UNIVERSIDAD DE CHILE

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Campus Sur
Instituto de
Nutrición y
Tecnología
de los
Alimentos
Facultad de
Ciencias
Agronómicas
Facultad de
Ciencias
Forestales
Facultad de
Ciencias
Veterinarias y
Pecuarias
PROGRAMA DE DOCTORADO
EN CIENCIAS SILVOAGROPECUARIAS Y VETERINARIAS
“DEFINICIÓN DE UNIDADES DE MANEJO DE POBLACIONES
SILVESTRES DE GUANACO (Lama guanicoe) EN CHILE”
BENITO ALEJANDRO GONZÁLEZ PÉREZ
Tesis para optar al Grado Académico
de Doctor en Ciencias
Silvoagropecuarias y Veterinarias
PROFESOR GUÍA: CRISTIÁN ESTADES MARFÁN
SANTIAGO, CHILE
2013
PROGRAMA DE DOCTORADO
EN CIENCIAS SILVOAGROPECUARIAS Y VETERINARIAS
“DEFINICIÓN DE UNIDADES DE MANEJO DE POBLACIONES
SILVESTRES DE GUANACO (Lama guanicoe) EN CHILE”
BENITO ALEJANDRO GONZÁLEZ PÉREZ
Tesis para optar al Grado Académico
de Doctor en Ciencias
Silvoagropecuarias y Veterinarias
COMITÉ DE TESIS
Calificación
Firma
Cristián Estades Marfán
Carlos Magni Díaz
Luis Raggi Saini
Oscar Skewes Ramm
Julio Larenas Herrera
Número de registro
SANTIAGO, CHILE
2013
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RESUMEN
El manejo de fauna silvestre a escala de rangos de distribución requiere la definición de
unidades espacialmente explícitas para facilitar el posterior desarrollo de medidas y
acciones de protección o uso de las especies. A esta escala, el nivel de organización de
la biodiversidad que ofrece mejores ventajas para este trabajo es la población. Una de
las especies que reúne atributos que permitirían una gestión a través de la agrupación
de sus poblaciones y la generación de unidades homogéneas de manejo es el guanaco
(Lama guanicoe, Müller 1776). La amplia distribución de este camélido en Chile
determina la existencia de poblaciones significativamente diferentes en su biología, las
que potencialmente representan distintas restricciones para el manejo. Por ello, el
objetivo general de este trabajo fue definir unidades de manejo biológica y
espacialmente homogéneas para el guanaco en Chile, donde se integraron tres
componentes, linaje filogenético a través de la determinación de la distribución
potencial,
estructura
genética
que
identifica
poblaciones
demográficamente
desconectadas, y estructura morfológica de cráneo, donde se analizó por separado
forma y tamaño del mismo.
Con el uso de 2.962 localizaciones georreferenciadas y el modelamiento espacial
utilizando el algoritmo Maxent (Máxima entropía), se determinó que el guanaco posee
una distribución determinada por factores principalmente climáticos, donde las
precipitaciones menores a 900 mm anuales predice la ocurrencia de la especie en
Chile, existiendo leves diferencias con sus linajes filogeográficos. Con 195 muestras
biológicas provenientes de 17 localidades y el análisis de 550 pd de la región control de
ADN mitocondrial y 14 loci microsatélites, se identificó mediante SMOVA y Geneland
dos clusters poblacionales a nivel de secuencias, y con Structure y BAPS, cuatro
poblaciones demográficamente independientes a nivel nuclear. Las diferencias entre
ellas radica principalmente en el algoritomo utilizado y en el uso de la ubicación
geográfica de las localidades. Los 4 Unidades de Manejo Genético definidas mediante
BAPS, serían consecuencia de la filopatría poblacional y/o el aislamiento geográfico de
algunas localidades El análisis de morfología geométrica de 24 hitos anatómicos
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ubicados sobre la vista lateral derecha en 110 cráneos de guanaco y agrupados por
ecosistema, permitió identificar 3 morfotipos de “forma” cuya diversidad aumenta y se
comprime la línea molar con la latitud. Este análisis también permitió identificar tres
grupos de “tamaño”, encontrándose los cráneos más pequeños en la costa árida del
desierto de Atacama. Pese a ello, no se logró confirmar la regla de Bergmann al
analizar la latitud como variable predictora. Finalmente, la información que integra
análisis genéticos (de linaje y estructura poblacional) y morfológicos (forma y tamaño de
cráneo) sobre 18 localidades y el rango de distribución, permiten definir siete Unidades
de Manejo Biológicamente Homogéneas en el guanaco utilizando el análisis de cluster
jerárquico y modelos log-lineales. Estas unidades reflejan las diferentes restricciones
para el manejo que la especie presenta a escala de rango de distribución parcial como
consecuencia de su historia evolutiva y microevolutiva que ha presentado en Chile.
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AGRADECIMIENTOS
A mi profesor guía el Dr. Cristián F Estades, por su apoyo y principalmente por su
admirable paciencia hacia mi. A la comisión evaluadora, integrada por los Doctores
Oscar Skewes, Carlos Magni y Luis Alberto Raggi, cuyos aportes y sugerencias
lograron modelar esta tesis hacia lo que es ahora. También deseo agradecer
enormemente a quienes participaron activamente de los capítulos de este trabajo, tanto
en mi formación, como en el análisis de resultados y discusión, Doctores Horacio
Samaniego, Marcela Vidal y Juan Carlos Marín.
Deseo agradecer enormemente a las siguientes personas, proyectos e instituciones,
por cederme generosamente su información de terreno para el desarrollo de este
estudio. A Jorge Arroyo y Fernando Novoa (Centro de Ecología Aplicada Ltda.), Arturo
Cortés (Universidad de la Serena), Paulo Corti (Universidad Austral de Chile), Martin
Escobar, Gustavo Cruz, Luis Faúndez y Maria Angélica Vukasovic (Universidad de
Chile), Juan Traba, Pablo Acebes y Juan Malo (Universidad Autónoma de Madrid),
Alejandra Muñoz (Pontificia Universidad Católica de Chile), Eduardo Pavez (Bioamérica
Ltda.), Hugo Roman (Servicio Agrícola y Ganadero), Christian Saucedo (Fundación
Patagonia),
Alejandra
Silva
(Corporación
Nacional
Forestal),
Oscar
Skewes
(Universidad de Concepción), Hernan Torres (GECS/IUCN); a Alejandra Alzamora,
Sergio Alvarado, Fernando Capellán, Romina Chiappe, Nicolas Fuentes, Hugo Garrido,
Rodrigo Lira, Constanza Méndez, Hugo Silva, Beatriz Zapata, y a todos aquellos
quienes también me ayudaron y que probablemente he olvidado; a los proyectos
A/9875/07 (Programa de Cooperación Interuniversitaria de la AECID), “Evaluación
poblacional del suri (Rhea pennata tarapacensis) en las regiones de Arica y Parinacota,
y de Tarapacá”, “Estudio poblacional del suri (Pterocnemia pennata tarapacensis) en las
Comunas de Ollagüe, San Pedro de Atacama y Antofagasta”, Planet Earth (BBCBristol), al Convenio Universidad de Magallanes-CONAMA XII-region, y al Convenio
CONAF-Minera Maricunga; a las empresas Ruiz & Doberti, Flora & Fauna Ltda, y al
Ministerio de Bienes Nacionales, Corporación Nacional Forestal y al Servicio Agrícola y
Gandero.
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A Bill Franklin, amigo “guanacólogo” de profesión y corazón, por mantenerme
constantemente estimulado para finalizar esta etapa de mi vida y continuar hacia otros
desafíos. A mis ya excompañeros del doctorado con quienes compartimos trabajos,
discusiones y una gran pasión por nuestra fauna, Dr Eduardo Pavez y Dr Gabriel
Lobos.
A las personas que me acogieron en los lugares donde realicé gran parte de mis
análisis, Dr Jaime Hernández y Paz Acuña del Laboratorio de Geomática y Ecología del
Paisaje (Universidad de Chile), al Dr. Elie Poulin del laboratorio de Ecología Molecular
(Universidad de Chile), y a Valeria Varas y Homero Pezoa (Universidad del Biobío).
A mis Padres, Raúl González Gajardo y Hortensia Pérez Aburto, quienes desde
pequeño incentivaron mi curiosidad en la naturaleza y siempre se han interesado en mi
felicidad. Mis más sinceros agradecimientos a Denise Donoso por su infinito cariño,
energía, estímulo y apoyo incondicional, gracias a ella logré resolver muchos de los
cuestionamientos que se me presentaron en el transcurso de esta tesis y de mi vida.
Una mención muy especial a mis guanacos, con ya casi 18 años observándolos,
estudiándolos y admirándolos, siento que son una fuente inagotable de emociones y
preguntas que resolver para mi alma inquieta.
Finalmente, quisiera dedicarle este trabajo a mis hijos, Alejandro y Cristobal, que desde
su inocente curiosidad admiran lo que hago, por ello este trabajo es parte del legado
que deseo dejarles.
Este trabajo fue posible en parte gracias al apoyo de la Beca Doctoral otorgada por la
Comisión Nacional de Investigación Científica y Tecnológica de Chile, CONICYT. El
resto de su financiación fue gracias a trabajos particulares y al apoyo del Laboratorio de
Ecología de Vida Silvestre de la Facultad de Ciencias Forestales y de la Conservación
de la Naturaleza, de la Universidad de Chile.
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INTRODUCCIÓN GENERAL
El manejo de fauna silvestre es la intervención de la fauna con un objetivo determinado
(Ojasti, 2000). Actualmente, el manejo tiene tres objetivos principales: control de plagas,
uso sustentable y manejo para la conservación. El control de plagas se aplica a
especies que causan daño ecológico y económico, lográndose a través de la extracción
o cosecha directa de individuos o modificando el hábitat para evitar su aumento y/o
dispersión (Hawthorne, 1987). El uso sustentable se utiliza en especies de fauna con
potencial productivo en beneficio de las comunidades locales y del ambiente donde
habita a través, por ejemplo, de la caza, manejo in situ, cría en cautividad o turismo
(Hudson, 1989; Torres, 1995). El manejo para la conservación se realiza para aumentar
o evitar la disminución de fauna escasa o afectada por factores antrópicos, a través de
la protección legal, creación de parques, medidas de traslocación, conservación ex situ
(Caughley, 1994; Young, 1999).
El manejo de fauna se puede orientar a distintos
niveles biológicos y escalas espaciales: especie, subespecie, población, metapoblación,
grupo e individuo. Sin embargo, realizar acciones de manejo ante distintos escenarios
geopolíticos, factores negativos, abundancias disímiles, y a veces recursos escasos,
exige diferenciar y priorizar hacia qué unidades dentro de cada nivel destinar esfuerzos
de manejo (Allendorf y Luikart, 2007; Rodríguez et al., 2007). El trabajo a nivel de
especie y subespecie puede orientar las medidas de manejo globales a nivel mundial y
nacional; sin embargo, plantea problemas de interpretación al aplicarla a escalas
menores por su amplitud espacial. Por otro lado, en el manejo de individuos y de grupos
se realiza un monitoreo directo de los animales, pero debido a lo localizado de su nivel,
no permite explorar su efecto sobre las funciones ecosistémicas. En cambio, el manejo
a nivel de población (sensu lato) permite la gestión puesto que se relaciona temporal y
espacialmente con los problemas de escala local ya mencionados, monitorear la
efectividad de las medidas de manejo, y permite extrapolar los efectos a los otros
niveles. Sin embargo, poder llegar a definir diferentes poblaciones (sensu strictu) y
priorizar entre ellas, es una labor compleja que compromete diferentes aproximaciones.
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Una de las especies que reúne atributos que permitirían una gestión a nivel local a
través de la agrupación de sus poblaciones y la generación de unidades homogéneas
de manejo, es el guanaco (Lama guanicoe, Müller 1776). Este camélido endémico del
cono sur de Sudamérica a lo largo de toda su distribución, que abarca Perú, Bolivia,
Paraguay, Argentina y Chile, cumple variadas funciones ecosistémicas, tiene diferentes
tamaños poblacionales y diversos tipos de relaciones con el ser humano. Cada
localidad plantea un desafío para su control, su utilización de forma sustentable o su
protección, puesto que muchos de los factores biológicos se entremezclan con factores
extra biológicos, como intereses de uso y valorización (Franklin, 1982; Franklin et al.,
1997; Rodríguez et al., 2007; Chaudhary, 2007). Es posible en esta especie, por lo
tanto, crear un método objetivo para identificar unidades de manejo espacial, aplicando
una aproximación jerárquica que incorpore información biológica relevante sobre rango
de distribución, integridad y calidad del hábitat, diferenciación morfológica y
diferenciación genética. Además, es relevante relacionar la presencia de esta especie
con información sobre factores no biológicos tales como presión humana, uso de suelo,
protección legal y límites administrativos (González et al., 2006). La identificación de
unidades de manejo con base espacial facilitaría la toma de decisiones para
la
definición de zonas de protección total, la realización de traslocaciones, el uso
sustentable y el control a escala fina. Por ello, el propósito de esta tesis es establecer
una metodología que permita incluir esta información de forma espacial, ordenada y
secuencial para definir unidades homogéneas de manejo de poblaciones silvestres de
guanaco (Lama guanicoe) en Chile, basándose en atributos biológicos.
Definición de unidades infra-específicas de manejo
Realizar acciones de manejo ante distintos escenarios geopolíticos, factores negativos,
abundancias disímiles, y a veces recursos escasos, exige diferenciar y priorizar hacia
qué poblaciones destinar esfuerzos (Allendorf y Luikart, 2007) y por lo tanto trabajar a
nivel local. En tal sentido, se han generado distintas aproximaciones a la diferenciación
de poblaciones dentro de una especie, algunas de las cuales se basan principalmente
en sus atributos biológico-evolutivos. Entre las más comúnmente utilizadas se
encuentran la asignación de subespecies (Ryder, 1986; Grady y Quattro, 1999),
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unidades culturales (Ryan, 2006), unidades evolutivas significativas (Moritz, 1994),
unidades de manejo (Taylor y Dizon, 1999), siendo estas dos últimas identificadas a
través de marcadores genéticos a escala macro y microevolutivo, entre otras. Sin
embargo, aquellas que combinan una serie de antecedentes biológicos son escasas,
principalmente por falta de información clave, porque parte de la información es
incompleta o porque las escalas de trabajo son disímiles. Un ejemplo de unidades que
utilizan información múltiple es la Unidad Ecológica especie-específicas, la cual se ha
utilizado en mamíferos de gran tamaño como el tigre (Panthera tigris) con información
taxonómica, calidad de hábitat e intensidad de caza (Wikramanayake et al., 1998). Un
método que permitiría el uso de atributos múltiples y confiables, y que evitaría discursos
sobre la importancia o significado evolutivo de una especie y sus poblaciones, es el de
las Unidades Designables (UD) (Green, 2005). Cada UD se genera a partir de
evidencias de distinción biológica en un sistema jerárquico y si existen diferencias en el
estatus de conservación, éstas son explícitamente tomadas en cuenta.
El guanaco como caso de estudio
El guanaco (Lama guanicoe, Müller 1776) es un camélido endémico del cono sur de
Sudamérica, encontrándose en Perú, Bolivia, Paraguay, Argentina y Chile (Wheeler,
1995). Habita una serie de ecosistemas abiertos, áridos y fríos (Franklin, 1982),
encontrándose en zonas montañosas del cordón Andino, zonas desérticas asociados al
Océano Pacífico, la zona de matorral y bosques en el Chaco y Monte, la estepa y
matorral Patagónico, y bosques subantárticos y turberas en la zona Fueguina. Estos
ambientes se encuentran tanto en el continente como en sistemas de islas, que
incluyen a Tierra del Fuego e isla Navarino, donde también esta especie habita
(Wheleer, 1995; González et al., 2006). A través de estos ecosistemas, y principalmente
donde es abundante, el guanaco genera diferentes conflictos con el ser humano,
principalmente por sus hábitos dietarios generalistas. En la zona cordillerana y
patagónica, competiría parcialmente con el ganado doméstico por forraje y hábitats de
pastoreo (Bonacic et al., 1996; Puig et al., 2001; Baldi et al., 2001; Baldi et al., 2004),
mientras que en los bosques subantárticos, principalmente en Tierra del Fuego,
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afectarían la regeneración de bosques de Nothofagus en producción (Martínez-Pastur
et al., 1999, Cavieres y Fajardo, 2005).
La abundancia del guanaco, al igual que su distribución, ha sido severamente
impactada por el ser humano. La caza constante, la ocupación y fragmentación del
hábitat, la competencia con ganado e instalación de cercos, entre otras causas (Torres,
1992; Franklin et al., 1997; González et al., 2006), han provocado que el guanaco
disminuya en los últimos siglos a un 26% de su distribución pasada (calculado por
Ceballos y Ehrlich, 2002, basándose en Franklin, 1982). Específicamente, se reporta
que el guanaco habría reducido su rango de distribución total a un 58% en Argentina,
75% Chile y a menos del 1% en Perú, Bolivia y Paraguay (Cunazza et al., 1995;
Ceballos y Ehrlich, 2002). Por otro lado, su abundancia se ha reducido a menos del 23% con respecto a la estimada cuando arribaron los Españoles al continente (González
et al., 2006), la que alcanzaba entre 30 a 50 millones de animales (Raedeke, 1979).
Existe evidencia de que numerosas poblaciones locales se han extinto (Housse, 1930;
MacDonagh, 1949; Mann et al., 1953; Cunazza et al., 1995), lo que ha generado una
distribución fragmentada del guanaco en el presente y poblaciones con tamaños
poblacionales reducidos (Torres, 1992; González et al., 2006; Baigún et al., 2008).
Variados trabajos han expuesto la distribución del guanaco en Chile de forma cualitativa
(Raedeke, 1979; Miller, 1980; Franklin et al., 1997). Ellos coinciden en proponer un
rango geográfico actual desde Putre (límite con Perú) hasta Isla Navarino (XII región de
Magallanes) con poblaciones discontinuas que van desde el nivel del mar hasta los
4.200 m.s.n.m. (Cunazza, 1991). Sin duda que esta distribución en fragmentos ha sido
producto del impacto humano y sólo se especula sobre las variables ambientales que
favorecen su presencia en un ecosistema.
Tonni y Politis (1980) indican que el guanaco no toleraría las zonas de suelos húmedos
por razones sanitarias; sin embargo, la presencia de esta especie en la zona austral de
Sudamérica, donde son recurrentes las turberas y humedales (González et al., 2006),
indican que este factor limitante en la distribución se confirmaría ante temperaturas
moderadas a cálidas (Menégaz y Ortiz, 1995). Por lo tanto, el guanaco sería una
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especie indicadora de ambientes xéricos (Menégaz y Ortiz, 1995). También existiría
una asociación entre la presencia de este camélido con el tipo de vegetación,
sobreponiéndose a la distribución de las gramíneas microtérmicas y el borde occidental
de las gramíneas mesotérmicas (Menégaz et al., 1989). Estos ambientes son
encontrados en la zona árida, andina y patagónica-fueguina de Sudamérica que
corresponde a la Subregión Patagónica (Hershkovitz, 1972). A una escala amplia, el
guanaco habita cuatro de los diez grandes hábitats descritos en Sudamérica (González
et al., 2006): Matorrales Xéricos y Desérticos, Pastizal de Montaña, Pastizal, Matorrales
y Sabanas, y Bosque Templado (Dinerstein et al., 1995), extinguiéndose en la
ecorregión del Matorral Chileno. A menor escala, un solo trabajo realizado en la
provincia de Santa Cruz, Argentina, indica que la presencia de esta especie en un
ecosistema homogéneo estaría explicada por la latitud, longitud, altitud y el promedio
del Índice Vegetacional Diferencial Normalizada, concluyendo que el guanaco es
frecuentemente encontrado en terrenos altos con baja productividad y baja variabilidad
en la producción forrajera (Travaini et al., 2007).
Una distribución continua en el pasado, sería sugerida por recientes estudios genéticoevolutivos y de genética poblacionales. La ausencia de unidades taxonómicas infraespecíficas claras, confirmados por citocromo-b (Marín et al., 2007; Marín et al., 2008),
indican una leve diferenciación entre poblaciones al norte de Chile y Perú de las del
resto de Sudamérica, siendo imposible reunir a las poblaciones de guanaco en
diferentes ESU (Moritz, 1994). Adicionalmente, la presencia de algunos haplotipos de la
Región Hipervariable I de d-loop compartidos latitudinalmente desde la zona de chaco
en Bolivia hasta bosques sub-polares de isla Navarino en la zona austral de
Sudamérica, indican un flujo genético pasado entre poblaciones en un sentido norte-sur
(Marín, 2004). Sin embargo, a nivel de genética de poblaciones, estudios regionales
con el uso de microsatélites han mostrado que poblaciones cercanas geográficamente,
como la existentes entre las provincias Argentinas de Chubut y norte de Santa Cruz,
poseen una baja estructuración genética (Maté et al., 2005); mientras que poblaciones
alejadas y separadas por barreras geográficas, como la existente entre el Parque
Nacional Torres del Paine y Tierra del Fuego, han presentado niveles medios de
11
estructuración (Sarno et al., 2001). Si se incluyeran más poblaciones en los análisis,
sería posible generar diferentes Management Units (de acuerdo a Taylor y Dizon,
1999). La pérdida de poblaciones, fragmentación y reducción de los tamaños
poblacionales de guanacos durante estos últimos siglos en Chile, tendrían efectos
genéticos que en la actualidad podrían ser detectados por marcadores moleculares.
Desde un punto de vista morfométrico, sólo las variaciones del tamaño del cráneo y la
proporción de la zona maxilar han sido abordadas bajo un estudio de caracterización
subespecífica (Wheeler 1995, González et al., 2006). Ejemplares de Lama guanicoe
pertenecientes a la subespecie cacsilensis, asignado a las poblaciones del norte de
Chile y Perú, poseen un cráneo pequeño de 12,8 cm de ancho y 26,2 cm de largo,
donde la maxila ocupa entre un 33% y un 48% del largo craneano (Lönnberg, 1913;
Krumbiegel, 1944). Lama guanicoe voglii, en Bolivia y norte de Argentina, posee un
tamaño intermedio de cráneo de 14 cm de ancho y 28 cm de largo, mientras que L. g
huanacus, que se encuentra en Chile nor-central y central, posee un cráneo de tamaño
similar de 14,6 cm de ancho y 29,2 cm de largo. Finalmente, cráneos de L. g. guancicoe
provenientes de la patagonia Chileno-Argentina, poseerían un cráneo de mayor
tamaño, alcanzando una dimensión de hasta 15,2 cm de ancho y 31 cm de largo con un
49 – 53% del total del largo correspondiente a la zona maxilar. Aunque estas
variaciones fueron la base para una clasificación taxonómica basada en fenotipo,
recientes estudios genéticos han demostrado que no existen unidades taxonómicas
claras bajo la especie Lama guanicoe, aunque podría reconocerse la subespecie L. g.
cacsilensis de Perú y extremo norte de Chile (Marín et al., 2008). Por lo tanto, dichas
variaciones en la forma del cráneo quedan aún sin respuesta, pudiendo corresponder a
variaciones provocadas por el ambiente, incluyendo la regla de Bergmann (Mayr, 1956),
más que a un patrón filogenético.
Este trabajo, dividido en cuatro capítulos, entrega las bases bilógicas para subdividir la
distribución del guanaco en Chile mediante tres aproximaciones. El primer capítulo
(Capítulo I) muestra las principales variables que determinan la distribución de los
linajes de guanaco y de la especie en nuestro país mediante el uso de modelos de
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nicho. La expresión geográfica de los modelos espacialmente explícitos servirá como
base espacial para las siguientes temáticas. El segundo capítulo utiliza técnicas
moleculares para determinar la estructura genética e identificar poblaciones
demográficamente independientes. El tercer capítulo permitirá establecer las diferencias
de forma y tamaño, por separado, de cráneos de guanaco entre los diferentes
ecosistemas donde se distribuye el guanaco. Finalmente, y en el cuarto capítulo, se
presenta la integración de las variables biológicas para identificar unidades de manejo
homogéneas.
HIPÓTESIS GENERAL
La amplia distribución del guanaco en Chile determina la existencia de poblaciones
significativamente diferentes en su biología, las que potencialmente representan
distintas restricciones para el manejo. Estas distintas poblaciones están definidas en
función del clima, vegetación, topografía, latitud y aislamiento geográfico.
Predicción 1: La distribución potencial del guanaco seguirá patrones espaciales
predecibles por factores climáticos, más que topográficos y vegetacionales a
macroescala.
Predicción 2: Existirá una alta estructuración genética entre grupos de guanaco,
producto de su aislamiento y reducción de tamaño.
Predicción 3: La forma y el tamaño del cráneo de guanaco se relacionarán con la ecoregión donde habita y con la latitud, respectivamente.
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OBJETIVO GENERAL
Definir unidades de manejo biológica y espacialmente homogéneas, para el guanaco
(Lama guanicoe) en Chile.
OBJETIVOS ESPECÍFICOS
Objetivo 1. Desarrollar un modelo de distribución potencial del guanaco en Chile.
Objetivo 2. Desarrollar un modelo de estructuración genética de poblaciones de
guanaco en Chile.
Objetivo 3. Desarrollar un modelo de estructuración espacial de poblaciones de
guanaco en Chile mediante morfometría geométrica de cráneos.
Objetivo 4. Integrar los modelos anteriores de forma jerárquica y espacialmente
explícita para generar unidades de manejo homogéneas.
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17
CAPITULO I
Distribución potencial del guanaco (Lama guanicoe) y de sus linajes
filogeográficos en Chile obtenida a través de un modelo de nicho
Benito A. González1,5, Horacio Samaniego2,3, Juan Carlos Marín4, Cristián F.
Estades1
1
Laboratorio de Ecología de Vida Silvestre, Facultad de Ciencias Forestales y de la
Conservación de la Naturaleza, Universidad de Chile, Chile.
2
Instituto de Silvicultura, Facultad de Ciencias Forestales, Universidad Austral de Chile.
3
Laboratorio de Genómica y Biodiversidad, Departamento de Ciencias Básicas,
Facultad de Ciencias, Universidad del Bío-Bío, Chile.
4
Center for Nonlinear Studies, Los Alamos Nacional Laboratory, Los Alamos, New
Mexico, USA.
5
Corresponencia:
Teléfono:
+56
2
9785742;
Fax:
+56
2
5414952,
email:
bengonza@uchile.cl
18
INTRODUCCIÓN
La distribución geográfica es uno de los componentes de la selección jerárquica de
hábitat de una especie (Johnson, 1980). Pese a su importancia, su determinación
posee complicaciones debido a que es producto de una interacción compleja entre
factores bióticos y abióticos con los atributos de la especie, como su historia evolutiva,
adaptaciones, tolerancias fisiológicas y requerimientos de recursos (Austin, 2002;
Weaver et al., 2006; Porter y Kearney, 2009). Una forma de sortear esta dificultad es a
través del desarrollo modelos predictivos de distribución basado en el concepto de
nicho, los cuales son una abstracción de fuerzas multidimensionales en el espacio
ambiental que actúan sobre la persistencia de individuos y poblaciones (Chase y
Leibold, 2003; Elith y Leathwick, 2009; Wake et al., 2009). Estos modelos se han usado
en la predicción de la presencia de una especie con información incompleta
(interpolación espacial), predicción de cambios en el tiempo en las variables
ambientales (extrapolación temporal), o conocimiento de mecanismos biológicos que
explican su distribución probable o del mismo proceso de modelación (Scott et al.,
2002; Elith et al., 2006; Elith y Leathwick, 2009; Syphard y Franklin, 2009). Debido a
este potencial, los modelos de distribución de especies han sido aplicados a diferentes
ámbitos de la biología de la conservación, como son el diseño de reservas a nivel local
hasta su uso para estimar los hábitats potenciales de especies en peligro de extinción o
invasoras, o para determinar los cambios en la distribución de taxa ante modificaciones
en el uso de suelo y cambio climático (Cabeza et al., 2004; Engler et al., 2004; Johnson
et al., 2004; Aurambout et al., 2005; Anadón et al., 2007; Rodríguez et al., 2007). Para
el caso de Chile, el uso de modelos de distribución como método para determinar la
estructura del nicho han permitido explorar factores tanto climáticos como comunitarios
para explicar el rango de presencia de especies de mamíferos (Marino et al., 2011).
Recientemente, la “estabilidad” o “conservadurismo” del nicho ha sido tomado como
foco de estudio en ecología y evolución (Wake et al., 2009), desprendiéndose una serie
de predicciones sobre el patrón esperado de distribución en torno a la tendencia de las
especies a retener y no variar características ancestrales del nicho fundamental (Wiens
19
y Graham, 2005). Esto ha sido evaluado utilizando modelos de distribución a nivel
infraespecífico, donde el conjunto de distribuciones de linajes evolutivos cercanos sería
diferente al mostrado por los taxa por si solos, puesto que la distribución de una especie
puede ser el conjunto de distribuciones de varias entidades evolutivas diferentes e
independientes (Zimmermann et al., 2010; Pearman et al., 2010).
La existencia de subespecies morfológicas correctamente descritas, ecotipos, o
poblaciones localmente adaptadas sugieren la existencia de variación geográfica de
características fisiológicas y anatómicas con base genética, que conlleva a las
adaptaciones de estos grupos a la serie de factores ambientales y climáticos que
modelan su nicho (Savolainen et al., 2007, Pearman et al., 2010). El no considerar la
estructura poblacional y filogenética en el modelamiento de la distribución de especies y
la estructura del nicho, representa un potencial impedimento para predecir de manera
correcta el efecto de cambios ambientales, por ejemplo el cambio climático, sobre la
distribución de las especies y el desarrollo de mejores acciones de conservación
(Pfenninger et al., 2007, Pearman et al., 2010).
El guanaco (Lama guanicoe) es un ungulado silvestre que habita desde el nivel del mar
hasta por sobre los 4.000 m de altitud (González et al., 2006). Su hábitat se caracteriza
por un clima altamente estacional, inviernos secos o con cobertura de nieve en algunas
épocas, temperaturas frías e incluso bajo cero, con vientos de moderada a alta
intensidad y precipitaciones que combinan una alta evapo-transpiración y condiciones
áridas, que en su conjunto generan una productividad vegetal baja (Franklin, 1982;
Franklin 1983; Wheeler, 1995). Tonni y Politis (1980) indican que el guanaco no
toleraría las zonas húmedas, sin embargo la presencia de esta especie en la zona
austral de Sudamérica donde son abundantes las turberas y humedales (González et
al., 2006), indican que este factor limitante en la distribución se confirmaría sólo ante
temperaturas moderadas a cálidas (Menégaz y Ortiz, 1995). En la Sub-región
Patagónica (Hershkovitz, 1972) el guanaco habitaría cuatro de los diez grandes
ambientes descritos en Sudamérica (González et al., 2006): Matorrales Xéricos y
20
Desérticos, Pastizal de Montaña, Pastizal, Matorrales y Sabanas, y Bosque Templado
(Dinerstein et al., 1995).
Variados trabajos han expuesto la distribución del guanaco en Chile de forma cualitativa
(Raedeke 1979; Miller et al., 1983; Franklin et al. 1997). Ellos coinciden en proponer un
rango geográfico actual desde Putre hasta Isla Navarino con un patrón discontinuo,
probablemente asociado a la actividad humana (Cunazza 1991). No obstante, su
expresión explícita a nivel espacial no se ha desarrollado ni se han evaluado los
factores ambientales que estarían modelando su distribución a gran escala. Es
esperable que en Chile, debido a la heterogeneidad de ecosistemas que habita el
guanaco, la presencia de esta especie sigua patrones espaciales predecibles por
factores bióticos y abióticos a una escala más amplia; y aún más, que existan
diferencias en las amplitudes de nicho si se realiza un análisis bajo un contexto
filogeográfico.
A lo largo de la distribución de la especie en Chile se ha propuesto la existencia de dos
grandes linajes evolutivos o subespecies incipientes (que correspondería a Lama
guanicoe cacsilensis y L. g. guanicoe), atendiendo a su historia evolutiva y geográfica
registrada por marcadores genéticos del ADN mitocondrial y nuclear (González et al.,
2006; Marín et al., 2008; Marín et. al, en prensa). Resultados preliminares de estos
trabajos indican que uno de los dos linajes geográficos se habría expandido a fines del
Pleistoceno e inicios de Holoceno hacia el sur desde posibles refugios ecológicos
subtropicales, encontrándose actualmente en Bolivia, Norte de Argentina, Chile central
y Patagonia continental e insular; mientras que el otro grupo habría quedado relegado a
los ambientes áridos de Perú y norte de Chile. En Chile, existen estos dos linajes con
una clara zona de contacto entre ellos, entre el paralelo 27º y 31º Lat Sur. Con ello, se
pueden postular diferentes presiones de selección ambiental e inferir adaptaciones
locales y por lo tanto una disimilitud en la estabilidad y amplitud de nicho de estas
poblaciones que habrían hecho mucho más exitoso a un linaje que a otro a lo largo de
la distribución general de la especie en nuestro país. Por ello los objetivos de este
capítulo son (1) predecir el rango de distribución potencial del guanaco en Chile, como
21
también para sus dos linajes filogeográficos recientemente detectados (Marín et al.,
2008; Marín et al., en prensa); (2) identificar las variables ambientales que modelan el
nicho para la especie y sus subespecies. Esto se realizará utilizando modelos que
utilizan sólo presencias (Máxima entropía, Maxent), permitiendo determinar y describir
la estructura del nicho para la especie como para sus dos linajes evolutivos. Los
resultados de este trabajo permitirán ofrecer, además, una base espacial sobre la cual
estructurar espacialmente variables morfológicas y genéticas.
MATERIALES Y MÉTODOS
Datos de localización
Se compiló una base de datos de 2.962 localizaciones georreferenciadas entre el año
2000 y 2011. Las localizaciones abarcan de forma homogénea la distribución actual de
la especie en Chile, evitando de esta forma las diferencias en la intensidad de
búsqueda a través de las regiones geográficas (Figura 1A). Las localizaciones
provienen de observaciones directas de los autores junto a otras realizadas por
investigadores que colaboraron con este estudio. Éstas consisten en avistamientos de
animales, colectas de heces, colectas de tejido de animales vivos y muertos, y
carcazas. También se incluyeron 262 localizaciones obtenidas entre los años 2007 y
2009 mediante collares satelitales de cinco ejemplares capturados el 2005 en la
cordillera de Chile central. Se utilizaron aquellas localizaciones que tuvieran menos de
1000 m de error (González et al., 2008).
Cada localización fue asignada a una grilla sobre-impuesta con celdas de 3 x 3 km,
correspondiente al tamaño promedio mínimo del rango de hogar detectado en
guanacos para una población sedentaria (Marino y Baldi, 2008). Para aquellas
poblaciones que se desplazan estacionalmente, la localización de distintos individuos
en el tiempo permiten incluir la mayor parte de las zonas de ocupación. Como resultado
de este procedimiento, se trabajó con un set de datos de 525 celdas de presencia de
guanacos.
22
Selección de variables
Las variables predictivas incluyeron información climática, topográfica, vegetacional y
antrópica y fueron seleccionadas a priori de acuerdo a criterio experto, evitando de esta
forma que los análisis seleccionaran variables sin explicación biológica a la escala
temporal usada (Elith y Leathwick, 2009) y la redundancia y correlación de variables
(Wiens y Graham, 2005). Se utilizaron cuatro de un total de diecienueve variables que
entrega la base de datos bioclimáticos del WoldClim, la cual está expresada en una
resolución de 1 km, (Hijmans et al., 2005): temperatura media anual (BIO1),
estacionalidad de la temperatura (BIO4), precipitación anual (BIO12) y estacionalidad
de las precipitaciones (BIO15), agregándose el promedio de temperaturas mínimas y
máximas en un año. Rugosidad, orientación, pendiente y elevación se obtuvieron del
Shuttle Radar Topographic Misión (SRTM) a una resolución de 90 m (Rabus et al.,
2003). La vegetación se caracterizó de acuerdo al índice EVI (Enhanced Vegetation
Index) a una resolución de 250 m. A diferencia del NDVI (Índice de Vegetación de
Diferencia Normalizada) que es sensible a la presencia de clorofila, el EVI es sensible a
las variaciones de la estructura del dosel (Huete et al., 2002). También se obtuvieron
coberturas de suelo a una resolución de 1 km a partir del Global Land Cover GLC2000,
utilizando aquellas que describen suelo desnudo, hierbas y arbustos/árboles
(Baltholome y Belwald, 2005). Finalmente se obtuvo una cobertura de la población
humana (numero de habitantes por km2) a partir del NASA SocioEconomic Data and
Applications Center SEDAC (CIESIN y CIAT 2005). Toda la información fue escalada a
una resolución de 3 x 3 km.
Modelos estadísticos, validación y contribución de las variables
Maxent (Phillips et al., 2006) es un programa para modelar la distribución de especies
utilizando sólo registros de presencia. Trabaja con un algoritmo basado en el supuesto
de que la totalidad de píxeles o celdas del área de estudio constituye el espacio en
donde se define una distribución de probabilidades, siendo 0 cuando el hábitat no está
disponible, a 0,99, cuando es el mejor hábitat. Los píxeles que albergan un registro
georeferenciado constituyen puntos de muestra y las variables ambientales asociadas a
23
ese punto (climáticas, fisiográficas, etc.) son las características que explican la
ocurrencia de ese punto (Phillips et al., 2006). Una de las principales restricciones para
el resto de celdas que no contienen un registro georreferenciado, es que el valor
esperado de cada variable debería coincidir con el promedio empírico que se obtiene de
los puntos de muestra. Esta distribución de probabilidades que se obtiene con Maxent,
es aquella de "máxima entropía", es decir que maximiza la ignorancia sobre los datos
(Phillips et al., 2006). El modelo generado considera todo aquello que es conocido pero
evita cuidadosamente asumir cualquier aspecto que es desconocido (Jaynes, 1990).
Las localizaciones fueron aleatoriamente divididas en dos sub-muestras, usando el 20%
de las localizaciones como un set de datos para el entrenamiento y el restante 80%
para probar el modelo resultante. Se corrieron 50 modelos con 500 iteraciones. La
medida de ajuste que implementa Maxent es el área bajo la curva (AUC, del inglés area
under the curve) desde una curva denominada ROC (del inglés receiver operating
charasteristic plot), que compara la proporción de puntos que han sido considerados
dentro del modelo (sensibilidad) versus la proporción de puntos de ausencia que han
sido considerados fuera del modelo (especificidad). El AUC varía de 0, cuando la
discriminación del modelo no es mejor que uno generado aleatoriamente; a 1, cuando el
modelo tienen una discriminación perfecta (Pearce y Ferrienr, 2000). Se consideran
modelos útiles aquellos que presentan un AUC mayor o igual a 0,7 (Harrell, 2001).
Maxent estima la contribución relativa de cada una de las variables ambientales al
modelo y entrega una análisis de acuchillamiento de datos para cada variable ambiental
(Phillips y Dudik, 2008). Así, también se examinaron las curvas de respuesta de cada
una de las variables ambientales que afectan la predicción del modelo generado por
Maxent. Estas curvas indican cómo cambia la predicción logística cuando el factor
ambiental específico es variado, mientras el resto de las variables ambientales son
mantenidas en su valor promedio. Por ello, las curvas indican el efecto marginal del
cambio de una variable en el modelo.
24
Comparación entre las distribuciones de los linajes filogeográficos con la especie
Se determinó la sobreposición de la distribución de la especie con la distribución
conjunta de los dos linajes de guanaco y de su zona de hibridismo. Para ello, se
convirtió el mapa de probabilidades a un mapa binario de presencias y ausencias
usando el umbral del percentil 10 de los valores logísticos del entrenamiento de
presencias. Este umbral excluye al 10% de las observaciones de presencia más
extremos, los cuales representan poblaciones efímeras o la presencia de condiciones
ambientales inusuales dentro del píxel (Morueta-Holme et al., 2010).
RESULTADOS
Predicción del rango de distribución para la especie y subespecies
Todos los modelos de máxima entropía tuvieron un alto promedio de valores de AUC.
La especie en Chile obtuvo un valor de 0,921 ± 0,023. Para la subespecie cacsilensis
en el extremo norte de Chile el valor de AUC fue de 0,976 ± 0,019, mientras que para
guanicoe fue de 0,971 ± 0,011. Finalmente, para la zona de hibridismo entre las dos
subespecies, se obtuvo un valor de 0,978 ± 0,018.
El área cubierta por el modelo para la especie, fue mayor que la suma de las áreas de
los modelos de distribución para las subespecies y la zona de hibridismo. Así, el área
que entrega el modelo para Lama guanicoe fue de 81.756 km2 (Figura 1B), mientras
que para la subespecie L. g. cacsilensis de 21.497 km2, para L. g. guanicoe de 20.767
km2 (Figura 1C) y para la zona de hibridismo entre ambos taxa fue de 23.481 km2 (con
una superficie combinada de 65,321 km2)(Figura 1C). El área en común entre los
modelos fue de 47.740 km2 (Figura 2C), mientras que la superficie de discrepancia fue
mayor al contrastar el modelo a nivel de especie con el modelo a nivel infraespecífco
(34.020 km2 vs17.577 km2). Esto indica que el modelo a nivel de especie, genera una
mayor área proyectada para la distribución que el generado a nivel de subepspecies;
sin embargo, estas últimas incluyen zonas que no son consideradas por el modelo a
nivel de Lama guanicoe. Considerando lo anterior, se generó un modelo conjunto para
25
la elaboración de un mapa de distribución potencial para la especie en Chile con una
superficie total de 99.337 km2, lo cual corresponde a un 13,1% de la superficie del país.
Nicho ambiental
Los modelos de distribución generado por Maxent para la especie y sus subespecies en
Chile atribuyen mayor importancia a las variables climáticas por sobre las otras
variables ambientales (Tabla 1), confirmando la hipótesis de que las variables climáticas
explican de forma importante la ocurrencia del guanaco en Chile. Las variables que más
contribuyeron a explicar la ocurrencia del guanaco en Chile fueron las precipitaciones
anuales y el promedio de temperaturas mínimas anuales, acumulando un 56,8 % del
porcentaje de contribución al modelo. Las variables no climáticas como altitud y
cobertura de herbáceas, contribuyeron en un 22,7% al modelo. Coincidentemente, la
subespecie L. g. cacsilensis que se restringe a la zona árida de Chile, mostró un patrón
similar, donde también se seleccionaron variables climáticas. La estacionalidad de las
precipitaciones y el promedio de temperaturas máximas anuales aportaron con un
45,4% al modelo. Sólo la altitud alcanzó un 34% de contribución al modelo.
Similarmente el rango predicho para L. g. guanicoe, de distribución andina y
patagónica, fue explicada mayormente por variables climáticas. Así, la temperatura
media anual, la precipitación anual y la estacionalidad de las precipitaciones,
alcanzaron en total un 64,2% de aporte al modelo. La cobertura herbácea, contribuyó
en un 22,5% al modelo. Finalmente, la distribución potencial de las poblaciones de
guanaco correspondiente a la zona de solapamiento entre las subespecies, que se
ubica al norte de la zona mediterránea y que abarca poblaciones costeras y andinas,
nuevamente se explica principalmente por los factores climáticos. La estacionalidad de
la temperatura, las precipitaciones anuales y la estacionalidad de las precipitaciones,
contribuyeron en un 69,1% al modelo, y sólo una de las variables vegetacionales, EVI,
aportó en un 7,7% al modelo. Los resultados para L. guanicoe, L.g. cacsilensis, L. g.
guanicoe y zona híbrida, son apoyados por los análisis de importancia de las variables
en las Permutaciones y el test de acuchillamiento (Tabla 2).
26
DISCUSIÓN
Este estudio contribuye a modelar la distribución de una especie nativa en Chile
utilizando factores climáticos, geográficos, vegetacionales y antrópicos. A pesar del
incremento en el conocimiento del guanaco en varias áreas de su ecología (ver
Franklin, 2011), a la fecha no existía un modelo cuantitativo para explicar su distribución
y las variables que modulan su presencia a una escala geográfica amplia. Modelos
espaciales para explicar la ocurrencia del guanaco sólo se han realizado sobre rangos
geográficos limitados y/o considerando variaciones intra-anuales en los factores
ambientales, omitiendo o sólo utilizando variables climáticas (Travaini et al. 2007;
Pedrana et al., 2010; Politis et al., 2011). Adicionalmente, los resultados de este trabajo
permiten describir la distribución y nicho ambiental de cada uno de los linajes
filogeográficos recientemente descritos para la especie (Marín et al., en prensa). Por
ello, los mapas probabilísticos obtenidos en este trabajo poseen un alto grado de detalle
en su variación espacial y coinciden con los rangos de distribución propuestos para la
especie en Chile, los cuales han sido elaborados mediante opinión experta (Cunazza,
1991; Torres, 1992; González te al., 2006; Baldi et al., 2008) y no mediante un registro
sistemático de avistamientos. Lo anterior impide realizar un análisis del rendimiento del
modelo entre lo observado con lo esperado, como podría ser un mapa de ocurrencia de
presencias en grillas (Pearman et al., 2010). No obstante, la concordancia visual entre
el mapa predictivo con la de literatura, permitirían descartar un efecto estadístico sobre
el alto valor de AUC que se genera al analizar presencias en una especie de amplia
distribución con respecto al área de estudio descrita por los datos ambientales (Phillips
et al., 2006), lo que indicaría que el modelo posee un alto poder discriminatorio.
Los modelos obtenidos confirman la hipótesis de que la distribución del guanaco
respondería principalmente a un nicho climático a escala espacial de especie y
subespecie (Wiens y Graham, 2005). Las precipitaciones promedio entre 150 y 550 mm
anuales serían el principal factor que limitaría geográficamente la amplitud de la
distribución de Lama guanicoe en Chile, difiriendo si se considera el nicho a nivel de
especie o subespecies. Las características ambientales asociadas con los registros
27
conocidos de guanaco, principalmente las bajas precipitaciones anuales, están
presentes a lo largo de la zona árida, cordillerana y patagónica de Chile. Por lo tanto, el
guanaco sería una especie indicadora de ambientes xéricos (Menégaz y Ortiz, 1995),
apoyando la propuesta de Oschenius (1995) que clasifica a esta especie como
“estenohidropedomórfica”, o de baja tolerancia a suelos húmedos. Aunque los
resultados indicarían que las subespecies de guanaco actualmente presentan un nicho
conservado y altamente disímiles entre sí, la historia filogeográfica de cada linaje en la
vertiente occidental de los Andes (cacsilensis vs guanicoe) indica que la posible barrera
biogeográfica que existió entre ambas distribuciones, como es la Diagonal Árida
(Ammann et al., 2001; Garreaud, 2009) fue colonizada por un linaje hídrido exitoso que
comparte variables del nicho con ambas subespecies; limitando de esta forma una
potencial diferenciación, debido a que ha permitido el flujo génico entre ambos taxa
(Marín et al., en prensa).
Los modelos generados tanto a nivel de especie como a nivel infraespecífico
evidenciarían la relación entre variables ambientales y algunas adaptaciones
anatómicas, fisiológicas y reproductivas del guanaco que le permiten ser un animal
eficiente en hábitats áridos (ver detalles en González et al., 2006). La presencia de una
cobertura pilosa fina que lo aísla de las temperaturas extremas (Burgarella y de Lamo,
2005), tanto frías a nivel de especie como cálidas en la subespecie L. g. cacsilensis; un
eficiente aparato digestivo que le permite aprovechar forraje de mediana y baja calidad
característicos de los ambientes áridos con crecimiento estacional (Franklin, 1982;
Engelhardt et al., 1991); y la capacidad de hacer coincidir los partos con las mejores
condiciones ambientales (González et al., 2006) serían algunas adaptaciones a las
variables climáticas.
También existe una aparente asociación entre la presencia de este camélido con el tipo
de vegetación, sobreponiéndose a la distribución de las gramíneas microtérmicas de
ambientes áridos, las cuales presentan resistencia a la presión de herbivoría, y
parcialmente a la distribución de gramíneas mesotérmicas (Menégaz et al., 1989; Adler
et al., 2004). Esto se hace evidente al considerar el modelo para la especie completa
28
pero principalmente la subespecie L. g. guanicoe, donde el modelo selecciona la
cobertura herbácea con valores promedio de entre un 60 y 70% aproximadamente.
Dentro del rango geográfico predicho para el guanaco, se observan áreas agregadas de
ocurrencia separadas por áreas de baja disponibilidad de hábitat, las que se producirían
por grandes barreras biogeográficas y el efecto de la distribución marginal de la
especie. En tal sentido, es posible reconocer tres áreas de media y máxima
probabilidad de presencia de guanacos separadas entre sí: (1) zona prealtiplánica de la
cordillera andina desde el límite con Perú en el paralelo 18º S hasta algunos sectores
del sur del altiplano en el paralelo 24º 30’ S; (2) la zona central que abarca dos franjas,
una por la costa árida del norte de Chile entre el paralelo 24º 40’ S, y llegando de forma
continua hasta los 29º 30’ S, y otra franja que recorre los faldeos occidentales de los
Andes desde los 24º 30’ S aproximadamente hasta los 35º 20’ S en la cordillera de
Chile central; y (3) la zona patagónica, que se muestra de forma discontinua desde la
región de la Araucanía (38º 30’) hasta el extremo austral de Chile. Entre la zona
altiplánica y la zona central del país, la existencia del desierto de Atacama generaría
una barrera ambiental para la continuidad de la distribución del guanaco, zona que es
parte de la Diagonal Árida (Ammann et al., 2001; Garreaud, 2009) y que ha afectado la
distribución de parte de los mamíferos de Sudamérica (Marín et al., 2007; Marino et al.,
2011). Entre la costa y cordillera andina de la zona árida del norte de Chile, entre los
paralelos 24º 40’ y 29º 30’ S aproximadamente, se establece una franja central con baja
probabilidad de ocurrencia, tal vez por las condiciones de hiper-aridez del sector. Sin
embargo, las condiciones ambientales de esta área mejoran durante los períodos de La
Niña cuando ocurre el fenómeno del “Desierto Florido” (Vidiella et al., 1999), el cual
aumenta la cubierta vegetal gracias a las precipitaciones que ocurren con baja
frecuencia a la escala temporal analizada. Esta situación permitiría el contacto entre las
poblaciones de guanaco de áreas bajas, con aquellas que habitan las cumbres
montañosas y explicaría la importancia de las precipitaciones anuales a nivel de
especie y la estacionalidad de las precipitaciones a nivel infra-específico, aunque no se
ve reflejada a la escala temporal utilizada.
29
Entre la zona central y la zona Patagónica en Chile, probablemente la extinción reciente
de poblaciones de guanaco a nivel local genera un área sin probabilidad actual de
ocurrencia, aunque la existencia de ecosistemas poco favorables para el guanaco como
es el bosque templado, generaría una barrera entre los 35º 20’ y 44º 20’ S por la
cordillera andina y más al sur por el borde del océano Pacífico. Finalmente, dentro de la
zona Patagónica, la presencia de sectores separados entre sí, se debería al efecto de
una distribución periférica de la gran población localizada en la Patagonia Argentina
(Torres, 1992; Nugent et al., 2006; Baldi et al., 2006; Baldi et al., 2008), donde parte de
la estepa patagónica ingresa a Chile desde el este y sólo el estrecho de Magallanes y
canal Beagle representan obstáculos biogeográficos para una distribución continua para
el guanaco, situación que se generó hace aproximadamente 8.000 años (Sarno et al.,
2001).
Los mapas generados predicen zonas de ocurrencia donde no existen datos empíricos
de presencia actual, pero sí históricos. Pese a no tener registros de avistamientos o
signos de guanaco en algunas zonas, como por ejemplo en la zona de montaña de la
región del Maule (cerca de los 35º 20’ S), el alto Bio-Bío (alrededor de los 38º 30’ S), la
literatura muestra presencia de la especie en un pasado reciente (Cunazza et al., 1991).
En estos casos Maxent registra una probabilidad de ocurrencia media. Lo mismo
sucede con el ambiente mediterráneo que se encuentra en gran parte de la zona central
de Chile, particularmente la depresión intermedia y la cordillera de la Costa, donde
actualmente no se registran guanacos (González et al., 2006), pero que, según los
modelos, reúne las características ambientales para permitir su existencia. Esta
información debe ser tomada con precaución debido a que no se analizaron otros
factores que podrían disminuir la probabilidad de ocurrencia (Marino et al., 2011), como
son uso de suelo que considere zonas urbanas y dedicadas a agricultura y ganadería.
Sin embargo, es probable que dadas las variables seleccionadas, las zonas registradas
con probabilidad media de presencia potencial sean marginales a estos usos. Análisis
exploratorios (no mostrados en este trabajo) muestran que las localizaciones de
guanaco en Chile se ubican en zonas de densidad humana extremadamente bajas, y
por ende, se encuentra ausente de gran parte de la depresión intermedia donde se
30
desarrolla la actividad humana. Dado que Maxent relaciona sólo presencias con las
variables ambientales, es plausible pensar que la variable Habitantes por superficie
carezca de importancia en explicar la ocurrencia de este ungulado, puesto que sólo es
posible encontrar guanacos en áreas de muy baja densidad humana, situación que
además se presenta en otros ecosistemas no aptos para la especie.
De forma opuesta, no se seleccionaron áreas con presencia pasada de guanacos (i.e.
zona de la depresión intermedia de Chile, ver Molina, 1782 y Housse, 1930), lo cual
podría deberse a que no se consideraron variables ambientales que podrían participar
en la reproyección de la distribución potencial. Sin embargo, una explicación más
plausible sería la pérdida de áreas de distribución por extinción local (Ceballos y
Ehrlich, 2002), la cual podría aumentar la variabilidad de los factores ambientales
analizados o cambios en dichos factores. Un claro ejemplo reciente de esto son la
desaparición de poblaciones de guanaco en la costa entre los 20° y 23 30° S (Mann et
al., 1953; Oltremari et al., 1987) por una fuerte pérdida de la vegetación de Lomas
durante los últimos 50 años (Schulz et al., 2011). La pérdida de poblaciones localmente
adaptadas en una especie que muestra una alta estabilidad del nicho, representaría
una pérdida adicional junto con la reducción de distribución, y la erosión numérica y de
diversidad genética. Una forma de probar esta hipótesis, es a través del modelamiento
con presencias históricas de la especie y el análisis de su nicho, como ha sido
desarrollado para la zona de Pampa en Argentina (Politis et al., 2011).
Algunas de las variables ambientales no seleccionadas o que lo fueron con un baja
contribución a los modelos fueron factores principalmente topográficos, vegetacionales
y antrópicos. Contrario a la intuición, la estructura vegetacional y las variables
asociadas a topografía, específicamente rugosidad y pendiente, no fueron de
importancia para el modelo. La literatura indica que estos factores son relevantes para
la presencia del guanaco, prefiriendo zonas montañosas, de pendientes medias a altas
y vegetación herbácea y arbustiva (Lucherinni, 1996; Travaini et al., 2007; Acebes et al.,
2010; Pedrana et al., 2010), sin embargo, esto no se ve reflejado a una escala mayor.
Finalmente el factor antrópico, medido con número de habitantes por superficie, no
31
participaría en la determinación del nicho potencial del guanaco. La presencia del
guanaco está alejada de los centros urbanos y agrícolas donde la densidad humana es
notoriamente mayor a las zonas donde habita la especie, por lo que esta variable no es
seleccionada por el modelo.
Implicancias en Conservación y Manejo
La distribución de una especie resume una serie de condiciones ambientales que
permiten la persistencia de sus poblaciones en el tiempo, por lo que su conocimiento
ofrece la oportunidad de planificar y desarrollar acciones de manejo y conservación. La
distribución generada para el guanaco, permite tener una matriz geográfica de base
para una clasificación de sus poblaciones en categorías de conservación a nivel
regional (González et al., 2006; Baldi et al., 2008), por lo que el desarrollo de modelos
para el resto de la distribución en Sudamérica sería también necesario.
Los mapas de ocurrencia probabilística generados a escala amplia, pero con detalle a
escala local, junto con el conocimiento de la abundancia poblacional y el uso de suelo,
permiten la localización y diseño de áreas protegidas para la especie (Cabeza et al.,
2004). Actualmente menos del 5% de la superficie de Chile con presencia de
poblaciones de guanaco está protegida (González, 2010), lo cual se hace crítico en
ambientes cordilleranos y patagónicos, donde se encuentran los núcleos de la
distribución potencial de la especie y las mayores abundancias poblacionales.
Los mapas de distribución potencial a nivel infraespecífico indican la existencia de
barreras biogeográficas separando algunas zonas de ocurrencia. Lo anterior, junto con
las evidencias obtenidas en este trabajo que sugieren un alto grado de
conservadurismo del nicho por parte de los taxa estudiados, plantea limitantes para
posibles programas de traslocación de individuos a una escala amplia. Un análisis
visual de la continuidad espacial de la distribución potencial del guanaco en Chile,
sugiere la existencia de varias zonas que podrían ser consideradas unidades de
manejo, por lo que se denominarán Unidades de Distribución (Figura 3). Se requiere
además, determinar otras variables que serían importantes al momento de planificar
32
traslocaciones, como conocer la estructura genética y morfológica que indiquen niveles
de aislamiento demográfico y adaptaciones locales, los cuales son importantes para
establecer poblaciones autosostenidas a largo plazo (González et al., 2006; IUCN,
1995). Como alternativa a esta medida, la colonización pasiva desde áreas con
poblaciones “sanas” hacia áreas donde se hayan registrado extinciones locales o áreas
con poblaciones con tamaños reducidos numéricamente, podrían ser planificadas
utilizando estos mapas de distribución potencial.
Dado el nivel de adaptación del guanaco a ambientes áridos y la localización de sus
poblaciones de hábitats xéricos, es que se podría considerar a esta especie como
“paraguas” de ambientes áridos (Noss, 1990); por lo que la proyección de su
distribución potencial ante variaciones climáticas, como es en escenarios de cambio
climático, permitirán conocer cómo la población, sus linajes y sus poblaciones variarán
en el espacio.
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41
Leyenda de Figuras
Figura 1. Distribución potencial del guanaco en Chile mostrando (A) las localizaciones
utilizadas en la modelación (B), rango de probabilidades para la presencia de la
especie Lama guanicoe, y (C) rango de probabilidades para las subespecies L. g.
cacsilensis, L. g. guanicoe y zona de hibridismo entre ambas. El gris claro indica
baja probabilidad de presencia (0,00 – umbral de corte), el gris oscuro media
(umbral de corte – 0,50) y el negro alta (0,51 – 0,99) para (B) y (C).
Figura 2. Distribución potencial de guanaco en Chile a través de su presencia
mostrando (A) el modelo para la especie Lama guanicoe, (B) para las subespecies
L. g. cacsilensis, L. g. guanicoe y zona de hibridismo entre ambas, y (C) zonas de
presencia compartidas (en azul) entre las distribuciones (A) y (B) y de discrepancia
entre el modelo (A) y (B) (en rojo) y entre el modelo (B) y (A) (en verde). Se
considera como umbral de corte la probabilidad del modelo logístico que reúne al
10% de los datos más bajos.
Figura 3. Propuesta de distribución potencial del guanaco en Chile y de Unidades y
Sub-unidades de Manejo basado en Distribución (UMD).
42
Tabla 1. Test de Importancia de las variables (en porcentaje) que participan en el modelamiento de la distribución del
guanaco en Chile mediante el algoritmo Maxent.
Variables
Climáticas
Temperatura media anual
Estacionalidad de la temperatura
Promedio temperaturas mínimas anuales
Promedio temperatura máximas anuales
Precipitación anual
Estacionalidad de las precipitaciones
Topográficas
Altitud
Pendiente
Orientación
Rugosidad
Vegetacionales
EVI
Cobertura suelo desnudo
Cobertura herbáceas
Cobertura arbolada
Antrópicas
Habitantes por 9 km2
Lama
guanicoe
L. g.
cacsilensis
Zona
híbrida
L. g.
guanicoe
3,8
1,8
18,5
0,4
38,3
7,0
2,3
6,0
0,2
12,6
2,6
32,8
0,9
11,6
6,3
0,0
43,6
13,9
12,9
3,8
3,2
1,7
26,8
24,5
10,3
0,3
1,0
0,8
34,6
1,8
1,1
0,9
6,1
0,6
1,4
0,7
1,4
0,6
0,2
0,6
1,8
0,4
12,4
0,7
0,9
0,9
2,7
0,1
7,7
1,0
1,7
3,5
0,7
0,5
22,5
0,2
2,5
0,5
0,9
0,5
43
Tabla 2. Magnitudes de las principales variables ambientales seleccionadas por Maxent mediante el test de Importancia
de la Variable.
Variables
Climáticas
Temperatura media anual (ºC)
Estacionalidad de la temperatura (DE)
Promedio temperaturas mínimas anuales (ºC)
Promedio temperatura máximas anuales (ºC)
Precipitación anual (mm)
Estacionalidad de las precipitaciones (CV)
Topográficas
Altitud (m)
Vegetacionales
EVI
Cobertura herbácea (%)
Lama
guanicoe
L. g.
cacsilensis
Zona
híbrida
L. g.
guanicoe
-
-
-
-
-
1,7
(-10,0 – 14,0)
-
-
29,3
(8,5 – 36,0)
-
6,4
(6,0 –8,9)
-
442
(8 – 901)
-
16
(12 – 24)
161
(52 – 197)
-
-
-
139
(10 – 261)
87,9
(37,0 – 123,0)
553
(84 – 901)
21,1
(6,0 – 94,0)
874
(6 – 4.831)
3.413
(67 – 4.393)
-
-
-
-
-
6,4
(0,0 – 11,0)
-
0,054
(0,010 – 0,151)
-
8,2
(0,0 – 11,0)
44
Figura 1.
A
B
C
45
Figura 2.
A
B
C
46
Figura 3.
47
CAPITULO II
Unidades de Manejo genético para poblaciones de guanaco en Chile: uniendo
genética poblacional y conservación en el espacio geográfico
Benito A. González1,3, Juan Carlos Marín2, Cristián F. Estades1
1
Laboratorio de Ecología de Vida Silvestre, Facultad de Ciencias Forestales y de la
Conservación de la Naturaleza, Universidad de Chile, Chile.
2
Laboratorio de Genómica y Biodiversidad, Departamento de Ciencias Básicas,
Facultad de Ciencias, Universidad del Bío-Bío, Chile.
3
Correspondencia: Teléfono: +56 2 9785742; Fax: +56 2 5414952, email:
bengonza@uchile.cl
48
INTRODUCCIÓN
Las Unidades de Manejo (MU) se definen como poblaciones demográficamente
independientes cuya dinámica depende de las tasas de natalidad y mortalidad local
más que de la inmigración desde otras poblaciones (Taylor y Dizon, 1999). La baja tasa
de dispersión entre poblaciones delimita un MU, siendo los marcadores moleculares un
método para inferir si varias sub-poblaciones constituyen una unidad independiente
(Pasboll et al., 2006). Adicionalmente, un MU puede ser también definido de acuerdo a
criterios más amplios analizados en conjunto y que están basados en flujo génico y
deriva génica, en lo que corresponde a “intercambio genético”, y selección natural, que
correspondería a “intercambio ecológico” (Crandall et al., 2000). Individuos de diferentes
poblaciones son genéticamente intercambiables si existe un amplio flujo genético entre
las poblaciones, donde alelos únicos, considerados estimadores de bajo flujo genético o
divergencia genética concordante con barreras geográficas, proporcionan información
para identificar estas unidades en un contexto tanto histórico (evolutivo) como reciente
(Crandall et al., 2000). La determinación de estos MUs contribuyen al manejo y
conservación a corto plazo, y monitoreo y regulación de los efectos de la actividad
humana sobre las poblaciones (Frankham et al., 2003). Ellos se basan en la
preservación de la diversidad adaptativa y los procesos evolutivos que suceden a través
del rango de distribución de una especie, y disminución del impacto de las
perturbaciones de las actividades humanas, favoreciendo la red de flujo genético que
refleje la diversidad adaptativa que posee una población (Crandall et al., 2000).
El guanaco (Lama guanicoe) es una especie de amplia distribución en Sudamérica,
cuya historia evolutiva e impacto humano, hacen de ella una especie importante de ser
manejada
a
través
de
la
identificación
de
poblaciones
demográficamente
independientes. Estudios moleculares recientes y en curso, indican que el guanaco
posee dos subespecies: L. guanicoe cacsilensis y L. g. guanicoe (González et al., 2006;
Marín et al., 2008; Marín et al., en prensa). La primera se distribuiría en la vertiente
occidental de los Andes en ambientes áridos de la costa, interior y pre-altiplánicos,
mientras que la segunda se distribuiría al oriente de los Andes en los ambientes de
49
chaco, andino, patagónico y fueguino, siendo el altiplano y posiblemente el desierto de
Atacama las principales barreras al flujo genético entre ambas taxa (Marín et al., en
prensa). No obstante, existe una zona en el centro norte de Chile donde confluirían
ambas taxa, haciendo difícil delimitar espacialmente ambas formas genéticas (Marín et
al., en prensa). Por otro lado, el impacto humano reciente ha reducido en amplitud y
continuidad la distribución del guanaco. La introducción y aumento de ganado
doméstico, ocupación y deterioro de sus hábitats, caza continua, fragmentó las
poblaciones de guanaco e hizo disminuir su número en varias zonas de Sudamérica
(Dennler de La Tour, 1954; Miller et al., 1983). Es así como se reporta que el guanaco
habría reducido su rango de distribución total a un 25%, alcanzando en Chile un 75%
(Cunazza et al., 1995; Ceballos y Ehrlich, 2002). La extinción de poblaciones locales
habría alcanzado hasta el siglo 20 en nuestro país. Incluso en la actualidad existen
poblaciones de tamaño reducido y/o aislados geográficamente, quedando expuestos a
eventos catastróficos (Venegas, 1983; Bonacic et al., 1996; Cunazza y Benoit, 2000;
González et al., 2008).
Estudios regionales y locales con el uso de microsatélites han mostrado que
poblaciones cercanas geográficamente, como la existentes entre las provincias
Argentinas de Chubut y norte de Santa Cruz, poseen una baja estructuración genética
(Maté et al., 2005), mientras que poblaciones alejadas y separadas por barreras
geográficas, como la existente entre el Parque Nacional Torres del Paine y Tierra del
Fuego, han presentado niveles medios de estructuración (Sarno et al., 2001). Sin
embargo, no se han desarrollado trabajos tendientes a identificar Unidades de Manejo
que orienten planes de acción a lo largo de la distribución de la especie. El objetivo, por
lo tanto, es desarrollar un modelo de estructuración genética de poblaciones de
guanaco para definir unidades demográficamente independientes a través de la
inferencia sobre flujo génico e intercambio genético tanto histórico como reciente en
Chile.
50
MATERIALES Y MÉTODOS
Obtención de muestras
Un total de 207 muestras de guanaco fueron obtenidas de 17 localidades a lo largo de
la distribución actual de la especie en Chile (Tabla 1) a través de 3 métodos. El primer
método consistió en la obtención de 10 ml de sangre venosa a través de jeringas
vacutainer con EDTA luego de que los animales fueran inmovilizados químicamente con
3,5 a 8 mg/Kg de Tiletamine-Zolazepam (modificado de Sarno et al., 1996) o con la
combinación de 0,1 mg/Kg de Medetomidina (ZalopineMR, Orion Pharma) y 0,2 mg/kg
de Ketamina, y Atipamezole en dosis de 4 mg por 1 mg de medetomidina para revertir
(Jalanka y Roeken 1990; González et al., sometido). Las drogas fueron suministradas
con dardos plásticos de 3 ml (TelinjectMR) proyectados con un rifle de aire comprimido
(TelinjectMR, modelo GUT 50). Las muestras fueron mantenidas refrigeradas a 4°C. El
segundo método consistió en la obtención de muestras de tejido a partir de animales
muertos, piel, músculo o hígado, que fueron almacenados a temperatura ambiente en
etanol 70°. Finalmente, para poblaciones donde no fue posible aplicar los métodos
mencionados, se procedió a la colecta de crotines frescos de individuos que fueron
observados defecando, los cuales fueron mantenidos a temperatura ambiente en etanol
absoluto.
Extracción de ADN
El ADN genómico de estos tejidos, por su distinta naturaleza, fueron extraído por cuatro
métodos. Para muestras se sangre, se utilizó la técnica modificada de Lahiri y
Nurnberger (1991). Para muestras de piel se extrajo DNA usando CHELEX 5% (Walsh,
1991) y proteinasa K. Para muestras de músculo preservado en alcohol 70°, se obtuvo
DNA usando cloroformo-fenol y precipitación en etanol, previo homogenizado en STE,
SDS y proteinasa K. Finalmente, para muestras de heces, se usó el kit comercial
QIAGEN QIAampMR DNA Stool Mini para obtener DNA genómico. El DNA obtenido fue
resuspendido en TE pH 8 y almacenado a -20°. Su concentración y estado fue evaluado
realizando electroforesis en geles de agarosa 0,7 %, usando como estándar de tamaño
molecular, el fago λ digerido con Hind III. Diluciones de estos stocks fueron
51
cuantificadas en nm utilizando un espectrofotómetro Spectronic GenesysTM5. Estos
procedimientos se llevaron a cabo en los laboratorios de Genómica y Biodiversidad,
Departamento de Ciencias Básicas, Facultad de Ciencias, Universidad del Bío-Bío.
Fragmentos de alrededor de 550 pb correspondientes a la región control del mtDNA
respectivamente, fueron amplificados mediante la reacción en cadena de la polimerasa
(PCR, Saiki et al., 1985) usando protocolos ad-hoc y partidores complementarios a la
secuencia de tRNAs y dominios conservados del mtDNA (Marín et al., 2007, Marín et
al., 2008). Los fragmentos amplificados fueron purificados utilizando QIAGEN
QIAquick PCR Purification. La secuenciación de los productos de PCR se realizó en
ambos sentidos, usando servicios de secuenciación automática, y utilizando como
cebadores los mismos partidores utilizados para amplificar el fragmento.
Amplificación de microsatélites
Catorce loci microsatélites dinucleótidos designados para la especie fueron también
amplificados usando PCR (Tabla 2). Estos han mostrado ser altamente polimórficos en
Lama guanicoe (Lang et al., 1996; Penedo et al., 1998; Sarno et al., 2001; Bustamante
et al., 2002). Para su amplificación se utilizó 3 reacciones múltiples de PCR de 10 μl las
cuales contenían 50 pmoles de cada oligonucleótido –uno de los cuales fue marcado
con fluoróforo NED, HEX o FAM, 2U de Taq DNA polimerasa, tampón suministrado con
la enzima (KCl 50mM; Tris-Cl 10 mM; Tritón X-100 0,1%; MgCl2 2,5mM), cuatro
desoxinucleótidos (200mM cada uno), agua destilada estéril y 100 ng de DNA
genómico. La mezcla será amplificada en un termociclador Eppendorf Mastercycler
personal en 30 ciclos de 30 segundos de denaturación a 94°C, 1 minuto y 30 segundos
de alineamiento a 60°C y 1 minuto de extensión a 72°C. El programa se iniciará con
una denaturación inicial de 95°C por 15 minutos y concluirá con una extensión final de
30 minutos a 60°C. Los tamaños de cada alelo serán resueltos usando los servicios de
un secuenciador automático.
52
Análisis de secuencias y Microsatélites
Las secuencias obtenidas fueron alineadas utilizando el programa CLUSTAL-X
(Thompson et al., 1997), SEQUENCHER (GeneCodes Corporation) y revisadas
manualmente. Los diferentes haplotipos fueron determinados usando el programa
DnaSP 4.0 (Rozas et al., 2003). Las frecuencias haplotípicas, la diversidad haplotípica
(h), el número de sitios polimórficos (S), y el número promedio de diferencia entre pares
de secuencias () fueron calculados usando el programa ARLEQUIN (Schneider et al.,
2000).
La diversidad genética dentro y entre las poblaciones fue medida en base al número de
alelos por locus, a la homocigocidad observada (HO) y la heterocigocidad esperada por
Hardy-Weinberg (HE), usando el programa GENEPOP 3.2a (Raymond and Rousset,
1995). Los niveles de diferenciación entre pares de poblaciones fueron estimados a
través de comparaciones del índice de fijación usando el estimador θ implementado en
el programa GENETIX (Belkhir et al., 2000). Se utilizó el estimador FST (Weir y
Cockerham 1984) para evaluar la diferenciación genética a partir de datos
microsatelitales usando el programa Arlequin 3.5.1.2 (Excoffier y Lischer, 2010). Este
operó con 10.000 permutaciones para cada una de las localidades. El FST generalmente
se recomienda cuando existe un limitado número de loci e individuos, o cuando las
poblaciones están débilmente estructuradas (Gaggiotti et al., 1999; Balloux y Goudet,
2002). No obstante, FST pierde robustez cuando el loci sigue exactamente el modelo de
mutación paso a paso (Balloux et al., 2000; Balloux y Lugon-Moulin, 2002).
Unidades genéticas usando algoritmos no espaciales
La estructura genética no espacial de Lama guanicoe en Chile se obtuvo a través de
análisis derivados de datos mitocondriales y de datos microsatelitales. Los límites
geográficos fueron deducidos de la agrupación de localidades.
Con la aplicación del programa ARLEQUIN (Schneider et al., 2000) se determinó la
estructura poblacional a partir de secuencias mitocondriales, usando el Análisis
Espacial de la Varianza Molecular (SAMOVA en inglés), determinando la proporción de
53
variación genética total dentro y entre las localidades. Los grupos se determinaron a
partir de la maximización de la diferenciación entre los grupos formados. Para esto se
utilizó el programa SAMOVA version 1.0 (Dupanloup et al., 2002).
La estructura genética de Lama guanicoe obtenida a partir de datos microsatelitales, fue
investigada con el algoritmo de agrupamiento Bayesiano implementado en Structure
versión 2.3.1 (Pritchard et al., 2000). Se asume que individuos muestreados pertenecen
a un número desconocido de K grupos genéticamente distintos. Para cada K (de 1 a 13)
se realizaron 20 corridas y se calculó la media de la probabilidad a posterior de los
datos [log probability of data, L(K)]. Con esta información se determinó el número más
probable de poblaciones, K, evaluando la significancia de la probabilidad a posterior
(Pritchard et al., 2007) y usando el método descrito por Evanno et al. (2005), que
examina los cambios en la probabilidad a posteriori entre corridas de diferentes K, o ∆K.
Se corrió el programa usando un modelo de mezcla y la opción de frecuencias alélicas
correlacionadas para 500.000 iteraciones después de un período de quemado de
30.000 iteraciones, lo cual está considerado como lo más apropiado para poblaciones
que probablemente sean similares por migración o por compartir ancestros comunes
(Falush et al., 2003; Pritchard et al., 2007).
Unidades genéticas usando algoritmos espacialmente explícitos
La estructura genética espacial y los límites geográficos de las unidades genéticas de
Lama guanicoe en Chile se obtuvo a través de análisis derivados de datos
mitocondriales y de datos microsatelitales.
Se relacionó secuencias mitocondriales con datos de individuos georreferenciados a
través del algoritomo de agrupación Bayesiana implementado en GENELAND v.1.0.7
(Faluch et al., 2003; Guillot et al., 2005) usando R (Ihaka y Gentleman, 1996). El
objetivo de este modelo es inferir y localizar las discontinuidades genéticas entre
poblaciones de genotipos considerando la localización de individuos en el espacio. El
número de grupos (o clusters) fue determinado mediante la corrida de iteraciones
Monte-Carlo-Markov-Chain (MCMC) cinco veces, fijando un K (p.e el número más
54
probable de poblaciones) y usando los siguientes parámetros (5 millones de iteraciones
MCM, tasa máxima del proceso de Poisson fijado en 100, incerteza espacial fijada a 5
km de las coordenadas, K mínimo = 1, K máximo = 12, máximo número de nucleótidos
en teselados de Poisson-Voronoi = 300. Luego de inferir el número de poblaciones
desde la base de datos a partir de las cinco corridas, el MCMC fue ejecutado 30 veces
con K fijo y usando los mismos parámetros mencionados. La probabilidad posterior fue
calculada para cada una de las 30 corridas y la probabilidad posterior de cada miembro
de la población fue calculada con las corridas de los tres valores más altos.
La estructura genética espacial derivada de los datos microsatelitales, fue obtenida a
través del programa de modelamiento Bayesiano BAPS 5.2 (Bayesian Analysis of
Population Structure; Corander et al., 2008) el cual incorpora datos georreferenciado
para asignar individuos vecinos más probables al mismo cluster genético. Se aplicó el
agrupamiento espacial mezclado de individuos para 10 corridas con un máximo número
de poblaciones fija (Kmax = 13). Los resultados fueron almacenados e incorporados por
el programa, y el valor óptimo de K fue seleccionado como una razón entre la
verosimilitud máxima (L(K)) y la alta probabilidad a posteriori (p). La asignación desde el
análisis combinado fue luego usada para ejecutar un análisis de combinación con los
valores de los parámetros recomendados, que incluyen 100 iteraciones por individuo,
20 iteraciones para los individuos de referencia, y 200 iteraciones para los individuos de
referencia de cada población. Los individuos se asignaron al grupo con el más alto valor
de Q.
RESULTADOS
Diversidad Genética
La Tabla 3 muestra los principales índices de diversidad genética para la secuencia de
la región control de ADN mitocondrial. Sobre un total de 514 pares de base analizadas
de las secuencias de d-loop, se identificó un total de 34 haplotipos y la presencia de 30
sitios polimórficos. El rango de haplotipos por localidad varió de 2 a 10, siendo Valle
55
Chacabuco el sector con mayor número de haplotipos presentes. Por otro lado, la
presencia de haplotipos exclusivos por localidad varió de 0 a 7, donde nuevamente
Valle Chacabuco presentó el mayor número. La diversidad haplotípica varió entre 0,36,
para Tierra del Fuego, y 1,71, en la localidad de San Felipe, ubicado en la estepa
Andina de Chile central.
La diversidad genética mostrada por los microsatélites muestra patrones interesantes.
El número promedio de alelos por locus varió entre 1,8 y 9,6, siendo Llanos de Challe,
ubicada en el Desierto Costero de Atacama, la localidad con el valor más alto de este
parámetro. La heterocigosis esperada fue variable, siendo el valor más bajo el
registrado en Isla Navarino, con 0,3, y el más alto en la localidad de Copiapó con 7,8.
Sin embargo, la mayoría de las localidades presentaron valores de heterocigosis sobre
los 0,6. Solamente Tierra del Fuego muestra un valor bajo este umbral, con una
heterocigosis observada de 0,57 (Tabla 3).
Estructura genética mitocondrial
El análisis de SAMOVA de la región control de Lama guanicoe en Chile agrupó
significativamente localidades con un patrón geográfico claro (Tabla 4). El incremento
en el número de grupos fue ejecutado extrayendo localidades en un claro sentido nortesur. Los máximos niveles de diferencia entre grupos se establecieron cuando Putre y
Pan de Azúcar conformaron un grupo diferente al de las localidades del resto del país
(AG = 37,2%), lo cual separa toda la zona centro y austral, del extremo norte de Chile
(Tabla 4, Figuras 2A).
La prueba de Mantel reveló un bajo coeficiente de correlación, el cual no fue
significativo (r = 0.0214, P = 0.289) entre la distancia genética y la distancia geográfica
de donde provenían las muestras, indicando ausencia total de un patrón de aislamiento
por distancia.
Finalmente Geneland, genera una estructura poblacional de K = 2, separando a Putre y
a Pan de Azucar y Copiapó, ubicadas en las ecorregiones de la Puna y Desierto
56
Costero de Atacama, respectivamente, del resto del país. Es así como todas las
localidades ubicadas al sur de Llanos de Challe son agrupadas en una sola población
(ver representación en la Figura 2B). Lo anterior coincide parcialmente con los
resultados de SAMOVA, puesto que el límite detectado por este análisis es más
septentrional, no obstante, tanto la zona Patagónica continental como insular,
permanecen en un solo grupo con las localidades de más al norte.
Estructura genética microsatelital
El análisis de Structure indica una alta estructuración genética cuando K = 4, basado en
∆K y en la matriz de asignación (Q). Se aprecia un grupo compuesto por la localidad de
Putre (ecorregión de Puna), seguido por otro grupo que incluye las localidades ubicadas
entre Llanos de Challe y Río Cipreses (ecorregiones de Desierto Costero de Atacama y
Estepa Andina). Las localidades de la ecorregión de Estepa Patagónica se agrupan en
un solo claster, separado de Tierra del Fuego. Sorprendentemente, Isla Navarino, que
comparte de ecorregión de Bosque sub-polar de Nothofagus, posee un patrón genético
similar al de las ecorregiones de Desierto Costero de Atacama y Estepa Andina (Figura
1, Figura 3A.
Los resultados del análisis BAPS fueron concordantes con el análisis de Structure al
obtener el mismo número de agrupamientos. La solución óptima se obtuvo con un K = 4
usando la totalidad de las muestras (L(K) =
-1367.70), sin embargo, los grupos
generados difirieron entre sí. El primer grupo estuvo conformado por todas las
localidades de la zona centro y sur de Chile, correspondientes a las ecorregiones de la
Puna, Desierto Costero de Atacama y Estepa Andina, el segundo grupo, conformado
por Valle Chacabuco, Torres del Paine y Pali-Ayque, coincidió con el grupo generado
por Structure. Lo mismo sucedió con Tierra del Fuego, que es considerado una unidad
independiente del resto. Finalmente Isla Navarino conformaría el cuarto grupo,
incorporando parte de la ecorregión de Bosque sub-polar de Nothofagus (Figura 3B).
En general, todas las comparaciones entre pares de localidades tuvieron índices
significativos de diferenciación FST, no obstante los valores fueron bajos a medios (FST ≈
57
0.08 - 0.40), destacando aquellos que contrastaban las localidades de la Puna, Desierto
Costero de Atacama, con los de la Estepa Andina y Bosques sub-polares de
Nothofagus (FST ≈ 0.12 - 0.40). Lo anterior concuerda con los resultados obtenidos en
BAPS y Structure (Tabla no mostrada).
DISCUSIÓN
La diversidad genética haplotípica y alélica de los guanacos que habitan Chile es alta,
pese al restringido rango geográfico que posee en nuestro país si se compara con la
distribución completa de la especie en Sudamérica (Franklin, 1982, González et al.,
2006). Chile, con cerca del 20% de la superficie total del rango de distribución y menos
del 10% de la población total actual de guanaco, posee alrededor del 89% de la
diversidad haplotípica reportada para la especie (Marín et al., 2008). Por otro lado, la
presencia de pocos haplotipos numerosos, como los haplotipos 6 y 10 que en conjunto
representan más del 40% de los individuos, permiten sugerir una historia de
desplazamiento por generaciones (al menos de la línea materna) entre las diferentes
ecorregiones (Marín el at., 2008). La alta diversidad genética encontrada en esta
especie se explicaría por la acumulación de mutaciones ocurrida en las poblaciones
localizadas en el rango de distribución más septentrional del guanaco, por lo que no
habrían tenido el impacto de reducciones y expansiones poblacionales drásticas por
variaciones ambientales que provocaron las glaciaciones, como habría ocurrido en la
zona Andina y Patagónica (Marín et al., 2008; Marín et al., en prensa.).
De la misma forma, los altos niveles de heterocigosidad observada en las localidades
muestreadas, son mucho más altos que los reportados en otros ungulados silvestres
que han sufrido disminuciones poblacionales drásticas en el último tiempo (ver Sarno et
al., 2004; Hundertmark y Van Daele, 2010). Esta situación podría deberse a (1) que la
heterocigosidad observada baja con posterioridad a las variaciones del tamaño efectivo
debido a la pérdida tardía de alelos de baja frecuencia por deriva, por lo que es
probable que este parámetro disminuya si se mantienen las condiciones de tamaños
58
poblacionales bajos en el tiempo (Spencer et al., 2000; Garza y Williamson, 2001;
Williams et al., 2002; Frankham et al., 2005), (2) que la especie posee un sistema
reproductivo, donde machos y hembras adultas utilizan los mismos territorios para
aparearse (Banks et al., 2003; Young y Franklin, 2004), que evitaría la endogamia
(causante de pérdida de heterocigosidad), puesto que el macho territorial expulsa a las
crías de un año de edad desde su grupo familiar, disminuyendo la chance de
reproducirse con sus propias hijas (Franklin, 1983). Esto puede evidenciarse en la
población endogámica de islas Falklands/Malvinas, donde se introdujo un grupo de bajo
tamaño efectivo hace más de siete décadas y no ha recibido migrantes (Franklin et al.,
2005). En este laboratorio natural la heterocigosidad observada es notoriamente mayor
a la esperada por modelamiento y similar a la obtenida en otras poblaciones conectadas
genéticamente (González, en preparación). Es esperable que debido a las acciones de
protección del guanaco en las últimos cuarenta años se estén revirtiendo la pérdida de
diversidad genética en algunas de sus poblaciones, principalmente aquellas localizadas
en la precordillera altiplánica, costa árida, cordillera Andina y en la Patagonia
continental e Insular, se encuentran en crecimiento continuo (Centro de Ecología
Aplicada Ltda., datos no publicados; CONAMA, 2009; Soto, 2010; González, 2010).
Situación diferente son aquellos grupos que se encuentran en condición de islas, ya sea
por aislamiento debido a pérdida de conectividad poblacional, o que se encuentran
aisladas por barreras biogeográficas. Poblaciones localizadas en el PN Pan de Azúcar,
RN río Cipreses, Isla Navarino, entre otras, poseen un alto riesgo de extinción local
pese a estar protegidas, debido su bajo tamaño efectivo y a que actualmente algunas
de ellas están sujetos a factores de amenaza aún no controladas, como ataque y
depredación por perros (González, 2010).
Existe congruencia entre los métodos espaciales de análisis genéticos de secuencias
en generar dos grupos, aunque existe discordancia en la ubicación del límite geográfico
entre ambos linajes. Tanto SAMOVA como Geneland generan dos grupos
poblacionalmente diferentes a nivel genético, aunque con leves diferencias sobre la
ubicación del límite entre uno y otro grupo. El borde geográfico se ubicaría entre la
región de Atacama entre PN Pan de Azúcar y Copiapó, aunque no se descarta la
59
posibilidad de que se desplace al aumentar el número de localidades y muestras en
esta zona. Los límites geográficos son difíciles de establecer a menor escala debido al
flujo génico que existe entre poblaciones contiguas en ausencia de barreras geográficas
evidentes (Frankham et al., 2005). Para esta zona existiría flujo génico frecuente a lo
largo de la costa y zona andina y eventualmente entre la costa y cordillera a través del
desierto florido que, genera un ambiente continuo para el desplazamiento de animales
entre una y otra zona (obs. pers.) Adicionalmente, y a una escala amplia, esta zona de
ambiente árido corresponde a un área de contacto e hibridismo entre los dos linajes
evolutivos descritos para la especie: L. g. cacasilensis y L. g. guanicoe (Marín et al., en
prensa), que en ausencia de barreras biogeográficas evidentes, hace aún más difícil
establecer un límite claro entre ambas subespecies a una escala menor.
Existe concordancia entre el método espacial y no espacial utilizando microsatélites en
detectar estructuración genética cuando K = 4, sin embargo esta diferenciación
poblacional coincide parcialmente a nivel geográfico. Patagonia continental Chilena e
insular, son identificados por Structure y BAPS como poblaciones genéticamente
independientes. Las localidades de la ecorregión de Estepa Patagónica, que incluye a
Valle Chacabuco, Torres del Paine y Pali-Ayke, se agrupan en un solo claster, separado
de Tierra del Fuego, que corresponde a la ecorregión de Bosque sub-polar de
Nothofagus. La población continental, que para Chile corresponde a la distribución
marginal del guanaco en Patagonia y poseería mayor flujo génico con las localidades
ubicadas hacia Argentina (Marín et al., en prensa), se encuentran separada de la
población insular por el Estrecho de Magallanes. Esta barrera biogeográfica aisló la
población de Tierra del Fuego hace aproximadamente 8.000 años de acuerdo a
antecedentes geomorfológicos y genéticos (Sarno et al., 2001). Actualmente, y pese a
que corresponde a una unidad demográfica independiente con un elevado número de
guanacos, la isla posee una diversidad genética baja comparado con las otras
poblaciones.
Situación contraria ocurre con las unidades detectadas hacia el norte de Chile, donde
Structure agrupa de forma diferente que BAPS. Putre (ecorregión de Puna) son
60
agrupadas en un cluster diferente que las localidades ubicadas entre Llanos de Challe y
Río Cipreses (ecorregiones de Desierto Costero de Atacama y Estepa Andina), donde
sorprendentemente también es incluida Isla Navarino. BAPS entrega un agrupamiento
más parsimonioso y ecológicamente coherente, donde un grupo estuvo conformado por
todas las localidades de la zona centro y sur de Chile, correspondientes a las
ecorregiones de la Puna, Desierto Costero de Atacama e Isla Navarino fue agrupado en
un cluster independiente. Esta discrepancia entre lo resultados podría deberse a que
Structure es un algoritmo que carece de componente de localización geográfica en el
análisis, aunque para el caso particular de Isla Navarino, el bajo número de muestras en
esta localidad puede estar generando este patrón, tanto de inclusión en cluster de otros
ecosistemas ecológicamente diferentes (Structure) o aislándolo como una unidad
independiente (BAPS). Sin embargo, el efecto de la deriva génica debido a un tamaño
efectivo pequeño, sería la explicación más plausible para que esta isla posea una
genotipificación diferente (Hundertmark y Van Daele, 2010).
Existe concordancia aparente entre la estructura genética y los estudios morfológiocos
sobre el mismo rango de muestreo. Las variaciones de la forma del cráneo de los
guanacos (ver capítulo III) muestra un patrón geográfico similar al detectado por la
estructura
obtenida
mediante
análisis
microsatelital.
Aunque
la
aproximación
morfológica tuvo un componente ecorregional, mostró 3 grupos que coinciden con los
resultados generados por BAPS. Esto confirmaría el hecho de que las poblaciones se
encuentran adaptadas localmente y que conforman unidades independientes, y dentro
de cada una de estas unidades se detectan procesos de deriva génica y mutaciones
con marcadores neutros. Por ello, tanto procesos adaptativos como microevolutivos
están operando a una escala geográfica similar.
REFERENCIAS
Cunazza, C. y Benoit, I. 2000. Censo de especies de fauna 1995 –1999, censos de
áreas de concentración de fauna 1995 – 1999, listado de vertebrados terrestres y
61
dulceacuícolas de Chile y su distribución regionalizada. Corporación Nacional
Forestal, 66 pp.
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65
Leyenda de Figuras
Figura 1. Agrupamiento por Structure con K = 4 basado en datos microsatelitales.
Números indican localidades ubicadas de norte a sur. 1: Putre, 2: Pan de Azucar: 3:
Copiapo, 4: Llanos de Challe, 5: Vallenar, 6: Ovalle, 7: Pelambres, 8: San Felipe, 9:
Valle Chacabuco, 10: Torres del Paine, 11: Pali-Ayke, 12: Tierra del Fuego: 13: Isla
Navarino. Cada barra vertical es un individuo.
Figura 2. Estructura genética espacial obtenida a partir del análisis de secuencia a
través de SAMOVA (A) y Geneland, K = 2 (B). Colores distintos indican grupos
diferentes.
Figura 3. Estructura genética obtenida a partir de análisis de loci microsatélites
mediante análisis bayesiano no espacial de Structure, K = 4 (A), y análisis espacial
bayesiano de BAPS, K = 4 (B). Colores distintos indican grupos diferentes.
66
Tabla 1. Muestras de guanaco obtenidas indicando la localidad y ubicación geográfica, tipo de muestra (S indica Sangre, F
Fecas, M Músculo, P piel y H Hígado), y numero de muestras para ser utilizadas en secuenciación y genotipificación.
Localidades
Ubicación geográfica
Ambiente
Tipo de
muestra
Microsatelites
N = 185
mtDNA
N = 195
Putre
18° 12’ S, 69° 35’ W
Puna
S, F
21
20
Pan de Azúcar
26° 06’ S, 70° 37’ W
Desierto costero
F
12
11
Copiapó
27° 03’ S, 69° 18’ W
Estepa Andina
F
1
4
Llanos de Challe
28° 13’ S, 71° 05’ W
Desierto costero
S, M, F
21
28
Vallenar
28° 20’ S, 71° 05’ W
Desierto costero
S
4
4
Huasco
28° 57’ S, 69°58’ W
Estepa Andina
S
-
1
Choros
29° 20’ S, 71° 13 W
Desierto costero
F
-
4
Ovalle
30° 59’ S, 70° 24 W
Estepa Andina
S
4
4
Pelambres
31° 42’ S, 70° 31’ W
Estepa Andina
S, M
19
20
San Felipe/Putaendo
32° 24’ S, 70° 24’ W
Estepa Andina
S
5
5
Río Cipreses
34° 27’ S, 70° 25’ W
Estepa Andina
F
-
6
Valle Chacabuco
47° 36‘ S, 72° 27’ W
Estepa patagónica
H
26
20
Torres del Paine
51° 03’ S, 72° 55’ W
Estepa patagónica
S
23
20
Pali-Ayke
52° 15‘ S, 70° 03’ W
Estepa patagónica
F
20
20
Tierra del Fuego
53° 50’ S, 68° 54’ W
Bosque sub-polar
P
20
20
Isla Navarino
55° 02' S, 68° 08' W
Bosque sub-polar
F, P
9
8
67
Tabla 2. Lista de catorce alelos microsatelitales utilizados en este estudio.
Locus
Partidor
Ta (ºC)
Referencia
YWLL08
5´ATCAAGTTTGAGGTGCTTTCC3´ - 5´CCATGGCATTGTGTTGAAGAC3´
60
Lang et al., 1996
YWLL29
5´GAAGGCAGGAGAAAAGGTAG3´ - 5´CAGAGGCTTAATAACTTGCAG3´
60
Lang et al., 1996
YWLL36
5´AGTCTTGGTGTGGTGGTAGAA3´ - 5´TGCCAGGATACTGACAGTGAT3´
60
Lang et al., 1996
YWLL38
5´GGCCTAAATCCTACTAGAC3´ - 5´CCTCTCACTCTTGTTCTCCTC3´
60
Lang et al., 1996
YWLL40
5´CACATGACCATGTCCCCTTAT3´ - 5´CCAGTGACAGTGTGACTAAGA3´
60
Lang et al., 1996
YWLL43
5´ATACCTCTCTTGCTCTCTCTC3´ - 5´CCTCTACAACCATGTTAGCCA3´
60
Lang et al., 1996
YWLL46
5´AAGCAGAGTGATTTAACCGTG3´ - 5´GGATGACTAAGACTGCTCTGA3´
60
Lang et al., 1996
LCA5
5´GTGGTTTTTGCCCAAGCTC3´ - 5´ACCTCCAGTCTGGGGATTTC3´
60
Penedo et al., 1998
LCA19
5´TAAGTCCACCCCCACACTCA3´ - 5´GGTGAAGGGGCTTGATCTTC3´
60
Penedo et al., 1998
LCA22
5´TTAAGAGTCTAAAAGAGAAAGGCG3´ - 5´CAGATGACAGCTGGGATTGA3´
60
Penedo et al., 1998
LCA23
5´TCACGGCAAAGACGTGAATA3´ - 5´CCAGGAAACACACACCCAC3´
60
Penedo et al., 1998
LCA65
5´TTTTTCCCCGTGGTTGAAT3´ - 5´AACTCAGCTGTTGTCAGGGG3´
60
Penedo et al., 1999
LGU49
5´TCTAGGTCCATCCCTGTTGC3´ - 5´GTGCTGGAATAGTGCCCAGT3
60
Sarno et al., 2000
LGU68
5´CATCTACATGCCCCTGTGTG3´ - 5´TGCAGGGAGGACTAACAGGT3´
60
Sarno et al., 2000
68
Tabla 3. Índices de diversidad genética de Lama guanicoe en las localidades muestreadas obtenidos a partir de 14 loci
microsatelitales y de secuencias de la región control del mtDNA.
Localities
Microsatelites
mtDNA
Putre
A ± SD
8,2 ± 2,5
Ho ± SD
0,77 ± 0,024
He ± SD
0,79 ± 0,023
n
5
np
3
h ± SD
0,76 ± 0,059

3,55
p
11
Pan de Azucar
8,2 ± 2,4
0,76 ± 0,033
0,84 ± 0,019
2
0
0,54 ± 0,072
3,81
7
Copiapo
1,8 ± 0,4
0,78 ± 0,109
0,78 ± 0,113
4
0
1,00 ±0,177
4,16
8
Llanos de Challe
9,6 ± 2,7
0,61 ± 0,028
0,80 ± 0,022
5
1
0,77 ±0,036
3,08
10
Vallenar
3,9 ± 1,7
0,66 ± 0,063
0,69 ± 0,073
4
2
1,00 ±0,177
2,50
5
1
0
0,54 ± 0,072
0,68
3
Huasco
Choros
-
-
-
2
0
0,50 ±0,500
1,00
2
Ovalle
3,7 ± 1,3
0,75 ± 0,057
0,70 ± 0,063
3
0
0,83 ±0,222
1,83
3
Pelambres
7,4 ± 2,9
0,70 ± 0,028
0,76 ± 0,029
6
3
0,74 ±0,074
1,71
7
San Felipe
4,8 ± 1,5
0,74 ± 0,052
0,75 ± 0,037
2
1
1,71 ±0,237
1,20
3
-
-
-
2
0
0,53 ±0,172
0,53
1
Valle Chacabuco
6,6 ± 2,4
0,63 ± 0,025
0,73 ± 0,027
10
7
0,80 ±0,089
1,60
8
Torres del Paine
6,8 ± 3,0
0,63 ± 0,026
0,71 ± 0,030
5
2
0,80 ±0,050
1,88
6
Pali-Ayke
6,9 ± 2,6
0,71 ± 0,027
0,71 ± 0,029
6
2
0,72 ±0,090
1,16
5
Tierra del Fuego
4,6 ± 1,9
0,57 ± 0,029
0,58 ± 0,046
4
2
0,36 ±0,131
0,38
3
Isla Navarino
6,0 ± 2,3
0,30 ± 0,048
0,82 ± 0,028
3
1
0,46 ±0,200
0,67
2
Río Cipreses
A: número promedio de alelos por locus; He: heterocigocidad promedio esperada; Ho: heterocigocidad promedio observada; n:
número de haplotipos; np: número de haplotipos exclusivos; h: diversidad haplotípica; : diversidad nucleotídica; p: número de
sitios polimórficos.
69
Tabla 4. Análisis de 5 modelos (A - F) para la varianza molecular de Lama guanicoe para 15 localidades. Componente de la
Varianza: AG = entre grupos, AP = entre localidades dentro de grupos, WP = entre localidades. Todos los valores de  son
significativos a un p < 0,001 (10.000 permutaciones al azar de secuencias entre poblaciones).
Modelo
Componente de la
Varianza
% Varianza
P
(A) 1 grupo:
DG: ST= 0,45
AP= 44,1
WP= 55,9
< 0,001
(B) 2 grupos
EG: CT= 0,76
DG: SC= 0,27
DG: ST= 1,01
AG= 37,2
AP= 13,4
WP= 49,3
< 0,001
< 0,001
(C) 3 grupos
EG: CT= 0,72
DG: SC= 0,28
DG: ST= 1,01
AG= 35,7
AP= 14,0
WP= 50,2
< 0,001
< 0,001
(E) 4 grupos
EG: CT= 0,66
DG: SC= 0,26
DG: ST= 1,01
AG= 34,0
AP= 13,8
WP= 52,0
< 0,001
< 0,001
(F) 5 grupos
EG: CT= 0,53
DG: SC= 0,04
DG: ST= 1,01
AG= 33,5
AP= 2,7
WP= 63,7
< 0,001
< 0,001
(F) 6 grupos
EG: CT= 0,55
DG: SC= 0,18
DG: ST= 1,01
AG= 34,8
AP= 1,2
WP= 64,0
< 0,001
< 0,001
Localidades
Grupo 1: Putre, Pan de Azucar
Grupo 2: Copiapó, Llanos de Challe, Vallenar, Huasco, Choros,
Ovalle, Pelambres, San Felipe, Rio Cipreses, Valle Chacabuco,
Torres del Paine, Pali-Ayke, Tierra del Fuego, Isla Navarino
70
Figura 1. Agrupamiento por Structure con K = 4 basado en datos microsatelitales. Números indican localidades ubicadas de
norte a sur. 1: Putre, 2: Pan de Azucar: 3: Copiapo, 4: Llanos de Challe, 5: Vallenar, 6: Ovalle, 7: Pelambres, 8: San Felipe, 9:
Valle Chacabuco, 10: Torres del Paine, 11: Pali-Ayke, 12: Tierra del Fuego: 13: Isla Navarino. Cada barra vertical es un
individuo.
71
Figura 2. Estructura genética espacial obtenida a partir del análisis de secuencia a través de
SAMOVA (A) y Geneland, K = 2 (B). Colores distintos indican grupos diferentes.
A
B
72
Figura 3. Estructura genética obtenida a partir de análisis de loci microsatélites
mediante análisis bayesiano no espacial de Structure, K = 4 (A), y análisis espacial
bayesiano de BAPS, K = 4 (B). Colores distintos indican grupos diferentes.
A
B
73
CAPITULO III
Variación morfológica poblacional de cráneos de Guanaco en Chile mediante
morfometría geométrica
1,3
1
Benito A. González, 2Marcela A. Vidal, 1Cristián F. Estades
Laboratorio de Ecología de Vida Silvestre, Facultad de Ciencias Forestales y de la
Conservación de la Naturaleza, Universidad de Chile, Chile.
2
Laboratorio de Genómica y Biodiversidad, Departamento de Ciencias Básicas,
Facultad de Ciencias, Universidad del Bío-Bío, Chile.
3
Corresponencia: Teléfono: +56 2 9785742; Fax: +56 2 5414952, email:
bengonza@uchile.cl
74
INTRODUCCIÓN
El análisis de la morfología de cráneo, o de alguna de sus estructuras, ha sido de
importancia para responder preguntas biológicas acerca de la diversidad de morfos así
como las explicaciones causales que operan sobre la variación del tamaño y forma de
éstas. Se ha utilizado para estudios relativos a taxonomía a nivel intra e interespecíficos (O’Regan, 2002; González et al., 2002; Merino et al., 2005; López-Martín et
al., 2006; Barèiová y Macholán, 2006; Bastos-Silveira y Lister, 2007), variaciones
geográficas (Gay y Best, 1996; Smith et al., 2002; Vidal et al., 2005), su relación con
hábitos dietarios intra e inter-específicos (MacDonald, 2002; Anyonge y Baker, 2006),
aspectos asociados al desarrollo (Pertoldi et al., 2000; Al-Sagair y. ElMougy, 2002;
Prevosti y Lamas, 2006) o hibridización (Yamaguchi et al., 2004). Sin embargo, su uso
en conservación no ha sido explorado, pudiendo tener un importante rol al momento de
determinar zonas con diferentes morfotipos, puesto que el fenotipo refleja la estrecha
relación que existe entre los individuos con su medio ambiente en un contexto
adaptativo y local, lo cual puede no coincidir con la expresión genética. Como
consecuencia de ellos, la morfología puede ser limitante al momento de evaluar algunas
acciones de manejo, principalmente cuando se trasladan individuos entre diferentes
ecosistemas, o cambian las condiciones del hábitat por factores antrópicos o globales
(p.e desertización, cambio global), pudiendo provocar cambios en el rango de
distribución de los diferentes morfotipos.
En guanacos, las variaciones craneanas han sido abordadas sólo bajo un estudio de
caracterización subespecífica en que las dimensiones del cráneo y la proporción de la
zona maxilar han sido las principales variables que se han reportado para diferenciar
ejemplares pertenecientes a poblaciones Sudamericanas (Wheeler 1995, González et
al., 2006). Por ejemplo, especimenes de Lama guanicoe pertenecientes a la subespecie
cacsilensis posee un cráneo pequeño, de 12,8 cm de ancho y 26,2 cm de largo, donde
la maxila ocupa entre un 33% y un 48% del largo craneano (Lönnberg 1913, Krumbiegel
1944). Lama guanicoe voglii en cambio, posee un tamaño intermedio de cráneo de 14
cm de ancho y 28 cm de largo, mientras que L. g huanacus, posee un cráneo de
75
tamaño similar de 14,6 cm de ancho y 29,2 cm de largo. Finalmente, en L. g. guanicoe
se reporta que el cráneo es de mayor tamaño, alcanzando una dimensión de hasta 15,2
cm de ancho y 31 cm de largo, y con un 49 – 53% del total del largo correspondiente a
la zona maxilar. Aunque estas variaciones fueron la base para una clasificación
taxonómica basada en fenotipo, recientes estudios genéticos han demostrado que no
existen unidades taxonómicas claras bajo la especie Lama guanicoe, aunque podría
reconocerse la subespecie L. g. cacsilensis de Perú y extremo norte de Chile (Marín et
al., 2008). Por lo tanto, dichas variaciones en la forma del cráneo quedan aún sin
respuesta, pudiendo corresponder a variaciones provocadas por el ambiente más que a
un patrón filogenético. Adicionalmente, las variaciones en el tamaño del cráneo podrían
ser atribuidas a una respuesta ecofisiológica amparada en la regla de Bergmann (Mayr,
1956), donde individuos de una misma especie aumentan su tamaño a medida que
aumenta la latitud, como una forma de disminuir la pérdida de calor reduciendo la
superficie de exposición con respecto al volumen corporal. Esta explicación habría sido
explorada en el pasado de forma preliminar en Lama guanicoe, basándose en las
características craneanas reportadas para L. g. cacsilensis y L. g. guanicoe (Herre
1954).
Una de las herramientas propuestas para aproximarse al estudio de las variaciones
fenotípicas, es la morfometría geométrica. Esta herramienta matemática que ha sido
fundamentada biológicamente, ha demostrado ser muy efectiva para la cuantificación y
visualización de la forma de una estructura, mostrando la variación morfológica dentro y
entre poblaciones (Zelditch et al., 2004). Este método permite el análisis de diferencias
en la forma sin la influencia de variables de tamaño (Rohlf et al., 1996). De esta
manera, ofrece una visión geométrica de una estructura dada (Rohlf and Slice 1990), lo
cual permite obtener información acerca de la forma con una interpretación biológica
más completa (Rohlf and Marcus 1993). En la actualidad, éstas variaciones de la forma
han sido estudiadas en todo tipo de organismos, como plantas y animales (Renaund &
Millien 2001, Monteiro-Filho 2002, Cerdino et. al 2007, Holwell 2008).
76
En el presente caso, se hipotetiza, que factores ambientales, reunidos en el concepto
de ecorregión, afectarían la forma del cráneo del guanaco; al igual que la respuesta
corporal a la disminución de temperatura (con la latitud), explicaría las variaciones en el
tamaño de cráneos de guanaco. Las predicciones de este trabajo indican que las
diferencias entre cráneos de localidades cercanas y correspondientes a una misma
ecorregión, serán menores a las variaciones entre ecorregiones, dado principalmente
por adaptaciones morfológicas locales (latitudinales y ecorregionales) a los ambientes
en que los individuos habitan.
MATERIALES Y MÉTODOS
Animales estudiados
Se analizaron 110 cráneos de guanacos adultos pertenecientes a diferentes
ecorregiones. Se consideraron cinco de las siete ecorregiones descritas para Chile
(Dinertsein et al., 1995; Cofré y Marquet 1999), donde actualmente se distribuyen
distintas poblaciones de guanacos: Desierto costero de Atacama (dos localidades),
Puna (dos localidad), Estepa Andina (dos localidades), Estepa Patagónica (tres
localidades) y Bosque Sub-polar de Nothofagus (dos localidad) (Cunazza 1991,
González et al., 2006) (Tabla 1). De esta manera, se consideró un rango latitudinal
desde los 19º S a los 55º S, y desde el nivel del mar hasta los 4.200 m.s.n.m. Se trabajó
con cráneos de animales de sobre cuatro años, los cuales son considerados adultos
debido a que a esta edad, el crecimiento del cráneo ha cesado y las suturas craneanas
se han sellado (Raedeke 1979; Puig y Monge 1983). La edad de cada individuo fue
determinada de acuerdo a cronología de desgaste de la dentadura, de acuerdo a las
claves generadas por Raedeke (1979) y Puig y Monge (1983) para la zona patagónica
sur y norte, respectivamente. Los cráneos también fueron sexados de acuerdo al
tamaño y forma de los caninos (Raedeke, 1979), sin embargo fueron analizados en
conjunto dado que análisis exploratorios indicaron que no hubo diferencias significativas
entre sexos para el largo y ancho real (ANDEVA, F = 13,89; P>0,05; F = 6,81; P>0,05,
respectivamente) ni para las variables de forma y Tamaño del Centroide (ANMUDEVA,
77
Lambda de Wilks = 5,78, P > 0,05; F = 15,08, P > 0,05, respectivamente). No se trabajó
con cráneos rotos o incompletos que limitara la visualización del costado lateral
derecho.
Análisis morfológico y estadístico
Para el análisis de las muestras se utilizó la morfología geométrica como método, el
cual permite dar cuenta de las variaciones en la forma del objeto independiente del
tamaño, y permite conservar las relaciones geométricas de los objetos analizados
(Bookstein, 1991). Posee ventajas por sobre análisis morfológicos tradicionales, debido
a que trabaja con hitos de coordenadas espaciales y no con distancias lineales entre
hitos, extrayendo las diferencias de escala, rotación y traslación. De esta manera,
trabaja con la información espacial de la estructura, facilitando la representación visual
de los cambios geométricos. Finalmente, permite aumentar el poder predictivo de los
resultados debido a que el análisis numérico y estadístico se realiza con la forma
geométrica original.
Se digitalizaron 24 hitos (landmarks) anatómicos homólogos con la finalidad de obtener
un mapa de morfo-coordenadas (Figura 1A). Los hitos se ubicaron sobre la vista lateral
derecha y fueron digitalizados con el programa TPSdig versión 2.16. Cuando el cráneo
no posee todos los hitos por falta de huesos se utilizó la imagen especular del cráneo
(Figura 1A).
Posteriormente los hitos fueron analizados siguiendo los procedimientos de Rohlf y
Slice (1990), Rohlf et al. (1996), y Adams y Funk (1997). Las coordenadas x, y de los
hitos biológicamente homólogos fueron alineados y sobrepuestos, usando el Métodos
de Mínimos Cuadrados Generalizado basado en el Análisis de Procusto (GPA,
Generalized Procrustes Analysis). Este análisis remueve las variaciones no debidas a la
forma (e.i. rotación, traslación y escala matemática) generando un espécimen de
concenso (Figura 1B). Para obtener las variables de forma, los individuos fueron
alineados usando el Programa TPSrelw versión 1.49 (Rohlf, 2003) el cual genera una
función de interpolación Thin-plate spline para proyectar los datos sobre un plano
78
euclidiano. De esta manera, se obtuvieron los componentes uniformes y no uniformes
de la forma (en total 2 + 2 k – 4 variable, donde k es el número de hitos usados). Estas
variables fueron posteriormente usadas en el análisis estadístico multivariado. La
versión TPSrelw se utilizó también para realizar el análisis de componentes principales
(i.e., Relative warps analysis). Para determinar si la forma incorpora un efecto
alométrico, se realizó una regresión lineal entre el primer eje del análisis de
Componentes Principales (variable de forma) y el Tamaño del centroide, el cual se
define como el cuadrado de la suma de las distancias euclidianas desde cada hito al
centroide de la forma (Bookstein 1991).
Para determinar diferencias en la forma de los cráneos entre ecorregiones, se procedió
a aplicar MANOVA y posteriormente un análisis pareado entre grupos para los
diferentes variables que describen la forma. Adicionalmente se realizó un análisis de
agrupamiento UPGMA de las distancias del Procusto para cada grupo. Para evaluar la
existencia de la regla de Bergmann, se realizó una regresión simple entre el tamaño del
centroide y las coordenadas en latitud de donde provienen los especímenes. Como una
forma de contrastar los resultados de la morfología geométrica con morfometría
tradicional, se procedió a tomar el largo y ancho de cada cráneo, obteniéndose además
un índice de esfericidad (ancho/largo). Estos fueron analizados mediante Mínimos
Cuadrados Generalizados, considerando la ecorregión como factor. Para evaluar la
existencia de la regla de Bergmann, se procedió a realizar una regresión simple entre
las variables de tamaño mencionadas y la latitud. Finalmente, se procedió a espacializar
en SIG las zonas que presentan formas de cráneo diferentes a partir del dendrograma y
ANMUDEVA por ecorregión, definiendo de este modo la propuesta de Unidades
espaciales morfológicamente similares. Los análisis estadísticos se realizaron el
Statistica SPSS 10.0 y Morpheus et al. (Slice, 2000).
79
RESULTADOS
El análisis de morfología geométrica indica que los hitos 4, 14 y 5 ubicados en la sutura
maxilar-premaxilar en el alvéolo marginal, borde distal del alvéolo del canino, y la unión
de las suturas nasal-maxilar-premaxilar, respectivamente, mostraron los mayores
valores de contribución relativa en diferenciar entre cráneos de distintas localidades y
diferentes
ecorregiones
(suma
de
cuadrados
(SC):
0,388;
0,259
y
0,047,
respectivamente). Estos hitos fueron relacionados a la forma de la parte distal de la
maxila. Al extraer el efecto del tamaño de los cráneos mediante el análisis geométrico,
no se registró efecto alométrico para las variables de forma, dado que no hubo relación
significativa entre el tamaño del centroide y el primer componente de la forma (r =
0,034, P = 0,72).
Por otra parte, los resultados indican que existe una tendencia a la segregación entre
localidades y entre ecorregiones. El análisis multivariado de las variables de forma
reveló diferencias significativas entre los cráneos de guanaco entre localidades
(Lambda de Wilks = 0,255; P < 0,001). Sin embargo, no es posible mediante el método
de análisis a posteriori encontrar un agrupamiento coherente debido probablemente a
que existen tamaños muestrales desiguales (Tabla 3).
Al analizar la forma de los cráneos entre ecorregiones, se observaron diferencias
significativas entre dichas zonas (Lambda de Wilks = 0,255; P < 0,001). Se aprecia una
tendencia clinal en el eje norte-sur de cambio morfológico de la forma para las
ecorregiones (Figura 2), puesto que los guanacos pertenecientes a la zona de Puna y
Desierto Costero de Atacama poseen formas distintas a aquellas que se localizan a
mayor latitud, como la Estepa Andina, la Estepa patagónica y la ecorregión del Bosque
sub-polar de Nothofagus (Figura 5). Luego, los guanacos que habitan la Estepa Andina
poseen cráneos de diferente forma que aquellos que habitan la zona austral, y
curiosamente, pese a la cercanía geográfica, se aprecian diferencias de formas en los
guanacos que habitan la Patagonia, siendo los cráneos de la Estepa Patagónica
distintos estadísticamente a aquellos de la zona insular de la ecorregión del Bosque
80
sub-polar de Nothofagus. Estas diferencias quedan reveladas al observar las
variaciones de la forma del cráneo sobre las grillas del Thin-plate spline que se genera
al graficar la posición de cada individuo con los dos primeros ejes de Componentes
Principales (porcentaje explicado de la varianza PC1 = 16,9%, PC2= 11,9%) (Figura 3),
donde se observa que, a medida que se avanza desde el cuadrante donde se ubica la
zona de Puna y de Desierto costero de Atacama, los cráneos son comprimidos, tanto en
su largo como en su ancho, a nivel de la parte distal de la maxila (maxilas relativamente
más comprimidas), pasan a formas de cráneo con una parte distal de la maxila más
robusta (o elongada para la ecorregión de Estepa Andina) y relativamente más
expandida a medida que se avanza hacia la ecorregión Estepa Patagónica (ver figura
Figura 4). Esto genera que las orbitas de los cráneos de guanaco se desplacen hacia la
zona timpánica, la bóveda craneana se reduzca relativamente, y la zona molar
disminuya su extensión, especialmente en algunos cráneos pertenecientes a las
ecorregiones de Estepa patagónica y de Bosque sub-polar de Nothofagus.
Curiosamente, y pese a la cercanía geográfica, se aprecian diferencias de formas en los
guanacos que habitan la Patagonia, siendo los cráneos de la Estepa Patagónica
distintos estadísticamente a aquellos de la zona insular de la ecorregión del Bosque
sub-polar de Nothofagus (Lambda de Wilks = 0,11, P < 0,001); sin embargo, este
método no revela una buena discriminación entre estos grupos (Figura 2), lo cual es
apoyado por el análisis de UPMGA (Figura 4). El Tamaño del Centroide muestra
diferencias significativas entre ecorregiones (F = 38,66, P < 0,05), agrupándose
posteriormente de acuerdo al análisis Post-Hoc de Student-Newman-Keuls en tres
grupos: Desierto Costero, con el menor Tamaño del Centroide, Puna y Estepa Andina,
con un tamaño intermedio del Centroide, y Estepa patagónica y Bosque sub-polar de
Nothofagus, de mayor Tamaño del Centroide. Al relacionar el Tamaño del Centroide
con la latitud, se observa una relación lineal positiva entre las variables, ya que a
medida que aumenta la latitud, el Tamaño del Centroide aumenta (F = 147,5; P <
0,001).
El análisis de morfometría lineal utilizando algunas variables de longitud, muestra un
patrón similar al geométrico, puesto que existen diferencias significativas al comparar
81
largo y ancho de cráneos entre ecorregiones (F = 26,9, P < 0,001; F = 10,5, P< 0,001)
(Tabla 2). Estos resultados muestran que los cráneos pertenecientes a la ecorregión del
Desierto Costero de Atacama, son de menor tamaño absoluto y que difieren
significativamente de las ecorregiones australes, mientras que el largo de cráneo es
similar, aunque de tamaño menor, al de la Puna, y el ancho de cráneo es similar,
aunque de menor tamaño, que los de la Puna y Estepa Andina (Tabla 3). También el
largo y ancho tienden a aumentar con la latitud (F = 75,1, P < 0,001; F = 14,6 = P <
0,001)(Figura 5C). El índice de esfericidad no mostró diferencias significativas entre
ecorregiones (P > 0,05), aunque se observó una tendencia a disminuir con la latitud (F =
7,0, P = 0,007).
DISCUSIÓN
Los
resultados
del
análisis
morfológico
revelan
una
apreciable
variabilidad
intraespecífica de la forma de cráneo en guanacos, pese a que la muestra utilizada sólo
representa una parte de la distribución completa de la especie y a poblaciones
reducidas en tamaño (González et al., 2006). Las localidades muestreadas
corresponden a los hábitats que se encuentran en la vertiente occidental de los Andes,
pudiendo existir aún mayor diversidad si se considerara el rango completo de
distribución de la especie. Una alta diversidad morfológica se reporta para otros
ungulados con problemas de conservación en Sudamérica, como es el caso del ciervo
de las pampas (Ozotoceros bezoarticus), donde incluso se han descrito nuevas
subespecies pese a que los tamaños reducidos poblacionales (González et al., 2002).
Adicionalmente, los análisis moleculares aplicados al guanaco a diferentes escalas
espaciales, utilizando tanto marcadores mitocondriales como microsatelitales, muestran
que el guanaco es una especie altamente polimórfica (ver capítulo 2, Marín et al., 2007;
Marín et al., en prensa), lo cual podría estar favoreciendo adaptaciones locales a lo
largo de su distribución (Ozaki et al., 2007). La existencia de altos niveles de variación
morfológica y genética, a pesar de los bajos tamaños numéricos de la especie, indican
que el decrecimiento es bastante reciente, puesto que la variabilidad se perdería
82
rápidamente en poblaciones que han sido mantenidas en tamaños numéricos bajos por
largos períodos de tiempo (Soulé, 1987).
Las localidades muestreadas y luego agrupadas en ecorregiones muestran un clara una
estructuración morfológica. La primera agregación detectada por el análisis multivariado
incluye formas de cráneos de la ecorregión de la Puna y Desierto Costero de Atacama,
la cual se ubica en el cuadrante superior derecho que forman los dos primeros de la
Forma (Figuras 2 y 3). Estos corresponden a cráneos con la pre-maxila comprimida
longitudinalmente. Este grupo comparte la agregación con la ecorregión de Estepa
Andina, que mayoritariamente se localizó hacia el cuadrante superior izquierdo de los
ejes de la forma, generando cráneos de formas relativamente más alargadas,
principalmente en la pre-maxila. Estas tres ecorregiones comparten una longitud relativa
equivalente de la línea de molares. La segunda y tercera agregación, menos clara,
estuvo compuesta por cráneos de guanacos pertenecientes a la parte continental de la
Estepa Patagónica, y de la ecorregión del Bosque sub-polar de Nothofagus, los cuales
poseen una alta diversidad de formas, aunque mayoritariamente concentrada hacia los
cuadrantes inferiores de los componentes de forma. Estos cráneos se caracterizan por
ser más robustos en la zona pre-maxilar y poseer una la longitud relativa menor de la
línea molar. Cabe destacar que la amplitud de formas de cráneos pertenecientes a
Tierra del Fuego, es levemente inferior a los de la zona continental de la Patagonia,
mientras que los de Isla Navarino posee una agregación concentrada y que se inserta
dentro de las formas de cráneo pertenecientes a Tierra del Fuego, aunque podría
deberse al bajo tamaño de muestra de la isla más meridional. Sin embargo, este efecto
de baja diferenciación e inclusión sucesiva de las formas creaneanas entre la parte
continental e insular de la Patagonia, se debería a una colonización reciente de norte a
sur que ha sido revelada por análisis filogenéticos, lo cual habría sucedido por un
avance de poblaciones norteñas de guanaco hacia la zona austral sólo durante el
Holoceno (Marín et al., 2007; Marín et al., en prensa). Esto ha provocado una baja
segregación en la formas craneanas pese al aislamiento geográfico que imponen el
Estrecho de Magallanes y el Canal Beagle a la migración de individuos entre
poblaciones, y la ausencia de la “regla de Islas”, que indica que el aislamiento produce
83
gigantismo en especies pequeñas y enanismo en especies grandes (Lomolino, 2005,
ver para una mejor explicación: Renaud y Michaux, 2003, y Renaud y Millien, 2001).
La variabilidad de la forma del cráneo se explica mayormente por variaciones en la
estructura masticatoria, específicamente en la estructura pre-maxilar y en menor grado
(al observar las deformaciones de las grillas) en la línea molar. Las variaciones en la
estructura masticatoria en ungulados se correlaciona con aspectos de la ecología
alimenticia, como la dieta y la conducta alimenticia (Mendoza et al., 2002), por lo que
tendrían importancia adaptativa en la capacidad de consumo de alimento, puesto que la
pre-maxila junto con la maxila (y mandíbula) determinan la capacidad o tamaño de
bocado (Pérez-Barbería y Gordon, 1998); y la longitud relativa de la línea molar
explicaría la capacidad de molienda del forraje y el tipo de estrategia alimenticia en
herbívoros hypsodontes (Pérez-Barbería y Gordon, 1999; Janis et al., 2002), aunque
estudios realizados en biomecánica de la masticación indican un mayor número de
estructuras craneanas involucrada en esta actividad, como el arco zigomático y cóndilo,
entre otros (Herring et al., 2001). Formas craneanas de guanaco correspondientes a
hábitats norteños poseerían un tamaño de bocado pequeño, probablemente
relacionado a una oferta vegetacional de baja cobertura y productividad, y una línea de
molares larga (al igual que lo mostrado por guanacos de la zona andina), sugiriendo
una mayor contribución de gramíneas a la dieta, como ha sido observado en otros
ungulados (Smith et al., 2002; Ozaki et al, 2007). Por el contrario, cráneos de la zona
sur poseen un mayor tamaño relativo de la zona pre-maxilar y menor tamaño de la línea
molar, lo que indicaría un mayor tamaño de bocado ante una mayor cobertura y
productividad vegetal, y una dieta mucho menos dependiente de monocotiledoneas. Lo
anterior, queda corroborado por los estudios de dieta realizados en la especie, donde
se ha observado que guanacos de hábitats desérticos y cordilleranos muestran dietas
ricas en gramíneas pero menos diversas comparados con aquellas poblaciones de
mayor latitud, con dietas más diversas, y una mayor proporción de hierbas
dicotiledóneas y de arbustos, llegando incluso al consumo de brotes y hojas de arboles
en la zona austral (Puig et al., 1996; Puig et al., 1997; Puig y Videla, 2000; Cortés et al.,
2003; Cavieres y Fajardo, 2005). Lo anterior sugeriría una gradiente latitudinal
84
morfológica que se relaciona con el tipo de estrategia de forrajeo del guanaco, pasando
de poblaciones mayoritariamente pastoreadoras en el norte-centro de Chile a
ramoneadoras en la zona sur. Esta hipótesis podría ser probada con el uso de isótopos
estables de 13C/12C, como ha sido aplicado en otros camélidos (Feranec, 2003).
Las variables tamaño del Centroide, Largo y Ancho de cráneo no evidenciaron
claramente la regla de Bergmann, debido a la presencia de cráneos de tamaño grande
en latitudes septentrionales. Se aprecia que los guanacos de la ecorregión de Puna, de
más baja latitud que el resto de las ecorregiones estudiadas, poseen tamaños mayores
a los de la ecorregión de Desierto costero de Atacama ubicado a una latitud levemente
mayor. Pese al gran espacio de ausencia de muestras entre los 34° 25’ y 47° 04’ S, es
posible apreciar una tendencia al aumento del Tamaño del Centroide, Largo y Ancho
del cráneo con la latitud al comparar la zona norte de Chile con la zona austral. Estos
hallazgos aportarían al cuestionamiento sobre la validez de la regla de Bergmann
(Geist, 1987; Ashton et al., 2000; Meiri y Dayan, 2003) debido a los supuestos que hace
respecto de la termorregulación y el tamaño corporal con la temperatura ambiental y la
distancia del ecuador. Sin embargo el puma (Puma concolor), principal depredador del
guanaco (Franklin et al., 1999), es un buen ejemplo de la aplicación de esta regla
biogeográfica entre los mamíferos en América (Iriarte et al., 1990; Gay y Best, 1996). Se
requiere, por lo tanto, ampliar este trabajo a una escala de rango de distribución total
del guanaco en Sudamérica para verificar la relación entre tamaño del cráneo y la
latitud.
Los análisis geométricos y de morfometría tradicional, respectivamente, muestran una
estructuración en el tamaño del cráneo (sensu lato) al ser agrupados de acuerdo a
ecorregiones. Es así, como los cráneos de menor tamaño se encuentran en la
ecorregión de Desierto costero de Atacama, seguido de aquellos pertenecientes a las
ecorregiones de Puna y Estepa Andina; y observándose los mayores tamaños en los
cráneos de la Estepa Patagónica y Bosques sub-polar de Nothofagus (ver fenograma
Figura 4). Este patrón, al igual que con la variable de forma de cráneo, también estaría
revelando una consecuencia adaptativa ante una mayor oferta de recursos alimenticios,
85
puesto que la cobertura vegetal y productividad vegetal aumenta con la latitud en
nuestro país (Luebert y Pliscoff, 2006) pudiendo sustentar a individuos de mayores
requerimientos energéticos debido a su tamaño corporal (Robbins, 1993). Esta hipótesis
estaría sustentada por algunos reportes que muestran un incremento en el tamaño
corporal de zorro culpeo, Dusicyon culpaeus, con la latitud debido al tamaño potencial
del las presas y factores comunitarios como la competencia (Fuentes y Jaksic, 1979).
Implicancias en Conservación y manejo
El guanaco ha sido considerado una especie de hábitos y estrategia de alimentación
generalista que logra habitar y sobrevivir bajo diferentes condiciones ambientales,
principalmente en aquellas extremas donde la oferta alimenticia es uno de los factores
que determina su presencia y abundancia (Franklin, 1992; Franklin, 1993; González et
al., 2006). Esta imagen de herbívoro exitoso en condiciones donde otras especies no
podrían sobrevivir, ha llevado a que se proponga como una especie de uso productivo
en ambientes marginales (Bas y González, 2000). Lo anterior, junto con la necesidad
de repoblar áreas donde las poblaciones locales han sido extirpadas, ha generado que
grupos de guanacos estén siendo traslocados grandes distancias para ser utilizados en
producción o reintroducción (Bas y González et al., Aprile y Schneider, 2009; Barri y
Fernández, 2011). Sin embargo, muchas de estas acciones no han tenido, o podrían no
tener, resultados positivos en establecer poblaciones auto-sustentadas en el tiempo,
debido a que los grupos fundadores provienen de ecorregiones totalmente diferentes
entre sí.
Los diferentes hábitats donde la especie habita han generado adaptaciones y
modificaciones morfológicas a escala espacial local, revelado en este trabajo, tanto a
nivel de la forma como del tamaño del cráneo, sobre un gradiente norte-sur. Este patrón
sería una aproximación inicial para definir las estrategias de forrajeo de las poblaciones
de guanaco. Las diferencias craneométricas entre hábitats genera una limitante
anatómica y fisiológica para los individuos que son trasladados hacia ecorregiones
donde las condiciones climáticas, alimenticias e incluso de presión de depredación, son
diferentes (UICN/CSE 1995). Desafortunadamente, la Política de Manejo del Guanaco
86
en la XII región privilegia la traslocación de individuos de Tierra del Fuego al resto del
país sólo basándose en los tamaños poblacionales (MINAGRI, 1998). Es por ello que se
sugiere utilizar la forma y tamaño del cráneo como proxy de adaptaciones locales, y
realizar traslados de individuos con fines de conservación sólo dentro de cada
ecorregión. De esta forma es posible asegurar la sobrevivencia y persistencia a largo
plazo de los ejemplares manejados. Las figuras 5A y 5B orientan este tipo de
decisiones, las cuales deben ser complementadas con estudios genéticos y de
dinámica poblacional entre otros requisitos que permiten una traslocación exitosa
(UICN/CSE 1995; González et al., 2006).
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92
Leyenda de Figuras
Figura 1. Mapa de homología mostrando la localización de los hitos seleccionados
sobre un cráneo de guanaco (A) y la imagen de concenso indicando la dispersión
vectorial para el total de cráneos analizados (B).
Figura 2. Dos primeros ejes de PCA (Relative Warps) de la forma de las variables
geométricas de guanaco mostrando el agrupamiento por ecorregión.
Figura 3. Representación de los thin-plate spline para los extremos diagonales de los
dos primeros ejes de PCA (Relative Warps). Las fechas indican las deformaciones
craneanas a partir de las formas de cráneos de las ecorregiones del norte de Chile
(ver texto).
Figura 4: Fenograma de UPGMA construido a partir de la distancia Euclidiana
computado para las variables de morfometría geométrica en vista lateral del cráneo
de Guanaco.
Figura 5. Mapas mostrando el rango de distribución propuesto para la Forma del cráneo
(A), y Tamaño del Centroide (B) obtenidos por morfometría discriminante, y
variación latitudinal del Tamaño del Centroide y longitud del cráneo (C).
93
Tabla 1. Número de cráneos examinados en Chile indicando la localidad y ecoregión al cual pertenecen.
Localidad
Atacama
Nevado Tres Cruces
Ubicación
24° 44’ S, 69° 00’ W
N
Ecorregión
N
1
3
Puna
4
2
Desierto Costero de Atacama
18
Pan de Azucar
27° 19’ S, 69° 01’ W
26° 06’ S, 70° 37’ W
Llanos de Challe
28° 13’ S, 71° 05’ W
16
Pelambres
San Felipe/Putaendo
31° 42’ S, 70° 31’ W
Estepa Andina
6
Valle Chacabuco
32° 24’ S, 70° 24’ W
47° 36‘ S, 72° 27’ W
5
1
22
Estepa Patagónica continental
47
Torres del Paine
51° 03’ S, 72° 55’ W
13
Pali-Ayke
52° 15‘ S, 70° 03’ W
12
31
Bosque sub-polar de
Nothofagus
35
4
110
5 Ecoregiones
110
Tierra del Fuego
Isla Navarino
11 Localidades
53° 50’ S, 68° 54’ W
55° 02' S, 68° 08' W
94
Tabla 2. Largo y ancho de cráneos de guanaco (promedio ± desviación estándar) medidos en Chile por localidad y
ecoregión.
Localidad
Atacama
Nevado Tres Cruces
Pan de Azucar
Llanos de Challe
Pelambres
Putaendo
Valle Chacabuco
Torres del Paine
Pali-Ayke
Tierra del Fuego
Isla Navarino
Longitud de
cráneo
28,3
27,3 ± 0,6
26,5 ± 0,1
27,0 ± 1,1
28,7 ± 0,9
26,7
30,1 ± 1,1
30,3 ± 1,2
29,1 ± 0,6
29,9 ± 0,9
27,7 ± 1,8
29,2 ± 1,6
Ancho de
cráneo
13,3
14,4 ± 0,3
13,2 ± 0,4
13,9 ± 0,6
14,4 ± 0,4
13,0
14,6 ± 0,5
14,9 ± 0,9
14,7 ± 0,3
14,9 ± 0,5
14,3 ± 0,5
14,6 ± 0,7
Ecorregión
Puna
Longitud de
cráneo
27,7 ± 0,7 ab
Ancho de
cráneo
14,1 ± 0,6 a
26,9 ± 1,1
a
13,8 ± 0,6
28,4 ± 1,1
b
14,2 ± 0,7 ab
Estepa Patagónica
Continental
29,9 ± 1,1
c
14,7 ± 0,6
b
Bosque sub-polar
de Nothofagus
29,6 ± 1,2
c
14,8 ± 0,5
b
Desierto Costero
de Atacama
Estepa Andina
29,2 ± 1,6
a
14,6 ± 0,7
a, b, c indican diferencias significativas entre filas (p<0,05) aplicando el test de post-hoc SNK
95
Tabla 3. Significancia estadística al comparar pares de localidades (Lambda de Wilks).
Localidad
Atacama/ Nevado Tres
Cruces
Pan de Azucar
Llanos de Challe
Pelambres/ Putaendo
Valle Chacabuco
Torres del Paine
Pali-Ayke
Tierra del Fuego
Isla Navarino
Atacama/
Nevado
Tres Cruces
Pan de
Azucar
Llanos de
Challe
0,173
0,109
0,001
0,016
0,017
0,008
0,118
0,064
0,001
0,001
0,001
0,001
0,003
Pelambres/
Valle
Torres del Pali-Ayke Tierra del
Putaendo Chacabuco
Paine
Fuego
Isla
Navarino
0,504
0,202
0,416
0,023
0,165
0,387
0,107
0,390
0,001
0,014
0,038
0,016
0,036
0,008
0,001
0,001
0,045
0,010
0,003
0,018
0,001
0,270
0,005
-
96
Tabla 4. Significancia estadística al comparar pares de ecorregiones (Lambda de Wilks).
Ecoregión
Puna
Puna
Desierto Costero de Atacama
Estepa Andina
Estepa Patagónica continental
Bosque sub-polar de Nothofagus
0,220
0.088
0,003
0,003
Desierto
Costero de
Atacama
0,112
0,001
0,001
Estepa
Andina
0,019
0,050
Estepa
Patagónica
continental
Bosque subpolar de
Nothofagus
0,001
-
97
Figura 1. Mapa de homología mostrando la localización de los hitos seleccionados
sobre un cráneo de guanaco (A) y la imagen de concenso indicando la dispersión
vectorial para el total de cráneos analizados (B).
A
B
98
Figura 2. Dos primeros ejes de PCA (Relative Warps) de la forma de las variables geométricas de guanaco mostrando el
agrupamiento por ecorregión.
Componente 1
Componente 2
99
Figura 3. Representación de los thin-plate spline para los extremos diagonales de los dos primeros ejes de PCA (Relative
Warps). Las fechas indican las deformaciones craneanas a partir de las formas de cráneos de las ecorregiones del
norte de Chile (ver texto).
Componente 1
Componente 2
100
Figura 4: Fenograma de UPGMA construido a partir de la distancia Euclidiana computado para las variables de
morfometría geométrica en vista lateral del cráneo de Guanaco.
Puna
Desierto Costero
Estepa Andina
Estepa
Patagónica continental
Bosque Subpolar de Nothofagus
Distancia Euclidiana
40
50
60
70
80
90
100
101
Figura 5. Mapas mostrando el rango de distribución propuesto para la Forma
del cráneo (A), y Tamaño del Centroide (B) obtenidos por morfometría
discriminante, y variación latitudinal del Tamaño del Centroide y longitud del
cráneo (C).
A
B
C
3000
3500
40000
26 27 28 29 30 31
102
CAPÍTULO IV
Unidades de manejo para guanaco en Chile basado en la integración de
atributos biológicos: una aproximación práctica
1,2
1
Benito A. González, 1Cristián F. Estades, et al.
Laboratorio de Ecología de Vida Silvestre, Facultad de Ciencias Forestales y
de la Conservación de la Naturaleza, Universidad de Chile, Chile.
2
Corresponencia: Teléfono: +56 2 9785742; Fax: +56 2 5414952, email:
bengonza@uchile.cl
103
INTRODUCCIÓN
La diferenciación de poblaciones dentro de un taxón es el primer paso para
priorizar y ejecutar esfuerzos de conservación a escala local (Goldstein et al.,
2000). Cuando las especies poseen distribuciones restringidas es posible
plantear intervenciones para la totalidad de la especie (Gigon et al., 2000;
Rodrígues, 2006). Sin embargo, existen muchos casos donde las especies
tienen amplios rangos de distribución, pudiendo abarcar múltiples países y
áreas geográficas, o simplemente sus poblaciones están disgregadas
espacialmente (Yu y Dobson, 2000; UICN 2001). Por ello, realizar acciones de
conservación ante distintos escenarios geopolíticos, factores negativos, tipos
de manejo, y a veces recursos escasos, exige primero diferenciar unidades
poblacionales y posteriormente priorizar hacia cuales de ellos destinar
esfuerzos de manejo (Allendorf y Luikart, 2007). Se requieren, por lo tanto,
criterios que permitan subdividir una especie y agrupar sus poblaciones para
hacer más eficiente los esfuerzos de conservación (Green, 2005).
Para diferenciar poblaciones (sensu lato) se han desarrollado una serie de
criterios a distintas escalas jerárquicas. Es así como los niveles básicos serían
aquellos que sólo utilizan un solo criterio de subdivisión, como ADN nuclear a
través de las Unidades de Manejo Genético (Palsbøll et al., 2006), morfología,
cuando se utiliza como atributo para diferenciar subespecies y Unidades
Geopolíticas (Grady y Quattro, 1997; Pennock y Dimmickt, 1999), conducta
para el caso de las Unidad Culturalmente Significativas (McGregor et al., 2000),
densidad cuando se definen Unidad de Densidad Poblacional (Winston y
Angermeier, 1995) y hábitats en las Unidades Ecológicas (Wikramanayake et
al., 1998). Un segundo nivel es aquel que integra a más de uno de los niveles
básicos, surgiendo así las Unidades de Significancia Evolutiva y Unidades
Evolutivo-Adaptativo cuando analizan simultáneamente ADN nuclear y
mitocondrial (Moritz, 1994; Fraser y Bernatchez, 2001), y Unidades de
Conservación Funcional (Maes et al., 2004) cuando se integran atributos
poblacionales y de hábitats. Finalmente, un tercer nivel se muestra cuando
aumenta el grado de asociaciones entre atributos. Así, se distinguen dos
grandes grupos: las Unidades Operacionales (Felizola y Pires de Campos,
104
2002) y las Unidades Designables (Green, 2005), donde incluso uno puede
incorporar en su análisis al otro. Aunque cada una de estas unidades posee
ventajas y desventajas en su aplicación metodológica y espacial, es claro que a
medida que aumenta el nivel de información en la definición de cada unidad, el
nivel de incertidumbre disminuye, ya que se integran múltiples factores
(González et al., en prep.). Sin embargo, la información que se considera para
definir las unidades construidas con múltimples factores, son discímiles entre sí
en cuanto a expresión espacial y a unidades de magnitud de las variables
analizadas.
El guanaco (Lama guanicoe, Müller 1776), especie endémica de la región
Andino-Patagónica de Sudamérica y reúne atributos que permitirían una
gestión a nivel local a través de la agrupación de sus poblaciones y la
generación de unidades homogéneas de manejo. A esta escala, cada localidad
plantea un desafío para su control, su utilización de forma sustentable o su
protección, puesto que muchos de los factores biológicos se entremezclan con
factores extra biológicos, como intereses de uso y valorización (Franklin, 1982;
Franklin et al., 1997; Rodríguez et al., 2007; Chaudhary, 2007). Es posible en
esta especie crear un método objetivo para identificar unidades de manejo
espacial basado en atributos biológicos relevantes a una escala de rango de
distribución como paso previo a la asignación de acciones de manejo. La
identificación de unidades con base espacial facilitaría la toma de decisiones
para la definición de zonas de protección total, la realización de traslocaciones,
el uso sustentable y el control a escala fina, tomando en consideración
atributos biológicos y sus interacciones. Por ello, el objetivo de este capítulo
son (1) definir analítica y espacialmente unidades homogéneas de manejo de
poblaciones silvestres de guanaco (Lama guanicoe) en Chile, basándose en los
atributos biológicos analizados en los capítulos previos: historia filogeográfica
de la especie, estructura genético-demográfica y diferenciación morfológica de
cráneos, y (2) determinar las relaciones observadas entre variables.
105
MATERIALES Y MÉTODOS
Para definir las unidades se realizó el procedimiento de Clasificación de los
grupos generados en los capítulos previos mediante el análisis de
agrupamiento jerárquico (Hierarchical Cluster Analisys), el que posteriormente
fue confirmado mediante un análisis de clasificación de k-medias (K-means
cluster analisys).
Se utilizó las localidades muestreadas en los capítulos II y III para realizar los
análisis. A cada una de ellas se les asignó una categoría numérica para las
cuatro
variables
estudiadas:
linaje
evolutivo,
población
genética
demográficamente independiente, forma de cráneo y tamaño de cráneo (Tabla
1). El área geográfica abarcada por los linajes de guanaco en Chile se obtuvo
del modelo de nicho que se basó en los rangos geográficos propuestos en el
trabajo de Marín et al. (2013), debido a que analiza la filogeografía de la
especie a gran escala, mientras que el trabajo abordado en el capitulo II, donde
también se analizó el marcador mitocondrial d-loop, es menos comprensible en
términos evolutivos debido a que comprende una escala geográfica menor. Las
categorías utilizadas de linajes filogenéticos son Lama guanicoe cacsilensis, L.
g. guanicoe y zona híbrida entre ambos (Capítulo I). Se seleccionó el análisis
de modelamiento bayesiano BAPS (Bayesian Analysis of Population Structure;
Corander et al., 2008) para la estructura genética debido a que incorpora la
ubicación geográfica de las localidades muestreadas. Este establece cuatro
poblaciones demográficamente independientes (Capítulo II). Finalmente, se
utilizó la diferenciación morfométrica obtenida a través del análisis de
morfología discriminante, que determina tres grupos de morfotipos y tres
grupos para el tamaño de cráneo en Chile (Capítulo III).
Para aquellas localidades con información parcial sobre alguna de las
variables, se le asignó la categoría faltante mediante una interpolación simple a
partir de otras localidades cercanas geográficamente que compartieran el
mismo ecosistema, el cual fue definido de acuerdo a la clasificación de pisos
vegetacionales (Luebert y Pliscoff, 2006).
106
Para evitar el efecto de la escala de magnitud sobre los resultados, se procedió
a estandarizar las categorías en media = 0,0 y desviación estándar = 1,0. Para
ejecutar el análisis de agrupamiento jerárquico, se utilizó el método de
agrupación de encadenamiento entre grupos (between-group linkage) y el
UPMGA (unweighted pair-group method using arithmetic averange) utilizando
distancias euclideas en el software STATISTICA. Para ver la consistencia del
agrupamiento y de los nodos, se realizó un bootstrapping de 1000 réplicas en
el software PAST. Para determinar el número de grupos críticos (que se
interpreta como número de unidades de atributos homogéneos), se procedió a
ejecutar 1000 réplicas de bootstrapping en el software BOOTCLUS (McKenna,
2003), utilizando la matriz de distancia estandarizada escalada en media 2,0
para permitir la ejecución del análisis, y las agrupaciones generadas a priori en
PAST, utilizando un p crítico de 0,05.
Una vez determinados el número de grupos o unidades, éstos se proyectaron
sobre el área geográfica delimitada en el modelo de nicho para la distribución
completa de la especie en Chile (capítulo I). Por ausencia de una mejor
cobertura de localidades muestreadas en el país, los límites entre cada una de
las unidades de fijó de acuerdo a homogeneidad de los atributos geográficos y
cobertura de suelo, usando de base la espacialización de pisos vegetacionales
(Luebert y Pliscoff, 2006), para cada situación.
Para analizar la relación entre frecuencias, las 2.962 localizaciones
georreferenciadas de guanaco distribuidas a lo largo de Chile fueron asignadas
a cada una de las áreas geográficas previamente descritas, utilizando la misma
clasificación categórica para cada una de las clases dentro de cada variable
(Tabla2). Esto permitió generar una base de dato numérico y aplicar un análisis
de frecuencias a través de modelos log-lineal (Tabla 3). Se usaron modelos
Poisson debido al tipo de variable utilizada (variables categóricas), y la
selección de variables se realizó mediante el procedimiento de eliminación
progresiva (backward stepwise). El modelo que explica de mejor forma la
relación entre las frecuencias de las categorías fue seleccionado mediante el
criterio de información de Akaike (AIC; Lebreton et al., 1992) y parsimonia.
Entre el grupo de modelos evaluados se seleccionó el modelo con el menor
107
AIC (Burnham y Anderson, 1998) y con el menor número de parámetros,
asumiendo el criterio de parsimonia. Se trabajó en R.
RESULTADOS
La estructura de agrupamiento de las dieciocho localidades analizadas para
linaje filogenético, población genética demográficamente independiente, forma
y tamaño de cráneo, identifica siete grupos finales (p>0,05), los cuales tienen
un patrón georgráfico muy claro (Figura 1). Los clusters identificados,
ordenados de norte a sur son D: área pre-altiplánica y altiplánica del extremo
norte de Chile, en Putre y Atacama; C: área costera del norte de Chile, que
incluiría a las localidades costeras al norte de Pan de Azúcar; A: área
cordillerana de la zona norte de Chile, que comprende las localidades de
Nevado Tres Cruces, Copiapó, Huasco, Ovalle y Pelambres; B: área costera
del centro-norte de Chile, que incluye a las localidades de Llanos de Challe,
Vallenar y Choros; F: área cordillerana de Chile central, que comprende las
localidades de San Felipe y Río Cipreses; G: área patagónica continental que
incluye las localidades de Valle Chacabuco, Torres del Paine, Pali-Ayke, en el
extremo sur de Chile; E: área Fueguina de Isla de Tierra del Fuego e Isla
Navarino. Para este último grupo, el dendrograma entrega dos brazos
separados por un nivel de consistencia de 93%, sin embargo el análisis de
bootstrap determinó que este no fue estadísticamente significativo (p<0,05).
El análisis de k-grupos muestra un patrón consistente a medida que se varía el
número de grupos desde k=2 a k=7, y congruente con el agrupamiento
jerárquico. Cuando se agrupan las localidades en dos grupos, las variables que
explican esta división son Linaje (F= 13,61, p=0,002), población (F= 46,22,
p=0,00), forma (F= 94,37, p=0,000) y tamaño (F= 59,75, p=0,000). Esta
clasificación separa la zona norte y centro de Chile (entre Putre y Río Cipreses)
de Patagonia (Valle Chacabuco a Isla Navarino). Al agrupar en 4 clusters, el
aporte de la forma de cráneo queda fuera del análisis, ya que Linaje (F= 21,90,
p=0,000), población (F= 111,48, p=0,00) y tamaño (F= 17,45, p=0,000),
explican la agrupación. De esta forma, de la zona norte y centro es extraída el
108
área de la zona cordillerana de Chile central (San Felipe y Río Cipreses),
mientras que de la zona de la Patagonia es extraída el área Fueguina (Tierra
del Fuego e Isla Navarino). Al aumentar a 5 grupos, sólo tiene un efecto
significativo linaje (F= 10,34, p= 0,001) y población (F= 77,64, p=0,000),
separando en un grupo a Putre, Atacama y Pan de Azúcar de la zona norte y
centro de Chile. Finalmente al considerar 7 grupos, sólo población es
considerada como variable que más aporta al agrupamiento (F=43,79,
p=0,001) y los grupos generados son los mismos que los obtenidos con el
método jerárquico.
El análisis log-lineal de las frecuencias obtenidas para cada categoría indica
que no son independientes entre variables (Tabla 4). Las frecuencias
observadas están relacionadas a través de interacciones relevantes entre linaje
filogenético con tamaño de cráneo, población genética con forma del cráneo y
por último, tamaño con forma de cráneo. Esta relación estrecha entre las
frecuencias ocurre pese a que provienen de análisis independientes, como
análisis de d-loop del ADN mitocondrial para linaje filogenético, microsatelitales
de loci nucleares para poblaciones genéticamente independientes, y de
morfometría geométrica, que extrae el efecto del tamaño en el análisis de la
forma del cráneo, el cual adicionalmente indicó que no existe un efecto
alométrico en la forma del cráneo (Capítulo III).
El mapa con las localidades analizadas en el agrupamiento jerárquico y el que
se generó para definir las unidades de atributos biológicos homogéneos es
mostrada en la figura 2 (Figura 2A y 2B).
109
DISCUSIÓN
La integración de información permite disminuir la incertidumbre en la
diferenciación de poblaciones en cuanto a estructura y función. La información
genética da cuenta de la historia macroevolutiva y microevolutiva de los linajes
y poblaciones de guanaco respectivamente (como ejemplo de estructura), y la
morfología craneana es un proxy de las adaptaciones locales a los factores
ambientales que ha tenido el guanaco, principalmente a través de la herviboría
(como ejemplo de función). Tanto estructura como función pueden llegar a ser
limitantes al momento de apliar acciones de manejo.
El método de agrupación, tanto jerárquico como en k-grupos, permitió integrar y
generar clusters de atributos biológicos homogéneos para el guanaco en Chile.
Esta metodología es ampliamente usada en estudios de ecología comunitaria
(Jaksic y Marone, 2007), sin embargo, su uso en conservación, al menos en la
escala y características de las variables utilizadas en este trabajo, es
prácticamente
nulo.
Diferentes
estudios
han
determinado
unidades
homogéneas o unidades de manejo a través de un solo atributo biológico, o en
otros han utilizado varios atributos, como las genéticas y morfológicas,
integrándolos indirectamente o simplemente no integrándolos (Zannese et al.,
2006; Rosa de Oliveira et al., 2008). Otros trabajos utilizan a alguna de las
variables biológicas, en general la morfología, para contrastar hipótesis
genéticas o filogenéticas, o viceversa, y a partir de ellas proponen unidades de
conservación (González et al., 1998; González et al., 2002; Marín et al., 2008).
Las localidades muestreadas y que identifican a siete unidades de manejo para
el guanaco en Chile, tienen un patrón geográfico definido. Las localidades de la
zona prealtiplánica y altiplánica se separan de las localizadas más hacia el sur
debido a que poseen principalmente un linaje diferente (Capítulo I). Esta misma
situación distingue a la localidad costera de Pan de Azúcar de las localidades
ubicadas en la costa del Pacífico hacia el sur, pese a ocupar un ecosistema
similar. La zona austral, por otro lado, agrupa, al igual que en los trabajos
genéticos realizados hasta la fecha, las localidades de Patagonia continental en
una sola unidad (Marín et al., 2009; Marín et al., en prensa). Sur de Tierra del
110
Fuego e Isla Navarino, ambas con presencia de guanacos en zonas boscosas,
son agrupadas en una unidad principalmente por la similitud en la forma del
cráneo (Capítulo III). Esto pese a tener diferentes estructuras genéticas
(Capítulo II) y estar separadas por barreras biogeográficas, como son el
Estrecho de Magallanes que las separa del continente, y el Canal Beagle, que
separa ambas islas, limitando fuertemente el flujo génico. Este patrón
geográfico permitió posteriormente definir la extensión espacial de cada una de
las unidades (Figura 2C).
La integración de variables biológicas de diverso origen y su estandarización,
permite tener una aproximación multidimensional a la definición de unidades.
Para la escala en el cual se trabajó, se consideró importante las variables que
determinan el potencial evolutivo y la adaptación a los diferentes ecosistemas
(Crandall et al., 2000). Esto permitió subdividir el rango de distribución en
atributos poblacionales que de forma integrada aumentaron al doble las
unidades si se contrasta con las divisiones realizadas de forma separada (ver
Capítulo I, II y III de este trabajo), aumentando de esta forma la complejidad del
sistema, pero disminuyendo la incertidumbre de la clasificación (Felizola y Pires
de Campos, 2002; Green, 2005). Sin embargo, sería factible incorporar otros
atributos de la especie que tengan resolución a escalas geográficas amplias o
que tengan una expresión a nivel distribución. Atributos poblacionales como
migraciones/sedentarismo (Ortega y Franklin, 1995; González et al., 2008;
Marino y Baldi, 2004; Moraga com. pers.) o interacciones con la distribución de
otras especies (Marino et al., 2011), podrían ser incorporados a este tipo de
análisis.
La expresión espacial de las variables se obtuvo de forma indirecta utilizando
regiones de significancia ecológica, como los pisos vegetacionales. Las
variables analizadas no poseen patrones discretos en el espacio, lo cual
presenta una limitante al momento de establecer los límites geográficos de
cada una de las unidades. Sin embargo, en ausencia de muestreos
espacialmente continuos a través del rango de distribución del guanaco, la
clasificación categórica obtenida en el método de análisis Bayesiano para
determinar estructura genética, y los análisis de forma y tamaño asociados a
111
ecosistemas, fueron apropiados para asignar atributos a las diferentes
poblaciones. Adicionalmente, la correspondencia de las variables de forma y
tamaño de cráneo a los ecosistemas donde la especie habita (Capítulo III),
sugiere que es posible la extrapolación espacial de este para delimitar, al
menos en una primera instancia, las unidades de manejo para el guanaco
utilizando variables ambientales, como las vegetacionales (Zannese et al.,
2006; Jørgensen et al., 2008). Un muestreo en localidades intermedias a las
realizadas en este trabajo sobre la distribución actual del guanaco, permitiría
mejorar la definición de los límites entre las unidades o aplicar métodos de
análisis con variables continuas espacialmente (Diniz-Fihlo y Telles, 2002).
Las interacciones entre frecuencias sugerirían una estrecha relación entre los
linajes filogenéticos que habitan Chile y tamaño del cráneo de guanacos. Esto
revelaría procesos evolutivos y adaptativos a escala temporal alta sobre el
rango occidental de distribución de la especie, lo cual se encuentra
ampliamente reportada en la literatura, donde varias son las hipótesis que
permiten explicar los mecanismos que hacen variar el tamaño (y forma) del
cráneo entre especies cercanas filogenéticamente y a nivel infraespecífico
(Corti et al., 2001; de Araujo et al., 2002). Para el caso de ungulados, como el
guanaco, se podría hipotetizar que el tamaño variaría geográficamente por
flexibilidad ecofisiológica y/o por optimización del tamaño ante cambios
ambientales y climáticos a gran escala (Brown et al., 1993; Smith et al., 1995;
Blackburn et al., 1999). Estos argumentos habrían sido utilizados para la
asignación previa de subespecies morfológicas de guanaco, las cuales se
basaron principalmente en el tamaño corporal y forma-tamaño del cráneo
(González et al., 2006). De la misma forma, la relación entre poblaciones
genéticamente independientes con un bajo o nulo flujo génico entre ellos y la
variabilidad de la forma del cráneo de guanaco, indicaría procesos adaptativos
a escala local y temporalmente menor, donde estarían operando factores
ambientales explicando la variación espacial (Monteiro et al., 2003; Zannese et
al., 2006; Jørgensen et al., 2008; de Oliveira et al., 2008), o incluso sobre un
continuo temporal, explicando la variación en miles de años (Harvati y Weaver,
2006). Aunque no es posible determinar una relación directa entre la estructura
genética y la cráneo-morfológica, debido a que el marcador micosatélite está
112
fuera de presión de selección y sólo detecta procesos de mutación y deriva,
relaciones entre las frecuencias permiten hipotetizar que existe un correlato
espacial entre ambas variables escala de ecosistema.
Aplicaciones al manejo y conservación del guanaco
Las dimensiones de las unidades permiten la posterior priorización y toma de
decisión a nivel de ecosistema, el cual se encuentra un nivel inferior al nacional
y mayor al de paisaje. Actualmente, Chile se encuentra dividido en cuatro,
zonas cuya extensión está definida por límites político-administrativos, que en
ningún caso incorpora variables ecológicas de importancia para la biota. El
guanaco se encontraría distribuido en tres de ellas: macrozona norte,
macrozona centro y macrozona austral, quedando la macrozona sur sin
presencia de la especie. En cada una de estas zonas geográficas el guanaco
ha sido clasificado en categorías de conservación, basándose principalmente
en criterios poblacionales de tamaño y tendencia sugeridos por la Unión
Internacional para la Conservación de la Naturaleza (IUCN, 2003), y no
inlcuyendo otros atributos biológicos (González et al., 2006). Es así como el
guanaco en Chile está categorizado como “Vulnerable” entre las regiones de
Arica y Parinacota y la región de los Lagos, y de “Preocupación Menor” en las
regiones de Aysén y Magallanes (CONAMA, 2009).
Un Plan Nacional de Conservación del Guanaco debiera incorporar nuevas
definiciones de unidades, como las aquí propuestas, y posteriormente realizar
las priorizaciones y acciones de manejo, como la determinación de áreas de
protección, áreas de uso, establecimientos de corredores biológicos, entre
otros, como los desarrollados en otros mamíferos a escala geográfica amplia
(Sanderson et al., 2002; Rouget et al., 2006; Rabinowitz y Zeller, 2010; Zeller et
al., 2011). Por ello, la Tabla 5 entrega una propuesta de manejo general para
cada una de las Unidades definidas en este trabajo, indicando las acciones de
manejo.
113
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119
Leyenda de Figuras
Figura 1. Dendrograma UPMGA de distancia Euclídea para las localidades
muestreadas de guanaco en Chile.
Figura 2. Mapas mostrando la ubicación de las localidades muestreadas (A), su
correspondiente
unidad
de
manejo
(colores
distintos
indican
clusters
diferentes)(B), y su extrapolación espacial para definir la Unidades de Manejo
de guanaco en Chile (C).
120
Tabla 1. Categorías definidas para cada una de las clase por variable incluida
en el análisis.
Variable
Clase
Linaje filogeográfico
Norte (L. g. cacsilensis)
1
Híbrido
2
Sur (L. g. guanicoe)
3
Centro-norte
1
Patagónico
2
Tierra del Fuego
3
Isla Navarino
4
Centro-norte
1
Estepa
2
Bosque
3
Andino
1
Desierto costero
2
Patagónico
3
Población genética
Forma de cráneo
Tamaño de cráneo
Categoría
121
Tabla 2. Asignación de categorías por variable a las localidades muestreadas.
Localidad
Localización
Linaje
Población
Forma de
Tamaño
cráneo
de cráneo
Putre
18° 12’ S, 69° 35’ W
1
1
1
1
Atacama
24° 44’ S, 69° 00’ W
1
1
1
1
Pan de Azúcar
26° 06’ S, 70° 37’ W
1
1
1
2
Copiapó
27° 03’ S, 69° 18’ W
2
1
1
1
Nevado Tres
27° 19’ S, 69° 01’ W
2
1
1
1
Llanos de Challe
28° 13’ S, 71° 05’ W
2
1
1
2
Vallenar
28° 20’ S, 71° 05’ W
2
1
1
2
Huasco
28° 57’ S, 69°58’ W
2
1
1
1
Choros
29° 20’ S, 71° 13 W
2
1
1
2
Ovalle
30° 59’ S, 70° 24 W
2
1
1
1
Pelambres
31° 42’ S, 70° 31’ W
2
1
1
1
San Felipe/Putaendo
32° 24’ S, 70° 24’ W
3
1
1
1
Rio Ciprese
34° 27’ S, 70° 25’ W
3
1
1
1
Valle Chacabuco
47° 36‘ S, 72° 27’ W
3
2
2
3
Torres del Paine
51° 03’ S, 72° 55’ W
3
2
2
3
Pali Ayke
52° 15‘ S, 70° 03’ W
3
2
2
3
Tierra del Fuego
53° 50’ S, 68° 54’ W
3
3
3
3
Isla Navarino
55° 02' S, 68° 08' W
3
4
3
3
122
Tabla 3. Combinación de categorías por variable encontradas las localidades muestreadas para los análisis realizados.
Linaje
Población
Forma de cráneo
Tamaño de cráneo
(Cluster)
Conteos
(Log-lineal)
%
Conteos
%
Norte
Centro-norte
Centro-norte
Andino
2
11,1
240
8,1
Norte
Centro-norte
Centro-norte
Costa
1
5,6
6
0,2
Hibrido
Centro-norte
Centro-norte
Andino
5
27,7
305
10,3
Hibrido
Centro-norte
Centro-norte
Costa
3
16,7
219
7,4
Sur
Centro-norte
Centro-norte
Andino
2
11,1
21
0,7
Sur
Patagónico
Estepa
Patagónico
3
16,7
1.856
62,7
Sur
Patagónico
Bosque
Patagónico
0,0
9
0,3
Sur
Tierra del Fuego
Bosque
Patagónico
1
5,6
272
9,2
Sur
Isla Navarino
Bosque
Patagónico
1
5,6
34
1,1
18
100,0
2.962
100,0
TOTAL
123
Tabla 4. Modelos y valor del criterio de Akaike para las relaciones entre frecuencias de
categorías por variable.
Modelo
Variables
g.l.
AIC
C
l + p + t + f + l:t + p:f + t:f
24
104,9
B
l*p*t*f
24
104,9
E
l + p + t + f + p:f + t:f
20
3.473,5
F
l + p + f + t + p:f + l:t
20
3.534, 6
D
l + p + t + f + l:t + t:f
18
3.873,3
H
l + p + f + t + p:f
16
6.930,2
G
l + p + f + t + l:t
14
7.303,1
A
l+p+t+f
10
10.671,7
l=linaje; p=población genética; t=tamaño de cráneo; f=forma de cráneo. x:y indica
interacción entre variables.
124
Tabla 5. Manejos recomendados a cada una de las Unidades de Manejo .para guanacos en Chile.
Unidad
Densidad
Tendencia
Poblacional
Pre-altipláno
Continuidad
Amenazas
Manejo
Acción
poblacional
(González, 2011)
recomendado
recomendada
Baja
Estable
Fragmentada
Exclusión hábitat
Protección
Protección de hábitat
Baja
Disminución
Aislada
Depredación,
Protección
Control de la depredación
y altipláno
Costa norte
cambio climático
Cordillera
Baja-Media
Aumento
Fragmentada
Exclusión hábitat
norte
Costa centro-
Baja-Media
Estable
Fragmentada
Baja
Estable
Fragmentada
central
Patagonia
Media-Alta
Aumento
Protección de hábitat
conexión
Traslocación intra-unidad
Conexión
Control de la depredación
Fiscalización
Baja
Exclusión hábitat,
Protección /
Protección de hábitat
caza ilegal
conexión
Traslocación intra-unidad
Caza ilegal
Uso / control
Manejo de caza y arreo
continuidad
continental
Fueguina
Protección /
ilegal
norte
Cordillera
Depredación, caza
Protección del hábitat
Baja-Media
Estable
Aislada
Fiscalización
Depredación, caza
ilegal
Uso / protección
Protección de hábitat
Control de la depredación
125
Figura 1. Dendrograma UPMGA de distancia Euclídea para las localidades
muestreadas de guanaco en Chile.
Tree Diagram
for 18
Dendrograma
para
lasCases
18 localidades
Unweightedpair-group
pair-groupaverage
averange de
Unweighted
distancia
Euclídea
Euclidean
distances
Ovalle
68
Huasco
42
Copiapo
42
Pelambres
42
Nevado Tres Cruces
Choros
B
68
Vallenar
31
Llanos Challe
San Felipe
F
Rio Cipreses 68
C Pan de Azucar
Putre
D
42
Atacama
G Valle Chacabuco 100
Torres del Paine
93
Pali Ayke
Tierra del Fuego
E
Isla Navarino
A
0,0
*
57
*
43
*
*
49
*
100
57
*
85
93
0,5
1,0
1,5
2,0
2,5
3,0
3,5
4,0
Linkage
Distance
Distancia
de Ligamiento
126
Figura 2. Mapas mostrando la ubicación de las localidades muestreadas (A), su
correspondiente unidad de manejo (colores distintos indican clusters diferentes)(B), y su
extrapolación espacial para definir la Unidades de Manejo de guanaco en Chile (C).
A B C 127
DISCUSIÓN GENERAL
El guanaco es caracterizado por su flexibilidad y capacidad de habitar ecosistemas
variados en el cono sur de Sudamérica (Franklin, 1982; Franklin, 1983; Wheeler, 1995;
González et al., 2006; Franklin, 2011); sin embargo, a nivel infraespecífico presenta
adaptaciones locales importantes como consecuencia de su historia evolutiva y
microevolutiva, lo cual queda reflejado a nivel genético y morfológico. En base a los
resultados de este trabajo, se confirmaría la hipótesis general que el guanaco, a nivel
poblacional, presenta limitaciones biológicas que deben ser consideradas en el manejo.
Los linajes confirmados de guanaco recientemente (González et al., 2006; Marín et al.,
2007a; Marín et al., 2008; Marín et al., en prensa) muestran que a nivel filogenético
ocupa nichos ambientales diferentes, aunque marcado fuertemente por variables
climáticas, como ocurre con la distribución de muchas de las especies vertebradas
(Wiens y Graham, 2005; Merino et al., 2011). Esto ha generado una estructura
geográfica en la distribución del guanaco como fruto de los avances y retrocesos
poblacionales en el largo plazo, donde la presencia actual de la especie en Chile se
restringe a zonas de menos de 900 mm de precipitación anual y con dos linajes de
origen geográfico distinto (L. g. cacsilensis, L. g. guanicoe) y que han confluido en una
zona de hibridismo en el centro norte de Chile. Los factores ambientales y las
magnitudes de estos factores que determinan su distribución permiten su diferenciación
a escala infraespecífica (Capítulo I). Por ello, la identidad subespecífica de las
poblaciones de guanaco que habitan nuestro país, detectada por marcadores
mitocondriales y nucleares (Marín et al., en prensa), permite mantener el potencial
evolutivo y diversidad genética local. Se reconoce, no obstante, que la pérdida de áreas
de distribución en los últimos siglos y décadas ha erosionado la diversidad de
adaptaciones poblacionales a ambientes, que en algunos casos, son extremos
(Capítulo I).
A nivel de poblaciones demográficamente independientes, definidas como tales por su
alta estructuración genética debido a un bajo flujo génico entre ellos (Allendorf y Luikart,
128
2007), refleja procesos de dispersión limitados a escalas temporales bajas en el
guanaco. Una alta filopatría poblacional e incluso individual (Marín et al., en prensa), en
grupos sedentarios y migratorios, donde sólo la diferencia en la superficie de los rango
de hogar los hace diferentes (González et al., 2008; Marino y Baldi, 2008), hacen que
las poblaciones posean un bajo o nulo intercambio genético pese a no existir barreras
geográficas evidentes al desplazamiento y dispersión. La cordillera Andina o el desierto
de Atacama han mostrado no ser barreras a esta especie, como ha sucedido en otras
taxa (Hershkovitz 1972; Steppan 1998; Marín et al., 2007b). Sólo Tierra del Fuego e Isla
Navarino poseen barreras evidentes a la conectividad genética por lo que su
estructuración por efecto fundador inicial y/o deriva génica posterior a la colonización no
es de sorprenderse (Sarno et al., 2001, Capítulo II). Por lo tanto, la estructura genética
ha identificado cuatro poblaciones genéticamente independientes, permite dividir la
distribución de la especie en Chile y considerarlas como Unidades de Manejo Genético,
permitiendo mantener el potencial de diversificación genética y ser manejadas de forma
independiente una de las otras.
La estructuración espacial de la forma y tamaño del cráneo de guanaco es la expresión
más clara de los procesos de selección natural a escala local. Los morfotipos
diferenciados y asignados a cada uno de los ecosistemas donde habita el guanaco
reflejan patrones adaptativos a escalas temporales altas, como es el aumento
progresivo del tamaño del cráneo a medida que el ecosistema se torna más frío
(aunque no se demostró la regla de Bergmann al considerar la latitud como proxi de la
temperatura), y escalas temporales bajas, como las variaciones en la forma,
específicamente en la contracción de la línea molar y mayor diversidad de formas hacia
ecosistemas más septentrionales (Capítulo III). Restricciones energéticas y de uso de
recursos alimenticios, por o tanto, podrían estar operando a nivel poblacional a lo largo
del rango de distribución de la especie en la vertiente occidental de los Andes y
Patagonia. Aunque esto no significa una restricción de manejo a priori, dependerá de la
flexibilidad fenotípica, heredabilidad de los rasgos morfológicos y su impacto en el
fitness, la persistencia a largo plazo de las poblaciones sujetas a manejo,
principalmente ante cambios repentinos en su entorno.
129
La identificación de atributos de la especie de significancia espacial y la selección de
variables que determinan algunos patrones a nivel de rango de distribución total o
parcial, confirma la importancia de la escala en las interacciones entre la especie y su
entorno (Bertiller et al., 2009). Esto permitió definir unidades de manejo de poblaciones
homogéneas en base a atributos biológicos integrados para una especie (Capítulo IV).
Se logró, por ello, identificar siete unidades para el guanaco en Chile con un patrón
geográfico definido y consistente con lo esperado. Pasos posteriores sería la asignación
de prioridades y aplicación de acciones de manejo, y su réplica en los otros países
donde el guanaco se distribuye. Actualmente está en ejecución el proyecto “Prioridades
de Conservación del Guanaco a escala de rango de distribución”, ejecutado por la
Wildlife Conservation Society y el Grupo Especialista en Camélidos Sudamericanos, el
cual permitirá asignar atributos a diferentes unidades espaciales de poblaciones de
guanaco en Sudamérica (GCU, del inglés Guanaco Conservation Units)(basado en
Sanderson et al., 2002), donde los resultados de este estudio podrían ser utilizados
como insumos para una mejor definición de dichas unidades. De la misma forma, este
estudio aportaría en mejorar la asignación de las poblaciones en Chile en categorías de
conservación, donde actualmente sólo existen dos áreas geográficas (CONAMA, 2009).
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132
CONCLUSIONES GENERALES
1. El guanaco posee una distribución determinada por factores principalmente
climáticos, donde las precipitaciones menores a 900 mm anuales aproximadamente,
predice la ocurrencia de la especie en Chile. A nivel de linajes filogenéticos, Lama
guanicoe cacsilensis, que se distribuye en el extremo norte de nuestro país, la
estacionalidad de las precipitaciones y la altitud serían la variable que más contribuye
a predecir su distribución. Para Lama guanicoe guanicoe, que se encuentra desde la
zona central hasta la austral, y el área de hibridismo entre ambas subespecies que
se ubica en la zona centro-norte de Chile, las precipitaciones anuales y la
estacionalidad de estas son las que mejor explican la distribución de sus poblaciones
en ambos linajes. Por lo tanto, el rango de distribución del guanaco abarcaría una
superficie discontinua de cercana a los 100.000 km2, el 13% de Chile continental.
2. Se reconocen cuatro unidades poblacionales demográficamente independientes, o
Unidades de Manejo Genético (MUs). Con la utilización de análisis bayesiano BAPS,
que incorpora la localización espacial de las muestras, se proponen como áreas
geográficas de cada unidad la zona norte y centro de Chile, la zona patagónica
continental, la Isla de Tierra del Fuego e Isla Navarino como MUs. La filopatría
poblacional, pese a que los rangos de hogar son variables entre poblaciones
sedentarias y migratorias, junto con la organización social de la especie donde la
dispersión probablemente esté limitada a machos juveniles sin territorio, podrían
explicar la estructura sobre un área geográfica continua, como es la zona andina,
costera y estepárica. Para las zonas isleñas, las barreras biogeográficas que limitan
el flijo génico entres poblaciones, representadas por el Estrecho de Magallanes y
Canal Beagle, explicarían la estructuración genética en estas localidades.
3. El análisis de morfología geométrica reconoce tres morfotipos de guanaco en Chile
asociados a los ecosistemas donde habita. La forma del cráneo presenta una
estructura geográfica clara donde la mayor diversidad aumenta con la latitud y
comienza a comprimirse la línea molar, probablemente relacionado con las
estrategias alimenticias, puesto que existe un patrón de aumento en la incorporación
133
de especies leñosas en la dieta. Para el tamaño del cráneo, aunque no se demostró
la existencia de la regla de Bergmann, fue posible identificar tres grupos de
morfotipos en nuestro país, siendo los de menor tamaño los que habitan la zona de
la costa árida de Chile, de tamaño medio los de la zona cordillerana, y los de mayor
tamaño las poblaciones que habitan Patagonia continental e insular.
4. Finalmente, la información que integra análisis genéticos (de linaje y estructura
poblacional) y morfológicos (forma y tamaño de cráneo), permiten definir siete
Unidades de Manejo Biológicamente Homogéneas en el guanaco. Estas unidades
reflejan las diferentes restricciones para el manejo que la especie presenta a escala
de rango de distribución parcial como consecuencia de su historia evolutiva y
microevolutiva que ha presentado en Chile. Basándose en el reconocimiento de que
preservar la diversidad adaptativa y los procesos evolutivos que suceden a través del
rango de distribución de una especie permiten la persistencia de sus poblaciones en
el tiempo, es que se proponen las siguientes unidades (ordenadas de norte a sur):
Unidad D: área pre-altiplánica y altiplánica del extremo norte de Chile, en Putre y
Atacama; Unidad C: área costera del norte de Chile, que incluiría a las localidades
costeras al norte de Pan de Azúcar; Unidad A: área cordillerana de la zona norte de
Chile, que comprende las localidades de Nevado Tres Cruces, Copiapó, Huasco,
Ovalle y Pelambres; Unidad B: área costera del centro-norte de Chile, que incluye a
las localidades de Llanos de Challe, Vallenar y Choros; Unidad F: área cordillerana
de Chile central, que comprende las localidades de San Felipe y Río Cipreses;
Unidad G: área patagónica continental que incluye las localidades de Valle
Chacabuco, Torres del Paine, Pali-Ayke, en el extremo sur de Chile, y Unidad E:
área Fueguina de Isla de Tierra del Fuego e Isla Navarino.
5. Se sugiere su aplicación en la priorización de acciones de manejo a escala infranacional, para lo cual sería importante incluir y caracterizar nuevas localidades tanto
para precisar los límites entre las unidades, como para incluir nuevas zonas para
clasificar.
134
ABSTRACT
The management of wildlife involving range distributions requires an explicit definition of
space that would facilitate habitat management, as well as, the protection or use of the
species in question. At this scale, the level of biodiversity organization that offers the
greatest advantages for management purposes is the population. An example of a
species that has the attributes of management of its population-homogenous groupings
is the South American Guanaco (Lama guanicoe, Müller 1776). The wide distribution of
this Camelid in Chile results in significantly different biological populations, potentially
representing distinctly definable management units. As such, the overall objective of the
study was to describe biological-management units for the Guanaco in Chile, based
upon three integrated components: 1) phylogenetic lineages through the determination
of spatial distribution, 2) population genetic structure that identifies demographically
disconnected populations, and 3) analysis of cranial morphological measurements by
size and shape.
Based upon 2,962 geo-referenced locations and modeling by special algorithms (Maxent
- Maximum Entropy), it was determined that Guanaco distribution was principally based
upon climatic factors where annual precipitation was < 900 mm, predicting its
occurrence in Chile that concurrently reflected slight differences in their phylogenetic
lineages. With 195 biological samples originating from 17 localities using analysis of
550 pb from the control region of mitochondrial-DNA and 14 microsatellites, it was
identified by programs SMOVA y Geneland, two population clusters at the sequence
level, and by Structure and BAPS programs, four demographically independent
populations at the nuclear level. The difference between them was primarily related to
the algorithm and by the geographic locations. The four Genetic Management Units
defined by BAPS, were the outcome of the population’s phylopatry and/or the
geographic isolation of some populations. Analysis by geometric morphology of 24
anatomical sites located by right lateral view of 110 Guanaco craniums and grouped by
their respective ecosystems, permitted the identification of three morphological “forms”
whose diversity increased and molar length decreased with latitude. The same analysis
also permitted the identification of three “size” groups, the smallest of which were from
the dry coast of the Atacama Desert. In spite of this, Bergman’s Rule based upon the
predicted variable latitude was not confirmed. Finally, information from genetic
integrated analysis (lineage and population structure) and morphographics (cranium size
and shape) from 18 locations through the Guanaco’s Chilean range permitted the
identification of seven Biologically Homogeneous Management Units for the Guanaco
utilizing hierarchal cluster analysis and log-linear models. These units reflect the actual
differences for the management of this species based upon the scale ranking of
distribution that is consequence of the Guanaco’s evolutionary history and
microevolution as it has occurred in Chile.
135
INDICE
RESUMEN……………………………………………………………………………..………...3
AGRADECIMIENTOS…………………………………………………………………………..5
INTRODUCCIÓN GENERAL…………………………………………………………………..7
Definición de unidades infra-específicas de manejo…………………………………8
El guanaco como caso de estudio……………………………………………………..9
HIPÓTESIS GENERAL………………………………………………………………..13
OBJETIVO GENERAL…………………………………………………………………14
OBJETIVOS ESPECÍFICOS………………………………………………………….14
REFERENCIAS…………………………………………………………………………15
CAPITULO I. Distribución potencial del guanaco (Lama guanicoe) y
de sus linajes filogeográficos en Chile obtenida a través de un modelo
de nicho……………………………………………………………………………………...…18
INTRODUCCIÓN……………………………………………………………………….19
MATERIALES Y MÉTODOS………………………………………………………….22
Datos de localización…………………………………………………………..22
Selección de variables…………………………………………………………23
Modelos estadísticos, validación y contribución de las variables…………23
Comparación entre las distribuciones de los linajes filogeográficos
con la especie…………………………………………………………………..25
RESULTADOS………………………………………………………………………….25
Predicción del rango de distribución para la especie y subespecies……..25
Nicho ambiental…………………..……..……………………………………...26
DISCUSIÓN……………………………………………………………………………..27
Implicancias en Conservación y Manejo………………………………….….32
REFERENCIAS…………………………………………………………………………33
Leyenda de Figuras…………………………………………………………….42
136
CAPITULO II. Unidades de Manejo genético para poblaciones de guanaco
en Chile: uniendo genética poblacional y conservación en el espacio
geográfico……………………………………………………………………………………...48
INTRODUCCIÓN………………………………………………………………………49
MATERIALES Y MÉTODOS………………………………………………………….51
Obtención de muestras………………………………………………………..51
Extracción de ADN……………………………………………………………..51
Amplificación de microsatélites……………………………………………….52
Análisis de secuencias y Microsatélites……………………………………...53
Unidades genéticas usando algoritmos no espaciales…………………….53
Unidades genéticas usando algoritmos espacialmente explícitos………..54
RESULTADOS………………………………………………………………………….55
Diversidad Genética…………………………………………………………....55
Estructura genética mitocondrial……………………………………………...56
Estructura genética microsatelital…………………………………………….57
DISCUSIÓN……………………………………………………………………………..58
REFERENCIAS…………………………………………………………………………61
Leyenda de Figuras…………………………………………………………….66
CAPITULO III. Variación morfológica poblacional de cráneos de guanaco
en Chile mediante morfometría geométrica….………..………………………………...74
INTRODUCCIÓN……………………………………………………………………….75
MATERIALES Y MÉTODOS………………………………………………………….77
Animales estudiados…………………………………………………………...77
Análisis morfológico y estadístico…………………………………………….78
RESULTADOS………………………………………………………………………….80
DISCUSIÓN……………………………………………………………………………..82
Implicancias en Conservación y manejo……………………………….…….86
REFERENCIAS…………………………………………………………………………87
Leyenda de Figuras…………………………………………………………….93
137
CAPÍTULO IV. Unidades de manejo para guanaco en Chile basado en
la integración de atributos biológicos: una aproximación práctica…..…………..103
INTRODUCCIÓN……………………………………………………………………..104
MATERIALES Y MÉTODOS………………………………………………………...106
RESULTADOS………………………………………………………………………..108
DISCUSIÓN……………………………………………………………………………110
Aplicaciones al manejo y conservación del guanaco……………….…….113
REFERENCIAS……………………………………………………………………….114
Leyenda de Figuras…………………………………………………………..120
DISCUSIÓN GENERAL……………………………………………………………………..128
REFERENCIAS…………………………………………………………………….…130
CONCLUSIONES GENERALES…………………………………………………………...133
ABSTRACT……………………………………………………………………………………135
138