Estrategias de control biológico por conservación para potenciar la

premios de investigación
Estrategias de control biológico por conservación
para potenciar la abundancia de sírfidos afidófagos
(Diptera, Syrphidae) en invernaderos de pimiento
Ana Pineda1,2,3
1. Unidad Asociada Universidad de Alicante-CSIC. Grupo de Interrelaciones Insecto-Patógeno-Planta y sus Agentes de Biocontrol.
2. Instituto de Investigación CIBIO, Universidad de Alicante, Campus San Vicente del
Raspeig, 03080, Alicante, Spain.
3. Laboratorio de Entomología, Wageningen University, P.O. Box 8031, 6700 EH Wageningen,
Holanda. ana.pineda@ua.es
Recibido: 6-5-2011. Aceptado: 13-5-2011
ISSN: 0210-8984
RESUMEN
Los sírfidos (Diptera, Syrphidae) juegan un importante papel en el control biológico de
pulgones en numerosos cultivos. El objetivo general de este trabajo es el estudio de las
poblaciones naturales de sírfidos afidófagos en invernaderos de pimiento, y su integración
en dos estrategias de control biológico por conservación: introducción de recursos florales
adicionales y de plantas reservorio de pulgones (“banker plants”). Observamos un mayor
número de sírfidos en aquellos casos en que se introdujeron recursos florales, estando relacionado con su papel como recurso alimenticio. La introducción de plantas reservorio de pulgones consiste en introducir cereales con una especie de pulgón que no afecta al cultivo, y esta
estrategia propició una mayor abundancia de los sírfidos adultos que entran de forma natural
al invernadero. Las dos estrategias de control biológico por conservación evaluadas resultaron
efectivas en potenciar la abundancia de sírfidos afidófagos en invernaderos de pimiento.
Palabras clave: sírfidos, pulgones, control biológico, banker plants, IPM, manejo de hábitat.
ABSTRACT
Aphidophagous hoverflies (Diptera, Syrphidae) and strategies of biological control for
conservation in sweet pepper greenhouses
Hoverflies (Diptera, Syrphidae) are natural enemies of aphids and they play a very important
role in biological control of aphids in several crops. The aim of this study is to evaluate
the effectiveness of two strategies of biological control for conservation in order to enhanBoln. Asoc. esp. Ent., 35 (1-2): 7-34, 2011
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ce natural populations of hoverflies in sweet pepper greenhouses. Those strategies are the
introduction of additional floral resources and the provision of alternative preys (“banker
plants”). We observed more both, hoverfly larvae and adults in the greenhouses with additional floral resources. The strategy of banker plants consists of introducing in horticultural
crops, some cereals with aphids, which not colonize the crop species. This strategy enhanced
the abundance of hoverflies in the greenhouse. These two strategies of biological control
for conservation are effective to enhance natural populations of hoverflies in Mediterranean
greenhouses.
Key words: hoverflies, aphids, biological control, banker plants, IPM, habitat management.
INTRODUCCIÓN
En sistemas de producción integrada se realiza un control integrado
de plagas, que se define como un sistema de control en el que se combinan todos los métodos disponibles para disminuir el daño ocasionado por
la plaga, con el menor impacto sobre el medio ambiente (STERN et al.,
1959). Se dice que el control integrado de plagas está basado en control
biológico cuando las estrategias principalmente utilizadas son estrategias de
control biológico, pudiendo además incluir estrategias de control cultural,
la utilización de variedades resistentes a plagas, e incluso de plaguicidas
de síntesis, aunque se recomienda reducir su aplicación (VAN DRIESCHE
& HEINZ, 2004). Por otro lado los sistemas de producción ecológica,
a menudo llamados biológicos, tienen una normativa distinta y pueden
compartir estrategias del control integrado. La principal diferencia es la
prohibición del uso de plaguicidas de síntesis, que en producción integrada
están permitidos. De las estrategias de control biológico existentes, en este
trabajo nos vamos a centrar en dos: el control biológico natural y el control
biológico por conservación.
La estrategia más simple que existe en la naturaleza es el control natural. El concepto de plaga es un concepto antropocéntrico, ya que implica
un perjuicio para el ser humano. En un ecosistema natural sin intervención
humana, lo que conocemos como enemigos naturales y plagas forman parte
de una red alimenticia en la que ambas partes están en equilibrio. En ecosistemas modificados por el hombre como son los ecosistemas agrícolas,
también se da la presencia de enemigos naturales que ocurren de forma
natural, y que en determinados casos mantienen las poblaciones de insectos
plaga controladas (VAN LENTEREN & MANZAROLI, 1999). El problema
surge cuando para determinadas plagas ese control no es aceptable económicamente. El presente trabajo se originó como consecuencia del control
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Sírfidos en control biológico por conservación
natural que los sírfidos afidófagos parecían ejercer en algunos invernaderos
de pimiento de la cooperativa SURINVER S.C.
Otra estrategia que en el pasado ha sido subestimada y a la que actualmente se está prestando una gran atención es el control biológico por
conservación. Esta estrategia consiste en manipular el ambiente para mejorar la efectividad de enemigos naturales ya establecidos. Dicha mejora se
puede conseguir potenciando las condiciones favorables para su desarrollo
o mitigando las desfavorables. Un ejemplo es la adición de recursos que
están ausentes o son insuficientes en el cultivo, como recursos alimenticios, hospedadores alternativos o hábitat refugio (LANDIS et al., 2000). El
manejo del hábitat es un tipo de control biológico por conservación que
consiste en modificar un hábitat para mejorar la disponibilidad de recursos
que requieren los enemigos naturales en condiciones óptimas (LANDIS et
al., 2000).
a) Un modo de manejo de hábitat es la introducción de recursos florales,
eficaz para aquellos insectos que se alimentan de polen y néctar en alguna
de sus fases de desarrollo, como sírfidos, himenópteros parasitoides, crisópidos o antocóridos. De hecho, se ha demostrado que la adición de recursos
florales mejora el crecimiento, reproducción, desarrollo y supervivencia
de algunas especies de depredadores y parasitoides (LANDIS et al., 2000;
BERNDT & WRATTEN, 2005). Basado en esto, se ha demostrado como la
adición de flores en los márgenes o dentro del cultivo origina un aumento
de las poblaciones de enemigos naturales (FRANK, 1999; SUTHERLAND
et al., 2001; PONTIN et al., 2006), e incluso un mejor control de las plagas
(WHITE et al., 1995; HICKMAN & WRATTEN, 1996; FITZGERALD &
SOLOMON, 2004). No obstante, hasta ahora todos los trabajos realizados
han sido en cultivos al aire libre, y nunca en invernadero.
b) Otro mecanismo es la provisión de presas alternativas. Un ejemplo
es la estrategia de “plantas reservorio de pulgones” (en inglés “banker
plants”), la cual se desarrolló en invernaderos para el control de pulgones
mediante sueltas de parasitoides. Consiste en introducir plantas de distinta
especie que el cultivo infestadas con una especie de pulgón que no afecte
negativamente al cultivo. Las plantas normalmente utilizadas son cereales
(trigo, avena o cebada), y por lo tanto los pulgones que las colonicen sólo
afectarán a otras monocotiledóneas, y no a los cultivos de invernadero. De
esta forma los parasitoides tienen un reservorio de presas donde se pueden
establecer previamente a la aparición de pulgones en el cultivo, y parasitarlos desde la primera fase de colonización. Esta estrategia es de gran
utilidad para el establecimiento de sueltas aumentativas (HANSEN, 1983;
BENNISON & CORLESS, 1993; JACOBSON & CROFT, 1998), pero su
papel para potenciar poblaciones naturales (y por tanto el control biolóBoln. Asoc. esp. Ent., 35 (1-2): 7-34, 2011
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gico natural) no ha sido estudiado. Además podrían ser de gran utilidad
para mejorar la efectividad de depredadores, como sírfidos y coccinélidos
(CALVO & URBANEJA, 2004).
El pimiento dulce (Capsicum anuum L.) es una especie originaria de
Centroamérica, que pertenece a la familia de las Solanáceas, al igual que
otras especies hortícolas como el tomate, la berenjena, o la patata. Existen
numerosas especies plaga que colonizan al pimiento, y algunas de ellas son
polífagas y plaga de otras familias de hortícolas. Actualmente existen 1,5
millones de hectáreas de cultivo de pimiento en el mundo (FAO, 2006). La
mayor parte de su producción mundial se realiza al aire libre, pero la superficie cultivada en invernadero está aumentando ya que en determinados
casos la producción en invernadero puede aumentar con respecto al exterior
en un 25% (RAMAKERS, 2004). En Europa, el 50% de la producción de
pimiento procede de España, y aquí la mayor zona de producción hortícola
es el sureste español englobando las provincias de Alicante, Murcia y Almería, donde el 52% del pimiento se cultiva en invernadero.
El cultivo convencional de pimiento en invernadero supone la utilización
de plaguicidas sintéticos para combatir las distintas plagas. Sin embargo,
se ha producido un cambio a sistemas de producción integrada, en los
que se realizan introducciones periódicas de varias especies de enemigos
naturales, se utilizan plaguicidas selectivos, y se reducen las aplicaciones
de dichos plaguicidas. Este cambio se ha visto motivado por una serie de
factores: 1) la aparición de resistencia a plaguicidas en especies plaga; 2)
un aumento de la disponibilidad de enemigos naturales en el mercado; 3)
la iniciativa a nivel nacional de exportación, y concretamente la necesidad
de cumplir con las normativas más estrictas sobre residuos tóxicos en otros
países; 4) la demanda por parte de los consumidores de productos seguros
y de calidad certificada.
La zona de estudio se conoce como Campo de Cartagena, y comprende la región de Murcia y sur de Alicante. Es un área de gran tradición
agrícola, que ha originado un paisaje muy heterogéneo de escasa vegetación natural y elevada diversidad de cultivos. Los cultivos son en su
mayoría de regadío, con producción de hortícolas y cítricos. Los cultivos
de secano son escasos y normalmente se establecen durante periodos de
rotación de cultivos, mientras que los cultivos de invernadero son muy
abundantes. El cultivo de pimiento comienza en diciembre-enero, a partir
de transplantes, y se mantiene hasta julio-agosto. La predominancia de
sistemas de producción integrada, y la época de cultivo son las principales diferencias con la segunda zona más importante de producción de
pimiento en invernadero, Almería.
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Sírfidos en control biológico por conservación
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Un aspecto importante de la zona de estudio, es la estructura de los
invernaderos. En el sureste español la mayoría de invernaderos son del
tipo “Almería”, formados por una capa simple de polietileno blando, con
estructura de madera o aluminio. La ventilación se realiza por medio
de aperturas laterales y cenitales. Las aperturas cenitales cuando están
presentes se encuentran todo el tiempo abiertas, y en ocasiones cubiertas
con una malla anti-trips. Las aperturas laterales se cierran con el mismo
polietileno durante la noche, y durante el día están cubiertas por malla
anti-trips. Esta malla aísla de la migración de plagas procedentes del exterior, pero el problema es que se encuentra abierta con mayor frecuencia
conforme las temperaturas aumentan y se acerca la época de recolección,
para mejorar la ventilación del invernadero. Esto es perjudicial para el
control integrado al facilitar la entrada al invernadero de insectos plaga
(SÁNCHEZ & LACASA, 2006). Pero también permite un desplazamiento
de enemigos naturales, como por ejemplo ocurre con insectos depredadores de mosca blanca (GABARRA et al., 2004), y por lo tanto el control
natural se ve favorecido.
Este tipo de invernaderos llamados “invernaderos mediterráneos” se
pueden considerar estructuras semiabiertas, a diferencia de los invernaderos de cristal típicos del norte y centro de Europa (LINDQUIST &
SHORT, 2004). Suponen el 92% de la superf icie mundial de invernaderos (VAN LENTEREN & WOETS, 1988), y son muy frecuentes en las
áreas Mediterráneas. Puesto que la mayoría de los productos hortícolas
consumidos en la Unión Europea proceden de la cuenca Mediterránea
(FAO, 2006), es necesaria la investigación en este tipo de invernaderos.
Estos invernaderos requieren un manejo diferente de los invernaderos del
norte y centro de Europa, ya que es posible que estrategias de control
biológico efectivas en cultivos abiertos sean de utilidad en invernaderos
mediterráneos, y viceversa.
Los pulgones o áfidos (Hemiptera, Aphidae) son insectos fitófagos que
se alimentan de la savia de las plantas y presentan una amplia diversidad de
especies en la región Paleártica. Su ciclo vital tiene una alternancia de fases
anfigónicas y partenogenéticas. La elevada tasa de crecimiento poblacional
de las fases partenogenéticas junto con la eficaz ingestión de savia, son
los principales factores que los convierten en plaga. Los pulgones causan
dos tipos de daño a la planta. Uno es el daño directo, producido por la
succión de la savia y la inyección, junto con la saliva, de enzimas tóxicas
para la planta, causando un debilitamiento general de la planta. Los daños
indirectos se deben por una parte a la proliferación de hongos negrilla sobre la melaza, que limitan la capacidad fotosintética, y por otra parte a la
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transmisión de virus patógenos (por ejemplo CMV y PVY) que causan un
importante daño fisiológico a la planta.
Los pulgones en pimiento causan más daño que los trips (principal
plaga del pimiento en la zona de estudio), pero tradicionalmente han recibido menor atención debido a la existencia de pirimicarb, un plaguicida
selectivo de pulgones (RAMAKERS, 2004). En sistemas de producción
convencional, al aplicar plaguicidas de forma preventiva sus poblaciones se
mantenían bajo el nivel de daño, pero en sistemas de producción integrada
y ecológica se están convirtiendo en la plaga dominante (RAMAKERS,
2004; SÁNCHEZ et al., 2007). Las especies más importantes son Myzus
persicae Sulzer, Aulacorthum solani (Kaltenbach), Aphis gossypii Glover y
Macrosiphum euphorbiae (Thomas).
Los pulgones tienen un amplio rango de enemigos naturales, muchos
de los cuales ejercen un control natural, procedentes de poblaciones nativas. El control biológico de pulgones en invernaderos de pimiento se
realiza principalmente con himenópteros parasitoides: Aphidius colemani
Viereck (Hymenoptera: Aphidiidae) contra M. persicae y A. gossypii, y
Aphidius ervi Haliday o Aphelinus abdominalis Dalman (Hymenoptera:
Aphelinidae) contra A. solani o M. euphorbiae. Además de forma esporádica y sobre los focos de pulgón, se introducen Chrysoperla carnea
Stephens (Neuroptera: Chrysopidae), Coccinella septempunctata L. y
Adalia bipunctata L. (Coleoptera: Coccinellidae), Aphidoletes aphidimyza
(Rondani) (Diptera, Cecidomyiidae) y Episyrphus balteatus (De Geer)
(Diptera: Syrphidae).
Los pulgones en la zona de estudio aparecen en Enero, al poco
tiempo de transplantar el pimiento, pero la problemática de su control
comienza en Abril y continúa durante toda la primavera hasta el comienzo del verano, momento en el que las elevadas temperaturas disminuyen
sus poblaciones. En primavera, las condiciones climáticas son óptimas
para las especies clave de pulgón, y este hecho junto a la aparición de
hiperparasitoides, originan una aumento de los niveles de plaga, y los
agricultores se ven obligados a utilizar plaguicidas. Estos plaguicidas en
ocasiones resultan inefectivos por la aparición de resistencias como ha
ocurrido con M. persicae o A. gossypii (FURK & HINES, 1993; FOSTER
et al., 1998), o por la biología de pulgón, como A. solani que produce
un enrollamiento de las hojas que le mantiene protegido en su interior.
Además, muchos de esos plaguicidas afectan a los enemigos naturales,
provocando la aparición de plagas secundarias. Estos factores interrumpen
el sistema de producción integrada, y hacen necesario el establecimiento
de efectivas estrategias de control biológico.
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Los sírf idos (Diptera, Syrphidae) comprenden unas 6000 especies.
En inglés se conocen como “hoverflies” debido a su vuelo característico,
que les permite mantenerse en vuelo sin que haya desplazamiento alguno.
También se les da el nombre de “flowerflies”, ya que los adultos de todas
las especies de sírf idos se alimentan de polen y néctar (SCHNEIDER,
1969) y es frecuente observarlos sobre las flores. Sin embargo la fase
larvaria muestra distintos hábitos alimenticios, que sirven de base para
la clasif icación en subfamilias. La subfamilia Eristalinae tiene larvas
saprófagas que se alimentan de materia orgánica en descomposición,
y los adultos son importantes polinizadores. La subfamilia Syrphinae
representa el mayor porcentaje de especies de la familia; sus larvas son
depredadores que se alimentan de homópteros de cuerpo blando, y en la
región Paleártica principalmente de pulgones.
Los sírfidos afidófagos son los que en su fase larvaria se alimentan de
pulgones. Presentan tres estadios larvarios antes de su pupación y todos ellos
depredan sobre un amplio rango de especies de áfidos (ROJO et al., 2003).
Para alimentarse de los pulgones, las larvas atraviesan su pared corporal
y lo levantan de la superficie de la planta mientras extraen sus fluidos internos. Son muy voraces llegando a consumir hasta 1000 pulgones durante
su ciclo larvario (TENHUMBERG, 1995; ROJO et al., 1996) que dura una
semana aproximadamente, por lo que son importantes agentes de control
biológico, habiéndose demostrado su eficacia como enemigos naturales de
pulgón (CHAMBERS & ADAMS 1986). Se ha sugerido su idoneidad en
sistemas de manejo integrado de plagas (FRECHETTE et al., 2007), sin
embargo su papel es subestimado frecuentemente debido a los hábitos nocturnos de las larvas, que durante el día se encuentran parcialmente ocultas
en la vegetación.
Existen numerosos trabajos sobre su importancia en distintos cultivos
de exterior, y las relaciones sírfido-pulgón-planta hospedadora se encuentran
recogidas en ROJO et al. (2003). Los principales cultivos estudiados han
sido manzano (MIÑARRO et al., 2005), trigo (NIEHOFF & POEHLING,
1995; JANSEN, 2000; FREIER et al., 2007), lechuga (MORALES et al.,
2006; SMITH & CHANEY, 2007), y bróculi (AMBROSINO et al., 2007).
Pero los trabajos sobre su importancia en invernadero son escasos y realizados en Norteamérica (BUGG & ELLIS, 1990). Por otro lado, la mayor
parte de la investigación existente en Europa se ha realizado en el norte
y centro de Europa (CHAMBERS & ADAMS, 1986; TENHUMBERG &
POEHLING, 1995; JANSEN, 2000), y trabajos sobre sírfidos y control
biológico en áreas mediterráneas son escasos, destacando los trabajos en
España de ROJO (1995) y PASCUAL-VILLALOBOS (2006), y en Italia de
BURGIO & SOMAGGIO (2007).
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El hecho de que los adultos se alimenten de recursos florales, ha servido
de base para el éxito de estrategias de manejo de hábitat (WHITE et al.,
1995; HICKMAN & WRATTEN, 1996; FRANK, 1999; SUTHERLAND et
al., 2001; FITZGERALD & SOLOMON, 2004; PONTIN et al., 2006). El
néctar actúa como fuente de carbohidratos, mientras que el polen es un recurso proteínico necesario para la maduración sexual (SCHNEIDER, 1969).
Los sírfidos se ven atraídos principalmente por flores de color amarillo y
blanco, y corolas poco profundas. Familias botánicas como Umbeliferae,
Compositae y Cruciferae son ejemplos de flores visitadas frecuentemente
por sírfidos. En cuanto a las especies vegetales que se utilizan normalmente
en estrategias de control biológico por conservación, destacan el hinojo,
cilantro, mastuerzo marítmo, facelia, y trigo sarraceno (COLLEY & LUNA,
2000, AMBROSINO et al., 2006).
Las larvas de sírfidos son ápodas y se desplazan pequeñas distancias
en relación con los adultos, los cuales en algunas especies son migratorios
(ARRIGNON et al., 2007; HONDELMANN & POEHLING, 2007). Por esta
razón las hembras depositan los huevos cerca de las colonias de pulgón, y
la selección del lugar de puesta condicionará el éxito de la progenie (SADEGHI & GILBERT, 2000), por lo que las hembras son capaces de detectar
numerosos factores del lugar de puesta: 1) especies de pulgón (SADEGHI
& GILBERT, 2000); 2) especies de plantas, relacionado con la presencia
de metabolitos tóxicos (VANHAELEN et al., 2001); 3) tamaño de la colonia de pulgones, con una relación asintótica entre el número de huevos
depositados y el número de pulgones (CHANDLER, 1968); 4) presencia de
melaza, actuando como estímulo (BARGEN et al., 1998); 5) presencia de
huevos conespecíficos (SCHOLZ & POEHLING, 2000).
Los sírfidos afidófagos también están disponibles comercialmente, pero
la única especie que se distribuye es Episyrphus balteatus. Esta especie
es la más abundante en numerosos cultivos del Norte y Centro de Europa
(CHAMBERS & ADAMS, 1986; TENHUMBERG & POEHLING, 1995;
JANSEN, 2000; FREIER et al., 2007), sin embargo en zonas Mediterráneas
no siempre es la más abundante. Estudios de laboratorio (HART et al.,
1997) han demostrado que su desarrollo a una temperatura constante superior a 25 ºC ocasiona una mortalidad larvaria del 100%. En invernaderos
mediterráneos esta temperatura se supera frecuentemente, y de hecho aquí
demostramos que no es la especie más importante.
El objetivo general del presente trabajo es el estudio de los sírfidos
como enemigos naturales de pulgones plaga en invernaderos de pimiento,
y su integración en dos estrategias de control biológico por conservación
utilizadas en producción integrada y ecológica: la introducción de recursos
florales y de plantas reservorio de pulgones.
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Sírfidos en control biológico por conservación
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MATERIALES Y MÉTODOS
2.1. Zona de estudio
Este trabajo se realizó en invernaderos de pimiento pertenecientes a
la cooperativa agrícola SURINVER S.C., situada en Pilar de la Horadada
(Alicante). Esta región se encuentra en el sureste de España, próxima a la
costa mediterránea, y dentro de la zona de gran tradición agrícola conocida como Campo de Cartagena. En esta zona, el cultivo de pimiento en
invernadero comienza en diciembre-enero, y se extiende hasta julio-agosto.
Los experimentos del presente estudio se realizaron entre 2004 y 2006 durante los meses de mayo y junio, cuando las poblaciones de pulgones y de
sírfidos se encuentran en su máximo poblacional (PINEDA & MARCOSGARCÍA, 2008).
2.2. Efecto de la introducción de recursos florales
2.2.1. Muestreo de fases inmaduras
Se seleccionaron 20 invernaderos, y en 10 de ellos se sembró manualmente en enero las “plantas insectario” cilantro y mastuerzo marítimo, con
una tasa de siembra de 18 y 9 gr de semillas/Ha respectivamente. Para ello
se siguió un patrón de parches de forma intercalada entre las plantas de
pimiento, y separadas 5 m entre sí. Ambas especies empezaron su floración
en marzo, pero mientras el cilantro tuvo su pico de floración en mayo, el
mastuerzo marítimo lo tuvo en junio.
Debido al carácter comercial de los invernaderos, surgieron numerosos
problemas que quedaban fuera de nuestro control (retirada de las plantas introducidas por parte de trabajadores no cualif icados, tratamientos
químicos, etc.), y de ahí que se prepararan muchos más invernaderos de
los utilizados posteriormente. Finalmente se muestreó en un total de 4
invernaderos, 2 control y 2 con recursos florales adicionales. Se estableció
una escala de infestación de pulgones, en relación al estado de la mayoría
de las plantas infestadas. El nivel 1 equivalía a presencia de pulgones
en el ápice terminal; el nivel 2 correspondía a presencia de pulgones al
menos en 2 partes de la planta; el nivel 3 indicaba que la infestación se
extendía por toda la planta pero sin un descenso en el crecimiento de ésta;
y el nivel 4 indicaba una clara disminución del crecimiento de la planta e
incluso defoliación.
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Los cuatro invernaderos muestreados poseían focos de infestación del
pulgón Myzus persicae Sulzer (Hemiptera: Aphididae) (identificación confirmada por especialistas), de un nivel severidad 3 que no cambió durante
el experimento. El muestreo se realizó durante un total de 18 días entre el
5.5.2004 y el 3.6.2004. Cada muestra consistía en la observación de 200
hojas al azar de plantas infestadas. Todas las hojas con huevos, larvas, o
pupas de sírfidos se introducían en cajas de cría (21 x 15 x 9 cm), así como
las hojas con tal número de pulgones que no permitían una observación detallada in situ. Posteriormente los sírfidos se identificaban en el laboratorio.
El material colectado se mantenía en una cámara climática (25 ºC, 60-70%
HR) hasta la emergencia de los adultos, y así confirmar su identificación
a nivel de especie por los autores.
2.2.2. Muestreo de sírfidos adultos
Este experimento se realizó entre 17.5.2005 y el 24.5.2005 para evaluar el impacto de la introducción de recursos florales en la presencia de
sírf idos adultos en el invernadero. Con el f in de evitar que la presencia
de pulgones afectara la atracción de sírf idos por parte de los recursos
florales, el experimento se realizó en invernaderos sin focos aparentes
pulgón. Planeamos aplicar piretrinas naturales en caso de presencia de
pulgones, pero f inalmente no fue necesario. Un total de 4 invernaderos
fueron seleccionados y divididos con malla anti-trips en unidades de la
misma superf icie (aprox. 500 m 2). Los muestreos se realizaron en 2 unidades de cada invernadero, 1 unidad control y la otra con los recursos
florales introducidos como se describe en el apartado anterior, trabajando
con 4 réplicas por tratamiento (Fig. 1). En un experimento preliminar,
marcamos sírf idos adultos en el tórax con distintos colores e introdujimos en cada una de dichas unidades sírf idos de un color. No se observó
que los adultos marcados traspasaran las mallas a una unidad distinta
de donde se liberaron. La unidad muestral consistía en un censo de 15
min a lo largo de toda la unidad, y realizamos 2 censos por día en cada
unidad. Para minimizar el sesgo muestral, en cada periodo muestreo se
comenzó por un invernadero diferente. El censo consistía en caminar entre
dos f ilas de plantas de pimiento, agitándolas y registrando los sírf idos
adultos observados.
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Sírfidos en control biológico por conservación
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Fig. 1. Esquema de las divisiones del invernadero y de la distribución de los
recursos florales introducidos.
Fig. 1. Lay-out of the experimental greenhouses, with divisions and spatial
distribution of the additional floral resources indicated.
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2.2.3. Ingesta de polen
Durante los años 2004, 2005 y 2006 recolectamos con una manga
entomológica en invernaderos con recursos florales introducidos, ejemplares adultos de las tres especies más abundantes de sírfidos en el área de
estudio (PINEDA & MARCOS-GARCÍA, 2008). Ejemplares de Eupeodes
corollae (Fabricius) (n=15) se capturaron en abril, de Episyrphus balteatus
(De Geer) (n=17) en mayo, y de Sphaerophoria rueppellii (Wiedemann)
(n=19) en junio, y todos ellos se mantuvieron a -20 °C hasta su análisis.
Para ello se diseccionó el abdomen con dos agujas entomológicas sobre un
portaobjetos, y se realizó la preparación de acuerdo a la metodología de
PÉREZ-BAÑÓN et al. (2003). Una vez abierto el estómago, se mezcló el
contenido con una gota de agua destilada. Sobre ello se colocó una pieza
de gelatina de glicerina con fucsina (aprox. 5 x 5 x 5 mm), se derritió
con la ayuda de un mechero y el colorante se mezcló con la solución de
polen. La preparación se cubrió con un cubreobjetos y se observó en un
microscopio óptico a x400. Se contabilizaron entre 2000 y 3000 granos de
polen para obtener una estimación precisa del porcentaje de polen presente
de las diferentes especies florales estudiadas. Estas especies eran pimiento,
cilantro y mastuerzo marítimo, con las cuales se preparó la correspondiente
colección de referencia. Los granos de polen que no correspondían con la
colección de referencia se clasificaron como “otros”.
2.2.4. Análisis estadístico
Puesto que los datos no presentan una distribución normal, hemos realizado análisis no paramétricos. El efecto de la introducción de flores en
la abundancia de sírfidos en fases inmaduras se ha analizado con el test
de Mann-Whitney. Los resultados representan la media (±SE) de sírfidos
observados por invernadero y por 200 hojas observadas. Para evaluar el
efecto en sírfidos adultos, hemos utilizado el test de Friedman para muestras relacionadas. En este caso los resultados representan la media (±SE)
de sírfidos observados por unidad durante 15 minutos de censo visual.
El consumo de polen entre machos y hembras lo hemos comparado con
el test de Mann-Whitney. Las diferencias entre tipos polínicos las hemos
analizado con el test de Friedman, seguido por un test de Dunn modificado
para comparaciones múltiples (GARDINER, 1997). Para evaluar las diferencias entre especies de sírfidos, hemos aplicado el test de Kruskal-Wallis para
muestras independientes, seguido del método de Dunn para comparaciones
múltiples. Todos los datos han sido analizados con el paquete estadístico
Boln. Asoc. esp. Ent., 35 (1-2): 7-34, 2011
Sírfidos en control biológico por conservación
19
SPSS (SPSS, 2004), excepto las comparaciones múltiples que han sido
calculadas manualmente.
2.3. Efecto de la introducción de plantas reservorio de pulgones
Este estudio se realizó en los mismos invernaderos descritos en el
apartado 2.2.2 (Fig. 2). Durante la totalidad del experimento las mallas
laterales y cenitales se mantuvieron abiertas durante el día para mejorar la
ventilación del invernadero. En cada invernadero una unidad actuó como
control y en la otra unidad se sembraron semillas de cebada (Hordeum
vulgare L.) siguiendo una distribución en parches en una proporción de 3
parches/100 m 2 (y aproximadamente 100 semillas/parche).
Durante el experimento, las plantas de pimiento se encontraban libres
de pulgones, y así simular la situación de sueltas preventivas de enemigos
naturales. Las plantas de cebada se infestaron en dos momentos (un mes
y dos meses antes del experimento) con el pulgón Rhopalosiphum maidis
(Fitch), criado a partir de poblaciones encontradas en invernaderos de la
zona.
2.3.1. Muestro de sírfidos adultos
Este experiemento se realizó entre el entre el 25.V.2006 y el 4.VI.2006
siguiendo exactamente la misma metodología explicada en el apartado 2.2.2
con pequeñas modificaciones. En esta ocasión los censos se realizaron en
días alternos con un total de 6 días de muestreo (n=48 muestras).
2.3.2. Muestreo de fases inmaduras
Una vez el muestreo de adultos finalizó, se evaluó la presencia de estadios inmaduros de sírfidos en las plantas reservorio de pulgones. En cada
unidad se muestrearon 7 parches de cebada al azar, trasladando una muestra
de 5 espiguillas/parche al laboratorio. Allí se contabilizaron e identificaron
los sírfidos presentes y se criaron hasta la emergencia de los adultos para
confirmar su identificación.
2.3.3. Análisis estadístico
Hemos utilizado un modelo linear general (GLM) de medidas repetidas para determinar el efecto de la introducción de plantas reservorio de
Boln. Asoc. esp. Ent., 35 (1-2): 7-34, 2011
20
Ana Pineda
Fig. 2. Esquema de las divisiones del invernadero y de la distribución de las plantas reservorio de pulgones.
Fig. 2. Lay-out of the experimental greenhouses, with divisions and spatial distribution of
the “banker plants” indicated.
Boln. Asoc. esp. Ent., 35 (1-2): 7-34, 2011
Sírfidos en control biológico por conservación
21
pulgones en la abundancia de sírfidos adultos. Día y periodo de muestreo
se han establecido como factores intra-grupo, y la presencia de plantas
reservorio e invernaderos como factores entre grupos. Los datos cumplían
con los requisitos de esfericidad (Mauchly) y homogeneidad de varianzas
(Levene). Todos los datos han sido analizados con el programa estadístico
SPSS (SPSS, 2004).
RESULTADOS
3.1. Efecto de la introducción de recursos florales
3.1.1. Efecto en la abundancia de sírfidos inmaduros
Criamos un total de 742 larvas de sírfido encontradas en colonias del
pulgón Myzus persicae, siendo identificadas como 5 especies: Episyrphus
balteatus (50%), Sphaerophoria rueppellii (26%), Eupeodes corollae (23%),
Sphaerophoria scripta (L.) (0.9%) and Scaeva albomaculata (Macquart)
(0.1%). El número de sírfidos presentes en invernaderos con flores (Fig. 3)
fue significativamente mayor que en invernaderos control (z= 2.2, df= 1, p=
0.028). Cuando la comparación se realizó por especie de sírfido (Tabla I)
todas las especies fueron más abundantes en invernaderos con flores, siendo
esta tendencia significativa (p< 0.05) para S. rueppellii y S. scripta.
3.1.2. Efecto en la abundancia de sírfidos adultos
Se identificaron 4 especies de sírfidos afidófagos durante los censos de
individuos adultos: S. rueppellii (71%), S. scripta (11%), E. corollae (6%)
and S. albomaculata (1%). Además observamos varios individuos del género Paragus (11%), pero su identificación a nivel de especie no es posible
durante censos visuales. En invernaderos con recursos florales introducidos
se observó un número significativamente (χ2= 6.4, df= 1, p= 0.01) mayor
de sírfidos afidófagos que en invernaderos control (Fig. 4).
3.1.3. Contenido polínico en las tres especies de sírfido más abundantes
Diseccionamos un total de 51 sírfidos, 15 individuos de E. corollae (5
machos y 10 hembras), 17 individuos de E. balteatus (9 machos y 8 hemBoln. Asoc. esp. Ent., 35 (1-2): 7-34, 2011
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Ana Pineda
Fig. 3. Sírfidos en estadios inmaduros (media ± SE) observados en invernaderos
con y sin recursos florales adicionales (n= 18). Letras diferentes indican diferencias
significativas (Mann-Whitney test, p<0.05).
Fig. 3. Mean number (± SE) of pre-imaginal hoverflies recorded in greenhouses with
additional floral resources and control (n= 18). Different letters indicate significant
differences (Mann-Whitney test, p<0.05).
Tabla I. Larvas de sírfidos presentes (media ± SE) en invernaderos con y sin recursos
florales introducidos. p<0.05 indica diferencias significativas entre los dos tratamientos
(Mann-Whitney test)
Table 1. Mean (±SE) numbers of hoverfly larvae recorded in greenhouses with and without
additional floral resources. P < 0.05 indicates significant differences between the two treatments (Mann-Whitney test).
  Tratamiento
Episyrphus
balteatus
Eupeodes
corollae
Sphaerophoria
rueppellii
Sphaerophoria
scripta
Scaeva
albomaculata
  control
  8.3 ± 7.1
4.1 ± 4.8
2.6 ± 4.2
0.0 ± 0.0
0.0 ± 0.0
  con flores
12.4 ± 9.2
5.4 ± 5.6
7.9 ± 9.9
0.4 ± 0.7
0.1 ± 0.2
  z (df = 1)
1.4 
1.1 
2.4 
2.4 
1.0 
  pa
0.17
0.27
0.02
0.02
0.32
Boln. Asoc. esp. Ent., 35 (1-2): 7-34, 2011
Sírfidos en control biológico por conservación
23
Fig. 4. Sírfidos adultos (media ± SE) observados en invernaderos con y sin recursos florales adicionales (n= 64). Letras diferentes indican diferencias significativas (Friedman test,
p<0.05).
Fig. 4. Mean number (± SE) of hoverfly adults recorded in plots with additional floral
resources and control (n= 64). Different letters indicate significant differences (Friedman
test, p<0.05).
bras) y 19 individuos de S. rueppellii (9 machos y 10 hembras). Detectamos
polen de las especies florales introducidas en el contenido estomacal de las
3 especies de sírfidos estudiadas (Tabla II). No encontramos diferencias
significativas en la proporción de cada tipo polínico entre sexos (E. corollae: pLm= 0,68, p Ca= 1, pCs= 0,30, p others= 0,27; E. balteatus: pLm= 0,56, p Ca=
0,18, p Cs= 0,46, p others= 0,77; S. rueppellii: pLm= 0,46, p Ca= 0,51, p Cs= 0,96,
pothers= 0,47). Para las tres especies estudiadas, se encontraron diferencias
significativas en la proporción de tipos polínicos ingeridos (Tabla II). E.
corollae consumió una mayor proporción de polen de ‘otros’ que de los
recursos florales introducidos. Para E. balteatus, el consumo de otros tipos
polínicos fue significativamente menor que de polen de las plantas introducidas y de pimiento, pero sin diferencias entre estos últimos. S. rueppellii
Boln. Asoc. esp. Ent., 35 (1-2): 7-34, 2011
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Ana Pineda
consumió significativamente una menor cantidad de polen de cilantro que
de las otras especies vegetales estudiadas. En cuanto a la comparación por
tipos polínicos, el polen del pimiento fue el único tipo presente en una
proporción similar en las 3 especies de sírfidos. Las proporciones de los
otros tipos polínicos variaron según la especie de sírfido (Tabla II).
Tabla II. Porcentaje de polen (%) encontrado en el contenido estomacal de sírfidos adultos
de las tres especies más abundantes. (a) Letras diferentes en minúscula indican diferencias
significativas entre tipos polínicos, dentro de una fila (test de Dunn modificado; p<0.05).
(b) Letras diferentes en mayúscula indican diferencias significativas entre especies de sírfidos
dentro de una columna (test de Dunn; p<0.05).
Table II. Percentage of pollen grains (%) found in gut contents of the three most abundant
syrphid species. (a) Different capital letters within a column indicate significant differences
between syrphid species (Dunn’s test; p < 0.05). (b) Lower-case letters within a row indicate
significant differences between pollen types (modification of Dunn’s test; p < 0.05).
Especies
L. maritima C. anuum C. sativum
“otros”
n
χ2
(df =3)
pa
E. corollae
  6.8 aA
38.9 bA
  7.2 aA
47.2 bA
15
22.9
0.000
E. balteatus
  5.8 aA
24.4 aA
52.7 aB
17.2 bB
17
  7.9
0.049
S. rueppellii
51.2 aB
30.2 aA
  2.1 bA
16.5 aAB
19
18.1
0.000
χ2 (df= 2)
16.5
1.4
17.9
8.1
p b
  0.000
0.50
  0.000
0.02
3.2. Efecto de la introducción de plantas reservorio de pulgones
3.2.1. Efecto en la abundancia de sírfidos adultos
Observamos un número significativamente mayor de sírfidos (Fig. 5) en
la unidades con plantas reservorio que en las unidades control (F = 24.14,
df = 1, P = 0.004). No hubo diferencias entre los 6 días de muestreo (F =
2.24, df = 2.12, P = 0.15), entre los muestreos de mañana y de tarde (F =
0.02, df =1, p = 0.9), ni entre invernaderos (F = 1.47, df = 1, P = 0.28).
Identificamos un total de 506 adultos pertenecientes a 4 especies (Tabla III):
Sphaerophoria rueppellii (Wiedemann) (81%), Eupeodes corollae (Fabricius)
(14%), Episyrphus balteatus (2%), Sphaerophoria scripta (Linnaeus) (2%).
Boln. Asoc. esp. Ent., 35 (1-2): 7-34, 2011
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Sírfidos en control biológico por conservación
Fig. 5. Sírfidos adultos (media ± SE) observados durante censos visuales en invernaderos control y con plantas reservorio de pulgón (n= 64). Letras diferentes
indican diferencias significativas (Friedman test, p<0.05).
Fig. 5. Mean number (± SE) of hoverfly adults recorded in plots with banker
plants and control (n= 64). Different letters indicate significant differences (Friedman test, p<0.05).
Tabla III. Sírfidos observados en invernaderos con plantas reservorio de pulgones. (a)
Adultos observados durante censos visuales. (b) Larvas y pupas colectadas en las plantas
reservorio de pulgones (cebada).
Table III. Species composition of syrphids occurring in sweet pepper greenhouses with
banker plants, including total number and percentage of adults. (a) as recorded during all
visual census, and (b) of larvae and pupae.
Especies
Adultos a
n
%
Larvas y pupas b
n
%
Sphaerophoria rueppellii
412
  81
44
100
Eupeodes corollae
  72
  14
 0
   0
Episyrphus balteatus
   9
   2
 0
   0
Sphaerophoria scripta
   9
   2
 0
   0
Paragus spp.
   4
   1
 0
   0
Total
506
100
44
100
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Ana Pineda
Observamos 4 individuos del género Paragus Latreille (1%), sin embargo
no pudimos identificarlos a nivel de especie.
3.2.2. Presencia de sírfidos en las plantas reservorio
Observamos un total de 44 sírfidos inmaduros en las muestras de cebada.
DISCUSIÓN
A pesar de que se conoce la importancia de los sírfidos como enemigos naturales de pulgón, a menudo su papel en el control biológico está
subestimado. Creemos que esto se debe a varios factores que dificultan su
detección en muestreos sobre colonias de pulgón: 1) huevos y larvas de primer y segundo estadio tienen un pequeño tamaño que es difícil de observar
en una colonia de pulgón; 2) estas larvas jóvenes se pueden confundir con
Aphidoletes aphidimyza, díptero depredador de la familia Cecidomyiidae;
3) las larvas de sírfido tienen hábitos principalmente nocturnos, y durante
el día presentan una baja movilidad y están ocultas en la vegetación. Esta
dificultad de detección es una importante razón por la que su estudio en el
contexto del control biológico y su presencia en el mercado de agentes de
biocontrol, se encuentra en una fase mucho más preliminar que otros enemigos naturales de pulgón como coccinélidos o himenópteros parasitoides.
El origen de este trabajo se basa en el control natural de pulgones que
los sírfidos ejercían en invernaderos de pimiento del sureste de España.
Un total de 12 especies de sírfidos se pueden observar en invernaderos de
pimiento, no obstante, el 98% de los individuos muestreados depredando
pulgones pertenecen a 3 especies con una abundancia similar: Eupeodes
corollae, Episyrphus balteatus y Sphaerophoria rueppellii (PINEDA &
MARCOS-GARCÍA, 2008). Durante la evaluación de sírfidos adultos en
el segundo año de estudio (2005), diferentes especies de sírfidos fueron
las más abundantes (S. rueppellii, S. scripta y varias especies del género
Paragus). Los niveles poblacionales de E. corollae y principalmente de E.
balteatus se ven negativamente afectados por la sequía, mientras que S.
rueppellii muestra una mayor tolerancia (PINEDA & MARCOS-GARCÍA,
2008), poniendo de manifiesto la importancia de S. rueppellii, una especie
típicamente Mediterránea bien adaptada a las condiciones de invernaderos
mediterráneos, pero que apenas ha sido estudiada y de la que se desconocen
numerosos aspectos de su biología. El hecho de que tres especies en lugar
Boln. Asoc. esp. Ent., 35 (1-2): 7-34, 2011
Sírfidos en control biológico por conservación
27
de una sola estén presentes de forma natural en los invernaderos, confiere
una protección extendida durante el tiempo. Además esta diversidad ofrece
una protección frente a condiciones climáticas extremas en determinados
años, que pueden resultar desfavorables para las poblaciones de algunas
especies (como es el caso de E. balteatus), mientras que otras no se ven
afectadas (como S. rueppellii).
El hecho de que en el área de estudio existan poblaciones naturales de
sírfidos que participan en el control de pulgones en los invernaderos, es un
recurso que se debe conservar y potenciar, y de ahí el interés de estrategias
de control biológico por conservación.
Los resultados de este trabajo confirman que la introducción de recursos
florales adicionales en invernaderos de pimiento origina un aumento de la
abundancia de sírfidos afidófagos en dichos invernaderos. Hemos demostrado este aumento tanto para fases adultas como inmaduras, siendo estas
últimas las que ejercen el control de plagas de pulgón. Sin embargo, no se
pudo lograr un control biológico efectivo durante el periodo experimental,
y finalmente fue necesaria la aplicación de plaguicidas para disminuir el
nivel de plaga bajo el umbral de daño económico.
Varios trabajos han demostrado un aumento de la abundancia de sírfidos
tras la introducción de recursos florales adicionales en cultivos de exterior
(HICKMAN & WRATTEN, 1996; FITZGERALD & SOLOMON, 2004;
PONTIN et al., 2006), sin embrago es la primera vez que se demuestra dicho
aumento en invernaderos comerciales. Las especiales características de los
invernaderos mediterráneos hacen que esto sea posible, principalmente por
el hecho de que la estructura semi-abierta permite la entrada de enemigos
naturales procedentes del exterior (GABARRA et al., 2004; PINEDA &
MARCOS-GARCÍA, 2008). Las tres especies que en este estudio presentan
una mayor abundancia son las principales especies de sírfidos de la zona
(PINEDA & MARCOS-GARCÍA, 2008), E. balteatus, E. corollae and S.
rueppellii, y los resultados de este trabajo sugieren que la estrategia de
manipulación del hábitat aquí evaluada es válida para las tres especies de
sírfidos.
Los sírfidos afidófagos tienen una elevada tasa de oviposición en densas colonias de pulgón, siendo éste el principal estímulo de oviposición
(CHANDLER, 1968). En un ensayo preliminar evaluamos la abundancia de
sírfidos adultos en presencia de pulgón, y en estas condiciones el efecto de
las flores quedaba enmascarado por la atracción que las colonias de pulgón
ejercían. Para evaluar el efecto de la introducción de flores en la abundancia
de sírfidos adultos, es necesario trabajar con la misma densidad de pulgones,
introduciéndolos en las plantas de pimiento. Puesto que el pimiento es un
cultivo de elevado valor/unidad de área, no es posible introducir pulgones
Boln. Asoc. esp. Ent., 35 (1-2): 7-34, 2011
28
Ana Pineda
plaga en invernaderos comerciales, y de ahí que estos experimentos los
realizáramos en ausencia de pulgones.
En cuanto a las especies florales introducidas, el mastuerzo marítimo
y el cilantro se evaluaron por un periodo total de tres años (2004-2006), y
los agricultores no tuvieron ninguna objeción, ya que su uso no les originó problemas en el pimiento. Observamos que ambas especies podían ser
colonizadas por Myzus persicae y Macrosiphum euphorbiae (Thomas), pero
únicamente en casos de elevada infestación de pulgones en el cultivo de
pimiento. No observamos que las especies florales sufrieran de otras plagas,
y no redujeron significativamente el crecimiento de las plantas de pimiento cercanas. Sin embargo otros riesgos necesitan ser evaluados, como por
ejemplo el potencial de las especies introducidas de actuar como reservorio
de virus (MORALES et al., in prep.).
Con el análisis del contenido polínico, confirmamos la hipótesis que
sugería que la atracción de sírfidos a los invernaderos con recursos florales adicionales está relacionada con el comportamiento alimenticio de los
sírfidos adultos. La proporción de polen presente en el contenido estomacal
es diferente para cada especie de sírfido, y esto está relacionado con las
fenología de las distintas especies de sírfidos y de plantas presentes en
el invernadero. Ambas especies florales comienzan a producir flores en
marzo, pero el cilantro tiene su pico de floración en mayo mientars que el
mastuerzo marítimo lo tiene en junio. En un trabajo previo (PINEDA &
MARCOS-GARCÍA, 2008) observamos que las tres especies más abundantes
de sírfidos en los invernaderos de la zona muestran una sucesión temporal:
E. corollae tiene su pico poblacional en Abril, E. balteatus en Mayo, y S.
rueppellii en Junio. Conforme a esto, E. corollae ingirió una pequeña proporción de polen de cilantro y mastuerzo marítimo, y por el contrario una
elvada proporción de polen de pimiento y “otros”. El motivo es que cuando
capturamos esta especie, las especies florales introducidas no se encontraban
en su máximo periodo de floración. El polen del cilantro fue el más ingerido por E. balteatus, cuyos individuos capturamos en Mayo, coincidiendo
con el pico de floración del cilantro. De forma similar, los individuos de
S. rueppellii fueron colectados en junio, y el polen más abundante en su
contenido estomacal fue el del mastuerzo marítimo, la especie introducida
con el pico de floración más tardío.
El polen del pimiento fue el único cuya proporción en el contenido
estomacal de los sírfidos evaluados no varió en los distintos meses. Opinamos que esto es debido a que era la única especie que presentaba una
producción de flores constante durante la primavera. A la vista de estos
resultados, concluimos que las especies de sírfidos estudiadas ingieren el
polen del cilantro y del mastuerzo marítimo, pero la preferencia por este
Boln. Asoc. esp. Ent., 35 (1-2): 7-34, 2011
Sírfidos en control biológico por conservación
29
polen dependerá de la disponibilidad y abundancia del mismo. Previamente
se ha sugerido (COLLEY & LUNA, 2000) que para potenciar la efectividad
de esta estrategia de control biológico por conservación, se recomienda
introducir varias especies con periodos de floración consecutivos. Con la
combinación de especies aquí utilizada es posible obtener un periodo de
floración más largo que si una única especie se hubiera introducido, y además
en el momento cuando los sírfidos afidófagos son más abundantes.
Los resultados del presente trabajo confirman que la provisión de plantas
reservorio de pulgones en invernaderos de pimiento origina una aumento de
las poblaciones naturales de sírfidos afidófagos en el interior de dichos invernaderos. Trabajos previos han demostrado la efectividad de esta estrategia
para ayudar el establecimiento de enemigos naturales en un cultivo antes
de que las plagas de pulgón lo colonicen (HANSEN, 1983; BENNISON,
1992; BENNISON & CORLESS, 1993; JACOBSON & CROFT, 1998). Sin
embargo, este trabajo es el primero que estudia esta estrategia para potenciar
las poblaciones naturales de insectos beneficiosos, y no el establecimiento
de individuos introducidos. Además de ello, este es el primer trabajo que
aplica el sistema de “banker plants” a los sírfidos afidófagos.
Las poblaciones de pulgón en las plantas reservorio fueron disminuyendo
durante el experimento, debido al control ejercido por los enemigos naturales
que las colonizaron. El mantenimiento de las “banker plants” es esencial
para mantener su efectividad (BENNISON & CORLESS, 1993; JACOBSON
& CROFT, 1998). Esta estrategia requiere una serie de consideraciones para
garantizar su efectividad: 1) establecer el sistema al inicio del periodo del
cultivo; 2) introducir los pulgones en varias ocasiones; 3) distribuir las plantas
en el invernadero con una tasa mínima de 20 plantas/1000 m 2; 4) observar
periódicamente el estado fitosanitario de las plantas introducidas.
Este sistema ha sido estudiado principalmente con el pulgón Rhopalosiphum padi L. (BENNISON & CORLESS, 1993; JACOBSON & CROFT,
1998). Nosotros trabajamos con R. maidis porque fue la especie encontrada
en los invernaderos de la zona, y por lo tanto adaptada a las condiciones
climáticas. Ambas especies de pulgón pueden ser parasitadas por Aphidius
colemani, el parasitoide de pulgón más utilizado en control biológico y
especialmente efectivo contra pulgones de pequeño tamaño como Myzus persicae o Aphis gossypii. Para pulgones de mayor tamaño como Macrosiphum
euphorbiae o Aulacorthum solani, se recomiendan sueltas de Aphidus ervi
o Aphelinus abdominales (RABASSE & VAN STEENIS, 1999). La combinación de varias especies de herbívoros en un sistema de plantas reservorio
puede ser una estrategia muy efectiva para el control de un amplio rango
de especies plaga, y merece más atención.
Boln. Asoc. esp. Ent., 35 (1-2): 7-34, 2011
30
Ana Pineda
Al comienzo de este trabajo, intentamos detectar en qué aspectos los
sírfidos podían ser mejor controladores de pulgón que otros enemigos naturales mencionados. Conversaciones con varios agricultores nos demostraron
su interés en utilizar un complejo de enemigos naturales, y no una sola especie. En un contexto de conservación de la biodiversidad esta mentalidad
es muy positiva. Sin embargo en agroecosistemas la conservación per se de
la biodiversidad puede tener efectos negativos en la producción, como son
determinados ejemplos en el campo de las relaciones intragremiales. No obstante, una combinación de estrategias de control y de variedades vegetales,
o la conservación a escala del paisaje agrícola son ejemplos positivos de estrategias de conservación de la biodiversidad que han permitido el desarrollo
de los actuales sistemas de producción integrada y ecológica. Por todo ello
consideramos que aquellos aspectos negativos que pueda conllevar la conservación de la biodiversidad en un agroecosistema, deben ser identificados
y limitados, a la vez que se deben potenciar las estrategias de conservación
de la biodiversidad que resulten beneficiosas para el control de plagas, así
como para muchos otros aspectos medioambientales y culturales.
CONCLUSIONES
Desde el punto de vista de divulgación a la comunidad de agricultores
de los resultados obtenidos en este trabajo y durante mi tesis doctoral,
sugerimos que se apliquen las siguientes estrategias para potenciar las poblaciones de sírfidos en invernaderos de pimiento:
— Introducir recursos florales y plantas reservorio de pulgón al inicio
del cultivo, con su consiguiente mantenimiento.
— Cuando exista una elevada infestación de pulgón en el pimiento,
abrir las mallas laterales durante el periodo de máxima actividad de los
sírfidos adultos.
— En el caso de introducir E. balteatus, realizar las sueltas antes del
mes de Mayo, ya que es en este mes cuando esta especie tiene su pico
poblacional y las sueltas no producen un cambio significativo en su abundancia. Además sugerimos cerrar las mallas tras la introducción, y durante
las siguientes 2 semanas.
Este trabajo tiene tres aspectos clave que justifican su interés. 1) aporta nuevos resultados que pueden ser aplicados en el manejo de plagas de
pulgón, tanto en un sistema de producción integrada, como de producción
ecológica. 2) Se ha desarrollado en invernaderos mediterráneos, donde este
Boln. Asoc. esp. Ent., 35 (1-2): 7-34, 2011
Sírfidos en control biológico por conservación
31
tipo de estudios son incipientes y el manejo actualmente aplicado se basa
en resultados procedentes del centro y norte de Europa. 3) Por último, a
pesar de que los sírfidos tienen un papel relevante en el control de pulgones, aún se desconocen muchos aspectos de su biología aplicada al control
biológico.
AGRADECIMIENTOS
Este estudio es una parte de mi tesis doctoral, y quiero agradecer
enormemente a mi directora de tesis, Mª Ángeles Marcos-García, por haber contribuido sustancialmente a la realización del presente trabajo. Estoy
muy agradecida a la cooperativa SURINVER S.C. por permitirme utilizar
sus invernaderos, y a Paco Torró por su inestimable ayuda durante todo el
trabajo de campo. Especialmente, muchas gracias a los agricultores cuya
colaboración ha sido totalmente desinteresada: Gregorio Ros, Mariano Ros,
Joaquín Antonio Muñoz, Ginés Vera, Salvador Sánchez y Felipe Baños. Este
trabajo ha sido subvencionado con una beca pre-doctoral de la Generalitat Valenciana (CTBPRB/2004/081), y por los proyectos de investigación
del INIA (NºRTA03-101-C2), y del Ministerio de Educación y Ciencia
(AGL2005-01449/AGR).
BIBLIOGRAFÍA
AMBROSINO, M.D., P.C. JEPSON & J.M. LUNA, 2007. Hoverfly oviposition response to
aphids in broccoli fields. Entomologia Experimentalis et Applicata, 122: 99-107.
AMBROSINO, M.D., J.M. LUNA, P.C. JEPSON & S.D. WRATTEN, 2006. Relative frequencies of visits to selected insectary plants by predatory hoverflies (Diptera: Syrphidae),
other beneficial insects, and herbivores. Environmental Entomology, 35 (2): 394-400.
ARRIGNON, F., M. DECONCHAT, J.P. SARTHOU, G. BALENT & C. MONTEIL, 2007.
Modelling the overwintering strategy of a beneficial insect in a heterogeneous landscape
using a mulyi-agent system. Ecological Modelling, 205: 423-436.
BARGEN, H., K. SAUDHOF & H.-M. POEHLING, 1998. Prey finding by larvae and adult
females of Episyrphus balteatus. Entomologia Experimentalis et Applicata, 87: 245254.
BENNISON, J.A., 1992. Biological control of aphids on cucumbers: use of open rearing
systems or “banker plants” to aid establishment of Aphidius matricariae and Aphidoletes
aphidimyza. Communication in Agricultural and Applied Biological Sciences, 57(2b):
457-466.
BENNISON, J.A. & S.P. CORLESS, 1993. Biological control of aphids on cucumbers: further
developemnet of open rearing units or “banker plants” to aid establishment of aphid
natural enemies. IOBC/wprs Bulletin, 16(2): 5-8.
BERNDT, L.A. & S.D. WRATTEN, 2005. Effects of alyssum flowers on the longevity, feBoln. Asoc. esp. Ent., 35 (1-2): 7-34, 2011
32
Ana Pineda
cundity, and sex ratio of the leafroller parasitoid Dolichogenidea tasmanica. Biological
Control, 32: 65-69.
BUGG, R.L. & R.T. ELLIS, 1990. Insects associated with cover crops in Massachussets.
Biological and Agricultural Horticulture, 7: 47-68.
BURGIO, G. & D. SOMAGGIO, 2007. Syrphids as landscape indicators in Italian agroecosystems. Agriculture, Ecosystems and Environment, 120: 416-422.
CALVO, J. & A. URBANEJA, 2004. Empleo de plantas reservorio de parasitoides en el
control de pulgones. Phytoma, 155: 26-34.
CHAMBERS, R.J. & T.H.L. ADAMS, 1986. Quantification of the impact of hoverflies
(Diptera: Syrphidae) on cereal aphids in winter wheat: analysis of field populations.
Journal of Applied Ecology, 23: 895-904.
CHANDLER, A.E.F., 1968. The relationship between aphid infestation and oviposition by
aphidophagous Syrphidae (Diptera). Annals of Applied Biology, 61: 425-434.
COLLEY, M.R. & J.M. LUNA, 2000. Relative attractiveness of potential beneficial insectary
plants to aphidophagous hoverflies (Diptera: Syrphidae). Environmental Entomology,
20 (5): 1054-1059.
VAN DRIESCHE, R.G. & K.M. HEINZ, 2004. Biological Control as a component of IPM
systems. In HEINZ, K.M., R.G. VAN DRIESCHE & M.P. PARRELLA (Eds.): Biocontrol in Protected Culture: 25-36. Ball Publishing. Batavia.(FAO) Food and Agriculture
Organization of the United Nations. 2006. FAOSTAT Database. FAO, Rome, Italy.
FITZGERALD, J.D. & M.G. SOLOMON, 2004. Can flowering plants enhance numbers of
beneficial arthropods in UK apple and pear orchards? Biocontrol Science and Technology, 14 (3): 291-300.
FOSTER, S.P., I. DENHOLM, Z.K. HARLING, G.D. MOORES & A.L. DEVONSHIRE,
1998. Intensification of insecticide resistance in UK field population of the peach-potato aphid, Myzus persicae (Hemiptera: Aphididae) in 1996. Bulletin of Entomological
Research, 88: 127-130.
FRANK, T., 1999. Density of adult hoverflies (Dipt., Syrphidae) in sown weed strips and
adjacent fields. Journal of Applied Entomology, 123: 351-355.
FRECHETTE, B., S. ROJO, O. ALOMAR & E. LUCAS, 2007. Intraguild predation between syrphids and mirids: who is the prey? Who is the predator? Biocontrol, 52 (2): 175-191.
FREIER, B., H. TRILTSCH, M. MOEWES & E. MOLL, 2007. The potential of predators
in natural control of aphids in wheat: Results of a ten-year field study in two German
landscapes. Biocontrol, 52 (6): 775-788.
FURK, C. & C.M. HINES, 1993. Aspects of insecticide resistance in the melon and cotton
aphid, Aphis gossypii (Hemiptera, Aphididae). Annals of Applied Biology, 123: 9-17.
GABARRA, R., O. ALOMAR, C. CASTAÑÉ, M. GOULA & R. ALBAJES, 2004. Movement of greenhouse whitefly and its predators between in- and outside of Mediterranean
greenhouses. Agriculture Ecosystems and Environment, 102: 341-348.
GARDINER, W.P., 1997. Statistics for the Biosciences. Prentice Hall, London, 314 pp.
HANSEN, L.S., 1983. Introduction of Aphidoletes aphidimyza from an open rearing unit for
the control of aphids in glasshouses. IOBC/wprs Bulletin, 10: 62-65.
HART, A.J., J.S. BALE & J.S. FENLON, 1997. Developmental threshold, day-degree requirements and voltinism of the aphid predator Episyrphus balteatus (Diptera: Syrphidae).
Annals of Applied Biology, 130 (3): 427-437.
HICKMAN, J.M. & S.D. WRATTEN, 1996. Use of Phacelia tanacetifolia strips to enhance
biological control of aphids by hoverfly larvae in cereal fields. Journal of Economic
Entomology, 89 (4): 832-840.
Boln. Asoc. esp. Ent., 35 (1-2): 7-34, 2011
Sírfidos en control biológico por conservación
33
HONDELMANN, P. & H-M. POEHLING, 2007. Diapause and overwintering of the hoverfly
Episyrphus balteatus. Entomologia Experimentalis et Applicata, 124 (2): 189-200.
JACOBSON R.J. & P. CROFT, 1998. Strategies for the control of Aphis gossypii Glover
(Hom.: Aphididae) with Aphidius colemani Viereck (Hym.: Braconidae) in protected
cucumbers. Biocontrol Science and Technology, 8: 377-387.
JANSEN, J.P., 2000. A three-year field study on the short-term effects of insecticides used
to control cereal aphids on plant-dwelling aphid predators in winter wheat. Pesticides
Management Science, 56: 533-539.
LANDIS, D.A., S.D. WRATTEN & G.M. GURR, 2000. Habitat management to conserve
natural enemies of arthropod pests in agriculture. Annual Review of Entomology, 45:
175-201.
VAN LENTEREN, J.C. & G. MANZAROLI, 1999. Evaluation and use of predators and
parasitoids for biological control of pests in greenhouses,. In ALBAJES, R., GULLINO,
L., VAN LENTEREN, J. & Y. ELAD (Eds.): Integrated Pest and Disease Management
in Greenhouse Crops: 183-201. Kluwer Academic Publishers. Dordrecht, The Netherlands.
VAN LENTEREN, J.C. & J. WOETS, 1988. Biological and Integrated Pest control in Greenhouses. Annual Review of Entomology, 33: 239-269.
LINDQUIST, R.K. & T.L. SHORT, 2004. Effects of greenhouse structure and function on
biological control. In HEINZ, K.M., VAN DRIESCHE, R.G. & M.P. PARRELLA (Eds.):
Biocontrol in Protected Culture: 37-54. Ball Publishing. Batavia.
MIÑARRO, M., J.L. HEMPTINNE & E. DAPENA, 2005. Colonization of apple orchards by
predators of Dysaphis plantaginea: sequential arrival, response to prey abundance and
consequences for biological control. Biocontrol, 50: 403-414.
MORALES, I., J.M. AGUADO, M. NEBREDA, B.M. DÍAZ, A. MORENO, A. PINEDA,
M.A. MARCOS-GARCÍA & A. FERERES, 2006. Diversidad de enemigos naturales de
pulgones en cultivos de lechuga. Cuadernos de Biodiversidad, 21: 15-19.
NIEHOFF, B. & H.-M. POEHLING, 1995. Population dynamics of aphids and syrphid larvae
in winter wheat treated with different rates of pirimicarb. Agriculture, Ecosystems and
Environment, 52: 51-55.
PASCUAL-VILLALOBOS, M.J., A. LACASA, A. GONZÁLEZ, P. VARÓ & M.J. GARCÍA,
2006. Effect of flowering plant strips on aphid and syrphid populations in lettuce.
European Journal of Agronomy, 24: 182-185.
PÉREZ-BAÑÓN, C., A. JUAN, T. PETANIDOU, M.A. MARCOS-GARCÍA & M.B. CRESPO,
2003. The reproductive ecology of Medicago citrina (Font Quer) Greuter (Leguminosae):
a bee-pollinated plant in Mediterranean islands where bees are absent. Plant Systematics
and Evolution, 241: 29-46.
PINEDA, A. & M.A. MARCOS-GARCÍA, 2008. Seasonal abundance of aphidophagous
hoverflies (Diptera: Syrphidae) and their populational levels in- and outside of Mediterranean sweet-pepper greenhouses. Annals of the Entomological Society of America,
101(2): 384-391.
PONTIN, D.R., M.R. WADE, P. KEHRLI & S.D. WRATTEN, 2006. Attractiveness of single
and multiple species flower patches to beneficial insects in agroecosystems. Annals of
Applied Biology, 148 (1): 39-47.
RABASSE, J.-M. & M.J. VAN STEENIS, 1999. Biological control of aphids. In Albajes, R.,
Gullino, M.L., J.C. VAN LENTEREN & Y. ELAD (Eds.): Integrated pest and disease
management in greenhouse crops: 235-243. Kluwer Acadameic Publishers. Dordrecht.
RAMAKERS, P.M.J, 2004. IPM Program for sweet pepper. In HEINZ, K.M., R.G. VAN
Boln. Asoc. esp. Ent., 35 (1-2): 7-34, 2011
34
Ana Pineda
DRIESCHE & M.P. PARRELLA (Eds.): Biocontrol in Protected Culture: 439-456. Ball
Publishing. Batavia.
ROJO, S. 1995. Biología de los sírfidos afidófagos (Diptera, Syrphidae), presentes en cultivos hortofrutícolas mediterráneos. Implicaciones en el control biológico de pulgones
(Homoptera, Aphididae). Ph.D. dissertation, Univeristy of Alicante, Spain.
ROJO, S., F. GILBERT, M.A. MARCOS-GARCÍA, J.M. NIETO & M.P. MIER, 2003. A
world review of predatory hoverflies (Diptera, Syrphidae: Syrphinae) and their prey.
CIBIO, Alicante, Spain.
ROJO, S., K.R. HOPPER & M.A. MARCOS-GARCÍA, 1996. Fitness of the hoverflies
Episyrphus balteatus and Eupeodes corollae faced with limited larval prey. Entomologia
Experimentalis et Applicata, 81: 53-59.
SADEGHI, H. & F. GILBERT, 2000. Oviposition preferences of aphidophagous hoverflies.
Ecological Entomology, 25: 91-100.
SÁNCHEZ, J.A., F. CÁNOVAS & A. LACASA, 2007. Thresholds and management strategies for Aulacorthum solani (Femiptera: Aphididae) in greenhouse pepper. Journal of
Economic Entomology, 100 (1): 123-130.
SÁNCHEZ, J.A. & A. LACASA, 2006. A biological pest control story. IOBC/WPRS Bulletin,
29 (4): 19-24.
SCHNEIDER, F., 1969. Bionomics and physiology of aphidophagous Syrphidae. Annual
Review of Entomology, 14: 103-124.
SCHOLZ, D. & H.-M. POEHLING, 2000. Oviposition site selection of Episyrphus balteatus.
Entomologia Experimentalis et Applicata, 94: 149-158.
SMITH, H.A. & W.E. CHANEY, 2007. A survey of syrphid predators of Narsonovia ribisnigri
in organic lettuce on the central coast of California. Journal of Economic Entomology,
100 (1): 39-48.
SPEIGHT, M.C.D., 2005. Species accounts of European Syrphidae (Diptera) 2005. In SPEIGHT
M.C.D., CASTELLA E., SARTHOU J.-P. & C. MONTEIL (Eds.), Syrph the Net, the
database of European Syrphidae, vol. 49. Syrph the Net publications. Dublin.
STERN, V.M., R.F. SMITH, R. VAN DEN BOSCH & K.S. HAGEN, 1959. The integrated
control concept. Hilgardia, 29: 81-101.
SUTHERLAND, J.P., S.M. SULLIVAN & G.M. POPPY, 2001. Distribution and abundance of
aphidophagous hoverflies (Diptera: Syrphidae) in wildflower patches and field margin
habitats. Agriculture and Forest Entomology, 3: 57-64.
TENHUMBERG, B., 1995. Estimating predatory efficiency of Episyrphus balteatus (Diptera:
Syrphidae) in cereal fields. Environmental Entomology, 24: 687-691.
TENHUMBERG, B. & H.-M. POEHLING, 1995. Syrphids as natural enemies of cereal
aphids in Germany: aspects of their Biology and efficacy in different years and regions.
Agriculture Ecosystems and Environment, 52: 39-43.
VANHAELEN N., E. HAUBRUGE, C. GASPAR & F. FRANCIS, 2001. Oviposition preferences of Episyrphus balteatus. Communications in Agricultural and Applied Biological
Sciences, 66 (2a): 269-275.
WHITE, A.J., S.D. WRATTEN, N.A. BERRY & U. WIGMANN, 1995. Habitat manipulation
to enhance biological control of Brassica pests by hover flies (Diptera, Syrphidae).
Journal of Economic Entomology, 88 (5): 1171-1176.
Boln. Asoc. esp. Ent., 35 (1-2): 7-34, 2011