos pero su
función sigue siendo desconocida. Makris et al.19 analizaron
la trayectoria y las terminaciones de este tracto en 4 cerebros
humanos empleando TTD. Este trabajo describe el FLM como
un fino tracto de fibras situado en la profundidad del fascículo
arcuato y que conecta la circunvolución temporal superior con
la circunvolución angular. En el opérculo temporal, termina
justo por delante de las conexiones de la porción horizontal
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Figura 3 – A) Reconstrucción mediante tractografía por tensor de difusión de los fascículos operculares: porción horizontal
del fascículo longitudinal superior (1), fascículo arcuato (2), fascículo longitudinal medial (3) y fascículo frontal oblicuo (4) en
un hemisferio izquierdo. B) Terminaciones corticales a nivel del opérculo de la porción horizontal del fascículo longitudinal
superior (1), fascículo arcuato (2), fascículo longitudinal medial (3) y fascículo frontal oblicuo (4) en un hemisferio izquierdo.
del FLS (figs. 1 y 3). Basado en la conectividad anatómica, se ha
especulado que en el hemisferio dominante podría tener un
papel en la comprensión del lenguaje, y en el no dominante
posiblemente desempeñe un papel en la atención espacial y
en la memoria episódica19-21 .
Fascículo frontal oblicuo
El FFO se ha descrito recientemente; es un tracto oblicuo que
conecta la corteza premotora ventral y la pars opercularis de la
circunvolución frontal inferior con el área motora suplementaria en la circunvolución frontal superior (figs. 1 y 3)22 . Las
propiedades funcionales de esta conexión son desconocidas.
Un reporte reciente de un caso clínico correlacionó una lesión
en el FFO con el desarrollo del síndrome Fox-Chavany-Marie23 .
En el hemisferio dominante para el lenguaje, esta red perisilviana conforma el sustrato principal para el procesado de
la función del lenguaje, mientas que en el hemisferio no
dominante tiene también un papel importante en el lenguaje
(articulación del habla, prosodia) y en otras funciones como la
memoria, la percepción visuo-espacial y la percepción musical.
Fascículos que atraviesan la ínsula
Fascículo fronto-occipital inferior
El FFOI es un tracto largo que conecta directamente el
lóbulo frontal con los lóbulos temporal, parietal y occipital
(fig. 2)7,24,25 . Las terminaciones corticales exactas del FFOI no
se conocen todavía con exactitud, debido a la fuerte intersección con las terminaciones de otros fascículos asociativos
(principalmente el FLS). Estudios con TTD han descrito conexiones frontales del FFOI con el córtex prefrontal dorso-lateral
y el córtex órbito-frontal11,25 . Se ha reportado recientemente
en un estudio que combina TTD y disección de fibras que
dicho fascículo posee conexiones con la circunvolución frontal media y frontal inferior, y el córtex prefrontal dorso-lateral,
así como el córtex órbito-frontal y el polo frontal24 . Existe
importante controversia respecto de las terminaciones corticales posteriores del FFOI. En una publicación reciente, se
disecaron las fibras de 14 cerebros humanos post mortem con
la finalidad de analizar las terminaciones corticales posteriores del FFOI7 . Dicho estudio identificó conexiones con el lóbulo
parietal superior, la convexidad occipital y las circunvoluciones fusiforme y temporal inferior.
Las funciones de este fascículo no se conocen con detalle
y se ha relacionado con la atención, el procesamiento visual y
el lenguaje26-28 . La estimulación eléctrica intraoperatoria del
FFOI induce parafasias semánticas (p. ej., sustitución de una
palabra por otra con similitud semántica), con una alta reproducibilidad. Tomando en consideración estas observaciones,
se ha postulado que el FFOI tiene un papel importante en el
procesado semántico29,30 .
A nivel de la ínsula, el FFOI discurre paralelo al fascículo
uncinado, atravesando la porción antero-inferior de la cápsula externa y el claustrum. Posteriormente, los 2 fascículos
atraviesan el istmo temporal. Recientemente, se ha analizado,
mediante disección de fibras, el trayecto anatómico de estos 2
fascículos a nivel del istmo temporal6 . Se ha observado que
el fascículo uncinado atraviesa el tercio anterior del istmo
temporal, atravesando la región del limen insulae y a unos
pocos milímetros de distancia del surco limitante inferior de
la ínsula. Por el contrario, el FFOI atraviesa los 2 tercios posteriores del istmo temporal, en la región entre el límite posterior
del fascículo uncinado y el cuerpo geniculado lateral. En la
porción lateral del istmo temporal, las fibras del fascículo uncinado se dirigen hacia delante para alcanzar la punta temporal,
mientras que las fibras del FFOI se desvían en dirección posterior, discurriendo sobre el techo del asta temporal, superior
y medial respecto a las radiaciones ópticas. En la parte más
posterior del istmo temporal, las fibras del FFOI se incorporan al stratum sagital, donde discurre medial respecto al las
fibras del fascículo arcuato y lateral respecto a las radiaciones ópticas. En este trabajo también se analizó la organización
supero-inferior del istmo temporal. Se vio que las radiaciones
auditivas y las fibras claustro-operculares e ínsulo-operculares
de las cápsulas externa y extrema pasan a través del istmo
temporal por encima FFOI, mientras que las radiaciones ópticas discurren por debajo.
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Fascículo uncinado
El fascículo uncinado es un tracto asociativo con forma de
letra «C» que conecta el lóbulo temporal anterior con el córtex frontal (fig. 2)25 . Las conexiones corticales exactas de este
tracto son todavía motivo de debate y en este contexto se
han descrito conexiones con estructuras tan diversas como
la amígdala, el hipocampo, la convexidad temporal anterior,
los polos frontal y temporal, el área frontal basal y la circunvolución frontal inferior31-33 .
El fascículo uncinado se considera que pertenece al sistema
límbico; se ha implicado en el procesamiento de la emoción,
la memoria, el procesamiento de patrones de conducta, el
reconocimiento situacional social y el lenguaje. Estudios neuropsicológicos, de neuroimagen y de lesiones cerebrales en
humanos han demostrado lesiones de este tracto en situaciones como el deterioro cognitivo leve o la demencia semántica,
señalando que tiene un papel importante en la memoria
episódica y la recuperación de recuerdos34 . Se ha indicado
recientemente que el fascículo uncinado puede formar parte
de la red ventral semántica del lenguaje, de modo que la
información se transmitiría hacia el polo temporal a través
del fascículo longitudinal inferior y desde ahí se transmitiría por el fascículo uncinado hacia el lóbulo frontal35 . Tras
la resección del fascículo uncinado, se han reportado déficits
transitorios del lenguaje36 y algunos estudios han encontrado
déficits persistentes para recordar el nombre de personajes
famosos, indicando que este tracto es parte de un circuito
involucrado en la selección de la palabra adecuada para nombres propios37,38 .
A nivel de la ínsula, el fascículo uncinado atraviesa la porción antero-inferior de la cápsula externa y el claustrum6 .
Como se ha explicado antes, el fascículo uncinado atraviesa
el tercio anterior del istmo temporal y después se dirige hacia
la punta temporal. El fascículo uncinado también atraviesa el
istmo frontal para acabar en la región frontal basal y opercular.
Abordaje transopercular a la ínsula
El abordaje de gliomas insulares se encuentra entre uno de los
más complejos de la neurocirugía. Se han descrito en detalle las dificultades anatómicas de este abordaje, como la gran
A
profundidad a la que se encuentra la cisterna silviana, la presencia de las ramas de la arteria cerebral media y arterias
lentículo-estriadas y la proximidad de la vía piramidal en el
extremo caudal de la ínsula39-49 . Sin embargo, la ínsula y los
opérculos están situados en el centro de una compleja red de
conexiones implicadas en importantes funciones cognitivas,
como el lenguaje y la memoria. Por tanto, para la resección de
estos tumores, es de importancia capital conocer la anatomía
de estas conexiones. El primer paso del abordaje transopercular a la ínsula es confirmar mediante estimulación eléctrica
intraoperatoria que no hay función en el opérculo41,50 . A continuación, se extirpa esa parte del opérculo, lo que permite
una amplia exposición de la superficie insular. En el siguiente
paso, se extirpa el componente insular del tumor a través
de los istmos que unen la ínsula con los lóbulos, o bien a
través de la cisterna silviana. La presente revisión de la anatomía subcortical de la ínsula permite entender mejor los 2
pasos fundamentales del abordaje a la ínsula: la resección del
opérculo y la extirpación del tumor que infiltra la ínsula.
A nivel del opérculo frontal, la pars opercular de la circunvolución frontal inferior y la corteza premotora ventral
tiene importantes conexiones con el fascículo arcuato, porción horizontal del FLS y FFO. A nivel del opérculo parietal,
la circunvolución poscentral no tiene conexiones directas con
fascículos asociativos pero por su interior discurren el fascículo arcuato y la porción horizontal del FLS. La circunvolución
supramarginal está conectada con la porción horizontal del
FLS. A nivel del opérculo temporal, la parte posterior de la circunvolución temporal superior está conectada con la porción
horizontal del FLS y con el FLM (figs. 3 y 4). Por tanto, hay 2
regiones del opérculo en las que es menos probable encontrar
conexiones con fascículos asociativos, son la pars triangular y
orbicular de la circunvolución frontal inferior, y la parte media
y anterior de la circunvolución temporal superior (fig. 4). Estas
regiones conforman 2 corredores anatómicos que dan acceso
a la superficie insular. A través del corredor temporal, se tiene
acceso a la parte inferior de la ínsula y a través del corredor
frontal a la parte anterior y superior de la ínsula (fig. 4). La
región más caudal de la ínsula está localizada en la profundidad del lóbulo parietal inferior, por lo que el acceso a esta
región es limitado desde los corredores frontal y temporal. Por
B
Corredor frontal
Corredor temporal
Figura 4 – A) Proyección superficial de la ínsula sobre el opérculo. Se representan las terminaciones corticales de los
fascículos operculares. B) Representación de los corredores frontal y temporal que dan acceso a la ínsula en el abordaje
transopercular. El corredor frontal está formado por la pars triangular y orbicular de la circunvolución frontal inferior. Este
corredor da acceso a la parte anterior y superior de la ínsula. El corredor temporal está formado por la parte media y
anterior de la circunvolución temporal inferior. Este corredor da acceso a la parte inferior de la ínsula.
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eso, para el acceso a esta región caudal de la ínsula, puede ser
necesario un abordaje transilviano. Por otro lado, es necesario
recalcar que la infiltración por parte del tumor de cualquiera
de las otras zonas del opérculo puede inducir mecanismos de
plasticidad que desplazan la función a pesar de ser zonas de
elevada conectividad.
A nivel de la ínsula, el FFOI discurre paralelo al fascículo
uncinado, atravesando la porción antero-inferior de la cápsula externa y el claustrum (fig. 2). Por tanto, en la resección
del tumor que infiltra la región ventral y anterior de la ínsula,
se deben identificar y preservar estas conexiones para evitar
secuelas. La utilización de estimulación eléctrica intraoperatoria permite realizar una resección segura hasta el margen
profundo en contacto con estos fascículos. Respecto a la resección insular a través del istmo temporal, el tercio anterior de
este istmo lo atraviesa el fascículo uncinado, mientras que
los 2 tercios posteriores los atraviesa el FFOI. El corredor quirúrgico a través del istmo debe pasar en el espacio entre el
surco limitante inferior de la ínsula y la superficie lateral del
fascículo uncinado y el FFOI. Por otro lado, la preservación
de estos tractos en el istmo temporal evitará también dañar
las radiaciones ópticas porque están situadas debajo de estas
conexiones.
Conclusiones
Los opérculos frontal, parietal y temporal son las regiones
del cerebro más conectadas con fascículos asociativos. De
hecho, se considera que las conexiones perisilvianas conforman la red fundamental que sustenta el lenguaje humano. Sin
embargo, hay 2 regiones del opérculo en las que la conectividad disminuye de forma importante, son la pars triangular y
orbicular de la circunvolución frontal inferior, y la parte media
y anterior de la circunvolución temporal inferior. Estas regiones conforman 2 corredores anatómicos que dan acceso a la
parte inferior y a la parte anterior y superior de la ínsula.
El corredor quirúrgico a través del istmo temporal para
acceder a la ínsula debe atravesar el espacio entre el surco limitante inferior de la ínsula y la superficie lateral del fascículo
uncinado y FFOI. La preservación de estos tractos en el istmo
temporal evitará también dañar las radiaciones ópticas porque están situadas debajo de estas conexiones. Por último, en
la resección profunda de la ínsula, se debe tener en cuenta que
el FFOI y el fascículo uncinado atraviesan la porción anterior e
inferior de la ínsula. Por tanto, estos fascículos representarán
el margen profundo de la resección en esta región de la ínsula.
Financiación
No se ha recibido ningún tipo de financiación o renumeración
para la elaboración del mismo.
Conflicto de intereses
Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.
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