Revista CitriFrut, Vol. 27, No. 2, julio-diciembre, 2010 Artículo Científico Diagnóstico de las enfermedades fungosas de mayor incidencia durante la poscosecha de la papaya (Carica papaya L.), el mango (Mangifera indica L.) y el aguacate (Persea americana Miller) en tres localidades frutícolas de Cuba Tania Mulkay1, Adrián Paumier1, Miguel Aranguren2, Olga Herrera3 1 Instituto de Investigaciones en Fruticultura Tropical. Ave. 7ma No. 3005 e/ 30 y 32. Miramar. Playa. La Habana. Cuba. E-mail: entomopatogeno@iift.cu 2 Unidad Científico-Tecnológica de Base (UCTB) “Felix Duque Guelme”, Calle 24 e/ 17 y17 A # 1702, Torriente, Jagüey Grande, Matanzas. Cuba. 3 Empresa Victoria de Girón, Jagüey Grande, Matanzas. Cuba. RESUMEN Se diagnosticaron las enfermedades fungosas de mayor incidencia durante la poscosecha de la papaya (Carica papaya L.) cv. Maradol, el mango (Mangifera indica L.) cv. Super Haden y el aguacate (Persea americana Miller) cv. Catalina, en tres localidades frutícolas de Cuba. Los frutos se recolectaron, lavaron, empacaron y almacenaron a 27± 1ºC por 5 días, posteriormente se tomaron muestras para la identificación y descripción de los síntomas asociados a las pudriciones y el aislamiento e identificación de sus agentes causales. La incidencia se determinó por el porcentaje de frutos afectados y los datos fueron analizados mediante un ANOVA de clasificación simple. En los frutos de mango y aguacate, las principales enfermedades diagnosticadas fueron la antracnosis causada por Colletotrichum gloeosporioides (Penz.) Penz. & Sacc. y la pudrición peduncular por Lasiodiplodia theobromae (Pat.) Griffon. & Maubl. En los frutos de papaya fueron la antracnosis causada por Colletotrichum gloeosporioides (Penz.) Penz. & Sacc. y Colletotrichum capsici (Syd.) Bult. & Bisby., la pudrición blanda por Rhizopus stonolifer (Ehrenb.:Fr.), la pudrición húmeda por Phomopsis caricaepapayae Petrak. & Cif., la mancha por Alternaria por Alternaria alternata (Fr.:Fr) Keissl. y la pudrición peduncular por Lasiodiplodia theobromae (Pat.) Griffon & Maubl. Se identificaron otros géneros de hongos asociados a los daños en los frutos de papaya como Cladosporium spp., Penicillium spp., Corynespora spp. y Fusarium spp. La incidencia de la pudrición peduncular fue mayor en el mango y aguacate, alcanzándose valores superiores al 25%. En la papaya predominó la pudrición blanda con 56.4%, seguido de la antracnosis con 46.66%. Palabras clave: diagnóstico, enfermedades poscosecha, mango, papaya y aguacate ABSTRACT The postharvest fungal diseases of greatest incidence in papaya (Carica papaya L.) cv. Maradol, mango (Mangifera indica L.) cv. Super Haden and avocado (Persea americana Miller) cv .Catalina in three Cuban localities were diagnosed. The fruits were harvested, washed, packed and stored at 27± 1ºC for 5 days. Later they were sampled to identify and describe symptoms associated to rot and to isolate and identify their causal agents. The incidence was determined by the percentage of affected fruits and data were analyzed statistically. In mango and avocado, the main diagnosed diseased were anthracnose caused by Colletotrichum gloeosporioides (Penz.) Penz. & Sacc. and peduncular rot by Lasiodiplodia theobromae (Pat.) Griffon. & Maubl. In papaya fruits were soft rot caused by Rhizopus stonolifer (Ehrenb.:Fr.), anthracnose by Colletotrichum gloeosporioides (Penz.) Penz. & Sacc. and Colletotrichum gloeosporioides (Penz.) Penz. & Sacc., wet or wrinkled spot by Phomopsis caricae - papayae Petrak. & Cif.., spot by Alternaria by Alternaria alternata (Fr.:Fr) Keissl. and peduncular rot by Lasiodiplodia theobromae (Pat.) Griffon. & Maubl. Other fungi genera were identified as Cladosporium spp., Penicillium spp., Corynespora spp. and Fusarium spp. Peduncular rot incidence was greater in mango and avocado, reaching values higher than 25%. In papaya soft rot predominated with 56.4% and anthracnose with 46.66%. Key word: diagnosis, postharvest diseases, papaya, mango and avocado. INTRODUCCIÓN Los frutos de papaya (Carica papaya L.), mango (Mangifera indica L.) y aguacate (Persea americana Miller) son severamente afectados por las enfermeda- des fungosas durante su conservación y comercialización. La antracnosis y la pudrición peduncular se consideran las principales enfermedades fungosas que lo afectan y son favorecidas por las CitriFrut 23 Mulkay T. et al.: Diagnóstico de las enfermedades fungosas de mayor incidencia condiciones de alta humedad relativa y abundantes precipitaciones (Páez, 2003; Cerda et al., 2006 y Sangeetha y Ramal, 2010). El Colletotrichum gloeosporioides (Penz.) Penz. & Sacc. es el agente causal de la antracnosis y Lasiodiplodia theobromae (Pat.) Griffon. & Maubl. de la pudrición peduncular, ambos patógenos son de infección latente. Las infecciones latentes en el contexto de enfermedades poscosecha involucra la inhibición del desarrollo del patógeno a través de condiciones fisiológicas impuestas por el hospedero hasta que se lleva a cabo el estado de maduración, principalmente el período climatérico, donde ocurren cambios en la superficie del fruto los cuales proporcionan condiciones adecuadas para permitir una infección (Contreras, 2006; Giblin y Coates, 2007; Parra, 2008 y Abd-Aiia y Wafaa, 2010). Otras enfermedades poscosecha se desarrollan debido a los daños mecánicos (magulladuras y heridas) producidos sobre los frutos en la recolección y durante la manipulación en las plantas de acondicionamiento, lo que provoca la pérdida de agua y la penetración de microorganismos. Además se estimula la producción de etileno, se aumenta la velocidad de respiración y ocurren cambios físicos y químicos que acortan su durabilidad (Martínez, 2004 y Castro y Saborío, 2004). En Cuba, existe un gran interés en incrementar la comercialización de los frutos de papaya mango y aguacate. La producción se destina a la industria y al consumo en fresco en los mercados locales, en fronteras (turismo) y la exportación. Durante la poscosecha se producen elevadas pérdidas causadas por los desórdenes patológicos, que son originados por las condiciones climáticas, la mala manipulación durante la cosecha de los frutos, el exceso de manipulación en su acondicionamiento e irregularidades en equipos y envases. Los estudios relacionados con la incidencia e identificación de las enfermedades poscosecha y sus agentes causales permiten establecer estrategias de control. El objetivo del siguiente trabajo fue diagnosticar las enfermedades fungosas de mayor incidencia durante la poscosecha de la papaya, el mango y el aguacate procedentes de tres localidades frutícolas de Cuba. MATERIALES Y MÉTODOS En el período del 2004 al 2008 se recolectaron 45 frutos en estado de madurez fisiológica de papaya cv. Maradol, mango cv. Super Haden y aguacate cv. Catalina, procedentes de diferentes zonas productoras. La recolección de los frutos de mango se realizó en una 24 CitriFrut plantación de 20 años de edad, en Trinidad, provincia Sancti Spirítus; los de papaya en una plantación de 11 meses de edad, en Jagüey Grande, provincia Matanzas y los de aguacate en una plantación de 25 años de edad, en Quivicán, provincia Habana. Diagnóstico de las enfermedades poscosecha Los frutos recolectados fueron lavados con éter lauril sulfonato de sodio (0.01%), secados a temperatura ambiente, empacados en cajas de cartón corrugado, típicas para cada frutal y se almacenaron durante 5 días a 27±1ºC y HR 85-90%. Al final del almacenamiento se tomaron muestras de frutos con síntomas. Para describir detalladamente los síntomas de las enfermedades se tuvieron en cuenta los aspectos como forma, borde, tamaño, color, consistencia y centro de las lesiones y los mismos se corroboraron con la utilización del Compendium of Tropical Fruit Diseases (1994). Los frutos con síntomas se lavaron con agua destilada y desinfectaron con hipoclorito de sodio 1% por 3 min., a continuación se enjuagaron con agua destilada estéril para eliminar el exceso de hipoclorito. Se realizaron cortes de la zona de avance de las lesiones y fueron sembrados en medio de cultivo papa dextrosa agar (PDA). Las placas fueron incubadas a temperatura de 27 ±1°C por 7 días. Posteriormente se identificaron, aislaron y conservaron los patógenos presentes. Para el estudio de patogenicidad se inocularon frutos sanos con suspensiones de conidios, en algunos casos sobre heridas superficiales efectuadas en la corteza y se colocaron en cámara húmeda hasta el desarrollo de los síntomas característicos de cada enfermedad. Se hicieron los reaislamientos y los hongos fueron identificados por sus características morfológicas y culturales, utilizando las claves de Barnett (1960) y el Compendium of Tropical Fruit Diseases (1994). Determinación de la incidencia de las enfermedades poscosecha Al final del almacenamiento se determinó la incidencia de las enfermedades poscosecha en los frutos de papaya, mango y aguacate por el porcentaje de frutos afectados. Se empleó un diseño experimental completamente aleatorizado. Se realizaron 3 repeticiones por cada frutal (15 frutos x repetición). El procesamiento estadístico de los resultados se realizó mediante un análisis de varianza ANOVA de Clasificación Simple, comprobando la normalidad de los datos y homogeneidad de varianza por las pruebas de Kolmogorov-Smirnov y Cochran C, Hartley, Bartlett, respectivamente. Los Revista CitriFrut, Vol. 27, No. 2, julio-diciembre, 2010 datos se transformaron con la función matemática arcsen √ %. Las medias se compararon por el Test de Tukey (p≤0.05). Se utilizó el paquete de programas estadístico STATISTICA Versión 6.0. (Statsof, Inc. 2001). Los síntomas de la antracnosis en los frutos de papaya, mango y aguacate se caracterizaron por manchas redondas u ovaladas, de distintos tamaños, con bordes enteros, superficiales y las de mayor tamaño penetraron en la pulpa de los frutos, se desarrollaron de forma aislada o unidas unas con otras, formándose grandes áreas enfermas y sobre su superficie se observaron acérvulos del agente causal. En papaya, las manchas revelaron el color natural del fruto y pardo oscuro a negro debido a la presencia de acérvulos del hongo y de consistencias secas y húmedas (Fig. 1 A, B). En el mango fueron de color pardo oscuro a negro y consistencia seca (Fig. 1C) y en el aguacate de color pardo claro a oscuro y consistencia seca. Similares descripciones realizaron Dickman (1994), Prusky (1994), Liberato (2002), Mulkay et al., (2005), Cerda et al., (2006), Velásquez (2006) y Scot (2008). RESULTADOS Y DISCUSIÓN Diagnóstico de las enfermedades poscosecha En la tabla I se muestran las enfermedades diagnosticadas durante la poscosecha de la papaya, el mango y el aguacate. Los resultados indican que la antracnosis causada por Colletotrichum gloeosporioides (Penz.) Penz. & Sacc. y la pudrición peduncular causada por Lasiodiplodia theobromae (Pat.) Griffon. & Maubl. afectaron a los frutos de las tres especies. Mora et al., (2002), Rondón et al., (2006) y Reyes y Morales (2007) refieren que estas dos enfermedades fungosas son las que se manifiestan fundamentalmente durante la poscosecha de los mismos. Tabla I. Enfermedades fungosas diagnosticadas durante la poscosecha de la papaya, el mango y el aguacate y sus agentes causales Especies Papaya Mango Aguacate Enfermedades Antracnosis Pudrición peduncular Pudrición Blanda Pudrición Acuosa Mancha por Alternaria Mancha superficial Mancha superficial Mancha superficial Mancha superficial Antracnosis Pudrición Peduncular Antracnosis Pudrición peduncular A Agentes Causales Colletotrichum gloeosporioides (Penz.) Penz. & Sacc. Colletotrichum capsici (Syd.) Bult. & Bisby. Lasiodiplodia theobromae (Pat.) Griffon. & Maubl. Rhizopus stolonifer (Ehrenb.: Fr.) Phomopsis caricae- papayae Petrak. & Cif. Alternaria alternata (Fr.:Fr) Keissl. Cladosporium spp. Penicillium spp. Corynespora spp. Fusarium spp. Colletotrichum gloeosporioides (Penz.) Penz. & Sacc. Lasiodiplodia theobromae (Pat.) Griffon. & Maubl. Colletotrichum gloeosporioides (Penz.) Penz. & Sacc. Lasiodiplodia theobromae (Pat.) Griffon. & Maubl. B C Fig. 1. Características de las manchas causadas por antracnosis en frutos de papaya cv Maradol (A: síntomas causados por Colletotrichum gloeosporioides y B: por Colletotrichum capsici) y mango cv Super Haden (C) después de almacenados a 27± 1ºC por 5 días. CitriFrut 25 Mulkay T. et al.: Diagnóstico de las enfermedades fungosas de mayor incidencia Las lesiones causadas por la pudrición peduncular mostraron formas circumpendiculares, bordes irregulares y tamaños grandes que llegaron a cubrir toda la superficie y penetraron en la pulpa de los tres frutos. En papaya esta enfermedad al inicio se desarrolló en la zona basal del fruto, coincidiendo con lo informado por Alborne y Sanabría (1994), a medida que avanzó la pudrición comenzó también a manifestarse en la zona peduncular. El daño mostró un color gris claro a oscuro, consistencia dura, rugosa y seca debido a la presencia de masas de picnidios del patógeno y en la zona de avance se presenció un halo acuoso con bordes irregulares (Fig. 2A). En el mango fueron de color pardo oscuro, consistencia blanda, además se observó micelio del agente causal y en ocasiones en esta área o sobre la superficie del daño se produjeron rupturas que originaron un fluido acuoso. (Fig. 2B) y en el aguacate revelaron un color pardo oscuro y consistencia seca e internamente se mostró una decoloración de la pulpa que se entremezcló con el color amarillo y verde de la misma. En la zona peduncular se observó micelio de color blanquecino característico del hongo (Fig. 2C). Iguales observaciones realizaron Nishijima (1994a), InfoAgro (2002) y Kader y Lu Arpaia (2007). En los frutos de papaya se identificaron otras enfermedades como la pudrición blanda causada por Rhizopus stolonifer (Ehrenb.:Fr.), la pudrición acuosa o mancha arrugada por Phomopsis caricae - papayae Petrak. & Cif. y la mancha por Alternaria por Alternaria alternata (Fr.:Fr) Keissl. Las lesiones por la pudrición blanda mostraron forma circular, bordes enteros, tamaños grandes, de color natural del fruto y consistencia muy blanda y acuosa, en los centros de las lesiones se desarrollaron abundantes micelio aéreo de color gris claro y esporangióforos del hongo (Fig. 3A y B). Nishijima (1994b) y Estrada et al., (1999) reportaron iguales síntomas. También se observó que los daños por la pudrición blanda se manifestaron en distintas zonas de los frutos y su crecimiento fue muy rápido, en ocasiones abarcó toda su superficie. Los frutos comenzaron rápidamente a deteriorarse con la producción de abundante fluido líquido que afectó al resto de los frutos almacenados en la misma caja. A A B C Fig. 2. Síntomas causados por la pudrición peduncular en frutos de papaya cv Maradol (A), mango cv Super Haden (B) y aguacate cv Catalina (C) después de almacenados a 27± 1ºC por 5 días. 26 CitriFrut B C D Fig. 3. Síntomas causados por la pudrición blanda (A y B), la pudrición humedad o arrugada (C) y la mancha por Alternaria (D) en frutos de papaya cv. Maradol después de almacenados a 27± 1ºC por 5 días. Revista CitriFrut, Vol. 27, No. 2, julio-diciembre, 2010 Los síntomas de la pudrición húmeda o mancha arrugada (Fig. 3C) mostraron forma circular, bordes enteros, de tamaño mediano, color natural del fruto y consistencia blanda y acuosa. Al inicio la lesión tiende a hincharse formando una vejiga ligeramente levantada que posteriormente se hunde y en su centro se observó micelio blanco del agente causal. Semejantes descripciones realizaron Marín et al., (2003). Las lesiones de la mancha por Alternaria se manifestaron de forma circular a ovalada, bordes enteros, tamaño mediano, el color al inicio es pardo claro y a mediada que avanzan los días las manchas toman un color verde olivo debido al desarrollo de micelio y esporas del hongo (Fig. 3D). Según lo referido por Nishijima (1994c) generalmente las manchas se unen, cubriendo extensas áreas del fruto. Además, en los frutos de papaya asociados a las manchas superficiales se identificaron otros géneros de hongos como Cladosporium spp., Penicillium spp., Corynespora spp. y Fusarium spp. Determinación de la incidencia de las enfermedades poscosecha En la Figura 4 se muestra la incidencia de la pudrición blanda, la antracnosis, la pudrición húmeda, la mancha por Alternaria y la pudrición peduncular en los frutos de papaya. La pudrición blanda ocasionó los mayores daños con valores de 56.4%, siendo superior a la antracnosis. Albornett y Sanabria (1994) describieron que la antracnosis y la pudrición blanda son las de mayor incidencia en la poscosecha de frutos de papaya. Teixeira da Silva et al., (2007) refirieron que la pudrición blanda causada por Rhizopus spp. es una de las enfermedades más importantes durante la conservación y transportación de estos frutos. La antracnosis fue la segunda enfermedad de mayor incidencia, con un valor de 45%. Esta enfermedad poscosecha es considerada la más importante en los países productores de papaya y la alta incidencia puede estar dada entre otras causas, a la abundante presencia de inóculo en los peciolos secos en las plantas del papayo, que unido a las condiciones de alta humedad relativa y temperatura hacen más intensa la infección. Por otro lado, esta pudrición en los frutos manifestó varios tipos de síntomas, asociados a las especies de Colletotrichum gloeosporioides (Penz.) Penz. & Sacc. y Colletotrichum capsici (Syd.) Bult. & Bisby. que varían en la coloración del micelio, la densidad de crecimiento, el tipo de estructura que presenta y su capacidad de producir acérvulos (Casarrubias et al., 2002; Marín et al., 2003; Pérez y González, 2007). La incidencia de la pudrición húmeda, la mancha por Alternaria y la pudrición peduncular en frutos de papaya fueron inferiores, siendo menos significativa la mancha por Alternaria y la pudrición peduncular. La baja incidencia por Alternaria puede deberse a que los frutos de papaya fueron recolectados en estado de madurez fisiológica, durante los primeros meses de cosecha de la plantación y las condiciones de conservación fueron 27ºC por 5 días. Según Nishijima (1994c), Martínez (2004) y Pérez y González (2007) la pudrición por Alternaria generalmente ocasiona alta incidencia en frutos cuando son conservados a temperaturas bajas y períodos prolongados (10ºC por 14 días). CV =24.4 % ES=6.05 Fig. 4. Incidencia de la pudrición blanda, la antracnosis, la pudrición húmeda, la mancha por Alternaria y la pudrición peduncular en frutos de papaya cv. Maradol, recolectados en Jagüey Grande, Matanzas. Las barras representan las medias de incidencia de las enfermedades. Letras diferentes indican medias con diferencias significativas por la Prueba de Tukey (p≤0.05). En la Figura 5 se muestra la incidencia de las enfermedades por antracnosis y pudrición peduncular en los frutos de mango. La antracnosis en el mango fue inferior a la pudrición peduncular, encontrándose diferencias significativas. Este comportamiento puede ser consecuencia de que durante los últimos 4 años, en los 4 primeros meses del año en la región de Trinidad, provincia Sancti Spirítus han disminuido la humedad relativa y las precipitaciones, además se ha prolongado el período seco (Datos meteorológicos, Estación Meteorológica de Trinidad 2005-2008), lo cual no favorece el proceso de infección por Colletotrichum, que también coincide con el desarrollo de las fenofases susceptibles (vegetativa, floración y fructificación) del mango. Páez (2003), Aria y Carrizales (2007) y Mulkay et al., (2009) señalaron que independientemente del cultivar, CitriFrut 27 Mulkay T. et al.: Diagnóstico de las enfermedades fungosas de mayor incidencia las condiciones agroecológicas de cada región influyen en la incidencia y severidad de la antracnosis. CV = 18.2% ES= 3.2 CV = 12.1% ES= 3.7 Fig.6. Incidencia de la antracnosis y la pudrición peduncular en frutos de aguacate cv. Catalina, recolectados en Quivicán, Habana. Las barras representan las medias de incidencia de las enfermedades. Letras diferentes indican medias con diferencias significativas por la Prueba de Tukey (p≤0.05). Fig. 5. Incidencia de la antracnosis y la pudrición peduncular en frutos de mango cv. Super Haden, recolectados en Trinidad, Sancti Spíritus. Las barras representan las medias de incidencia de las enfermedades. Letras diferentes indican medias con diferencias significativas por la Prueba de Tukey (p≤0.05). La incidencia de la antracnosis en frutos de aguacate fue de 10.66% (Fig. 6), la cual mostró diferencias significativas con la pudrición peduncular (25.1%). Es importante señalar que el cv. Catalina pertenece al grupo ecológico Antillano y es resistente a la antracnosis. Por otro lado, los frutos de este cultivar fueron recolectados de una plantación de 25 años de edad y según Zentmyer (1994), Otero y Guerra (1996) y Hermoso y Farré (2007) la incidencia de la pudrición peduncular aumenta en frutos procedentes de árboles adultos, donde la fuente de inóculo se incrementa, debido a la presencia de ramas secas. Además en los frutos de mango y aguacate, la pudrición peduncular no solamente es causada por L. theobromae, otros hongos pueden incidir indistintamente. Estos resultados relacionados con las sintomatologías, agentes causales e incidencias de las enfermedades originadas por los patógenos fungosos que afectan a los frutos de mango, papaya y aguacate durante la poscosecha, brindan una herramienta fundamental para el futuro manejo de estas enfermedades, lo que resulta importante debido a la estrategia actual en Cuba de recuperar la producción frutícola y satisfacer la demanda en el mercado nacional, el turismo y la exportación. 28 CitriFrut CONCLUSIONES En los frutos de papaya cv. Maradol recolectados en Jagüey Grande, Matanzas las principales enfermedades poscosecha diagnosticadas fueron la antracnosis causada por Colletotrichum gloeosporioides (Penz.) Penz. & Sacc. y Colletotrichum capsici (Syd.) Bult. & Bisby., la pudrición blanda por Rhizopus stonolifer (Ehrenb.: Fr.), la pudrición húmeda por Phomopsis caricae- papayae Petrak. & Cif., la mancha por Alternaria por Alternaria alternata (Fr.:Fr) Keissl. y la pudrición peduncular por Lasiodiplodia theobromae (Pat.) Griffon. & Maubl. Asociados a los daños en los frutos se identificaron otros géneros de hongos como Cladosporium spp., Penicillium spp., Corynespora spp. y Fusarium spp. La pudrición blanda y la antracnosis fueron las enfermedades de mayor incidencia, siendo más significativa la pudrición blanda. En orden decreciente se presentaron la pudrición húmeda, la mancha por Alternaria y la pudrición peduncular. En los frutos de mango cv. Super Haden recolectados en Trinidad, Sancti Spíritus las principales enfermedades poscosecha diagnosticadas fueron la antracnosis causada por Colletotrichum gloeosporioides (Penz.) Penz. & Sacc. y la pudrición peduncular por Lasiodiplodia theobromae (Pat.) Griffon. & Maubl. La enfermedad poscosecha de mayor incidencia fue la pudrición peduncular. En los frutos de aguacate cv. Catalina recolectados en Quivicán, La Habana las principales enfermedades poscosecha diagnosticadas fueron la antracnosis causada por Colletotrichum gloeosporioides (Penz.) Penz. Revista CitriFrut, Vol. 27, No. 2, julio-diciembre, 2010 & Sacc. y la pudrición peduncular por Lasiodiplodia theobromae (Pat.) Griffon. & Maubl. La enfermedad poscosecha de mayor incidencia fue la pudrición peduncular. BIBLIOGRAFÍA Abd-AllA, M.A. y Wafaa M. H. 2010. New Safe Methods for Controlling Anthracnose Disease of Mango (Mangifera indica L.) Fruits Caused by Colletotrichum gloeosporioides (Penz.) Journal of American Science 8(8):361-367. InfoAgro.2002. El cultivo del aguacate. En http://www.infoAgro.com Kader, A. y Lu Arpaia. 2007. Aguacate (Palta). Recomendaciones para mantener la calidad poscosecha. En http://www.Aguacate.stml. Liberato,J.R. 2002. Anthracnose on papaya fruit. 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