0007Reseña bibliografica de Phytophthora

[cua0007s00]
TÍTULO: Phytophthora: Características, diagnóstico y daños que
provoca en algunos cultivos tropicales. Medidas de control.
Autor: Yamilé Echemendia Medina.
Instituto de Investigaciones en Fruticultura Tropical.
INTRODUCCIÓN.
Anualmente son considerables los gastos económicos que se producen a
escala internacional por concepto de pérdidas en diversos cultivos debido
al ataque de diferentes plagas y enfermedades, así como también por el
uso de productos químicos destinados a prevenirlas y controlarlas. Es
importante resaltar el papel que ocupan las enfermedades fungosas dentro
del conjunto de afecciones que producen daños en las plantaciones, debido
fundamentalmente a su diversidad y a lo difícil que resulta su control (15).
Un problema fitosanitario bien reconocido lo constituyen las enfermedades
causadas por los hongos del género Phytophthora, entre las cuales se
destacan: en los cítricos, la podredumbre del cuello de la raíz y parte basal
del tallo, la gomosis y el aguado o podredumbre marrón de los frutos,
producidas fundamentalmente por P. citrophthora y P. parasitica; en el
aguacatero, la pudrición de las raíces causada por P. cinnamomi y el
cáncer del tronco producido al menos por tres especies de Phytophthora
(P. cinnamomi, P. heveae y P. citricola); P. palmivora es la causa de la
pudrición de las yemas en el cocotero, lo cual es un problema común en
muchas áreas donde se practica este cultivo (Oeste de la India, América
Central, Asia y las Filipinas); en el caso de la guayaba P. parasitica
provoca la pudrición de los frutos, aunque también han sido aisladas P.
heveae (India) y P. citricola (Hawaii); en el mango han sido reportadas
dos especies de Phytophthora como agentes causales de enfermedades,
como es el caso de P. heveae (India) y P. palmivora (Ivory Coast), siendo
también esta última la responsable de considerables daños en el cultivo
de la papaya, en varias áreas tropicales (Hawaii, Australia, Costa Rica y
México) conjuntamente con P. cinnamomi (reportada en Perú) (52).
Numerosos han sido las investigaciones encaminadas al estudio de las
características de estas especies, su morfología y fisiología, su ubicación
taxonómica, su epidemiología y medidas de control y sin embargo
actualmente los hongos del género Phytophthora continúan siendo un
problema fitosanitario en muchos de los cultivos tropicales anteriormente
mencionados.
Lo anteriormente expuesto justifica nuestro interés en desarrollar esta
revisión bibliográfica la cual tiene el objetivo de resumir los antecedentes
existentes en la investigación de estos patógenos y las enfermedades que
provocan en algunos cultivos, sentando las bases que nos permitan
proyectar investigaciones futuras, con el objetivo ampliar el conocimiento
alcanzado sobre los mismos, así como el adecuado control y manejo de las
enfermedades que provocan, y la posterior aplicación de los estudios que
se realicen para fortalecer la agroindustria frutícola en Cuba. .
RESEÑA HISTÓRICA.
El género Phytophthora (del griego Phyton: planta; phthora: destructor)
fue creado por de Bary en 1876 con P. infestans de Bary como especie
tipo. Este investigador reconoció a dicho hongo como causante del ¨blight¨
tardío en la patata, en Europa (1840), previamente identificado como
Botrytis infestans Montagne y luego como Peronospora infestans
(Montagne) Caspary (18).
Los primeros reportes de la presencia de Phytophthora en Cuba fueron
dados a conocer por Cook y Horne en 1908, quienes la observaron en
limones franceses (Citrus limon Burn), bergamotos (Citrus limettioides
Tan.), naranja china (Citrus sinesis Osb.), toronja (Citrus paradisi Macf.)
y limón silvestre (Citrus aurantifolia Swing. Var. “Mexicana”) que fue
señalado como muy susceptible(50).
Posteriormente en 1915, Fawcett dio a conocer la presencia de
Phytophthora citrophthora (Sm & Sm) Leonian en la Isla de Pinos,
actualmente municipio especial Isla de la Juventud y en Santiago de las
Vegas, sobre tangelo (Citrus paradisi Macf. x Citrus reticulata Blanco) y
toronja respectivamente(50).
En 1918 Jonhston y Bruner confirmaron la presencia de P. citrophthora
(Sm & Sm) Leonian y localizaron, además, P. parasitica Dastur sobre
plantas citricas afectadas por gomosis(50).
Cook, en 1939 definió a P. parasitica Dastur como el agente causal de la
pudrición del pie y la gomosis en las plantaciones citrícolas del país (3).
Sin embargo, no fue hasta 1975 que Rodríguez y Cabrera mostraron la
amplia distribución de Phytophthora en Cuba, afectando distintas
especies y variedades de cítricos en las cuales provocaba lesiones de
gomosis en el tronco, y pudrición del pie y las raíces, sin observar ataque a
los frutos. En 1977, Rodríguez y cols. identifican las cepas aisladas en las
diferentes zonas del país como P. parasitica Dastur, señalando su
presencia en Guantánamo, Contramaestre, Banes, Sola, Ceballos, Morón,
Arimao, Motembo, Jagüey Grande, Ceiba del Agua, Tapaste, Güira de
Melena, Ciudad de La Habana, Municipio especial Isla de la Juventud,
Herradura y Guane (50).
CARACTERISTICAS GENERALES DEL GÉNERO Phytophthora.
A.- Ubicación Taxonómica.
El género Pythophthora pertenece a (45):
División: Eumycota
Subdivisión: Phycomycotina
Clase: Oomycetes
Orden: Peronosporales
Subfamilia: Phythiae
Género(s): Phythophthora y Pytium
B.- Caracteres
Pythophthora.
morfológicos
generales
de
las
especies
de
B.1.- Micelio.
Todas las especies del género poseen un micelio hialino, continuo, de
paredes paralelas o irregularmente calibrado, donde pueden observarse
abundantes gotas oleaginosas. El micelio es cenocítico, observándose solo
raramente la presencia de algunos tabiques que normalmente se
encuentran separando las partes viejas carentes de protoplasma (1,49).
Existen algunas especies en las cuales, bajo ciertas condiciones de cultivo,
el micelio se presenta toruloso, con protuberancias y vesículas como por
ejemplo en P. cinnamomi, P. cactorum y P. cryptogea (1,49).
En los medios de cultivo el micelio se presenta aéreo, el cual puede ser
marcadamente radiado o ligeramente estrellado, presentándose los bordes
de la colonia redondeados o sinuosos y sumergido en el medio siendo
precisamente en este último en el que pueden diferenciarse las
protuberancias y engrosamientos, más o menos notable (45).
El micelio es capaz de vivir de forma saprófita sobre las partículas de
materia orgánica del suelo en ausencia del huésped (13,16). Sin embargo
según otros autores (51) existe una invasión muy pobre de la materia
orgánica por parte del micelio, y el movimiento de este través del suelo es
muy pequeño o nulo.
Es importante señalar que en el cultivo in vitro se pueden originar
variaciones del aspecto del micelio en algún sector de la colonia, las cuales
pueden ser relevantes tanto macroscópica como microscópicamente en
cuanto a la morfología, así como desde el punto de vista fisiológico y
parasitario, debido a la posibilidad de producirse nuevas razas más
virulentas (1).
Cuando las especies del género Pythophthora son cultivadas in vitro el
desarrollo del micelio se ve condicionado por varios factores tales como la
composición del medio, la temperatura, los nutrientes, la tensión de
oxígeno y de CO2, el pH y en menor escala la luz (7,45).
El tipo de medio ejerce una influencia muy importante en la velocidad de
crecimiento, el cual se ve favorecido en aquellos ricos en hidratos de
carbono.
Es importante resaltar el papel que ocupa la temperatura entre los factores
que limitan el crecimiento vegetativo, razones por las cuales constituye un
parámetro de elevada relevancia en la
taxonomía. El margen de
temperatura en el cual está comprendido el desarrollo del micelio va desde
1 ºC de temperatura mínima hasta los 37 ºC como máxima temperatura de
crecimiento activo, situándose entre los 20 – 28 ºC la temperatura óptima
para la mayoría de las especies, teniendo en cuenta que este valor es
específico para cada una de ellas (Anexo. 2) (1).
En el caso del pH el rango permisible para el cultivo in vitro de estas
especies se encuentra entre 3.5 y 10, siendo el crecimiento óptimo
específico para la mayoría de las especies, encontrándose en un rango
entre 4.5 y 5.5. Generalmente, los valores de pH que permiten el mejor
desarrollo del micelio, también son favorables para la producción de
esporangios, clamidosporas y oosporas (1).
B.2- Reproducción.
Las especies del género Phytophthora presentan dos tipos de
reproducción: asexual (con la formación de clamidosporas y esporangios,
que contienen las zoosporas) y sexual (mediante la formación de oosporas).
Reproducción asexual.
El esporangióforo no se diferencia normalmente de las hifas, aunque en
algunas ocasiones este puede ser más ancho o delgado que éstas y puede
presentar hinchamientos.
La presencia de esporangios es común para todas las especies del género,
son incoloros o de color amarillo tenue y de manera general se insertan
terminalmente en el esporangióforo, aunque también puede n estar
intercalados.
El esporangio muchas veces presenta vacuolas y al microscopio se observa
un aspecto granuloso en su interior.
Existen características del esporangio que son muy importantes para la
taxonomía de las especies como su forma y tamaño, la presencia o no de la
papila y sus dimensiones (Anexo. 1), la manera en que estos se producen,
así como la mayor o menor facilidad de este para desprenderse del
esporangióforo (esta última característica permite clasificarlos en caedizos:
si se desprenden fácilmente del esporangióforo y no caedizos: si se
desprende difícilmente) siendo también importante desde el punto de vista
taxonómico la longitud del pedicelo que va unido al esporangio cuando
este se desprende del esporangióforo (1, 52).
Existen factores que afectan la producción y el desarrollo de los
esporangios como son: la humedad, la tensión de oxígeno, la luz, la
temperatura y la nutrición.
La presencia de humedad es fundamental para la formación de
esporangios, aunque la cantidad necesaria de la misma varía para cada
especie.
En la mayoría de las especies los esporangios se producen más
abundantemente en presencia de luz, aunque el efecto de la misma es muy
variable, llegando a estimularla en algunos caso e inhibiéndola en otros.
El factor temperatura, que como se indicó anteriormente ejerce una gran
influencia en el desarrollo vegetativo del hongo, también influye
grandemente en el desarrollo y formación del esporangio. La temperatura
óptima para la producción de esporangios es diferente y específica para
cada especie, por lo que juega un papel destacado en la taxonomía, las
mismas están comprendidas entre los 20 y los 28 ºC (1, 52).
Las zoosporas se forman dentro del esporangio, para lo cual es necesaria
la presencia de agua libre. La formación de estas puede estimularse in vitro
cuando se incuba un cultivo con esporangios durante pocos minutos a
temperaturas entre 5 y 10 ºC. La exposición más prolongada a estas
temperaturas (10 – 15 minutos) provoca que las zoosporas sean liberadas,
lo cual constituye la forma de germinación indirecta de estos hongos.
Las especies de este género presentan además una forma de germinación
directa, en la cual el tubo germinativo se origina, principalmente, a partir
de la papila del esporangio, este a su vez puede dar lugar rápidamente al
micelio o producir un nuevo esporangio, todo lo cual depende de las
condiciones del medio de cultivo (1, 52).
Las zoosporas son las estructuras primarias que causan una nueva
infección de las raíces. Estas esporas pueden nadar cortas distancias en el
suelo con elevada humedad, así como también pueden ser transportadas
grandes distancias en el agua de irrigación o por las lluvias. Además de
esta forma de dispersión las especies de Phytophthora pueden
dispersarse en la naturaleza por el aire o siendo transportadas por la
actividad de los humanos y algunos invertebrados (32).
Los miembros de este género producen además clamidosporas, las cuales
constituyen un órgano de conservación y supervivencia (9). Generalmente
son de forma redondeada con una pared bien definida (más de 2 micras de
espesor),
siendo comúnmente intercalares aunque también pueden
encontrarse en el extremo terminal de la hifa. Al principio las
clamidosporas son hialinas, tornándose de un color amarillo o ligeramente
marrón con la edad. Es importante señalar que no se forman en todas las
especies, por lo cual su presencia es importante para la taxonomía de las
mismas (1,45).
Las clamidosporas pueden germinar dando lugar a numerosos tubos
germinativos o a la producción de esporangios, lo cual dependerá de la
cantidad de nutrientes presentes en el medio de cultivo (Anexo. 3).
En cuanto a la influencia de la temperatura se plantea que un rango entre
18 – 30 ºC es óptimo para que ocurra la germinación de las clamidosporas,
aunque también se ha producido germinación entre 9 –12 ºC y a 33 ºC.
El pH óptimo para que ocurra este proceso está comprendido entre 5 y 7,
aunque a valores de pH de 3 y 9 también se ha producido germinación de
las clamidosporas (1, 52).
Además es importante mencionar que las clamidosporas que persisten en
el suelo constituyen también unidades infectivas (13).
Reproducción sexual.
Los órganos sexuales constituyen el elemento taxonómico más constantes
y por tanto son de gran valor en la clasificación de las especies. No todas
las especies los producen o se muestran inconstantes en cuanto a su
formación, por lo que en algunos casos se requieren medios de cultivo
especiales. Incluso en la naturaleza existen casos, como por ejemplo P.
citrphthora, donde no se ha observado la producción de estos órganos de
reproducción (1,45).
Oogonio (Órgano sexual femenino):
Es de forma esférica o ligeramente ahusada, usualmente se encuentra en
el ápice de una hifa, aunque también puede aparecer intercalado,
separado del resto de la hifa por un grueso tabique. En cultivos jóvenes es
hialino pero posteriomente, con el envejecimiento, se torna amarillo o
ligeramente marrón. En la mayoría de las especies es suave y puede
presentar ligeras protuberancias o berrugas en algunos casos (1,52).
Anteridio (Órgano sexual masculino):
Presenta una forma variable, puede ser esférico, oval, en forma de clavo o
cilíndrico. Observándose de manera habitual solitario, hialino y con una
pared externa delgada. Su disposición respecto al oogonio puede ser
anfígino o paragino, o ambas a la vez, siendo importante tener en cuenta
esta disposición para realizar la clasificación taxonómica de las especies
(1, 52).
Oospora:
Siempre se presenta de manera individual, ocupando relativamente toda la
cavidad del oogonio. Es de forma esférica, lisa o moderadamente
verrugosa, y su coloración puede ser hialina o ligeramente amarillo oscuro.
El medio de cultivo ejerce una influencia considerable en la formación de
la oospora, según Grente (1961), los medios naturales ricos, tales como el
maíz y la avena, son los más favorables. No produciéndose en medios
líquidos.
Es importante señalar también que existen ciertas sustancias que
favorecen su formación, como son los extractos de plantas, ciertas
vitaminas y algunos esteroles.
Entre otros factores que también influyen en la formación de la oospora
podemos citar la tensión de oxígeno y CO2 , la presencia de luz, la
temperatura cuyo óptimo está entre 20- 22 ºC, así como también los
cultivos asociados de diferentes especies y razas que facilitan la
producción de oosporas entre las especies heterotálicas (especies auto
estériles) .
Dentro de las especies heterotálicas se encuentran:
P.cinnamomi
P. palmivora
P. citrophthora
P. parasitica
P. arecae
P. cambivora
P. capsici
P. colocasiae
P. cryptogea
P. drechsleri
P. infestan
P. meadii
P. mexicana
La formación de la oospora es el resultado de la fertilización de una oosfera
uninucleada, la cual tiene lugar de diferentes formas según la posición del
anteridio.
Una vez que se ha formado la oospora esta entra en un período de reposo
en el cual se distinguen dos estados: Latencia constitutiva y Latencia
exógena.
Una vez terminado este período la oospora germina dando lugar a un tubo
germinativo, que a su vez deriva en la formación de un esporangio, o con la
formación del talo micelial (1, 45).
Es importante mencionar que todos los procesos de reproducción, ya sean
sexual o asexual, juegan un papel fundamental en el ciclo de vida del
hongo (Anexo. 4).
SÍNTOMAS
DE
LAS
ENFERMEDADES
PROVOCADAS
POR
Phytophthora spp EN ALGUNOS CULTIVOS TROPICALES. MEDIDAS
DE CONTROL.
Cítricos:
Dentro de las especies de Phytophthora que provocan enfermedades en
los cítricos se encuentran: P. citrophthora, P. parasitica y en un
porciento menor de las infecciones se han aislado P. hibernalis, P.
syringae y P. citricola. (37, 38, 46, 52). Además existen reportes (en la
Florida, la India y Sur América, entre otros países) donde se ha aislado P.
palmivora como patógeno de los cítricos (34).
Las enfermedades que estas especies producen en los cítricos se conocen
como (34, 46, 52):
1. Gomosis.
2. Podredumbre del cuello de la raíz y parte basal del tallo.
3. Aguado o podredumbre marrón de los frutos.
Pudiendo causar además ″Damping off” y ″Blight” en plántulas de
semillero (46, 52).
Todas las especies de citricos son más o menos susceptibles a estas
enfermedades. La tolerancia o resistencia de las plantas al ataque de estos
hongos se debe fundamentalmente a factores genéticos, aunque es
importante la influencia que ejercen muchos otros factores como: la edad,
la composición química y el vigor de los tejidos de la planta, la
temperatura ambiental, la humedad relativa, las cantidades aportadas de
agua y nutrientes minerales u orgánicos, así como la textura del terreno
(47).
Gomosis:
En un inicio la enfermedad se manifiesta en la base del tronco donde
aparece una abundante exudación de goma en la superficie de la corteza,
la cual toma un color oscuro.
Los tejidos internos mueren hasta el leño, el cual en algunos casos aparece
de color marrón debido a las infiltraciones de una delgada capa de goma.
Las zonas infectadas pueden tener una amplitud y una forma variable,
observándose que progresan más rápidamente en sentido longitudinal que
lateral.
Los tejidos muertos de la corteza se secan gradualmente, por lo que al
poco tiempo la corteza aparece deprimida y resquebrajada, mientras que
en el área límite de la lesión los tejidos se observan sanos, formándose un
típico chancro.
La exudación de goma depende de varios factores, tales como el tipo de
suelo, las condiciones ambientales, la especie de cítrico y del proceso
infectivo (37 ,46, 52).
Podredumbre del cuello de la raíz y parte basal del tallo:
Produce la deshidratación y muerte de la corteza, sin que ocurra la
exudación de goma. La lesión frecuentemente es visible junto a la
superficie del suelo, pudiéndose observar a unos centímetros por debajo de
este que la corteza aparece podrida igual que la de las raíces principales.
Cuando las afectaciones en la base del tallo son considerables las plantas
enfermas comienzan a mostrar en su parte aérea los efectos de la
alteración. Se observan hojas de color verde pálido, encontrándose a
menudo los nervios con una coloración amarillenta; las brotaciones son
escasas, con los limbos de las hojas reducidos confiriéndole a la planta un
aspecto general de tristeza foliar. La producción de frutos también se ve
afectada, siendo escasa y con frutos de menor tamaño que lo normal (37,
46, 52).
Aguado de los frutos:
Como resultado de la infección de los frutos cítricos por especies de
Phytophthora aparecen manchas pardas, más o menos circulares y
firmes (semejantes al cuero en apariencia y consistencia), además de la
presencia de un olor aromático característico (8, 37, 52).
En condiciones de elevada humedad atmosférica el hongo esporula en la
superficie de las manchas formando un moho blanquecino que puede
observarse a simple vista. Los frutos afectados generalmente se
desprenden en un estado prematuro (37).
Las especies de Phytophthora que causan la pudrición parda de los frutos
son las mismas que producen gomosis y podredumbre de las raíces en los
cítricos. Sin embargo P. citrophthora es la que más frecuentemente se
asocia con esta enfermedad, lo cual puede explicarse debido a que esta
especie produce esporas más rápido y abundantemente en los frutos
infectados que P. parasitica (8).
Control y manejo de estas enfermedades:
Los métodos de lucha contra el ataque de Phytophthora se dividen en
dos: los métodos indirectos y los métodos directos (46).
Métodos indirectos: Consisten en colocar a las plantas en las mejores
condiciones de cultivo para que estas puedan resistir los ataques de los
hongos.
Entre estos métodos podemos mencionar:
v Utilizar como porta-injerto la especie de cítricos que posee mayor
resistencia o tolerancia a estos hongos. Entre los que podemos citar el
naranjo trifoliado (Poncirus trifoliata), los híbridos del naranjo
trifoliado (citrange Troyer y Citrange Carrizo), híbridos de pomelo y
mandarina y el naranjo agrio.
v Injertar la variedad comercial, normalmente sensible a esta
enfermedad, a una altura del suelo no menor de los 30 cm, con el
objetivo de impedir que el agua que se acumula en las parcelas
(procedente de la lluvia o del riego) tenga contacto con esta parte del
árbol, y así evitar que las zoosporas puedan fijarse en la corteza.
v Facilitar un adecuado drenaje del suelo eliminando los
encharcamientos.
v Evitar que debido a las prácticas culturales se produzcan heridas, ya
que estas constituyen una puerta de entrada para estos patógenos (37,
47).
Métodos directos: Se basan en la aplicación de productos químicos para
detener el desarrollo del hongo.
Dentro de estos métodos se encuentran:
v Aplicación directa en la base del tronco de una suspención de un
fungicida o de una mezcla de fungicidas, ya sea mediante la utilización
de un pulverizador o con un pincel. Esta técnica generalmente se
aconseja en plantaciones jóvenes como una medida preventiva, aunque
también se utiliza en el caso de ataques pequeños o al comienzo de su
desarrollo. Una variante de esta técnica consiste en aplicar, en lugar de
un fungicida, un mástico alquitranado, el cual limita la tensión de
oxígeno que llega al hongo, evitando de esta manera que continúe su
crecimiento (haciendo 2 ó 3 aplicaciones al año).
v Raspado de la goma y de los tejidos deshidratados, aplicando luego
una suspención concentrada de uno o de una mezcla de fungicidas.
v Eliminación completa de todo el tejido de la corteza afectada mediante
cirugía y aplicar posteriormente el fungicida seguido de un mástico
alquitranado (Técnica de Fawcett) (37, 47).
Son varios los fungicidas existentes en el mercado que pueden ser
empleados en estas técnicas. La actividad de los mismos se define como
exoterápica pudiendo mencionar (37, 47):
-
Oxicloruro de cobre y caldo bordelés.
Ditiocarbamatos (Zineb; Mancozeb; Maneb; Metiran; etc.).
Ofetalimídicos (Captan; Folped; Captafol; etc.).
Es importante señalar que la actividad de estos productos se dirige
fundamentalmente a impedir la germinación de las zoosporas que llegan a
la corteza y su efectividad sobre el micelio que se ha introducido en el
interior de la misma es relativamente pobre.
Con disponibilidad en el mercado, existen productos fungicidas que son
absorbidos en cantidad suficiente a través de las raíces y las hojas, y una
vez en el sistema vascular de la planta son trasladados por los vasos
llegando a los tejidos. Esto ha hecho posible desarrollar una lucha curativa
inhibiendo el desarrollo de la parte vegetativa del hongo.
El movimiento de estos fungicidas en el interior de la planta puede ser en
dos direcciones:
a.- En sentido ascendente o acrópeto (desde las raíces hasta las hojas, a
través del xilema conjuntamente con la savia bruta).
b.- En sentido descendente o basípeto (desde las hojas a las raíces, a
través del floema, mezclado con la savia elaborada).
El momento de aplicación de estos productos es cuando las plantas están
en crecimiento activo y siempre al comienzo de la infección y antes de que
los chancros y exudados gomosos se hagan bien patentes.
Dentro de este grupo se encuentran el fosetil aluminio (Aliett), con
actividad ambimóvil, el Metalaxil y el Cyprofuran con actividad ascendente
(2, 3, 23).
Aguacateros:
El aguacate es un cultivo tropical o subtropical nativo de las Américas.
Son cuatro las especies de Phytophthora que causan enfermedaes en
este cultivo: P. cinnamomi, P. citricola, P. palmivora, P. heveae,
provocando la pudrición de las raíces, el cáncer del tronco en California, el
declinamiento de las plantas de semillero, y cáncer del tronco en
Guatemala, respectivamente (52).
Pudrición de las raíces:
P. cinnamomi fue descrito por primera vez en 1922 por Rands, en plantas
de canela y desde entonces ha sido encontrado aproximadamente en 70
países de las regiones tropicales y subtropicales, causando enfermedades
en diferentes cultivos.
La incedencia de este patógeno sobre el aguacate se describió por primera
vez en 1927, en Puerto Rico, y actualmente podemos encontrarlo como
agente causal de la pudrición de las raíces del aguacate en casi todas las
áreas del mundo donde se practica este cultivo (por ejemplo: Estados
Unidos, México, América Central y América del Sur , el Caribe, Australia,
Nueva Zelandia, África, Israel, España, Marruecos, etc.)(52).
La incidencia de esta enfermedad en las plantaciones provoca grandes
pérdidas en la industria del aguacate y constituye un problema serio en la
mayoría de las regiones tropicales donde se practica este cultivo.
La pudrición de las raíces por P. cinnamomi provoca un declinamiento
progresivo del árbol, en el cual se observan hojas más pequeñas que lo
normal, usualmente de color verde pálido o amarillentas y a menudo
marchitas. Las ramas mueren regresivamente producto del avance de la
enfermedad y los frutos son de corteza brillante.
Como consecuencia de esta enfermedad el árbol muestra un aspecto
general de marchitez y la copa del mismo se va desfoliando, llegando a
secarse completamente en estados avanzados de la enfermedad. Como
resultado la fructificación va decayendo, aunque a veces se puede producir
una fructificación excesiva, con frutos de pequeño tamaño que no llegan a
engordar.
Producto del ataque del hongo las raíces alimenticias (o raíces
absorbentes) mueren, observándose ennegrecidas y quebradizas, siendo
posible no encontrarlas en estados avanzados de la infección, sin embargo
la infección raramente se extiende hacia las raíces principales (13).
Esta enfermedad puede producirse bajo un amplio rango de temperaturas
del suelo que va desde 21 hasta 30 ºC, produciéndose muy poca o ninguna
infección a 33 ºC y muy poca a temperaturas entre los 9-10 ºC (8, 13, 31,
52). Se presenta mayormente en los suelos con un drenaje deficiente,
siendo la presencia del hongo y el exceso de humedad los dos factores que
potencian el rápido desarrollo de la enfermedad (11,12).
En el caso de la pudrición de las raíces del aguacatero las zoosporas son
atraídas por las raíces mediante un proceso de quimiotáctico, luego
germinan y penetran las raíces iniciándose la pudrición de las mismas.
Cáncer del tronco:
Al menos tres especies de Phytophthora provocan cáncer del tronco en el
aguacate: P.cinnamomi, P.heveae y P.citrícola.
Esta enfermedad se caracteriza por la aparición de una zona decolorada en
la parte baja del tronco y la exudación de grandes cantidades de un polvo
blanco (un azúcar hepta-carbonado común en el aguacate) (31, 52).
Control de la enfermedad:
Virtualmente es imposible erradicar P. cinnamomi una vez que este se ha
instalado en el suelo plantado. Sin embargo los cultivadores de aguacate
emplean un conjunto de medidas practicas para reducir el daño a las
raíces y lograr evitar el declinamiento del árbol.
Algunos autores plantean que el control sobre P. cinnamomi puede
lograrse aplicando un conjunto de medidas que forman parte de un
programa integral el cual abarca la prevención, las buenas practicas
culturales, medidas de control biológico, el control químico y el uso de
patrones resistentes.
Dentro de estas medidas se encuentran plantar en suelos con un
adecuado drenaje inte rno, producir patrones libres de la enfermedad en
semilleros certificados y prevenir el movimiento de suelo o de agua de las
áreas infectadas hacia las áreas con un crecimiento saludable.
Un factor que debe ser cuidadosamente controlado es la irrigación del
terreno plantado, tratando de evitar que el suelo se torne demasiado
húmedo ya que esta enfermedad se ve favorecida en los suelos con un
exceso de humedad.
Pueden utilizarse productos fungicidas tales como el Ridomil (metalaxil) y
el Alitte (fosetil Al), sin embargo el tratamiento químico es muy costoso.
Trabajos previos sobre el uso de patrones resistentes al ataque del hongo
indican que este podría ser el método más satisfactorio para controlar la
pudrición de las raíces del aguacatero por P. cinnamomi. Estudios
realizados en California reportan como relativamente resistentes a los
patrones: Duke 6, Duke 7, G 22, G 6, Huntalis, Barr Duke y Thomas (9,
10, 31, 33, 48).
Cocotero:
La pudrición de la yema causada por especies del género Phytophthora.
fue reportada por primera vez Grand Cayman en 1834 y descrita
subsecuentemente en Cuba, India, Filipinas, Jamaica, África, Sri Lanka,
etc (29) y constituye una de las enfermedades más devastadoras del cultivo
del coco.
Esta enfermedad es causada por Phytophthora palmivora Butl, sin
embargo en algunos países se han encontrado otras especies de
Phytophhtora como agente etiológico de dicha enfermedad, por ejemplo:
P. faberi en Filipinas, P. heveae en Ivory Coast y La Polinesia Francesa, P.
parasitica en Costa Rica y P. nicotianae en Indonesia (29, 30).
El primer síntoma visible de esta enfermedad es la marchitez de la hoja
más tierna sin abrir, tornándose parda y encorvada. Un tiempo después
las hojas jóvenes más cercanas a la espiga comienzan a mostrar síntomas
similares hasta que queda afectado todo el conjunto. Producto de la
podredumbre del cogollo la hoja principal puede ser fácilmente removida
de la yema produciéndose en este momento un fuerte olor característico y
desagradable.
La pudrición inicial de la yema causada por estos patógenos es firme y
seca en estados tempranos, sin embargo rápidamente el tejido enfermo es
invadido por bacterias y otros microorganismos tornándose blanda y
humeda, en este momento resulta bastante difícil poder aislar P.
palmivora.
Los árboles más susceptibles son aquellos entre 15 y 45 años de edad.
Entre otros factores que favorecen el desarrollo la infección por parte del
hongo y el desarrollo de la enfermedad se encuentran la alta humedad
relativa y las lluvias, debido a que el hongo puede permanecer en un
estado de dormancia en la base de la hoja durante el período de seca y una
vez llagadas las lluvias es lavado hacia la yema.
Dentro de las especies de palmas que son afectadas comúnmente por esta
enfermedad se encuentran el cocotero (Cocos nucifera), la areca (Areca
catechu) y la palmira (Borassus flabellifer) (28, 29, 30).
Control de la enfermedad:
El control sobre la pudrición de la yema es bastante difícil, se plantea que
las medidas curativas solo pueden salvar a la planta cuando la
enfermedad es diagnosticada en un estado temprano, o sea, justo cuando
la espiga comienza a mostrarlos primeros síntomas de marchitez. Dentro
de estas medidas se encuentra el tratamiento de las plantas con fungicidas
tales como el Aliette, el Ridomil o el Ácido fosfórico en forma de injección
del tronco y las raíces o la utilización del Fenil mercurio urea, en forma de
polvo, aplicándolo en las axilas de las hojas. Sin dejar de mencionar que
todos estos tratamientos son bastante caros. Por lo que algunos autores
sugieren emplear mediadas que contribuyan a prevenir indirectamente la
enfermedad, tales como mejorar el drenaje del suelo y el adecuado control
de la maleza lo cual puede reducir la humedad relativa (28, 29).
TÉCNICAS DE DIAGNÓSTICO.
El género Phytphthora ha sido históricamente uno de los grupos de
hongos fitopatógenos cuyo aislamiento es muy difícil.
Varios han sido los investigadores que han estudiado y desarrollado
medios de cultivo selectivos para estos hongos. La base nutritiva que se
utiliza en la preparación de estos medios debe ser preferiblemente medios
naturales (Ej. chícharo, papa, harina de cereales, etc.) que permiten un
crecimiento más rápido de Phytophthora, aunque también puede
emplearse una base totalmente artificial, con la condición de que contenga
tiamina.
A esta base nutritiva, sea natural o artificial, se le adicionan inhibidores
para eliminar las bacterias y hongos no deseados.
Entre estos medios podemos citar:
v Medio 3P (4).
Pimaricina
Penicilina
Polimixina
100 ppm
50 ppm
50 ppm
Este medio permite un aislamiento rápido de las Pythiaceaes a partir de
tejido infectado, sin embargo no es útil para el aislamiento a partir del
suelo. Es muy uitlizado para el aislamiento de P. parasitica, P.
citrophthora y P. cryptogea.
Otros autores plantean que la penicilina y la polimixina tienen actividad
sobre Phytophthora, por lo que deben reemplearse por la vancomicina
que no afecta a las Pythiaceaes (1).
v Medio PV
Pimaricina
Vancomicina
100 ppm
200 ppm
Sin embargo estos mismos autores plantean que la presencia de elevadas
concentraciones de pimaricina, la cual tiene actividad inhibitoria sobre la
germinación de las esporas, en los medios anteriormente mencionados, los
hace poco efectivos para realizar aislamiento a partir del suelo. Por esta
razón se han propuestos variantes en las cuales las dosis de pimaricina
empleadas son menores:
a.- Pimaricina
Penicilina
Polimixina
PCNB
2 ppm
80 U/mL
370 U/mL
10 ppm
b.- Pimaricina
Vancomivcina
PCNB
10 ppm
200 ppm
100 ppm
Como se ha planteado el aislamiento de las especies de Phytophthora a
partir del suelo infectado es bastante difícil, debido fundamentalmente a la
interferencia que ejercen otros hongos de crecimiento más acelerado, como
es el caso de las especies del género Pythium. Para solucionar este
problema Masago H. et al, 1977 idearon un medio selectivo para
Phytophthora capaz de inhibir el crecimiento de las especies de Pythium.
v Medio BNPRA + Hymexazol
PDA – Agar
Benomyl (50%)
Nistatina (2000 U/mg)
PCNB
Rifampicina
Ampicillin
Hymexazol
1%
10 µg/mL
25 µg/mL
25 µg/mL
10 µg/mL
500 µg/mL
25 ó 50 µg/mL
Además de los medios generales, anteriormente mencionados, utilizados
para realizar el aislamiento de los hongos del género Phytophthora,
existen trabajos realizados por algunos autores donde se reportan medios
específicos para algunas de las especies del género (40):
•
Medios selectivos para P. cinnamomi
Nistatina
PCNB
Estreptomicina
Rosa bengala
Nistatina
Vancomicina
PCNB
100 U/mL
100 ppm
50 ppm
60 ppm
50 ppm
100 ppm
10 ppm
Varias son las técnicas que tradicionalmente se han empleado para el
aislamiento de estos hongos, como son:
1. Realizar el aislamiento a partir de tejido infectado.
Se toman partes del margen de la lesión las cuales se lavan con abundante
agua destilada. Una vez secas se realiza una desinfección superficial
mediante una solución de hipoclorito sódico al 0.5 %, de cloruro de
mercurio al 1 % o alcohol al 96 %, durante 5 minutos. Inmediatamente
las muestras son lavadas nuevamente con agua destilada estéril y
secadas con un papel de filtro previamente esterilizado.
A continuación, con el bisturí flameado, se toman pequeñas porciones que
correspondan al margen de la lesión, y que estén constituidas por una
cantidad suficiente de tejido sano, las cuales se colocan en las placas Petri
o en los tubos inclinados, que contengan los medios de cultivo selectivos y
se incuban a una temperatura comprendida entre los 20-25 ºC.
Es necesario aclarar que si el tejido afectado es el fruto la desinfección se
realiza directamente sobre este, tomando luego con el bisturí flameado,
partes del margen de la zona contaminada, las cuales se colocan
directamente sobre los medios de cultivo selectivos (52).
2. Realizar el aislamiento a partir del suelo infectado.
Se toman muestras de suelo que se colocan en un recipiente, dentro de las
cuales se entierran hasta los dos tercios de su altura frutos (específicos
para la especie de Phytophthora que se quiere aislar, por ejemplo un
limón para Phytophthora spp de los cítricos, pimiento, aguacate, etc.)y se
mantiene bien humedecida la tierra durante varios días (normalmente de
7-10 días).
Transcurrido este tiempo a partir de los frutos que muestran afectación
por una podredumbre oscura de consistencia dura, se toman porciones
siguiendo la misma metodología mencionada en el punto 1.
Esta técnica se conoce como ¨técn ica del cebo¨ en la cual además
frutos pueden utilizarse como ¨cebo¨ partes de plantas o plántulas
semillero (33). En el caso específico de P. cinnamomi comúnmente
utilizan como ¨cebo¨ plántuilas de semillero de eucalipto, agujas
coníferas y leguminosas del género Lupinus (5).
de
de
se
de
Para realizar el aislamiento a partir del suelo existen otras técnicas
descritas conocidas como ¨método de plaqueo de diluciones de suelo¨ (soil
dilution methods) y ¨determinación del punto final con diluciones
seriadas¨ (serial dilution end-point methods) (43), las cuales constituyen
además técnicas para estimar el número de propágulos del patógeno en el
suelo (7).
Además de las técnicas convencionales anteriormente descritas para el
aislamiento y cuantificación de las especies de Phytophthora existen
otras técnicas descritas más recientemente que hacen más sensibles y
reproducibles estos ensayos.
Existe un sistema de ELISA basado en un anticuerpo monoclonal que ha
sido empleado satisfactoriamente para detectar la presencia de
Phytophthora en las raíces, este sistema se ha aplicado para la detección
de zoosporas del hongo en el agua de irrigación así como de los niveles de
Phytophhtora en el suelo, previo a que sea plantado. Demostrando ser
altamente específico y sensible, por lo que constituye una herramienta útil
que permite un diagnóstico más rápido que las técnicas convencionales de
cultivo (38).
Actualmente la aplicación de las técnicas moleculares de diagnóstico en la
patología vegetal ha mejorado grandemente la capacidad de los
investigadores para detectar dichos patógenos y obtener mayores
conocimientos sobre su ecología y epidemiología. Por ejemplo la
comparación de regiones ITS dentro de los patógenos fúngicos (aplicable a
Phytophthora) ha probado ser muy útil para la taxonomía de las especies.
Por ejemplo se han desarrollado sistemas de detección basados en la
técnica del PCR específicos para hongos, así como también se han aplicado
métodos basados en la combinación de las técnicas de ELISA y PCR para
mejorar la sensibilidad en la detección de estos patógenos (25).
Para P. cinnamomi se han desarrollado técnicas de cuantificación en las
raíces de los árboles de aguacate mediante el uso de una sonda de DNA
especie específica, lo cual permite medir, incluso, bajos niveles de este
hongo presente en las raíces. Además esta sonda puede ser utilizada para
la identificación de especies, ya que en experimentos realizados muestra
una reactividad cruzada insignificante con otros organismos e incluso con
otras especie s de Phytophthora cercanamente relacionadas (21).
CONTROL DE LAS ENFERMEDADES CAUSADAS POR Phytophthora
MEDIANTE LA BÚSQUEDA DE RESISTENCIA EN EL HOSPEDERO.
ASPECTOS GENERALES.
Como se mencionó anteriormente dentro de las medidas de control
establecidas para las enfermedades causadas por los hongos de este
género juega un papel fundamental la utilización de
portainjertos
resistentes, destacandose dentro del conjunto de medidas a adoptar , ya
que brinda grandes posibilidades para lograr un manejo adecuado de
estas enfermedades (24).
En la actualidad han sido notables los adelantos alcanzados en el estudio
de la interacción parásito-hospedero, para las enfermedades provocadas
por hongos y específicamente para los sistemas
Phytophthorahospedero, todo lo cual está encaminado a obtener patrones resistentes y
medidas más efectivas para lograr el control de las enfermedades., basados
en un mayor conocimiento sobre el desarrollo de los mecanismos de
defensa en las plantas y la interacción con el parásito.
Una de las principales razones por las cuales los patógenos fúngicos
constituyen uno de los grupos que causan
una variada gama de
enfermedades en diversos cultivos es su habilidad de localizar y detectar
superficies apropiadas en los hospederos y luego elaborar estructuras
especializadas para desarrollar el proceso infeccioso.
El evento inicial del ataque a la planta hospedera es la adhesión a la
cúticula y el crecimiento directo del tubo germinativo en la superficie de la
planta. Luego en el sitio de penetración se forma el apresorio el cual ejerce
una marcada presión sobre la superficie del huésped. Posteriormente
crece la hifa de penetración, la cual se diferencia a partir de la base del
apresorio en contacto con la superficie del hospedero, la cual en muchos
casos secreta una variedad de enzimas que degradan la pared y maceran
los tejidos de la planta (ej. P. capsici y P. palmivora).
Una vez que se ha producido la invasión del tejido por la hifa de
penetración, para que se produzca el crecimiento activo del hongo se
requiere el establecimiento de una relación parasítica continuada con el
hospedero que le proporciones al hongo los nutrientes necesarios para su
crecimiento en la planta (27, 39, 44).
Ante el ataque de los patógenos las plantas desarrollan mecanismos
naturales de resistencia, siendo importante además la influencia que
ejercen los factores epidemilógicos y la predisposición de las plantas en la
determinación de la infección.
Los mecanismos de resistencia al ataque de Phytophthora se dividen en
dos: aquellos que le confieren resistencia general (que es la resistencia de
todas las especies de plantas a todos los patógenos, por ejemplo las
reacciones de hipersensibilidad, la inducción de barreras estructurales y la
produccioón ede fitoalexinas) y aquellos que confieren resistencia
específica (aquella que es efectiva dentro de una especie de planta a ciertas
razas de una única especie de Phytophthora y que usualmente es
controlada por genes individuales de resistencia en el hospedero (7, 17).
La búsqueda consiente de resistencia a las enfermedades causadas por
Phytophthora comenzó tan pronto como sucedieron los serios problemas
ocurridos en Europa (1845-1846) con la epidemia provocada por P.
infestans en el cultivo de la patata.
Existe abundante literatura publicada que demuestra que en los últimos
años son considerables los trabajos realizados en la búsqueda de
resistencia a varias especies de Phytophthora, por ejemplo el
mejoramiento del tomate para lograr la resistencia a P. infestans, en el
cultivo de la fresa contra P. fragariae y en el cultivo del aguacate hacia P.
cinnamomi, entre otras.
Por ejemplo, actualmente con la aplicación de las técnicas de biología
molecular, específicamente las técnicas de marcadores moleculares, se
han identificado aproximadamente 19 genes dominantes simples (genes R)
que le confieren a la patata resistencia a hongos, virus y nemátodos (14).
La aplicación futura de los genes R identificados (más de 30 en diferentes
especies de plantas) que le confieren a estas resistencia a una gama de
patógenos puede incluir la transferencia entre géneros relacionados y la
identificación o construcción de genes que condicionan a las plantas con
una resistencia perdurable en el tiempo (19).
Sin embargo, en muchos casos la resistencia conferida no persiste en el
tiempo como consecuencia de que se producen cambios en las poblaciones
del patógeno (24).
En el caso de las poblaciones de Phytophthora se conoce que existen
varios mecanismos de variabilidad dentro de las mismas, lo cual
condiciona el desarrollo satisfactorio o insatisfactorio de los esfuerzos
realizados para lograr la resistencia en las plantas a estos patógenos.
Dentro de los mecanismos de variación de Phytophthora podemos
mencionar la recombinación sexual basada en la existencia de dos tipos
sexuales A1 y A2, por lo que este mecanismo es solo efectivo en aquellas
áreas donde coexisten ambos tipos.
La recombinación somática, como un mecanismo alternativo en aquellas
áreas donde no está presente uno de los tipos sexuales.
Es importante tener en cuenta que conociendo la identidad de las especies
de los patógenos, sus poblaciones, su modo de reproducción y su
comportamiento en el tiempo
y en el espacio
los fitopatólogos
incrementan sus posibilidades de ejercer un mejor control de los mismos y
de predecir su comportamiento en el futuro (7, 35).
BIBLIOGRAFÍA.
•
•
•
•
•
•
•
•
•
•
•
•
•
Boccas, B., y Laville, E. 1976. Les maladies a Phytophthora des
agrumes. IRFA. Francia. Editions SETCO. 162 p.
Coffey, M.D., and Bower, L.A. 1984. “In vitro” variability among isolates
of six Phytophthora species in response to Metalaxyl. Phytopatholody
(74): 502-506.
Coffey, M.D., Klune, L.J., and Bower, L.A. 1984. Variability in
sensitivity to Metalaxyl of isolates of P. cinnamomi and P. citricola.
Phytopathology (74): 417-422.
Eckert, J.W., and Tsao, P.H. 1962. A selective antibiotic medium for
isolation of Phytophthora
and Pythium
from plants roots.
Phytopathology (52): 771- 777.
Eden, M.A., Hill, R.A., and Galpoththage, M. 2000. An efficient baiting
assay for quantification of Phytophthora cinnamomi in soil. Plant
Pathology (49): 515-522.
Erwin, D.C., and Riberiro, O.K. 1996. Phytophthora diseases worldwide. St paul, Minnesota, USA: APS Press.
Erwin, D.C., Bartnicki- García, S., and Tsao, P.H., eds. 1983.
Phytophthora: Its biology, taxonomy, ecology and pathology. The
American Phytopathological Society, St. Paul, Minnesota.
Feld, S.J., Menge, J.A., and Pehrson, J.E. 1979. Brow rot of citrus. A
review of the diseases. The Magazine of the Citrus Industry Citrograph
(64), No 5.
Fernández, N.V.J., y Martínez, B.R. 1987. Control químico de P.
cinnamomi Rands (tristeza del aguacatero) en la región de Tingambato,
Michoacan. Memorias del XIV Congreso Nacional de Fitopatología
reaslizado en Morelia, Michoacan, Mexico del 15-17 Julio.
Gabor, B.K., and Coffey, M.D. 1991. Comparison of rapid methods for
evaluating resistance to Phytophthora cinnamomi in avocado
rootstocks. Plant Dis (75): 118-129.
Gallo, LL.L. 1984. Resistencia, patogenicidad y control “in vivo” e “in
vitro” de Phytophthora cinnamomi Rands, parasito del aguacate. III
Congreso de Fitopatología. Consegería de Agricultura y Pesca. Gobierno
de Canarias. p-96.
Gallo, LL.L. 1990. Search for resistance to Phytophthora root rot in
West Indian avocado rootstock in the Canary Islands. EPPO Bulletin
(20): 95-99.
Gallo, LL.L., Hdez Hdez, J., y Vega, J. S.A. Enfermedades del aguacate
presentes en Canarias con especial referencia a Phytophthora
cinnamomi Rands (Podredumbre de la raíz). II Congreso de
Fitopatología. Departamento de Agricultura y Pesca. Gobierno Vasco. 7
– 19.
•
•
•
•
•
•
•
•
•
•
•
•
•
•
•
•
Gebhardt, C., and Valkonen, P.T.J. 2001. Organization of genes
controlling diseases resistance in the potato genome. Ann. Rev.
Phytopathol (39): 79-102.
Goodwin, S.B. 1997. The populations genetics of Phytophthora.
Phytopathology (87): 462-473.
Grente, J. 1961. Lá maladie de l’ encre du chataignier. Annles Epiphyt
(12): 1 – 59.
Hammerschmidt, R. 1999. Phytoalexins: What have we learned after 60
years. Ann.Rev. Phytopathol (37): 285-306.
Ho – Hing, H. 1990. Taiwan Phytophthora. Bot Bull Academia Sinica
(31): 89 – 106.
Hulbert, H.S.,Webb, A.C., Smith, M.S., and Sun, Q. 2001. Resistance
gene complexes: evolution and utilization. Ann. Rev. Phytopathol (39):
285-312.
Johnson, L.F., and Curl, E.A. 1972. Methods for research on the
ecology of soil-borne plant pathogens. Minneapolis, USA: Burgess
Publishing Co.
Judelson, H.S., and Messenger-Routh, B. 1996. Quantitation of P.
cinnamomi in avocado roots using a species- specific DNA probe.
Phytopathology (86): 763-768.
Keen, N.T. 2000. A century of plant pathology: A retrospective view on
understanding host-parasite interaction. Ann. Rev. Phytopathol (38):
31-48.
Laville, E.Y., and Chalandon, A.J. 1081. Control of Phytophthora
gummosis in citrus wiht foliar sprays of Fosetyl Al, a new systemic
fungicide. Proc Int Soc Citriculture: 346- 349.
Leach, E.J., Vera Cruz, M.C., Bai, J., and Leung, H. 2001. Pathogen
fitness penalty as a predictor of durability of diseases resistance genes.
Ann. Rev. Phytopathol (39): 187-224.
Martin, R.R., James D., and Lévesque, C.A. 2000. Impact of molecular
diagnostic technologies on plant diseases management. Ann. Rev.
Phytopathol (38): 207-239.
Masago, H., Yoshikama, M., Fukada, M., and Nakanishi, N. 1977.
Phytopathology (67): 425- 428.
Mendgen, K., Hahn, M., andDeising, H. 1996. Morphogenesis and
mechanims of penetration by plant pathogenis fungi. Ann. Rev.
Phytopathol (34): 367-386.
Menon, K.P.V., and Pandalai, K.M. 1960. The coconut palm. A
monograph. Indian Central Coconut Committee.
Nambir, K.K.N., and Rawther, T.S.S. 1993. Fungal diseases of coconut
in the world. In: Nair, M.K., Khan, H.H., Gopalasundaram Pand Bhas
Kara Rao, E.V.V. Advances in coconut research and development.
Indian Society for plantation crops.
•
•
•
•
•
•
•
•
•
•
•
•
•
•
•
•
Ohler, J.G. 1986. El cocotero árbol de vida. Estudio FAO. Producción y
protección vegetal. 57. Organización de las Naciones Unidas para la
Agricultura y la Alimentación.
Pegg, K.G., and Forsberg, L.I. 1982. Avocado root rot. Queensland
Agricultural Journal: 162-168.
Ristaino, J.B., and Gumpertz, M.L. 2000. New frontiers in the study of
dispersal and spatial analysis of epidemics caused by species in the
genus Phytophthora. Ann. Rev. Phytopathol (38): 541-576.
Samson, J.A.1991. Fruticultura tropical. Editorial Limusa y Grupo
Noriega Editores.
Sitko, S.E., Timmer, L.W., and Sandler, H.A. 1991. Isolation of
Phytophthora palmivora pathogenic to citrus in Florida. Plant Dis
(75): 532-535.
Taylor, J.W., Jacobson, D.J., and Fisher, M.C. 1999. The evolution of
asexual fungi: Reproduction, speciation and classification. Ann. Rev.
Phytopathol (37): 197-246.
Teliz, D.O. 2000. El aguacate y su manejo integrado. Ediciones MundiPrensa, Mexico, S.A de C.V.
Timmer, L.W., y Tuset, J.J. 2000. Enfermedades producidas por
hongos. En: Enfermedades de los cítricos, Duran-Vila, N., y Moreno, P.,
eds. Monografía de la Sociedad Española de Fitopatología. No 2, pp 2744.
Timmer, L.W., Menge, J.A., Sitko, S.E., Pond, E., Miller, S.A., and
Jhonson, E.L.V. 1993. Comparison of ELISA tchniques and standard
isolation methods for Phytophthora detection in citrus orchards in
Florida and California. Plant Dis (77): 791-796.
Trapero, A. 1996. Los hongos fitopatógenos. En: Patología Vegetal (Vol
II), Llácer, G., López, M.M., Trapero, A., y Bello, A., eds. Sociedad
Española de Fitopatología, pp 773-765.
Tsao, P.H. 1970. Seective media for isolation of pathogenis fungi. Ann
Rev Phytopathology (8): 157-186.
Tsao, P.H. 1971. Chlamydospore formation in sporangium free liquied
culture of Phytophthora parasitica. Phytopathology (61): 1412-1413.
Tsao, P.H., and Guy, S.O. 1977. Inhibition of Mortierella and Pythium
in a Phytophthora isolation medium containing Hymexazol.
Phytopathology (67): 796-801. 33
Tsao, P.H.1960. A serial dilution en d-point methods for estimating
diseases potentials of citrus Phytophthora in soil. Phytopathology (50):
717-724.
Tucker, L.S., and Talbot, J.N. 2001. Surface attachment and pre penetration stage development by plant pathogenic fungi. Ann. Rev.
Phytopathol (39): 385-417.
Tuset, B.J.J. 1977. Contribución al conocimiento del género
Phytophthora de Bary en España. Anales del Instituto Nacional de
Investigaciones Agrarias (INICA). No 7.
•
•
•
•
•
•
•
Tuset, J.J. 1983. La “gomosis” y “podredumbre del cuello de la raíz” de
nuestros agrios. I. Aspectos biológicos y patológicos. Levante Agrícola,
No 246: 90-96.
Tuset, J.J. 1983. La “gomosis” y “podredumbre del cuello de la raíz” de
nuestros agrios. II. Posibilidades actuales de lucha. Levante Agrícola,
No 247: 130-134.
Valenzuela, J.G., Teliz, D.O., García, R., y Salazar, S. 1985. Manejo
integrado de la tristeza (Phytophthora cinnamomi) del aguacatero en
Atlixco, Pue. Revista Mexicana de Fitopatología (3), No 1.
Waterhouse, G.M. 1963. Key to the species of Phytophthora de Bary.
Mycological Papers. No 92.
Zamora, V., y Casín, J.C. 1986. El gñenero Phytophthora como
causante de enfermedades en los cítricos. Boletin de Reseñas. Cítriy
otros Frutales. No 24.
Zentmyer, G.A., and Erwin, D.C. 1970. Development and reproduction
of Phytophthora . Phytopathology (60): 1120 – 1127.
Zentmyer, G.A., and Mitchell, D.J. 1986. Phytophthora diseases of
fruit trees in the tropics. Rev Trop Pl Path (2): 287 – 309.
ANEXO. 1: Diferentes tipos de esporangios de las especies del género
Phytophthora.
G. Descargando las zoosporas
H. Elíptico
I. Ovalado sin papilas
J. Ovalado con papilas
K. Cuerpo esférico y ápice agudo
L. Múltiple
A.
B.
C.
D.
E.
F.
Irregular papilado
Limoniforme
Piriforme
Trasovado
Irregular con dos papilas
Globoso
ANEXO. 2: Temperaturas cardinales de crecimiento de algunas
especies del género Phytophthora.
Especie
P. parasitica
P. citrophthora
P. palmivora
P. citricola
P. syringae
P. hibernalis
P. magasperma
P cinnamomi
P. drechsleri
Temp. mínima Temp.óptima Temp.máxima
10 ºC
30-32 ºC
37 ºC
5 ºC
26-27 ºC
32 ºC
11ºC
28-29 ºC
35 ºC
3 ºC
25-28 ºC
31 ºC
5 ºC
20 ºC
23 ºC
5 ºC
20 ºC
23 ºC
2 ºC
25 ºC
30 ºC
5 ºC
24-28 ºC
32-34 ºC
5 ºC
28-31 ºC
36-37 ºC
ANEXO. 3:
germinación
A.
B.
C.
D.
Clamidosporas
de
Phytophthora
Clamidosporas intercalares
Clamidosporas terminales
Clamidosporas envejecidas con vacuolas
Clamidosporas en proceso de germinación
spp.
Formas
de
Anexo 4. Ciclo de vida de los hongos del género Phytophthora