Vista Previa - Sistema de Informacion y Estadística Territorial

APROXIMACIÓN AL ESTADO REPRODUCTIVO DE MURCIÉLAGOS EN
DOS REGIONES DEL EJE CAFETERO: UTILIZACIÓN DE CITOLOGÍAS
VAGINALES COMO INDICADOR DE ETAPA ESTRAL
Laura Pérez Pabón
TRABAJO DE GRADO
Presentado como requisito parcial
Para optar por el titulo de
Bióloga
PONTIFICIA UNIVERSIDAD JAVERIANA
FACULTAD DE CIENCIAS
CARRERA DE BIOLOGÍA
Bogota, D.C.
2007
Articulo 23 de la Resolución Nº 13 de Julio de 1946
"La Universidad no se hace responsable por los conceptos emitidos por sus
alumnos en sus trabajos de tesis. Sólo velará porque no se publique nada
contrario al dogma y a la moral católica y por que las tesis no contengan
ataques personales contra persona alguna, antes bien se vea en ellas el
anhelo de buscar la verdad y la justicia"
APROXIMACIÓN AL ESTADO REPRODUCTIVO DE MURCIÉLAGOS EN
DOS REGIONES DEL EJE CAFETERO: UTILIZACIÓN DE CITOLOGÍAS
VAGINALES COMO INDICADOR DE ETAPA ESTRAL
Laura Pérez Pabón
APROBADO
_________________________
Jairo Pérez-Torres, Ph.D.
_________________________
Tomas Bolaños
________________________
Hela Osma de Bonilla
APROXIMACIÓN AL ESTADO REPRODUCTIVO DE MURCIÉLAGOS EN
DOS REGIONES DEL EJE CAFETERO: UTILIZACIÓN DE CITOLOGÍAS
VAGINALES COMO INDICADOR DE ETAPA ESTRAL
Laura Pérez Pabón
APROBADO
_________________________
Ángela Umaña, M.Phil.
Decana Facultad Ciencias
_____________________
Andrea Forero B. Sc.
Directora Carrera Biología
AGRADECIMIENTOS
Quisiera agradecer a algunas personas y entidades por hacer posible este
trabajo.
-A COLCIENCIAS que por medio del Centro de Excelencia: Centro de
Investigación y Estudios en Biodiversidad y Recursos Genéticos (CIEBREG)
financió la mayor parte de este trabajo. Proyecto: Valoración de los bienes y
servicios de la biodiversidad para el desarrollo sostenible de paisajes rurales
colombianos: Complejo ecorregional de los Andes del Norte.
-A Parques Nacionales Naturales de Colombia y a Jorge Lotero como jefe
de programa, por permitir mi estadía y el desarrollo de este trabajo en el
Santuario de Fauna y Flora Otún-Quimbaya, Risaralda.
-A Germán Darío Gómez, administrador de la reserva natural La Montaña del
Ocaso, por permitir mi ingreso y estadía en la reserva.
-Al Laboratorio de Ecología Funcional por su ayuda económica, préstamo de
equipos y bibliografía.
-A Jairo Pérez por su constante apoyo y paciencia durante varios años y
sobre todo por su ayuda para realizar este trabajo de grado y su permanente
confianza en mí.
-A Carolina Valdespino por sus valiosas enseñanzas, por ayudarme a
descubrir mi interés por la reproducción en mamíferos y sobre todo por su
invaluable amistad.
-A Vladimir Rojas por sus sabios consejos y su gran ayuda en el trabajo de
campo.
-A Natalia Cortés por facilitarme la información de algunos de los datos de su
trabajo de grado.
-A mis incondicionales compañeras de campo, Marcela Carrera y Caterine
Forero por su gran compañía y apoyo.
-A mis ayudantes de campo Lorena Marín, Javier Palacio y Daniel Rodríguez
por su compañía, paciencia y colaboración en campo.
-A mis amigos por su valiosa amistad y su apoyo a lo largo de toda la carrera.
-A Alejandro León por su apoyo incondicional y su ayuda durante estos años.
-A mis papás por apoyarme siempre y creer en mí, aun en los momentos en
que yo no lo hacía.
v
TABLA DE CONTENIDO
1
INTRODUCCIÓN.................................................................................. 13
2
MARCO TEÓRICO ............................................................................... 14
2.1 Características reproductivas en mamíferos .................................... 14
2.2 Aspectos reproductivos de los murciélagos ..................................... 17
2.3 Factores que influyen en el estado reproductivo de murciélagos ..... 20
2.4 Aproximaciones metodológicas al estado reproductivo.................... 21
2.5 Transformación y degradación del hábitat en el eje cafetero .......... 26
3
FORMULACIÓN DEL PROBLEMA Y JUSTIFICACIÓN ....................... 27
3.1 Problema .......................................................................................... 27
3.2 Justificación ...................................................................................... 29
4
OBJETIVOS ......................................................................................... 30
4.1 Objetivo general ............................................................................... 30
4.2 Objetivos específicos ....................................................................... 30
5
MATERIALES Y MÉTODOS ................................................................ 31
5.1 Diseño de Investigación ................................................................... 31
Población de estudio y muestra............................................................ 31
5.2 Métodos ........................................................................................... 31
5.2.1 Área de estudio ........................................................................ 31
5.2.2 Metodología ............................................................................. 34
5.2.2.1
Fase preliminar ................................................................ 34
5.2.2.2
Fase de campo ................................................................ 35
5.2.2.2.1 Captura de individuos.................................................. 35
5.2.2.2.2 Determinación del estado reproductivo ....................... 36
5.2.2.2.3 Citologías vaginales .................................................... 36
5.2.2.3
Etapa de laboratorio ........................................................ 36
5.2.2.4
Protocolo Citologías Vaginales ........................................ 37
5.3 Recolección de la información ......................................................... 38
5.4 Análisis de Información .................................................................... 38
6
RESULTADOS ..................................................................................... 41
6.1 Estructura y composición ................................................................. 41
6.2 Éxito de captura ............................................................................... 47
6.3 Proporción de sexos......................................................................... 47
6.3.1 Odds ratio ................................................................................ 50
6.3.1.1
Odds ratio de la región de la reserva La Montaña del
Ocaso……….. .................................................................................. 50
6.3.1.2
Odds ratio en el Santuario de Fauna y Flora OtúnQuimbaya. ........................................................................................ 55
6.4 Estado Reproductivo de las hembras.............................................. 59
6.4.1 Preñez ..................................................................................... 63
vi
6.5 Estado reproductivo de los machos ................................................. 64
6.6 Citologías vaginales y etapa estral ................................................... 66
6.6.1 Etapas estrales individuales .................................................... 71
7
DISCUSIÓN ......................................................................................... 76
7.1 Estructura y composición ................................................................. 76
7.2 Proporción de sexos......................................................................... 79
7.3 Estado reproductivo de machos ....................................................... 81
7.4 Estado reproductivo de las hembras ................................................ 82
7.4.1 Preñez ..................................................................................... 82
7.4.2 Etapas reproductivas de las hembras ...................................... 82
7.5 Citologías vaginales ......................................................................... 87
7.5.1 Etapas estrales individuales .................................................... 89
8
CONCLUSIONES ................................................................................. 92
9
RECOMENDACIONES ........................................................................ 94
10
BIBLIOGRAFIA..................................................................................... 96
11
ANEXOS ............................................................................................ 107
Anexo1. Fotos de cada tipo de célula epitelial vaginal………………107
Anexo 2. Fotos de las células epidérmicas…………………………...108
Anexo 3. Formato de libreta de campo………………………..………111
Anexo 4. Radios de probabilidad de cinco especies del la región de
la reserva natural La Montaña del Ocaso, Quindío……….…………112
Anexo 5. Radios de probabilidad de tres especies del Santuario de
Fauna y Flora Otún-Quimbaya, Risaralda…………………………….114
vii
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Distribución de las abundancias de especies encontradas en la
región de la reserva natural La Montaña del Ocaso…………...............…….43
Figura 2. Curva de acumulación de especies para los murciélagos de la
región de la reserva natural La Montaña del Ocaso, ajustada al modelo de
Dependencia lineal y al modelo de Clench……………………..………………44
Figura 3. Distribución de las abundancias de las especies encontradas en el
Santuario de Fauna y Flora Otún Quimbaya, Risaralda.....……………..........46
Figura 4. Curva de acumulación de especies de murciélagos encontradas en
el Santuario de Fauna y Flora Otún-Quimbaya ajustada a los modelos de
Dependencia lineal y el modelo de Clench…………………..…………………46
Figura 5. Proporción de sexos de la región de la reserva natural La Montaña
del Ocaso……..…………………………………………………………………….49
Figura 6. Proporción de sexos del Santuario de Fauna y Flora OtúnQuimbaya.………………………………………………………………………….49
Figura 7. Radios de probabilidad de encontrar machos y hembras respecto a
Carollia perspicillata……………………………………………………………….51
Figura 8. Radios de probabilidad de encontrar machos y hembras respecto a
Artibeus jamaicensis………………………………………………………………52
Figura 9. Radios de probabilidad de encontrar machos y hembras respecto a
Artibeus phaeotis…………………………………………………………….…….53
Figura 10. Radios de probabilidad de encontrar machos y hembras respecto
a Artibeus lituratus…………………………………………………………………54
Figura 11. Radios de probabilidad de encontrar machos y hembras respecto
a Glossophaga soricina………………………………………………………...…54
Figura 12. Radios de probabilidad de encontrar machos y hembras respecto
a Sturnira ludovici………………………………………………………………….55
Figura 13. Radios de probabilidad de encontrar machos y hembras respecto
a Carollia brevicauda……………………………………………………...………58
Figura 14. Radios de probabilidad de encontrar machos y hembras respecto
viii
a Artibeus lituratus…………………………………………………………………58
Figura 15. Estado reproductivo de hembras a lo largo de todos los
muestreos…………………………………………………..………………………59
Figura 16. Estado reproductivo de Carollia perspicillata a lo largo de todos los
muestreos……………………………...………………………………….………..60
Figura 17. Estado reproductivo de Artibeus lituratus a lo largo de todos los
muestreos……………………………………………………………………..……60
Figura 18. Estado reproductivo de hembras en marzo, abril, mayo, agosto del
año 2006 en la región de la reserva natural La Montaña del Ocaso y enero
del año 2007en el Santuario de Fauna y Flora Otún-Quimbaya……………..62
Figura 19. Maternidad de hembras encontradas en la región de la reserva
natural La Montaña del Ocaso.......................................................................63
Figura 20. Maternidad de hembras encontradas en el Santuario de Fauna y
Flora Otún-Quimbaya……..............................................................................64
Figura 21. Estado reproductivo de machos en el mes de agosto del 2006 en
la región de la reserva natural La Montaña del Ocaso...................................65
Figura 22. Estado reproductivo de machos en el mes de enero del 2007 en el
Santuario de Fauna y Flora de Otún Quimbaya….….....................................66
Figura 23. Etapa estral de las hembras encontradas en el mes de marzo del
2006 en la región de la reserva natural La Montaña del Ocaso…….….........67
Figura 24. Etapa estral de las hembras encontradas en el mes de mayo del
2006 en la región de la reserva natural La Montaña del Ocaso…….…..……68
Figura 25. Etapa estral de las hembras encontradas en el mes de agosto del
2006 en la región de la reserva natural La Montaña del Ocaso…….….…….69
Figura 26. Etapa estral de las hembras encontradas en el mes de enero del
2007 en el Santuario de Fauna y Flora Otún-Quimbaya…………...…………70
Figura 27. Porcentaje de células epidérmicas vaginales de Artibeus lituratus
en los meses de marzo, mayo, agosto y enero………………………………..72
Figura 28. Porcentaje de células epidérmicas vaginales de Carollia
perspicillata en los meses de marzo, mayo, agosto y enero…………………72
ix
LISTA DE TABLAS
Tabla 1. Ciclos reproductivos de murciélagos neotropicales………………...19
Tabla 2. Relación de las células epiteliales vaginales y el ciclo estral en
hembras de mamífero………………………………………………………….…25
Tabla 3. Número de individuos capturados por especie en la región de la
reserva natural La Montaña del Ocaso, Quindío………….…………………..42
Tabla 4. Número de individuos capturados por especie en el Santuario de
Fauna y Flora Otún-Quimbaya……………………………………………..…….45
Tabla 5. Proporción de sexos de seis especies de este trabajo y cinco
estudios realizados previamente……..………………………………………….79
x
RESUMEN
El desarrollo y uso de técnicas para describir los ciclos reproductivos de
murciélagos bajo condiciones naturales son importantes para un mejor
entendimiento de su dinámica poblacional. Factores como el clima, la
temperatura, la altitud y las variaciones de disponibilidad de alimento, afectan
la estacionalidad reproductiva. En este estudio el estado reproductivo del
ensamblaje de murciélagos fue evaluado describiendo la proporción de
sexos, el estado reproductivo de machos (inmaduro, inactivo y activo
sexualmente) y hembras (inactiva, preñada, lactante y postlactante), y el
número de hembras que ya habían tenido crías. Sumado a esto, la técnica
de frotis vaginales fue estandarizada y tomada como evidencia de las etapas
estrales. Los datos fueron tomados en los meses de marzo, abril, mayo y
agosto del 2006 en la región de la reserva natural La Montaña del Ocaso
(Quindío) y en enero del 2007 en el Santuario de Fauna y Flora OtúnQuimbaya (Risaralda). Los estados reproductivos reportados coinciden con
otros estudios realizados anteriormente en Colombia; también se realizó un
protocolo para la realización de las citologías vaginales en murciélagos. Los
resultados muestran que esta técnica que no necesita de intervención
quirúrgica es fácil de usar y es útil para determinar las etapas estrales y
describir los ciclos y así aumentar el conocimiento de la reproducción.
ABSTRACT
Development and use of techniques to describe bat reproductive cycles
under natural conditions are crucial for a better understanding of their
population dynamics. Variables such as climate, temperature, altitude and
temporal fluctuations of food availability influence reproduction seasonality. In
this study, reproductive status of a bat assemblage was evaluated by
describing sex proportions, male (immature, sexually active or inactive) and
female reproductive stages (inactive, pregnant, lactating and post lactating)
and proportion of pregnancy. In addition, vaginal smears were standardized
and applied to evidence the estral stage. Data was collected from March to
May of 2006 in the reserva natural La Montaña del Ocaso (state of Quindío)
and on January of 2007 in the Santuario de Fauna y Flora Otún Quimbaya
(state of Risaralda). The identified reproductive stages coincided with
previous reports for other studies in Colombia; moreover, a protocol was
developed to perform vaginal cytologies on bats. The results showed that this
non-invasive technique is easy to use, affordable and reliable to determine
estral stages and describe estral cycles.
1
INTRODUCCIÓN
En Colombia los bosques andinos han sido fuertemente afectados.
Como consecuencia de esto, actualmente sólo quedan el 8% de los bosques
andinos originales. Desde la colonización, las zonas naturales del eje
cafetero han sufrido cambios constantes hacia agroecosistemas, lo que ha
impactado fuertemente su conformación y dinámica, afectando a su vez las
especies animales y su permanencia. Varios estudios muestran que los
cambios en la composición del ecosistema afectan diferentes aspectos
ecológicos de las especies de vida silvestre. Se han evidenciado efectos
sobre la diversidad, riqueza, abundancia, comportamiento, estructura
poblacional y reproducción, entre otros.
La reproducción depende, tanto de factores poblacionales como
ambientales. Poblacionalmente es importante la relación de sexos. El éxito
reproductivo depende de la cantidad y calidad de alimento disponible en el
momento del parto y la lactancia. Ya que estas actividades necesitan de
grandes cantidades de energía. Múltiples factores como el clima, la
temperatura, la altitud, el estrés y la temporada de las precipitaciones inciden
en la estacionalidad de la reproducción.
El objetivo de este trabajo fue realizar una aproximación al estado
reproductivo de los murciélagos. Este se evaluó a partir de la proporción de
sexos, estado reproductivo de los machos y la determinación de etapas
estrales y reproductivas de las hembras. Se utilizó la técnica de citologías
vaginales en los murciélagos para determinar la etapa estral.
13
2
MARCO TEÓRICO
El estado reproductivo de una población animal, puede variar
dependiendo de las condiciones ambientales en las que se encuentre, ya
que depende de numerosos factores. Dada la importancia ecológica de los
murciélagos, es importante estudiar su reproducción e implementar nuevas
técnicas que faciliten el conocimiento de ésta.
2.1
Características reproductivas en mamíferos
Los mamíferos se dividen en las subclases Prototheria y Theria. Los
mamíferos pertenecientes a Prototheria muestran reproducción ovípara,
depositando los huevos en nidos donde éstos continúan su desarrollo antes
de eclosionar (Kardong 1999). La subclase Theria es vivípara, donde la cría
se desarrolla dentro de la madre. Está conformada por las infraclases
Metatheria y Eutheria. Los Metatheria (marsupiales) presentan un corto
desarrollo dentro de la madre, el cual es completado fuera dell cuerpo
materno (Kardong 1999). Permanecen dentro de una bolsa en el vientre
(llamada marsupio) de la madre. Los Eutheria son los placentados, las crías
se desarrollan en el útero materno y se nutren a través de un órgano llamado
placenta (Nowak 1999 y Vaughan 1986).
En los mamíferos se presentan dos ciclos reproductivos, influenciados
por hormonas y por el sistema nervioso: el ciclo menstrual y el ciclo estral
(Asa 1996). El ciclo menstrual se caracteriza por la hemorragia periódica que
se origina en el útero con la descamación del endometrio y es acompañada
por el óvulo no fecundado (Vaughan 1986). Este ciclo se encuentra en
algunos primates, en la musaraña arbórea y la musaraña elefante. El ciclo
estral, se caracteriza por presentar una etapa llamada estro, o comúnmente
llamada celo, en la cual la hembra se encuentra en ovulación y se halla
fisiológica y comportamentalmente apta para el apareamiento (Ramírez
2006).
14
El ciclo estral presenta cuatro etapas: Anestro o Diestro, Proestro,
Estro y Metestro. En el Anestro o Diestro las vías genitales y el ovario
generalmente se encuentran inactivos; éste contiene muchos folículos
pequeños: Los folículos terciarios se hacen mas grandes y las células
granulosas más numerosas. Las células lúteas endocrinas empiezan a
rodear formando el cuerpo lúteo. Se encuentra en un estado de latencia
donde las hormonas esteroides sexuales están inactivas (Nelson 1994 y
Ramírez 2006).
En el Proestro empieza la actividad: algunos folículos ováricos inician
el crecimiento y se inicia el engrosamiento de las paredes uterinas,
especialmente del endometrio. Se forma la teca externa y los folículos
aumentan de tamaño, para formar los folículos de Graff. En esta etapa el
cuerpo lúteo se encuentra totalmente formado y se presentan altos niveles
de estrógeno (Nelson 1994 y Ramírez 2006).
En el Estro los folículos alcanzan su crecimiento máximo (folículo de
Graff): los óvulos son liberados por el ovario (el número depende de la
especie), el endometrio se encuentra en su punto máximo de engrosamiento.
Hormonalmente, disminuye el nivel de
estrógeno y aumenta el de
progesterona. Comportamentalmente, la mayoría de las hembras cambian de
posición el dorso de forma característica, buscan a los machos, incitan a la
cópula, son más atractivas para el macho, se encuentran más receptivas a
las señales masculinas y los machos las captan más fácilmente por señales
químicas, de olor y comportamiento. El cuerpo lúteo retrocede, a menos que
se lleve a cabo la cópula (Nelson 1994 y Ramírez 2006).
En
el
Metestro
baja
el
nivel
de
hormonas
esteroides:
el
comportamiento va volviendo a la normalidad y se da el adelgazamiento del
endometrio. Después de la ovulación los folículos se rompen, se empiezan a
formar los folículos terciarios, y se induce la formación de la teca interna
(Nelson 1994 y Ramírez 2006).
15
El éxito de la reproducción depende principalmente de que las
condiciones ambientales durante la época de partos, o comúnmente llamada
pico reproductivo, sean favorables (Taddei 1976). Muchos factores
medioambientales afectan el momento de reproducción en los mamíferos: el
fotoperiodo, la energía, la temperatura, y la nutrición. Esta última es muy
importante, ya que la gestación y sobre todo la lactancia necesitan de
grandes cantidades de energía (Lee et al. 1998).
La reproducción se presenta de manera estacional y sincrónica. La
estacionalidad se refiere a la ocurrencia de cierta etapa reproductiva durante
una época del año y se repite a través de los años. La sincronía se refiere a
la relación de una etapa del ciclo reproductivo con una época climática (p.e.,
húmeda, seca) o fenológica (p.e, fructificación o floración). La sincronía se
puede presentar sin darse la estacionalidad (Heideman 1995).
Debido a que el alimento se presenta por estaciones en las zonas
templadas y por temporadas en las zonas tropicales, los nacimientos se
sincronizan con éstas, cuando presenta el mayor incremento en la oferta de
alimento (Bergallo et al. 1999). Es por esto que los mamíferos de zonas
templadas tienen sus crías en la primavera o iniciando el verano (Bergallo et
al. 1999 y Nowak 1999). Los mamíferos de las regiones tropicales han
evolucionado hacia la sincronización de sus máximos períodos de
reproducción con las épocas de precipitación o de sequía, dependiendo de lo
requerido por su hábito alimentario.
Cuando disminuye la oferta de alimento disminuye también el número
de crías, lo que se traduce en una reducción de la población. Por ejemplo, la
ardilla Spermophilus townsendi generalmente tiene sus crías a principios de
la primavera. Sin embargo, una fuerte sequía en 1977, en Idaho, produjo un
descenso en la densidad del follaje que afectó la tasa reproductiva de esta
especie, generando una disminución en su densidad poblacional (Vaughan
1986).
16
El estudio realizado por Lee et al. (1998) en monos (Cercopithecus
aethiops) en Kenya, reveló que la abundancia disminuía a medida que su
principal fuente alimentaria decrecía por efecto antrópico.
Bergallo et al. (1999) estudiaron la relación entre la reproducción y los
factores ambientales de las especies de roedores Nectomys squamipes,
Orysomys intermedius
y Akodon cursor (Sigmodontinae) en Brasil.
Encontraron que la época principal de nacimientos no se relacionaba con la
precipitación, la temperatura y la longitud del día, sino con la época de
máxima oferta de alimento. Nectomys squamipes y Orysomys intermedius
presentaron patrones reproductivos similares, donde su mayor tasa
reproductiva fue durante las épocas de lluvia y la menor en las épocas de
sequía y de bajas temperaturas, cuando la disponibilidad de frutos e insectos
era menor (Bergallo et al. 1999).
La reproducción, además de estar influenciada por la cantidad de
alimento, también depende de su calidad nutricional. En un estudio realizado
en ratones silvestres de la especie Microtus montanus se encontró que
después de ingerir 6-MBOA (un componente extraído de una planta juvenil
que se encontraba en crecimiento) su actividad reproductiva se activó de
inmediato (Vaughan 1986).
2.2
Aspectos reproductivos de los murciélagos
El orden Chiróptera después del orden Rodentia es el grupo de mayor
diversidad y distribución en Colombia (Alberico et al. 2000). Además, es de
gran importancia ecológica por su variedad de gremios alimentarios y su
papel en la dispersión de semillas, la polinización y el control de plagas
(Ceballos et al. 2005, Pineda et al. 2005 y Fenton et al. 1992). Se ha
propuesto su utilización como indicador del estado del ecosistema, ya que es
muy sensible a los cambios ambientales (Pineda et al. 2005). Por lo anterior,
es importante conocer su estado reproductivo para evaluar su situación
poblacional y proponer acciones encaminadas a su conservación.
17
La reproducción de los murciélagos es similar a la del resto de
mamíferos placentados. El embrión se desarrolla dentro de la madre (Wilson
1997). El promedio de gestación es de dos meses y de acuerdo con los
diferentes ciclos reproductivos que presentan y algunas diferencias
fisiológicas, este tiempo puede variar entre cuarenta días y seis meses (Kunz
1982, Racey et al. 2000 y Altringham 1996).
En las zonas templadas la reproducción de los murciélagos se
sincroniza con las estaciones. Cuando las condiciones son desfavorables
(frío y escasez de alimento) durante el invierno pueden migrar a lugares con
mejores condiciones o bien, pueden hibernar (Ceballos et al. 2005). El
apareamiento de muchas especies se produce en el otoño, justo antes de las
bajas temperaturas y la baja oferta alimentaria del invierno. Durante la
primavera siguiente la hembra ovula y se realiza la fecundación, los
nacimientos se producen al final de esta estación o principios del verano
(McNab 1974, Wilson 1997 y Nowak 1994).
Los murciélagos neotropicales, a diferencia de los de las zonas
templadas, presentan varios tipos de ciclos reproductivos (Tabla 1), los
cuales se diferencian de acuerdo con la estacionalidad del ambiente y la
disponibilidad de alimento (Wilson 1973 y Ceballos et al. 2005).
El patrón reproductivo poliestral no estacional se presenta en la
especie Desmodus rotundus; probablemente es el resultado de los hábitos
alimentarios no estacionales de estos hematófagos. El incremento de la
ganadería y la presencia de otros animales domésticos le proveen alimento
durante todo el año. Las especies con ciclo monoestral estacional en su
mayoría son insectívoras, por lo que la abundancia de insectos puede ser un
factor limitante. Se desconoce el mecanismo que le permite a Myotis
nigricans presentar el ciclo de poliestría estacional. Los patrones de poliestría
bimodal de varios frugívoros parecen ser causados por la temporalidad en la
abundancia de frutos (Wilson 1973 y Ceballos et al. 2005).
18
Tabla 1. Ciclos reproductivos de murciélagos neotropicales (Wilson 1973).
Ciclo
Explicación
Poliestral no estacional Apareamientos continuos durante el
año
Ejemplo
Desmodus rotundus
Poliestral estacional
Apareamientos continuos durante la Myotis nigricans
mayoría del año, pero con un periodo
de inactividad sexual
Poliestral bimodal
Temporada restringida de
apareamientos con dos temporadas
de nacimientos.
Phyllostomidae: Artibeus, Carollia,
Glossophaga, Uroderma, Sturnira,
Chiroderma, Vampyrops.
Monoestral estacional
Una temporada restringida de
apareamiento
Noctilio labialis, Pteronotus
parnellii, Saccopterix bilineata.
Los murciélagos de la familia Phyllostomidae sincronizan su
reproducción con la temporada de fructificación y floración, de tal manera
que la época de nacimientos sucede cuando la oferta de alimento es mayor
(Heideman 1995, Mares et al. 1971 y Porter 2001), ya que la lactancia es un
proceso que necesita gran cantidad de energía. Se ha encontrado que la
mayoría de nacimientos de los murciélagos frugívoros ocurren en la época
húmeda (cuando se da la fructificación), mientras que la de los nectarívoros
sucede en la época seca (cuando se da la floración) (Gram 1989 y Wilson
1973). Sin embargo, las especies nectarívoras del género Glossophaga
tienden a ser más omnívoras, por lo que no dependen exclusivamente de la
fructificación y la floración para reproducirse, ya que pueden alimentarse
también de insectos (Ceballos et al. 2005, Rasweiler 1975 y Reid 1997).
Después del primer parto del año, algunas especies que presentan
ciclo bimodal estacional entran inmediatamente en etapa de estro. Cuando
ocurre el segundo parto, no entran en estro, inician un estado de
quiescencia. Este estado usualmente se sincroniza con la temporada de
lluvia más fuerte. Sin embargo, Artibeus jamaicensis puede repetir el estro
durante la segunda época reproductiva (August 1982 y Wilson 1997).
Aunque la nutrición es el factor más importante para la reproducción
19
exitosa en los murciélagos, ésta también es sensible a factores como la
ovulación, la fertilización e implantación retardada, el desarrollo retardado del
embrión y la proporción de sexos, entre otros.
2.3
Factores que influyen en el estado reproductivo de murciélagos
La ovulación inducida y la fertilización e implantación retardada son
características usuales en murciélagos de zonas templadas. Algunos
murciélagos tropicales con amplia distribución también pueden presentarlas
(Altringham 1996, Porter 2001 y Racey et al. 2000).
Artibeus jamaicensis presenta el desarrollo retardado del embrión,
cuando el desarrollo del embrión se detiene después de implantarse en el
útero y se mantiene en un estado de dormancia aproximadamente de diez
semanas (Altringham 1996). El ciclo de Artibeus jamaicensis y posiblemente
de otras especies de este género, es único. Después del parto entre julio y
agosto entran nuevamente en estro, se realiza la implantación a finales de
agosto o principios de septiembre, se detiene el desarrollo y continúa a
mediados de noviembre, finalmente los nacimientos ocurren entre marzo y
abril (Nowak 1994 y Fleming 1971). Una situación similar se presenta en
Minipterus schreibersii (Vespertilionidae) que se desarrolla lentamente
durante el invierno (Fleming 1971).
Los cambios en la estructura poblacional, entendida como proporción
de sexos y de rangos de edad (adultos, subadultos y juveniles), afectan
directamente su dinámica. Si cambia la relación de sexos, la proporción de
rangos de edades o disminuye el número de individuos, se afectan los
eventos reproductivos por disminución en la probabilidad de apareamientos
(Ortega 2002).
De acuerdo con la importancia del macho en la crianza y su capacidad
para defender y cuidar a más de una hembra, los murciélagos presentan 3
sistemas de estructura de grupos: monogamia, harem y grupos de varios
machos (Altringham 1996).
20
La monogamia sucede cuando un macho se relaciona con sólo una
hembra durante la temporada de apareamiento (Nowak 1994). Este sistema
es poco común en mamíferos. En murciélagos se presenta en Vampyrum
spectrum, Lavia frons, Hipposideros beatus, Pteropus samoensis y
Rhinolophus sedulus (Altringham 1996 y Nowak 1994).
El harem es el sistema predominante en murciélagos (p.e.,
Saccopterix bilineata, Artibeus jamaicensis y Phyllostomus hastatus). En este
sistema un macho tiene acceso exclusivo a un grupo de hembras (Nowak
1994). Cuando hay un único macho en el harem, defiende su puesto
alrededor de tres años y luego sus hijos se dispersan para formar nuevos
grupos. En algunas especies (p.e, Phyllostomus hastatus) además del
macho dominante, pueden haber más machos en el grupo que compiten por
la dominancia durante la temporada de apareamiento. Según Altringham
(1996), Artibeus jamaicensis presenta grupos de sólo un macho y un
pequeño grupo de hembras (4-11), aunque ese número puede variar. En un
estudio realizado en Costa Rica se encontró que mientras la proporción de
sexos de Carollia y Glossophaga era 1:1, en especies como Artibeus
jamaicensis el número de hembras era mayor (Mares et al. 1971).
El sistema de grupos de varios machos, se da en numerosas especies
de colonias grandes, con múltiples parejas y compañeros. Particularmente en
los Vespertilionidae de las zonas templadas (p.e., Myotis lucifugus) (Nowak
1994).
En los tres sistemas de estructura de grupos los machos cuidan y
defienden a las hembras. Si el número de hembras aumenta demasiado,
algunas pueden ser transferidas a poblaciones pequeñas adyacentes
(Altrigham 1996).
2.4
Aproximaciones metodológicas al estado reproductivo
La estructura poblacional se establece mediante la cuantificación de la
relación de sexos y del porcentaje de individuos juveniles, subadultos y
21
adultos activos y no activos sexualmente. Es muy complicado determinar la
etapa estral en la que se encuentra una hembra de murciélago, debido a que
es difícil observar el cambio en el comportamiento durante el estro, y no es
evidente el sangrado que se da en otras especies en esta etapa.
A principios del siglo XX se sugirió que el comportamiento del animal
se relacionaba con su etapa en el ciclo estral y se empezaron a desarrollar
técnicas para comprobarlo. Se extraían los ovarios y se observaba que el
comportamiento sexual se detenía, por lo que se concluyó que el
comportamiento reflejaba la función ovárica. En investigaciones posteriores
se observaba el comportamiento sexual e inmediatamente se extraían los
ovarios para hacer cortes y observarlos al microscopio. Las estructuras
encontradas se relacionaban con el comportamiento (Nelson 1994).
La primera innovación técnica en el estudio del ciclo sexual femenino
que no implicaba el sacrificio de individuos fue el uso de marcadores
externos no inactivos que reflejaban la actividad ovárica. El primer
experimento en citología vaginal fue el de Stokard y Papanicolaou en 1917,
quienes utilizaron conejillos de indias, ratones y ratas. Posteriormente, estos
investigadores continuaron con numerosas especies (Nelson 1994, Felipe et
al. 2001 y Touma et al. 2001). Los estrógenos estimulan la proliferación,
diferenciación y descamación de las células epiteliales vaginales (Sato et al.
1997), por lo cual se realiza un frotis o lavado vaginal de las células
epiteliales y se observan al microscopio. Se reconoció que esta técnica es
una buena herramienta para relacionar los comportamientos de cortejo y
cópula con un tipo específico de célula vaginal. De esta forma, se puede
evidenciar la función ovárica estimando la duración del ciclo estral en
diferentes especies sin intervención quirúrgica (Felipe et al. 2001); además
es un procedimiento fácil y rápido de tomar (Nelson 1994).
En la actualidad se utilizan otras técnicas sin intervención quirúrgica
para determinar la etapa estral. Se han desarrollado pruebas basadas en
22
exámenes en sangre (Chang et al. 2004 y Valdespino et al. 2002), pelo
(Koren et al. 2002), saliva (Nelson 1994), orina (Lasley et al. 1991) y heces
(Dloniak, et al. 2003 y Valdespino et al. 2002). Estos exámenes miden los
niveles de hormonas esteroides, ya que se ha encontrado que estos reflejan
el estado de la etapa estral (Felipe et al. 2001). Sin embargo, debido a que
algunas especies no muestran variaciones evidentes en sus niveles
hormonales entre algunas etapas del ciclo estral, se requiere hacer primero
una validación de la técnica. Para esto, se sigue de manera directa el ciclo
completo y se compara con la técnica de frotis vaginales o con alguna de las
mencionadas anteriormente (Nelson 1994). Las citologías vaginales han sido
de gran utilidad para conocer el ciclo de diferentes especies como el castor
(Myocastor coypus) (Felipe et al. 2001), el wombat (Vombatus ursinus) (West
et al. 2004), el lemur (Lemur fulvinus mayottensis) (Cranz et al. 1986), la
comadreja (Galea musteloides) (Touma et al. 2001), el zorro (Vulpes zerda)
(Valdespino et al. 2002), el dromedario iraní (Camelus dromedarios ) (Ahmadi
et al. 2005), el zorro plateado (Vulpes vulpes) (Boue et al. 2000) y el
puercoespín (Atherurus africanus) (Mayor et al. 2003).
En investigaciones realizadas en murciélagos usualmente se ha
determinado el estado reproductivo de las hembras mediante caracterización
morfológica, palpación y disección (Wilson 1979 y Fleming 1971). Las
citologías vaginales en murciélagos han sido utilizadas en Colombia con
objeto de observar espermatozoides para evidenciar la cópula (Rasweiler
1975 y de Bonilla et al. 1985) y para determinar la etapa estral el individuos
de
la especie Carollia perspicillata (de Bonilla et al. 1988) y Molossus
molossus
(Castiblanco
1989).
Hasta
el
momento
no
se
conocen
publicaciones que muestren el uso de esta técnica para establecer la etapa
estral en otras especies.
A lo largo del ciclo estral la temperatura (West et al. 2004), el grado de
abertura de la membrana vaginal (Touma et al. 2001) y la coloración y
23
consistencia del flujo (Felipe et al. 2001) cambian, por lo que son empleados
como indicadores adicionales de la etapa estral. Estas características
pueden verse en animales a los cuales se les lleva un seguimiento para
poder observar los cambios de su ciclo estral. Para este trabajo se escogió la
citología vaginal, porque además de ser una de las mejores técnicas
disponibles, es económica y se ajusta a los tiempos establecidos para el
muestreo.
En la citología vaginal se observan diferentes tipos celulares: células
parabasales, intermedias, superficiales nucleadas y superficiales anucleadas
(Felipe et al. 2001, Nelson 1994 y West et al. 2004).
El contenido de leucocitos varía considerablemente durante el ciclo,
disminuyendo o desapareciendo durante el estro (Cranz et al. 1986). Las
células
superficiales
(características
del
proestro
y
estro
vaginal)
generalmente son de forma poligonal y presentan un citoplasma de color
claro. Cuando la célula superficial es anucleada es de mayor tamaño que la
nucleada y esta última presenta núcleo de forma oval o de forma no definida.
Las células intermedias (características del anestro o diestro II vaginal) son
de forma oval o poligonal con su núcleo usualmente en el centro. En las
células parabasales o profundas (características del metestro o diestro I
vaginal) el núcleo se observa bien teñido y ocupa la mayoría del citoplasma
(Felipe et al. 2001) (Anexo 1).
El estro vaginal se evidencia por la predominancia de células
cornificadas o células superficiales anucleadas con forma de “cornflakes”. En
el diestro vaginal (este estado se divide en metestro y diestro) aparecen
células epiteliales nucleadas y un bajo número de células anucleadas y de
leucocitos. El proestro vaginal se caracteriza por presentar numerosas
células epiteliales nucleadas y gran reducción o desaparición de leucocitos.
Morfológicamente esta última etapa se reconoce por la abertura del canal
vaginal y la desaparición de la membrana vaginal. Comportamentalmente se
24
refleja por el cortejo y la cópula (Nelson 1994).
Es posible relacionar el ciclo ovárico con la forma de las células
epiteliales vaginales (ciclo estral vaginal) para identificar en qué etapa del
ciclo estral se encuentra la hembra (Cranz et al. 1986, Felipe et al. 2001,
Nelson 1994, Touma et al. 2001 y West et al. 2004) (Tabla 2). Boling y
colaboradores en 1941 y Feder en 1981 relacionaron los cambios en las
células vaginales con los cambios ováricos en roedores. Encontraron que el
estro
vaginal
se
relacionaba
con
la
presencia
de
folículos
rotos
recientemente después de la ovulación y la inducción de la formación de la
teca interna (metestro). En el diestro I vaginal los folículos terciarios se
comienzan a agrandar, las células granulosas aumentan en número y las
células lúteas rodean la cavidad fluida para la posterior formación del cuerpo
lúteo. En el diestro II el cuerpo luteo se encuentra totalmente formado, el
tejido conectivo rodea la teca interna para formar la teca externa y se forman
los folículos de Graff. En el proestro vaginal se da el crecimiento de los
folículos de Graff para el rompimiento y ovulación, los folículos que no van a
ovular y el cuerpo lúteo son reabsorbidos, a menos que se de un estimulo
por penetración (Nelson 1994).
El porcentaje de cada tipo de célula encontrado en el conjunto de las
células epiteliales vaginales refleja la etapa estral en la que se encuentra la
hembra (Tabla 2).
Tabla 2. Relación de las células epiteliales vaginales y el ciclo estral en hembras de
mamífero (Nelson 1994).
CICLO ESTRAL
CICLO VAGINAL (células epiteliales)
Anestro o Diestro
Diestro I o Metestro
Proestro
Diestro II
Estro
Proestro
Metestro
Estro
25
La caracterización del ciclo estral, empleando la técnica de citologías
vaginales combinándola con la descripción de la estructura poblacional,
muestra una descripción detallada del estado reproductivo de la población.
Cuando los ambientes naturales son transformados, también cambian
las condiciones ambientales (p.e, luz, humedad y temperatura), la estructura
de la vegetación, la disponibilidad de alimento y de lugares de percha
(Altringham 1996, Kunz 1982, Racey et al. 2000 y Touma et al. 2001) y la
altura disponible para forrajeo (Pérez-Torres 2004). Para el caso de los
murciélagos, lo anterior puede traer como consecuencia que los eventos
reproductivos de las poblaciones se alteren, lo que a su vez puede afectar
negativamente la dinámica poblacional y amenazar su estabilidad.
2.5
Transformación y degradación del hábitat en el eje cafetero
La expansión de la ganadería y la agricultura en Colombia ha hecho
que los ecosistemas naturales se pierdan o se transformen. La extensión de
los bosques se ha reducido, han cambiado las propiedades físicas y
químicas del suelo, se ha transformando la composición vegetal y las
poblaciones animales se han afectado (Murgueitio 2003). Por ejemplo,
actualmente persisten apenas el 8% de los bosques andinos principalmente
como fragmentos donde se encuentra el 59% de las especies de murciélagos
(Castaño et al. 2004, Murgueitio 2003). Entre 1985 y 1995 se transformaron
547.940 ha. de bosques y las sabanas y los agroecosistemas llegaron a
84.567 y 866.355 ha., respectivamente (MinAmbiente 2002).
Los ecosistemas de la ecorregión del eje cafetero han sido
fuertemente afectados por la actividad antrópica desde el sigo XIX, momento
en que se produjo la colonización antioqueña y el auge de la agricultura. Esto
causó la ocupación de nuevos territorios en Caldas, Risaralda, Quindío, norte
del Tolima, norte del Valle del Cauca, Chocó y el sur de Antioquia
principalmente (López 2004). El Quindío fue colonizado en la segunda etapa
26
del siglo XIX. Se desarrolló la explotación del caucho, la cría de cerdos y el
cultivo del café (CARDER 2004). Una cantidad considerable de bosque
natural ha sido reemplazada por fincas dedicadas a la ganadería para leche
y carne y diferentes tipos de cultivos de ciclo corto, lo que ha afectado las
fuentes de agua, la biodiversidad y el clima (Alameda 2003). Estos cambios
ambientales son considerados como tensionantes, puesto que en la mayoría
de los casos producen efectos negativos sobre la fauna asociada a dichos
ambientes.
Se han evidenciado efectos sobre la diversidad de especies (Numa
2002 y Estrada 2005), la estructura y composición de comunidades (PérezTorres 2001), la distribución espacial (Herrera et al. 2004 y Numa 2002), el
comportamiento (Kirkpatrik 1987), la dinámica poblacional (Forys et al. 1996
y Temples et al. 1998), la estructura poblacional (Buckley et al. 1996 y Nupp
et al. 1996) y la reproducción (Temples et al. 1988). De éstos, la
reproducción es de los factores más sensibles para el mantenimiento de la
población, ya que se puede presentar disminución en el número poblacional
y causar extinción local (Lee et al. 1998).
Por lo anterior, es importante encontrar y aplicar técnicas para evaluar
el estado reproductivo de las poblaciones.
La caracterización del ciclo estral, utilizando la técnica de citologías
vaginales, se combinó con la descripción de la proporción de sexos y el
estado reproductivo, con lo cual se logró hacer una aproximación al estado
reproductivo de las poblaciones en dos regiones del eje cafetero.
3
3.1
FORMULACIÓN DEL PROBLEMA Y JUSTIFICACIÓN
Problema
El orden Chiróptera es el segundo grupo de mamíferos más diverso y
con mayor distribución en Colombia, presentando 9 familias y 178 especies
27
(Alberico et al. 2000). La gran variedad de gremios alimentarios, como
frugívoros, nectarívoros, insectívoros, algunos carnívoros y hematófagos, los
hace un grupo importante en la dispersión de semillas, la polinización y el
control de plagas (Pineda et al. 2005 y Fenton et al. 1992). Igualmente, los
Chirópteros son un buen indicador del estado del ecosistema por su
sensibilidad frente a cambios ambientales (Pineda et al. 2005 y Fenton et al.
1992). Algunos estudios han mostrado que la transformación del ecosistema
incide directamente sobre factores ecológicos en animales. Entre éstos se
encuentra la diversidad, la riqueza, el comportamiento y la reproducción,
entre otros (Numa 2002, Kirkpatrik, 1987, Forys et al. 1996, Temples et al.
1998, Buckley et al. 1996, Nupp et al. 1996, Estrada 2005, Pérez-Torres
2004 y Cortes-Delgado 2006).
La reproducción, además de ser un factor de gran sensibilidad, es un
buen indicador del estado de las poblaciones (Kunz 1989 y Racey et al.
2000). El saber la proporción de sexos, el estado de preñez, lactancia y
postlactancia y si las hembras han tenido crías o no, son características
importantes para saber cómo se encuentra una población. Los estudios
sobre reproducción son de gran importancia, ya que muestran una
aproximación al estado reproductivo de una población y como será la
dinámica de ésta a largo plazo. Una aproximación metodológica de gran
importancia, es identificar las etapas estrales de las hembras de murciélago
por medio de citologías vaginales. Esta técnica permite saber en qué
momento las hembras se encuentran aptas para la cópula y en un futuro
poder realizar seguimientos para establecer el ciclo en las diferentes
especies. En la medida que se conozca éste, se podrán determinar
exactamente los ciclos reproductivos de los murciélagos y al realizar
estudios, poder utilizar esta información como prueba de los estados y
dinámicas poblacionales.
Este trabajo tiene por objetivo describir y así realizar una aproximación
28
al estado poblacional de dos ensamblajes de murciélagos a partir del estado
reproductivo y la etapa estral.
3.2
Justificación
Dada la magnitud de los procesos de transformación y pérdida del
hábitat en la ecorregión del eje cafetero, es importante evaluar el estado de
las poblaciones animales. Determinar los aspectos reproductivos permite
hacer inferencias sobre la viabilidad y probabilidad de supervivencia de las
poblaciones. Anteriormente en Colombia se han realizado estudios sobre
reproducción
enfocados
a
comportamiento,
estados
reproductivos
(inactividad, preñez, lactancia y postlactancia) y su temporalidad (Bonilla
1985 y Wilson 1979). Se han encontrado pocos estudios que hablen sobre el
ciclo estral a partir de citologías vaginales (De Bonilla et al. 1988 y
Castiblanco 1989) y esta información es de gran importancia para realizar
trabajos que den información sobre el estado y dinámica poblacional a largo
plazo, sin necesidad de intervención quirúrgica.
Una búsqueda en el ISI Web of knowledge reveló que entre los años
1993 y 2006 se han publicado 2123 artículos sobre Chiróptera, de los cuales
121 (5.7 %) se han enfocado en sus aspectos reproductivos. De estos, 20
(16.6 %) son latinoamericanos. Por lo anterior, es necesario incrementar los
estudios sobre la reproducción y así poder relacionarla con factores
ecológicos los cuales pueden ser importantes para la conservaci{on de estos
animales.
El presente trabajo de grado se realiza con el objeto de caracterizar y
realizar una aproximación al estado reproductivo en murciélagos, utilizando
la técnica de citología vaginal para establecer la etapa estral, la cual es de
gran ayuda para que en estudios posteriores se puedan realizar
seguimientos para determinar la época exacta de la etapa estral y poder
determinar el ciclo exacto en diferentes especies. Esta técnica presenta
29
varias ventajas: la facilidad de su utilización, su economía y la ausencia de
intervención quirúrgica al animal, entre otras. Este es un aporte importante,
ya que a partir de este trabajo y del protocolo propuesto, se puede emplear
esta técnica para continuar el estudio de los ciclos estrales y su utilización a
futuro para estimar el estado de las poblaciones a largo plazo.
4
4.1
OBJETIVOS
Objetivo general
Describir el estado reproductivo de dos ensamblajes de murciélagos
en el eje cafetero, utilizando la técnica de citología vaginal para determinar la
etapa estral
4.2
Objetivos específicos
Objetivo 1
1. Describir la estructura poblacional de las especies de murciélagos
encontradas en la región de la reserva natural La Montaña del Ocaso,
Quindío, y en el Santuario de Fauna y Flora Otún-Quimbaya, Risaralda.
¿Cual será la estructura poblacional de las especies de murciélagos
encontradas en dos regiones del eje cafetero?
Objetivo 2
2. Determinar la etapa del ciclo reproductivo de las hembras de las
especies de murciélagos encontradas en la región de la reserva natural La
Montaña del Ocaso, Quindío, y el Santuario de Fauna y Flora OtúnQuimbaya, Risaralda.
¿Cuál será la proporción de hembras de las especies de murciélago que se
encuentren en la misma etapa reproductiva en dos regiones del eje cafetero?
30
Objetivo 3
3. Determinar la etapa del ciclo estral de las hembras de las especies
de murciélagos encontradas en la región de la reserva natural La Montaña
del Ocaso, Quindío, y el Santuario de Fauna y Flora Otún-Quimbaya,
Risaralda.
¿Cual será la proporción de hembras de las especies de murciélagos en
cada etapa estral, encontradas en dos regiones del eje cafetero?
5
5.1
MATERIALES Y MÉTODOS
Diseño de Investigación
Investigación de tipo descriptiva
Población de estudio y muestra
Población: Los Chirópteros encontrados en la zona de la reserva
natural La Montaña del Ocaso, Quindío, y en el Santuario de Fauna y Flora
Otún Quimbaya, Risaralda.
Muestra: Los individuos capturados en diez redes de niebla durante 35
noches en la región de la reserva La Montaña del Ocaso, y 18 noches en el
Santuario de Fauna y Flora Otún-Quimbaya.
5.2
Métodos
5.2.1 Área de estudio
El muestreo realizado en el Quindío, se llevó a cabo en dos bosques
subandinos (El Ocaso y Veraguas) en la zona de la reserva natural La
31
Montaña del Ocaso. El muestreo realizado en Risaralda se llevo a cabo en el
Santuario de Fauna y Flora Otún-Quimbaya.
-Región de la reserva natural La Montaña del Ocaso
Es parte del valle interandino del río Cauca, ubicado entre la cordillera
Central y la cordillera Occidental. El bosque hace parte de la microcuenca
baja del río Roble y se encuentra en la confluencia de este río con el río La
Vieja. Al norte limita con la Hacienda La Cascada, El Dobaide y La Floresta,
al sur con el Río Roble, al oriente con la Hacienda La Española y al
occidente con el río de La Vieja (Agudelo et al. 2001). Se ubica
geográficamente a 4º 34'08” N y 75º 51'03” W. La precipitación promedio
anual es de 1691 mm/año, con una temperatura promedio de 24º C y una
humedad relativa promedio del 76% (Agudelo et al. 2001).
Presenta un bosque secundario intervenido y el paisaje esta dominado
por terrenos planos y zonas onduladas en las que los suelos están ocupados
por cultivos, pastizales para la ganadería extensiva, parches de vegetación
dominados por guadua y un bosque natural mixto (Agudelo et al. 2001).
El bosque el Ocaso se formó hace 120 años. Se encuentra a 1056
metros de altitud y tiene un área de 65 hectáreas. Aunque hace 10 años no
ha sido afectado por intervención y se encuentra en recuperación, rodeado
de pastizales y guaduales. La vegetación se caracteriza por la presencia de
arrayán (Myrcia popayanensis), balso (Ochroma pyramidale), cachimbo
(Erythrina
poeppigiana),
cafetillo
(Lacistema
aggregatum),
carbonero
(Calliandra pittieri), cascarillo (Labenbergia oblongifolia), caspi o manzanillo
(Toxicodendron striatum) y caucho (Ficus sp.), entre otros. La altura de los
árboles oscila entre 10-15 metros (Agudelo et al. 2001). El bosque Veraguas
tiene un área de 40 hectáreas y se ubica a 1047 metros de altitud
aproximadamente y se encuentra bajo permanente intervención antrópica. Es
un bosque secundario que ha sido plantado.
32
La región de la reserva natural La Montaña del Ocaso posee más de
10 especies de mamíferos terrestres, posee cerca de 100 especies de aves,
gran variedad de arañas y artrópodos, mantiene en interacción gran variedad
de hongos y microorganismos, presenta gran variedad de peces y se han
determinado alrededor de 30 especies de murciélagos, en su mayoría del
gremio frugívoro representados por los géneros Artibeus y Carollia
y
representando al gremio nectarívoro gran número de individuos del género
Glossophaga (Cortés-Delgado 2007 y Agudelo et al. 2001).
-Santuario de Flora y Fauna de Otún Quimbaya
Se encuentra en la vertiente occidental de la cordillera Central dentro
del sistema montañoso que conforma la cuenca del río Otún, la cual
abastece de agua a la ciudad de Pereira. El cual se localiza en la vereda la
Suiza, en el corregimiento de La Florida, municipio de Pereira, departamento
de Risaralda. Se encuentra ubicado geográficamente a 4º45' latitud Norte y
75º 46' longitud Oeste (Cifuentes 2003 y PNNC 2004).
La zona presenta un ciclo de precipitación bimodal con un pico de
marzo a julio y otro de septiembre a noviembre. La temperatura media es de
26º C. La humedad relativa presenta los valores más altos entre mayo y junio
y octubre y diciembre (Aguilar et al. 1994 & PNNC 2004). Presenta una
extensión aproximada de 489 ha. entre el rango altitudinal de 1800 y 2200
metros de elevación (Cifuentes 2003 & PNNC 2004).
La vegetación del SFFOQ se enmarca en bosque muy húmedo
montano bajo (bmh-MB) según el sistema de Holdridge (Aguilar et al. 1994).
La cobertura de la cuenca media y alta del río Otún es producto de años de
presión antrópica sobre los recursos naturales de la zona y la introducción de
especies como estrategia de restauración (p.e., uruapan, roble) que han
modificado el paisaje original (Galeano 1994 y Cifuentes 2003).
En gran parte del área existe vegetación natural en buen estado de
33
conservación, en donde se encuentran aproximadamente 598 especies
pertenecientes a 113 familias. Las familias con mayor número de géneros
son Compositae, Orchidiaceae, Rubiaceae y Solanacea. Las familias con
mayor número de especies son Solanaceae, Orchidiaceae, Compositae,
Melastomataceae y Rubiaceae (Galeano 1994).
En la cuenca media del río Otún se han reportado un poco más de 200
especies de aves. Entre éstas existe una de las pocas poblaciones y tal vez
la más numerosa de la pava caucana (Penelope perspicax). Posee
numerosos géneros de mariposas y se calculan alrededor de 200 especies.
En cuanto a los anfibios, se han registrado 28 especies de ranas y una
especie de salamandra (Bolitoglossa sp.).
En el área del Santuario se han encontrado 42 de las 58 especies de
mamíferos reportadas para la cuenca del río Otún, entre herbívoros de
mediano tamaño, omnívoros como el armadillo común, los marsupiales como
la zarigüeya y algunos carnívoros. Se han
reportado 26 especies de
murciélagos (Alfonso et al. 1994), siendo los frugívoros dispersores de
semillas, representados por Sturnira brevicauda, Sturnira ludovici y Carollia
brevicauda, los que constituyen el gremio frugívoro predominante seguido de
los insectívoros (PNNC 2004).
5.2.2 Metodología
5.2.2.1 Fase preliminar
En la región de la reserva natural La Montaña del Ocaso (RRNMO) se
hizo una salida en diciembre del año 2005 para el reconocimiento del lugar y
escoger la ubicación de las redes. Se realizó una clave taxonómica artificial
con las especies potenciales a ser encontradas en la región. Durante los
muestreos en El Ocaso se elaboró una colección de referencia para la
exitosa identificación de las especies.
Para los muestreos hechos en el Santuario de Flora y Fauna Otún
34
Quimbaya, se realizó una salida en Octubre del 2006 con el objeto de
reconocer el lugar y ubicar los sitios para colocar las redes de niebla.
Se tomaron las primeras citologías vaginales con la intención de
estandarizar la forma de hacerlo. Se ensayaron varias opciones con respecto
a la cantidad de solución salina y la forma de manipular el individuo.
En
el laboratorio también se buscaron posibles tinciones para la muestra y se
escogieron los reactivos más prácticos y económicos.
5.2.2.2 Fase de campo
En la RRNMO se muestrearon 12 noches durante el mes de marzo, 8
noches en abril y mayo, y 6 noches en el mes de agosto del año 2006. En el
SFFOQ se muestrearon 18 noches entre enero y febrero del 2007. En estos
muestreos se registró información para posteriormente describir el estado
reproductivo. Los registros realizados en marzo, abril y mayo, fueron
tomados paralelamente con Natalia Cortés, ya que también hicieron parte de
su trabajo de grado, titulado "Relación entre el tipo de hábitat en el borde con
la dispersión potencial de semillas hacia áreas abiertas en la reserva natural
La Montaña del Ocaso (Quimbaya-Quindío)".
Al estar colaborando con los muestreos del trabajo de grado
anteriormente mencionado, durante los muestreos de marzo, abril y mayo no
se registró la actividad sexual de los machos, el estado abierto o cerrado de
la sínfisis púbica de las hembras, y no se realizaron citologías vaginales a
hembras en estado de preñez ni durante el muestreo del mes de abril.
5.2.2.2.1 Captura de individuos
Se utilizaron 10 redes de niebla de 3x6 metros, colocando 6 de piso, y
4 elevadas (> 4 m) en RNMO y dejando las diez de piso en el SFFOQ. Éstas
se revisaron cada hora, desde las 18 00 horas hasta las 06 00 horas del día
siguiente. Cada individuo capturado fue colocado en una bolsa de tela,
pesado, sexado, y se le tomaron las correspondientes medidas (Kunz 1988)
35
(longitud total, antebrazo, oreja, trago, hoja nasal, pata con uña y sin uña, y
envergadura) utilizando un calibrador Spi 2000. Se determinó la especie a la
que pertenecía cada individuo capturado utilizando claves taxonómicas
(Timm et al. 1998, Fernández et al. 1998, Contreras 2000 y Alberico “no
publicada”). A las hembras se les realizó una citología vaginal. Antes de
proceder a la liberación se marcaron, colocándoles en el antebrazo derecho
un brazalete de aluminio codificado con un número.
5.2.2.2.2 Determinación del estado reproductivo
A los machos se les observaron los testículos para saber si se
hallaban escrotados o no, para determinar si se encontraban activos
sexualmente. Para establecer si las hembras se encontraban en estado de
preñez se les palpó el vientre. También se les examinaron y presionaron los
pezones para determinar si se encontraban en estado de lactancia o
postlactancia y se tocó la sínfisis púbica para saber si habían tenido crías
(Kunz 1988).
5.2.2.2.3 Citologías vaginales
Para realizar los frotis vaginales, el cuerpo de la hembra se mantuvo
dentro de la bolsa de tela y sus patas y su zona genital por fuera. Con una
micropipeta marca Socopex (0.1-2 µl) se succionaron 2 µl de solución salina
e inocularon en la vagina de la hembra. Después de tres segundos, con la
misma punta de la micropipeta, se succionó la gota de la vagina y se
extendió a lo largo de una lámina portaobjetos. La lámina con la muestra se
dejó secar a temperatura ambiente y se le agregó una gota de alcohol
industrial con una punta de micropipeta distinta para fijar la muestra.
Finalmente se dejó secar a temperatura ambiente.
5.2.2.3 Etapa de laboratorio
En el Laboratorio de Ecología Funcional de la Pontificia Universidad
36
Javeriana se tiñeron las muestras de las citologías vaginales con la tinción de
Gram y se realizó el posterior conteo de las células epidérmicas vaginales.
Las láminas se tiñeron con cristal violeta durante un minuto y se lavó
con agua el exceso de colorante. Luego, se cubrieron con lugol durante un
minuto y se lavó con agua el exceso de éste. Posteriormente, se decoloró
con alcohol-acetona durante treinta segundos y se lavó con abundante agua
para eliminar el resto de disolvente. Por último, se tiñó con fucsina por un
minuto y se lavó con agua para eliminar el colorante de contraste. Las
láminas se dejaron secar a temperatura ambiente.
Las citologías se observaron en un microscopio de contraste de fases
(Nikon Eclipse E400) y se estableció el porcentaje de células por tipo
(parabasales, intermedias, superficiales y anucleadas) para determinar la
etapa estral. Las células parabasales se identificaron como células redondas
de núcleo muy pigmentado. Las células intermedias se identificaron como
células redondeadas de citoplasma amplio. Las células superficiales se
identificaron como células de forma poligonal con un citoplasma más amplio.
Las células características del estro vaginal (células anucleadas) presentan
casi el mismo tamaño que las superficiales (Mayor et al. 2003). Se tomaron
registros fotográficos de las muestras de las citologías con una cámara Nikon
(Digital Sight DS-5M) (Anexo 2).
5.2.2.4 Protocolo Citologías Vaginales
Se realizó una pasantía en el Instituto de Ecología A. C. en Xalapa,
Veracruz, México, donde se recibió capacitación con la Dra. Carolina
Valdespino, sobre la posible forma de tomar las citologías y la técnica de
conteo al microscopio. Posteriormente, en la región cafetera, se realizaron
unos premuestreos para estandarizar la forma de tomar la muestra, la forma
de guardar las láminas y la tinción a utilizar. Se realizó un protocolo para las
citologías vaginales en murciélagos; el proceso se describe desde la captura
del murciélago hasta la observación al microscopio.
37
5.3
Recolección de la información
Los datos fueron consignados en una libreta de campo (Anexo 3). Al
realizar los conteos de las células, se guardó la información en una base de
datos en Excel para su posterior análisis.
5.4
Análisis de Información
-Abundancia
Se realizaron 2 gráficas de abundancia por especie especificando el
gremio alimentario, una por región de muestreo. Con el software Estimates
versión 6.0b1, se realizó la gráfica de acumulación de especies de los datos
observados y con el software Statistica versión 6.0 se ajustó la curva al
modelo de dependencia lineal y al modelo de Clench.
-Esfuerzo
Se estableció el esfuerzo de muestreo para cada región. Para
calcularlo se utilizaron las siguientes fórmulas:
Rxt
Nm
Em
Donde:
Em= Esfuerzo de muestreo
R= Número de redes utilizadas
t= Horas de mustreo
Nm= Noches totales de muestreo
El esfuerzo total para las noches de muestreo de la región de la
reserva natural la Montaña del Ocaso fue de 407,5 horas con 10 redes de
niebla, lo que resultó en un esfuerzo de muestreo (Em) de 119.9 red
hora/noche. En el Santuario de Fauna y Flora Otún-Quimbaya el esfuerzo de
muestreo (Em) fue de 110.5 red hora/noche.
38
Ec
N
Em
Ec= Éxito de captura
N= Número total de individuos capturados
Em = Esfuerzo de muestreo
Se calcularon índices de riqueza, dominancia, equidad, para describir
la estructura de las especies de murciélagos encontradas en la región de la
reserva natural la Montaña del Ocaso y en el Santuario de Fauna y Flora
Otún-Quimbaya.
Para determinar si en el ensamblaje se presentó dominancia por parte
de una o varias especies se utilizó el índice de dominancia de Simpson. Este
índice presenta una baja sensibilidad al tamaño de la muestra, es fácil de
calcular y ha sido ampliamente utilizado (Moreno 2001):
Donde,
pi= Abundancia proporcional de la especie i, es decir, el número de
individuos de la especie i dividido por el número total de individuos de la
muestra.
Para expresar la uniformidad y equidad de las especies se utilizó el
índice de Shannon, ya que presenta una marcada sensibilidad a los cambios
en las especies raras y es ampliamente utilizado (Magurran 1988 y Moreno
2001):
Donde,
pi= Probabilidad de que un individuo capturado pertenezca a la especie i.
39
s= Número de especies en la muestra.
Para estimar la riqueza de especies en cada bosque, se utilizó el
índice de riqueza especifica alfa (α) de Fisher, el cual se basa en el modelo
de log serial (Moreno 2001). Está correlacionado positivamente con la
riqueza de especies, es independiente del tamaño de la muestra, es sensible
a los cambios de abundancia de las especies intermedias, tiene buena
sensibilidad para discriminar pequeñas diferencias y es aplicable a datos que
no se ajusten al modelo log serial (Magurran 1988 y Segnini 1992):
Donde,
S= Número de especies
N= Número total de individuos.
El cálculo de los índices fue realizado con el software PAST, Versión 1.68.
Posteriormente, los datos de las proporciones de sexos fueron
agrupados por especie, en cada lugar de muestreo. Con el propósito de
comparar las proporciones se utilizaron los odds ratios o radios de
probabilidad (Montgomery et al. 1996):
Donde,
P= probabilidad de la ocurrencia de cada sexo, en un lugar de muestreo
determinado.
Al realizar la comparación de radios de probabilidad es posible
40
establecer la probabilidad de encontrar cada sexo de cada especie en cada
lugar de muestreo. Al comparar los radios de probabilidad cualquier valor
diferente de uno establece una diferencia en la probabilidad, mientras que el
valor de uno significa que no existen diferencias
Los datos del número de hembras y machos colectados, el estado
reproductivo en el que se encontraron machos y hembras y la etapa estral en
la que se encontraron las hembras, se colectaron en una base de datos en
Excel.
De éstos datos se realizaron gráficas, las cuales se mostrarán y
explicarán a continuación.
6
RESULTADOS
Debido a la naturaleza descriptiva de este trabajo, en los resultados
mostrados a continuación se hace un estudio descriptivo de los datos sin
compararlos estadísticamente, ya que se realizaron en lugares,
de
condiciones ambientales, y días de muestreo diferentes.
6.1
Estructura y composición
-Región de la reserva La Montaña del Ocaso
Se capturaron 274 individuos de la familia Phyllostomidae de seis
subfamilias y 22 especies, y 2 individuos de la familia Emballonuridae de la
especie Saccopteryx bilineata, para un total de 23 especies. La subfamilia
más abundante fue Stenodermatinae con 8 especies y 162 individuos. La
especie más abundante fue Artibeus lituratus, representando un 21.7% de
los individuos, seguida por Artibeus phaeotis y Carollia perspicillata con un
17.8%, después Artibeus jamaicensis con un 14,1% y Glossophaga soricinia
con 11.6% (Tabla 3 y Figura 1).
El orden de las abundancias muestra que Artibeus lituratus presentó la
mayor abundancia (60 individuos), seguida por Carollia perspicillata y
Artibeus phaeotis, con 49 individuos cada una, luego Artibeus jamaicensis y
41
Glossophaga soricina con 39 y 32 individuos respectivamente. Las otras
especies presentaron muy pocos individuos (Figura 1).
Tabla 3. Numero de individuos capturados por especie en la región de la reserva natutral La
Montaña del Ocaso, Quindío. M=machos y H=hembras.
Familia
Subfamilia
Phyllostomidae Glossophaginae
Especies
Glossophaga sp.
Glossophaga soricina
Glossophaga
longirostris
Choeroniscus godmani
Carollia sp.
Carollinae
Carollia brevicauda
Carollia perspicillata
Carollia castanea
Stenodermatinae Artibeus sp.
Artibeus jamaicensis
Artibeus phaeotis
Artibeus lituratus
Artibeus glaucus
Vampyressa pusilla
Platyrrhinus helleri
Chiroderma salvini
Chiroderma trinitatum
Sturnira lilium
Sturnirinae
Sturnira luisi
Phyllostominae Phyllostomus discolor
Mimon crenulatum
Desmodontinae Desmodus rotundus
Emballonuridae Emballonurinae Saccopteryx bilineata
M
H
Total
1
17
2
15
3
32
4
3
1
4
20
0
4
25
21
17
0
1
1
1
1
0
1
1
0
2
1
126
4
0
1
2
29
1
0
14
28
43
2
3
1
0
0
1
1
0
2
0
1
150
8
3
2
6
49
1
4
39
49
60
2
4
2
1
1
1
2
1
2
2
2
276
Se presentó una dominancia del gremio de los frugívoros de un
81.20%, seguido por un 16,6 % de los nectarívoros (Glossophaga soricina,
Glossophaga longirostris, Choeroniscus godmani) y sólo 4 individuos
insectívoros de las especies Mimon crenulatum y Saccopteryx bilineata
representando el 1,5% y dos hematófagos de la especie Desmodus rotundus
(0,7%) (Figura 1).
La curva de acumulación de especies mostró que para 34 noches de
muestreo se identificaron 23 especies de murciélagos en la región de la
42
reserva La Montaña del Ocaso.
De acuerdo con los ajustes de los datos observados al modelo de
dependencia
lineal y el modelo de Clench en el programa Statistica, se
mostró que de acuerdo al modelo de dependencia lineal con un R casi del
100% (R=0,988), y un intervalo de confianza del 95% se alcanzó la totalidad
de las especies esperadas. Por otro lado, de acuerdo al modelo de Clench,
con un R casi del 100% (R=0,995) de acuerdo con un intervalo de confianza
de 95% se alcanzó a muestrear un 80% de las especies esperadas, ya que
según este modelo se esperarían 6 especies más de las encontradas (Figura
2).
Figura 1. Distribución de las abundancias de especies encontradas en la región de la Reserva Natural
la Montaña del Ocaso. (A. li= Artibeus lituratus, A. ph=Artibeus phaeotis, C. pe= Carollia perspicillata,
A. ja=Artibeus jamaicensis, G. so=Glossophaga soricina, G. lo=Glossophaga longirostris, C. br=Carollia
brevicauda, A. sp=Artibeus sp., V. pu= Vampyressa pusilla, G. sp.= Glossophaga sp. C. go=
Choeroniscus godmani, A. gl=Artibeus glaucus, P.he= Platyrrhinus helleri, S. bi=Saccopteryx bilineata,
S. lu= Sturnira luisi, M. cr= Mimon crenulatum, D. ro= Desmodus rotundus, C. ca= Carollia castanea, C.
sa= Chiroderma salvini, C. tr= Chiroderma trinitatum, S. li= Sturnira lilium, P.di= Phyllostomus discolor).
43
No. de especies
25
20
Obs
15
Dep lineal
10
Clench
5
0
0
10
20
30
40
Noches de muestreo
Figura 2. Curva de acumulación de especies para los murciélagos de la región de la reserva natural La
Montaña del Ocaso, ajustada al modelo de Dependencia lineal y al modelo de Clench. Obs=Número de
especies encontrado para cada noche de muestreo.
-Santuario de Flora y Fauna Otún-Quimbaya
Se capturaron 67 individuos pertenecientes a 18 especies. Los
ejemplares pertenecieron a las familias Phyllostomidae y Vespertilionidae. De
la primera familia se presentaron 4 subfamilias y 15 especies. De la familia
Vespertilionidae se encontraron dos subfamilias y 3 especies. Las
subfamilias con mayor número de especies fueron la Stenodermatinae y la
Sturnirinae con seis especies cada una. La especie más abundante y
dominante con un 31.4% (Sturnira ludovici) pertenece a esta última
subfamilia. Seguida a ésta se encontraron Artibeus lituratus y Carollia
brevicauda,
que
estuvieron
representados
con
un
13.4%
y
12%,
respectivamente. De las especies restantes sólo fueron capturados de 1 a 4
individuos (Tabla 4).
La mayor abundancia se encontró en la especie Sturnira ludovici (21
individuos), ésta fue seguida por las especies Artibeus lituratus y Carollia
brevicauda. Se presentó una dominancia del gremio de los frugívoros
44
representado por un 86,6%, siendo el segundo grupo mas abundante el
insectívoro (Eptesicus furinalis, Eptesicus brasilensis y Myotis keaysi) con un
10,4% y solo dos individuos nectarívoros de la especie Glossophaga soricina
(3%) (Figura 3).
Tabla 4. Numero de individuos capturados por especie en el Santuario de Fauna y Flora
Otún-Quimbaya.M= machos y H= hembras.
Familia
Phyllostomidae
Subfamilia
Glossophaginae
Carollinae
Especies
Glossophaga soricina
Carollia brevicauda
Carollia perspicillata
Stenodermatinae Platyrrhinus sp.
Artibeus cinereus
Artibeus lituratus
Artibeus jamaicensis
Vampyressa pusilla
Uroderma magnirostrum
Sturnirinae
Sturnira sp.
Sturnira ludovici
Sturnira bogotensis
Sturnira bidens
Sturnira mordax
Sturnira erythromos
Vespertilionidae Vespertilioninae Eptesicus brasilensis
Eptesicus furinalis
Myotinae
Myotis keaysi
45
M
1
6
2
0
3
1
0
0
1
2
7
1
1
0
0
1
1
2
29
H Total
1
2
1
1
1
8
1
1
1
1
14
0
0
2
1
2
0
1
38
2
8
3
1
4
9
1
1
2
3
21
1
1
2
1
3
1
3
67
Figura 3. Distribución de las abundancias de las especies encontradas en el Santuario de Fauna y
Flora Otún-Quimbaya, Risaralda. ( S. lu= Sturnira ludovici, A. li= Artibeus lituratus, C. br=Carollia
brevicauda, A. ci=Artibeus cinereus, E. br= Eptesicus brasilensis, M. ke= Myotis keaysi, S. sp.=
Sturnira sp., C. pe= Carollia perspicillata, S. mo= Sturnira mordax, G. so=Glossophaga soricina, U.
ma= Uroderma magnirostrum, E. fu= Eptesicus furinalis, S. bo= Sturnira bogotensis, S. bi= Sturnira
bidens, S. er= Sturnira erythromos, P. sp.= Platyrrhinus sp., A. ja=Artibeus jamaicensis, V. pu=
Vampyressa pusilla).
Número de especies
25
20
Sobs
15
Dep lineal
10
Clench
5
0
0
5
10
15
20
Noches de muestreo
Figura 4. Curva de acumulación de especies de murciélagos encontradas en el Santuario de Fauna y
Flora Otún-Quimbaya, ajustada a los modelos de Dependencia lineal y el modelo de Clench.
Obs=Número de especies encontrado para cada noche de muestreo.
46
La curva de acumulación de especies mostró que para 18 noches de
muestreo se identificaron 18 especies de murciélagos en el Santuario de
Fauna y Flora Otún-Quimbaya. De acuerdo a los ajustes de los datos
observados al modelo de dependencia lineal y el modelo de Clench en el
programa Statistica, se mostró que de acuerdo al modelo de dependencia
lineal con un R casi del 100% (R=0,999), y un intervalo de confianza del 95%
se alcanzó el 86% de las especies esperadas, estimando tres especies más
de las encontradas. Por otro lado, de acuerdo al modelo de Clench, con un R
casi del 100% (R=0,999) de acuerdo con un intervalo de confianza de 95%
se alcanzó a muestrear un 58% de las especies esperadas, estimando 13
especies mas de las encontradas (Figura 4).
-Estructura
De acuerdo al índice de riqueza alfa de Fisher,
se encontró una
mayor riqueza en el SFFOQ con un 8,071 mientras que en la región de la
reserva natural La Montaña del Ocaso fue de 5.965. El índice de dominancia
de Simpson no reflejó diferencias entre los dos lugares, ya que los dos
presentaron λ= 0,883 y λ= 0.853 respectivamente. Para expresar la equidad
se utilizó el índice de Shannon donde se encontró en H`=2,229 en la región
de la reserva natural La Montaña del Ocaso y H´= 2,365 en el SFFOQ.
6.2
Éxito de captura
El éxito de captura para la región de la reserva natural La Montaña del
Ocaso fue de 2,30 ind/Em, mientras que en el Santuario de Fauna y Flora
Otún-Quimbaya hubo un éxito de captura de 0.606 ind/Em.
6.3
Proporción de sexos
En las 5 especies donde se capturaron numerosos individuos en la
región de la reserva natural La Montaña del Ocaso es más evidente la
47
proporción de sexos. En general se encontraron proporciones similares y en
algunos casos mayor número de hembras como en Carollia perspicillata
(proporción de machos contra hembras 0,7:1), Artibeus phaeotis (0,75:1),
Artibeus lituratus (0,39:1). La especie Artibeus
jamaicensis muestra un
mayor número de machos (1:0,56). La especie de Glossophaga soricinia
presenta una proporción casi similar entre machos y hembras (1:0,88). Si
bien de 13 especies se colectaron muy pocos individuos, hay mayor número
de especies donde las hembras se presentan en mayor proporción de
machos (10 especies) y hay 8 especies donde los machos se presentan en
mayor número que las hembras. En 5 especies se presentó una proporción
de sexos de 1:1 (Figura 5).
Aunque cada especie tuvo muestras de diferente tamaño, en general
de la proporción de sexos de toda la muestra en la región de la reserva
natural La Montaña del Ocaso fue de 0,84:1 (Figura 5).
En general, las especies encontradas con varios individuos en el
SFFOQ mostraron un mayor número de hembras que de machos,
exceptuando Carollia brevicauda (proporción de machos contra hembras
1:0,33) y Artibeus cinereus (1:0,33). Sturnira ludovici presentó una proporción
de 0,5:1 y Artibeus lituratus presentó una proporción de 0,12:1. Aunque se
presentaron 7 especies con sólo un individuo, en general se encontraron 6
especies con mayor número de hembras, mayor número de machos en 6
especies y 2 especies presentaron una proporción 1:1(Figura 6).
48
N o . d e in d iv id u o s
60
40
20
0
A . li
A . ph C. p
A . ja G. so G. lo
C. br A . sp. V. pu G. sp. C. go P . hel S. bi
S. lu C. sp. D. ro
A . gl M . cr C. ca
S. li
C. sa C. tr
P . di
Especies
Figura 5. Proporción sexos región de la reserva natural La Montaña del Ocaso. De color
blanco se encuentran las hembras y de color negro los machos. Las especies se
encuentran abreviadas como se especificó en la Figura 1.
N o . d e in d iv id u o s
60
40
20
0
S. lu
A . li
C. br
A . ci
E. br
M . ke S. sp.
C. pe S. mo G. so
U. ma
E. fu
S. bo
S. bi
S. er
P . sp.
A. ja
V. pu
Especies
Figura 6. Proporción sexos Santuario de Fauna y Flora Otún-Quimbaya. De color blanco se
encuentran las hembras y de color negro los machos. Las especies se encuentran
abreviadas como se especificó en la Figura 3.
49
Aunque cada especie tuvo muestras de diferente tamaño, en general
de la proporción de sexos entre machos y hembras de toda la muestra en el
Santuario de Fauna y Flora Otún-Quimbaya fue de aproximadamente 0,8:1.
6.3.1 Odds ratio
6.3.1.1 Odds ratio de la región de la reserva La Montaña del Ocaso.
Se calcularon los radios de probabilidad de encontrar hembras y
machos de diferentes especies respecto a las especies más abundantes.
La posibilidad de encontrar hembras de Carollia perspicillata, Artibeus
jamaicensis, Artibeus phaeotis, Artibeus lituratus y Glossophaga soricina en
la región de la reserva natural La Montaña del Ocaso es de 16 a 60 veces
mayor que encontrarlas de 6 especies (Carollia castanea, Platyrrhinus helleri,
Saccopteryx bilineata, Sturnira lilium, Sturnira luisi y Carollia sp.). Y entre 2 y
29 veces mayor que encontrar hembras de 6 especies (Carollia brevicauda,
Glossophaga longirostris, Vampyressa pusilla, Glossophaga sp., Artibeus
glaucus y Mimon crenulatum). De seis de las especies no se encontraron
hembras
para
establecer
la
probabilidad
(Choeroniscus
godmani,
Chiroderma salvini, Chiroderma trinitatum, Phyllostomus discolor, Desmodus
rotundus y Artibeus sp.) (Anexo 4). La posibilidad de encontrar machos de
Carollia perspicillata, Artibeus jamaicensis, Artibeus phaeotis,
Artibeus
lituratus y Glossophaga soricina es de 20 a 60 veces mayor que encontrar
machos de 9 especies (Platyrrhinus helleri, Glossophaga sp., Sturnira luisi,
Chiroderma salvini, Vampyressa pusilla, Saccopteryx. bilineata, Chiroderma
trinitatum, Phyllostomus discolor y Carollia sp.) y entre 2 y 12 veces mayor
que encontrar machos de 5 especies (Carollia brevicauda, Glossophaga
longirostris, Choeroniscus godmani, Desmodus rotundus y Artibeus sp.). De
4 de las especies no se encontraron machos para establecer la probabilidad
(Carollia castaneda, Sturnira lilium, Artibeus glaucus y Mimon crenulatum)
(Anexo 4).
50
Carollia perpicillata
Odds ratio
4,000
3,000
2,000
1,000
0,000
C. pe
A ja
A. ph
A. li
G. so
Especies
Figura 7. Radios de probabilidad de encontrar machos y hembras respecto a Carollia perspicillata.
Hembras se muestran de color blanco y los machos de color negro. Especies abreviadas igual que la
Figura 1.
La probabilidad de encontrar hembras de Carollia perspicillata es 1,32
y 1.20 veces mayor que encontrar hembras de Artibeus jamaicensis
y
Glossophaga soricina respectivamente, y casi igual probabilidad de
encontrarlas de Artibeus phaeotis. Mientras que es 40% más probable
encontrar hembras de A. lituratus que de C. perspicillata.
La posibilidad de encontrar machos de Carollia perspicillata es 20%
mayor que encontrar de Artibeus lituratus y Glossophaga soricina. Hay casi
igual probabilidad de encontrar machos de Artibeus phaeotis. Hay un 30% de
probabilidad más pequeña de encontrar machos Carollia perspicillata que de
Artibeus jamaicensis (Figura 7).
51
Artibeus jamaicensis
4,000
Odds ratio
3,000
2,000
1,000
0,000
C. pe
A ja
A. ph
Especies
A. li
G. so
Figura 8. Radios de probabilidad de encontrar machos y hembras respecto a Artibeus jamaicensis.
Hembras se muestran de color blanco y los machos de color negro. Especies abreviadas igual que la
Figura 1.
La probabilidad de encontrar hembras de Artibeus jamaicensis es casi
igual a la de Glossophaga soricina. Mientras que es 80% más probable
encontrar hembras de Artibeus lituratus y 60% más probable encontrar
hembras de Carollia perspicillata y Artibeus phaeotis que de Artibeus
jamaicensis. La posibilidad de encontrar machos de Artibeus jamaicensis es
60% mayor que encontrar de Artibeus lituratus y Glossophaga soricina.
Igualmente es 30% y 20% más probable encontrar machos de Artibeus
jamaicensis que de Carollia perspicillata y de Artibeus
phaeotis
respectivamente. (Figura 8).
La probabilidad de encontrar hembras de Artibeus phaeotis es 1,23 y
1vez mayor que encontrarlas de Artibeus jamaicensis y Glossophaga soricina
respectivamente y es casi igual a la probabilidad de encontrar hembras de
Carollia perspicillata.
52
Artibeus phaeotis
Odds ratio
4,000
3,000
2,000
1,000
0,000
C. pe
A ja
A. ph
A. li
G. so
Especies
Figura 9. Radios de probabilidad de encontrar machos y hembras respecto a Artibeus phaeotis.
Hembras se muestran de color blanco y los machos de color negro. Especies abreviadas igual que la
Figura 1.
La probabilidad de encontrar hembras de Artibeus phaeotis es 40%
menor que encontrarlas de Artibeus lituratus.
La probabilidad de encontrar machos de Artibeus phaeotis es 30%
mayor que encontrarlos de Artibeus lituratus y Glossophaga soricina y es casi
igual que encontrar machos de Carollia perspicillata. Mientras que hay una
probabilidad 20% menor de encontrar machos de Artibeus phaeotis que
encontrar machos de Artibeus jamaicensis (Figura 9).
La probabilidad de encontrar hembras de Artibeus lituratus es 3, 2,6
veces, 75%, 70% mayor que encontrarlas de Artibeus jamaicensis,
Glossophaga
soricina,
Artibeus
phaeotis
respectivamente.
53
y
Carollia
perspicillata
Artibeus lituratus
Odds ratio
4,000
3,000
2,000
1,000
0,000
C. pe
A ja
A. ph
A. li
G. so
Especies
Figura 10. Radios de probabilidad de encontrar machos y hembras respecto a Artibeus lituratus.
Hembras se muestran de color blanco y los machos de color negro. Especies abreviadas igual que la
Figura 1.
Glossophaga soricina
O d d s ra ti o
4,000
3,000
2,000
1,000
0,000
C. pe
A ja
A. ph
A. li
G. so
Especies
Figura 11. Radios de probabilidad de encontrar machos y hembras respecto a Glossophaga soricina.
Hembras se muestran de color blanco y los machos de color negro. Especies abreviadas igual que la
Figura 1.
54
La probabilidad de encontrar machos de Artibeus lituratus es igual que
encontrarlos de Glossophaga soricina, mientras que hay una probabilidad
40% mayor de encontrar machos de Artibeus jamaicensis y 20% mayor de
encontrar Carollia perspicillata y Artibeus phaeotis que encontrar machos de
Artibeus lituratus (Figura 10).
La probabilidad de encontrar hembras de Glossophaga soricina es
casi igual a la de Artibeus jamaicensis. Mientras que es 70%, 60% y 50%
mas probable encontrar hembras de Artibeus lituratus, Artibeus phaeotis y
Carollia perspicillata. La posibilidad de encontrar machos de Glossophaga
soricina igual a la de encontrar Artibeus lituratus. Es 40% 30% y 20% más
probable encontrar machos de Artibeus jamaicensis, Artibeus phaeotis y
Carollia perspicillata que encontrar machos de Glossophaga soricina. (Figura
11).
6.3.1.2 Odds ratio en el Santuario de Fauna y Flora Otún-Quimbaya
Sturnira ludovici
Odds ratio
9,000
6,000
3,000
0,000
S. lu
C. br
A. li
Especies
Figura 12. Radios de probabilidad de encontrar machos y hembras respecto a Sturnira ludovici.
Hembras se muestran de color blanco y los machos de color negro. Especies abreviadas igual que la
Figura 3.
55
La posibilidad de encontrar hembras de Sturnira ludovici, Carollia
brevicauda y Artibeus lituratus en el Santuario de Fauna y Flora OtúnQuimbaya es entre 1y 22 veces mayor que encontrar hembras de 10
especies (Myotis keaysi, Sturnira sp., Sturnira erythromos, Glossophaga
soricina, Carollia perspicillata, Platyrrhinus sp., Artibeus cinereus, Artibeus
jamaicensis, Vampyressa pusilla y Uroderma magnirostrum). La probabilidad
de encontrar hembras de S. ludovici es 10 veces mayor que encontrar
hembras de 2 especies (Eptesicus brasilensis, Sturnira mordax). De 3 de las
especies no se encontraron hembras para establecer la probabilidad
(Eptesicus
furinalis, Sturnira bogotensis y Sturnira bidens) (Figura 12 y
Anexo 5).
La probabilidad de encontrar hembras de Sturnira ludovici es 1 vez
mayor que encontrar hembras de Artibeus lituratus y 9 veces mayor que
encontrarlas de la especie Carollia brevicauda (Figura 12).
La posibilidad de encontrar machos de Sturnira ludovici es 8 veces mayor
que encontrar machos de 7 especies (Eptesicus brasilensis, Eptesicus
furinalis, Sturnira bogotensis, Sturnira bidens, Glossophaga soricina, Artibeus
lituratus y Uroderma magnirostrum) y entre 2 a 3 veces mayor que encontrar
machos de 4 especies (Myotis keaysi, Sturnira sp., Carollia perspicillata y
Artibeus cinereus).De 5 de las especies no se encontraron machos para
establecer la probabilidad (Sturnira mordax, Sturnira erythromos, Platyrrhinus
sp., Artibeus jamaicensis y Vampyressa pusilla) (Figura 12 y Anexo 5). La
probabilidad de encontrar machos de Carollia brevicauda es 22% mayor que
encontrarlos de Sturnira ludovici.
Hay igual probabilidad a encontrar hembras de 2 especies (Eptesicus
brasilensis, Sturnira mordax) que de Carollia brevicauda (Anexo 5). La
probabilidad de encontrar hembras de Sturnira ludovici es 90% mayor que de
Carollia brevicauda, mientras que hay un 80% de probabilidad mayor de
encontrar una hembra de Artibeus lituratus que de Carollia brevicauda.
56
La probabilidad de encontrar machos de Carollia brevicauda es 5
veces mayor que encontrarlos en 7 especies (Eptesicus brasilensis,
Eptesicus furinalis, Sturnira bogotensis, Sturnira bidens, Glossophaga
soricina, Artibeus lituratus y Uroderma magnirostrum) y de 1 a 2 veces mayor
que encontrar machos en 4 especies (Myotis keaysi, Sturnira sp., Carollia
perspicillata y Artibeus cinereus). Mientras que hay un 15% de probabilidad
mayor de encontrar machos de Sturnira ludovici que de Carollia brevicauda
(Figura 13 y Anexo 5).
La probabilidad de encontrar hembras de Artibeus lituratus y de 48
veces mayor que encontrar hembras de 3 especies (Eptesicus brasilensis,
Sturnira mordax y Carollia brevicauda) (Figura 14 y Anexo 5) Mientras que es
55% más probable encontrar hembras de Sturnira ludovici que de Artibeus
lituratus (Figura 14).
La posibilidad de encontrar machos de Artibeus lituratus igual a la de 6
especies (Eptesicus brasilensis, Eptesicus furinalis, Sturnira bogotensis,
Sturnira bidens, Glossophaga soricina, y Uroderma magnirostrum. Mientras
es 90% más probable encontrar machos de 6 especies (Myotis keaysi,
Sturnira sp., Carollia perspicillata, Artibeus cinereus, Sturnira ludovici y
Carollia brevicauda) que de Artibeus lituratus (Figura 14).
57
Carollia brevicauda
Odds ratio
9,000
6,000
3,000
0,000
S. lu
C. br
A. li
Especies
Figura 13. Radios de probabilidad de encontrar machos y hembras respecto a Carollia brevicauda.
Hembras se muestran de color blanco y los machos de color negro. Especies abreviadas igual que la
Figura 3.
Artibeus lituratus
Odds ratio
9,000
6,000
3,000
0,000
S. lu
C. br
A. li
Especies
Figura 14. Radios de probabilidad de encontrar machos y hembras respecto a Artibeus lituratus.
Hembras se muestran de color blanco y los machos de color negro. Especies abreviadas igual que la
Figura 3.
58
6.4
Estado Reproductivo de las hembras
Durante los meses marzo, abril, mayo y agosto del 2006 en la región
de la reserva natural La Montaña del Ocaso y en enero del 2007 en el
Santuario de Fauna y Flora Otún-Quimbaya, el mayor número de hembras
preñadas y lactantes se encontró hacia los meses de marzo y abril y el mayor
número de hembras postlactantes en los meses de mayo, agosto y enero. El
número de hembras en un estado sexualmente inactivo se mantuvo
dominante en todos los muestreos (Figura 15).
No. de hembras
80
60
40
20
0
Marzo
Abril
Mayo
Agosto
Enero
Meses de muestreo
Inactivas
Preñadas
Lactantes
Postlactantes
Figura 15. Estado reproductivo de hembras de murciélago a lo largo de todos los muestreos.
Carollia perspicillata, reflejó gran cantidad de hembras en estado
inactivo a lo largo de todos los muestreos. El mayor número de preñadas se
encontró en mayo y agosto. El mayor porcentaje de hembras lactantes y
postlactantes de ésta especie se encontró en agosto (Figura 16).
Artibeus lituratus presentó el mayor numero de hembras preñadas en
abril, el mayor número de lactantes en agosto y el mayor número de
postlactantes en mayo y enero. En general fue muy variable a lo largo de los
5 muestreos (Figura 17).
59
No. de hembras
100
80
60
40
20
0
Marzo
Abril
Mayo
Agosto
Enero
Meses de muestreo
Figura 16. Estado reproductivo de Carollia perspicillata a lo largo de todos los muestreos.
Inactivas
Preñadas
Lactantes
Postlactantes
Figura 16. Estado reproductivo de Carollia perspicillata a lo largo de todos los muestreos.
70
No. de hembras
60
50
40
30
20
10
0
Marzo
Abril
Mayo
Agosto
Enero
Meses de muestreo
Inactivas
Preñadas
Lactantes
Postlactantes
Figura 17. Estado reproductivo de Artibeus lituratus a lo largo de todos los muestreos.
60
La mayoría de hembras muestreadas en marzo (figura 18a.), se
encontraban en estado inactivo sexualmente. Carollia perspicillata presentó
un 20% de sus hembras en estado de preñez, Artibeus phaeotis un 45% de
hembras preñadas
y Artibeus lituratus un 25%.
Artibeus jamaicensis y
Glossophaga soricinia presentaron hembras lactantes en un 40% y 30%
respectivamente. En todas las hembras sólo se presentaron dos en estado
postlactante.
Durante el muestreo realizado en el mes de abril (figura 18b.) se
encontraron dos especies con varios individuos, Artibeus jamaicensis
presento un 70% de hembras preñadas y 30% de lactantes, Artibeus lituratus
un 50% de hembras preñadas, 25% de hembras lactantes y el otro 25% de
hembras
inactivas.
Las
otras
6
especies
muestreadas
únicamente
presentaron uno o dos individuos, sin embargo estás evidenciaron un estado
inactivo sexualmente.
El muestreo de mayo (figura 18c.) fue de pocos individuos. De
acuerdo con las hembras muestreadas, de 9 especies encontradas,
solamente tres presentaron estado de preñez y una hembra por especie. No
se encontró ninguna en estado de lactancia, pero se hallaron tres en estado
de postlactancia.
Durante el mes de agosto (figura 18d.) se observaron numerosas
hembras en estado postlactante y algunas lactantes. En
la especie de
Artibeus phaeotis se presentó un 40%, en Artibeus lituratus un 20% y en
Carollia perspicillata un 40% en estado postlactante. De nueve especies, 3
presentan preñez durante el muestreo en agosto y el mayor número se
encuentra en Artibeus lituratus (3 hembras, 60% de las colectadas de su
especie).
61
a.
b.
No. de Hembras
25
25
20
20
15
15
10
10
5
5
0
C. pe
C. ca
A. ja
A. ph
A. li
G. so
G. lo
V. pu
P. he
S. bi
0
C. pe
c.
A. li
A. ph
V. pu
G. so
G. lo
S. li
d.
25
25
20
No. de Hembras
A. ja
20
15
15
10
10
5
5
0
C. pe
C. br
A. ja
A. li
A. ph
G. s p.
G. so
G. lo
0
S. lu
A.ph
A. li
A. gl
A.ja
C. sp.
C.pe
V. pu
G. s p.
M.cr
e.
25
No. De hembras
20
15
10
5
0
E. br
E. fu
M . ke S. sp.
S. lu
S. bo
S. bi
S. mo
S. er
G. so
C . br
C. pe P . sp.
A . ci
A . li
A . ja
V. pu U. ma
Especies
Figura 18. Estado reproductivo de hembras en marzo(a), abril (b), mayo(c), agosto (d) del
año 2006 en la region de la reserva natural La Montaña del Ocaso y enero(e) del año
2007en el Santuario de Fauna y Flora Otún-Quimbaya.
62
En enero, en el santuario de Fauna y Flora Otún-Quimbaya, a
diferencia de los meses antes descritos se evidencia una ausencia total de
hembras lactantes. También se ve una disminución de hembras preñadas y
predomina el estado de inactividad. Sólo se encontraron dos hembras con
preñez incipiente de las especies Sturnira ludovici y Artibeus lituratus (Figura
18 e).
6.4.1 Preñez
A partir de la palpación de la sínfisis púbica se estableció si ya habían
tenido crías (sínfisis abierta) o no (sínfisis cerrada) (Figuras 19 y 20).
En las hembras encontradas en la región de la reserva natural La
Montaña del Ocaso la mayoría presentaba la sínfisis púbica abierta; sin
embargo, el 15% de la especie Artibeus phaeotis, el 10% de C. perspicillata
y la única hembra muestreada de Artibeus jamaicensis se encontraron con la
sínfisis púbica cerrada (Figura 19).
No. de hembras
15
10
5
0
A. ph
A.li
A.gl
A.ja
C. s p.
C. pe
V. pu
G. sp.
M.cre
Especies
Figura 19. Maternidad de hembras encontradas en la región de la reserva natural La
Montaña del Ocaso. En color blanco el las hembras que han tenido crías y en color negro las
hembras que aún no han tenido crías. Abreviatura de las especies igual que Figura 1.
63
Individuos
15
10
5
0
E. br
E. fu
M. ke S. sp. S. lu
S. bo
S. bi
S. m o
S. er
G. s o
C. br
C. pe P. sp.
A. ci
A. li
A. ja
V. pu U. m a
Especies
Figura 20. Maternidad de hembras encontradas en el Santuario de Fauna y Flora OtúnQuimbaya. Se presenta color blanco las que ya han tenido crías y de negro las que no.
Abreviaturas de las especies igual que Figura 3.
En el Santuario de Fauna y Flora Otún Quimbaya se encontró
dominancia de hembras que ya han tenido cría. De las especies con mayor
número de individuos capturados el 64% y el 100% de las hembras de
Sturnira ludovici y Artibeus lituratus respectivamente, se encontraron con la
sínfisis pubica abierta. De las 13 especies restantes con sólo uno o dos
individuos, se encontró un 56% de hembras con la sínfisis abierta. Aunque
fueron pocas hembras del gremio insectívoro, las encontradas presentaron la
sínfisis púbica cerrada (Figura 20).
6.5
Estado reproductivo de los machos
En agosto, en su mayoría se encontraron machos maduros
sexualmente. En los individuos del género Artibeus no identificados hasta
especie se encontró un 75%, en la especie Artibeus phaeotis se encontró un
47% y en Artibeus lituratus un 40% de machos sexualmente activos. Los
machos maduros sexualmente pero inactivos al momento del muestreo son
64
el segundo estado mas común, como se presentó en los individuos no
identificados hasta especie del género Artibeus (25%) y de la especie
Artibeus phaeotis (20%). En las especies Artibeus lituratus y Carollia
perspicillata, este estado fue el mas común, con un porcentaje de 60% y
75%, respectivamente. No se encontró ningún patrón que siguieran entre
gremios (Figura 21).
Durante el mes de enero la proporción de los estados de actividad
sexual de los machos estuvieron similares. En las especies Carollia
brevicauda y Artibeus cinereus no se encontraron machos sexualmente
activos y se halló un mayor número de machos con testículos inguinales
(maduros pero inactivos), 60% las dos especies.
La especie Sturnira ludovici presentó un 43% de machos sexualmente
activos, y un 28% de machos inactivos pero maduros y 28% de machos
inmaduros sexualmente. Las 10 especies restantes con sólo uno o dos
individuos, presentaron los tres estados sin seguir ningún patrón. Aunque
únicamente fueron 4 individuos del gremio insectívoro, éstos no presentaron
machos en estado maduro pero inactivo sexualmente (Figura 22).
Individuos
15
10
5
0
A. sp.
A. li
A. ph
C. pe
C. br
V. pu
G. sp.
G. so
Especies
Figura 21. Estado reproductivo de machos en el mes de agosto del 2006 en la región de la
reserva natural La Montaña del Ocaso. Los machos sexualmente activos se encuentran de
color negro (testículos escrotados), los inactivos se encuentran en blanco (testículos
inguinales) y los inmaduros sexualmente se encuentran a rayas diagonales (testículos
impalpables). Las abreviaturas de las especies se encuentran igual que figura 1.
65
Individuos
15
10
5
0
E. br
E. f u
M. ke S. sp.
S. lu
S. bo
S. bi
S. mo
S. er
G. so
C. br
C. pe
P. sp.
A. ci
A . li
A . ja
V. pu
U. ma
Especies
Figura 22. Estado reproductivo de machos en el mes de enero del 2007 en el Santuario de
Fauna y Flora de Otún-Quimbaya. Los machos sexualmente activos se encuentran de color
negro (testículos escrotados), los inactivos se encuentran en blanco (testículos inguinales) y
los inmaduros sexualmente se encuentran a rayas diagonales (testículos impalpables). La
abreviatura de las especies es igual a la Figura 3.
6.6
Citologías vaginales y etapa estral
Al realizar los conteos de los cuatro tipos celulares característicos de
cada etapa estral, se establecieron porcentajes. A continuación se
expresarán
los datos de las etapas estrales del la región de la reserva
natural La Montaña del Ocaso.
En su mayoría, las hembras capturadas en marzo se encontraban con
mayor número de células superficiales, intermedias y parabasales y muy
pocas anucleadas.
Se encontraron hembras en tres etapas: anestro,
proestro y estro. En las hembras de la especie Carollia perspicillata se
encontraron 4 hembras en anestro y 4 en estro. Una de las dos hembras de
Artibeus jamaicensis se encontró en proestro y la otra en estro. Las hembras
de Artibeus phaeotis se encontraron en estro.
66
100
No. de cèlulas
80
60
40
20
S. bil
P. hel
G . lon
(L) G . s o
(L) G . s o
G. so
G. so
G. so
G. so
G. so
(P)A. lit
(P)A. lit
A. lit
A. lit
A. lit
A. lit
A. ph
A. ph
A. ph
A. ja
A. ja
C. cas
C. pe
C. pe
C. pe
C. pe
C. pe
C. pe
C. pe
C. pe
67
0
Especies
Figura 23. Etapa estral de las hembras encontradas en el mes de marzo del 2006 en la región de la reserva natural La Montaña del
Ocaso. Se encontró el porcentaje de cada tipo celular. (Pr)= Preñada, (L)= Lactante y (P)=Postlactante. Las abreviaturas de las
especies se presentan igual que en Figura 1.
Las de Artibeus lituratus se encontraron en estado de proestro y estro.
En general las hembras de gremio nectarívoro se encontraron en estado de
proestro, menos 4 hembras, entre estas dos lactantes que se hallaron en
estado de anestro. La única hembra del gremio insectívoro se encontró en
estado de estro (Figura 23).
No se tienen datos de citologías de abril, ya que en este mes no se
realizó esta técnica durante la salida de campo.
100
No de células
80
60
40
20
G. so
G. so
G. sp.
(P)A. li
C. br
C. pe
C. pe
C. pe
C. pe
0
Especies
Figura 24. Etapa estral de las hembras encontradas en el mes de mayo del 2006 en la
región de la reserva natural La Montaña del Ocaso. (Pr)= Preñada, (L)= Lactante y
(P)=Postlactante. Las abreviaturas de las especies se presentan igual que en figura 1.
En las pocas citologías tomadas en mayo, se evidencia mayor número
de células parabasales e intermedias, reflejando su etapa de anestro y
proestro. En la especie Carollia perspicillata se encontraron dos hembras en
estado estral, una en proestro y una en anestro. La hembra postlactante de
68
100
N o . d e c é lu la s
80
60
40
(P)C . pe
(P)C . pe
(P)C . pe
(P)C . s p.
(P)A. gl
(P)A. li
(P)A. li
(P)A. ph
(P)A. ph
(P)A. ph
(P)A. ph
(L)A. li
(L)A. li
(L)A. ph
(Pr)C . pe
(Pr)A. li
C . pe
C . pe
A. ja
A. gl
A. li
A. ph
A. ph
A. ph
A. ph
A. ph
0
A. ph
69
20
Especies
Figura 25. Etapa estral de las hembras encontradas en el mes de agosto del 2006 en la región de la reserva natural La Montaña del
Ocaso. (Pr)= Preñada, (L)= Lactante y (P)=Postlactante. Las abreviaturas de las especies se presentan igual que en Figura 1.
100
No. de células
80
60
40
20
(P) A.li
(P) A.li
(P) A.li
(P) A.li
(P)S. lu
(P)S. lu
(P)S. sp.
(Pr)A. li
(Pr)P. sp.
(Pr)S. lu
V. pu
A. ja
A. li
A. li
A. li
A. ci
C. pe
C. br
S. lu
S. lu
S. lu
S. lu
S. lu
S. lu
S. lu
S. lu
S. lu
70
0
Especies
Figura 26. Etapa estral de las hembras encontradas en el mes de enero del 2007 en el Santuario de Fauna y Flora Otún-Quimbaya. (Pr)= Preñada,
(L)= Lactante y (P)=Postlactante. Las abreviaturas de las especies se presentan igual que en figura 3.
Artibeus lituratus se encontró en estado de proestro. Las hembras de gremio
nectarívoro (Glossophaga) se hallaron en anestro (Figura 24).
En el mes de agosto se encontraron hembras en los tres estados
estrales, menos en metestro. Las hembras de
Artibeus phaeotis se
encontraron en su mayoría en estro. Sin embargo, las 3 hembras de esta
especie que estaban en estado postlactante se encontraron en estado de
proestro. Las hembras de la especie Artibeus lituratus se encontraron en
estro sin importar su estado de lactancia o postlactancia. Sin embargo, la
hembra preñada se encontró en proestro. Las otras especies, Artibeus
glaucus, Artibeus jamaicensis, y Carollia perspicillata se hallaron en proestro
y estro, independientemente de su estado inactivo o postlactante (Figura
25).
Las hembras encontradas en enero y principios de febrero en el
Santuario de Fauna y Flora Otún-Quimbaya, presentaron las tres etapas
estrales menos el metestro. Sin embargo, de los cuatro meses muestreados,
en enero se vio un mayor número de células anucleadas características de
esta etapa (Figura 26). Las hembras de la especie Sturnira ludovici se
encontraron en su mayoría en el estado de estro, menos la hembra preñada
que se halló en anestro. Las hembras del género Carollia se encontraron en
estro. Las de Artibeus lituratus, en proestro, sin importar si estaban en estado
inactivo o postlactante. Sin embargo, la hembra preñada si estaba en estado
de anestro.
Las especies restantes se encontraron en estro (Artibeus
cinereus, Artibeus jamaicensis y Vampyressa pusilla).
Las tres hembras preñadas presentaron un alto número de células
parabasales, lo que indica el estado de anestro.
6.6.1 Etapas estrales individuales
Sin tomar en cuenta el estado reproductivo en el que se están
71
Marzo
Agosto
2%
12%
23%
37%
49%
39%
38%
Mayo
Enero
0; 0%
1%
0; 0%
25%
32%
38; 38%
62; 62%
42%
Parabasales
Intermedias
Superficiales
Anucleadas
Figura 27. Porcentaje de células epidérmicas vaginales de Artibeus lituratus en los meses de
marzo, mayo y agosto en la región de la reserva natural La Montaña del Ocaso y enero en el
Santuario de Fauna y Flora Otún-Quimbaya.
Marzo
Mayo
2%
3%
11%
27%
36%
47%
39%
35%
Agosto
Enero
0%
5%
6%
19%
40%
51%
43%
36%
Parabasales
Intermedias
Superficiales
Anucleadas
Figura 28. Porcentaje de células epidérmicas vaginales de Carollia perspicillata en los meses de marzo,
mayo, agosto en la región de la reserva natural La Montaña del Ocaso y enero en el Santuario de Fauna y
Flora Otún-Quimbaya.
72
las hembras de Artibeus lituratus, en marzo se encontró el mayor porcentaje
de hembras en estado de estro (49%), seguido por el proestro (39%). El
muestreo de mayo se realizó en una sola hembra, la cual se hallaba en
proestro. En agosto se encuentran en igual proporción de estro y proestro.
En enero la mayoría de las hembras se encuentra en proestro (42%). En el
mes de agosto es donde se ve mayor número de células, características del
estado de anestro (Figura 27).
Sin tomar en cuenta el estado reproductivo en el que se encontraron
las hembras de Carollia perspicillata, durante los cuatro meses muestreados
se mantuvo la predominancia del estado estral. En marzo se observó que las
proporciones entre etapas estrales son equitativas, el mayor porcentaje de
hembras se encontró en estado de estro (36%), seguido por el proestro
(35%). El muestreo de mayo reflejó un mayor porcentaje de hembras en
estro (47%) y se vio una disminución de células de la etapa de anestro. En
agosto se observó también la dominancia del estado estral y se encontró un
aumento en las células de la etapa de anestro nuevamente. En enero sólo se
halló una hembra a la que se le realizó la citología vaginal y mostró un
decrecimiento en las células características del anestro y un 51% de células
características del estro (Figura 29).
6.7 Protocolo Citologías Vaginales
Se desarrolló un protocolo para las citologías vaginales en hembras de
murciélagos.
1. Captura de murciélagos por medio de redes de niebla
2. Guardar murciélago en bolsa de tela
3. Se sostiene la hembra dentro de la bolsa de tela, con las patas y zona
genital por fuera.
73
4. Con ayuda de una micropipeta que presente una media de 2 microlitros,
se succiona una gota de solución salina (Se utilizó de marca Socopex). Para
especies de murciélagos grandes como Artibeus jamaicensis, o Artibeus
lituratus se utilizan 2 microlitros, para los de menor tamaño como
Glossophaga soricina es mejor utilizar de 1 a 1.5 microlitros.
5. Se inocula la gota de solución salina en la vagina del individuo, sin
introducir la punta dentro de la vagina.
6. Después de tres segundos, con la misma punta, se succiona la gota de la
vagina y se extiende a lo largo de una lámina.
7. La lámina con la muestra se deja secar a temperatura ambiente, dentro de
una caja portaobjetos de madera, la cual proteje a la lamina de factores
contaminantes y es de fácil utilización en campo.
8. Después de seca, se le agrega una gota de alcohol industrial con otra
punta, para fijar la muestra y nuevamente se deja secar a temperatura
ambiente.
Posteriormente en un laboratorio,
9. Etiquetar las laminas con los datos de campo necesarios.
9. Se tiñe la muestra con la tinción de Gram.
1-Teñir con cristal violeta 1min.
2-Lavar con agua el exceso de colorante.
3-Cubrir con lugol 1min.
4-Lavar con agua el exceso de lugol.
5-Decolorar con alcohol-acetona 30 segundos.
6-Lavar con abundante agua para eliminar el resto de disolvente.
7-Teñir con fucsina 1 minuto.
8-Lavar con agua para eliminar el colorante de contraste.
10. Se deja secar a temperatura ambiente.
11. Con ayuda de un microscopio, realizar el conteo celular: Se establece
cuantas células hay de cada tipo (parabasales intermedias, superficiales y
74
anucleadas) en cien células, para establecer un porcentaje.
12. A partir del porcentaje, establecer en que etapa estral se encontró la
hembra.
MATERIALES Y REACTIVOS
Redes de niebla
Bolsas de tela
Micropipeta con capacidad para 1 y 2 microlitros.
Puntas para la micropipeta de 1.1 a 5 microlitros.
Laminas
Cajas portalaminas
Microscopio
Alcohol industrial
Solución salina
Cristal violeta
Lugol
Alcohol acetona
Fucsina.
Se realizó una colección de referencia de citologías vaginales de
murciélagos, la cual estará disponible en el Museo de Historia Natural de la
Pontificia Universidad Javeriana.
75
7
7.1
DISCUSIÓN
Estructura y composición
En la región de la reserva natural La Montaña del Ocaso se han
realizado
pocos
estudios
referentes
a
murciélagos,
sólo
se
tiene
conocimiento del trabajo de Cortés-Delgado 2007. En la región de la reserva
se encontró una especie no registrada en el trabajo mencionados
anteriormente (Mimon crenulatum). Sin embargo, sí fue reportada en el
departamento del Quindío en dos trabajos (Numa 2002 y Pérez-Torres et al.
2006). No se encontraron 11 especies que fueron registradas en el trabajo de
Numa en 2002, realizado también en el Quindío.
Hubo problemas con la identificación hasta especie de algunos
individuos de los géneros Glossophaga, Carollia y Artibeus, por lo cual se
dejaron determinadas hasta género sp..
La curva de acumulación de especies de la región de la reserva
natural La Montaña del Ocaso (Figura 2), alcanzó levemente la asíntota. El
modelo de dependencia lineal mostró que se alcanzó la totalidad de las
especies esperadas, mientras el modelo de Clench, mostró que se alcanzó
un 80% de las especies esperadas para la reserva, por lo cual los días y
horas de muestreo y la distribución de redes fueron buenos.
De las especies registradas por Numa (2002) en el Quindío, no fueron
capturadas 11 especies durante este estudio. En el estudio de Numa las 11
especies fueron capturadas en bajo número, y en general no se encontraron
en bosques (donde fue realizado este trabajo de grado), sino en cafetal o
guadual. Otras posibles razones para no haber capturado mayor número de
especies son: que las poblaciones de éstas sean pequeñas en estos lugares,
ya que es posible que los parches de bosque donde se realizaron los
muestreos no puedan ofrecer las características óptimas para su estancia y
presenten poca conectividad con otros bosques. También se puede deber a
que detecten las redes de niebla con mayor facilidad o que algunas especies
76
nómadas, como las del género Platyrrhinus, no se encontraran en los
momentos de muestreo.
En el Santuario de Fauna y Flora Otún-Quimbaya se han realizado
varios trabajos sobre murciélagos (Alfonso y Cadena 1994, López 2003 y
Estrada 2005). Durante los muestreos realizados en enero y febrero del
2007, se encontraron seis especies que no se registraron en el inventario
realizado por Alfonso y Cadena (1994), siete especies no encontradas en el
estudio de Estrada (2005) y 13 especies no halladas en el estudio de López
(2003). Las siguientes tres especies no fueron capturadas por ninguno de los
tres
estudios
citados
anteriormente
Vampyressa
pusilla,
Uroderma
magnirostrum, Eptesicus furinalis, lo que se constituye en una ampliación de
las especies reportadas para el Santuario.
Al incluir los nuevos reportes a los inventarios realizados por Alfonso y
Cadena en 1994, López 2003 y Estrada 2005, la lista para el SFFOQ sería
de 29 especies.
De las especies Vampyressa pusilla y Eptesicus furinalis se tiene
registro a lo largo de todo el país (Alberico et al. 2000).
Mientras que
Uroderma magnirostrum y aunque están registrados para la zona andina, no
se encuentran registrados para el departamento de Risaralda (Alberico et al.
2000).
Hubo problemas con la identificación hasta especie de algunos
individuos de los géneros Sturnira y Platyrrhinus en campo. Posiblemente al
ser identificados hubieran pertenecido a las especies Platyrrhinus dorsalis o
Platyrrhinus vittatus ya que estas dos especies han sido reportadas en los
tres estudios mencionados anteriormente, realizados en el Santuario.
La curva de acumulación de especies del Santuario de Fauna y Flora
Otún Quimbaya (Figura 4) no alcanzó la asíntota. El modelo de dependencia
lineal mostró que alcanzó el 86% de las especies esperadas en el Santuario
y según el modelo de Clench, se alcanzó el 58% de las especies esperadas
77
para la reserva. De las especies registradas por Alfonso y Cadena (1994),
López (2003) y Estrada (2005) que no fueron capturadas durante este
estudio y/o las 13 especies faltantes según el modelo de Clench, puede
deberse a varias razones. Las poblaciones de estas especies pueden ser
poco numerosas. Al colocar todas las redes de piso y por los senderos, ya
que no estaba permitido abrir camino por el bosque, es posible que varias
especies presentaran hábitos de forrajeo a mayores alturas (Pérez-Torres
2004). También se pudo deber a que detectaran las redes de niebla con
mayor facilidad o que algunas especies nómadas, como las del género
Platyrrhinus y Artibeus, no se encontraran en los momentos del muestreo.
Otro factor influyente en el bajo número de especies fue que se capturaron
muy pocos individuos durante los tres muestreos del mes de enero y
principios de febrero (67), lo cual se pudo deber a las altas temperaturas
diarias y bajas temperaturas nocturnas que se presentaron durante
comienzos de este año. En los muestreos del santuario, el mayor éxito de
captura, casi en un 100%, se obtuvo antes de las 12 de la noche, ya que a
partir de este momento la temperatura bajaba y la humedad se
incrementaba. Las alas de los murciélagos presentan una proporción
superficie volumen alta, lo cual los hace más sensibles a cambios climáticos,
como las bajas temperaturas (Stones et al. 1965 y Aguirre-Mendi 2003).
Encontrar en mayor medida murciélagos de gremio frugívoro, se
explica ya que su relación con los bosques tropicales es muy estrecha por su
capacidad de dispersar semillas (Soriano 2000). También es importante, que
aunque presenten una dependencia hacia la disponibilidad de alimento
(Fleming 1986 y Fenton et al. 1992) y preferencias por un género o especie
de planta, el bosque tropical ofrece diversa oferta alimentaria a lo largo de
todo el año, por lo cual el trópico ha beneficiado al gremio frugívoro como
gremio dominante entre numerosos mamíferos (Bolaños 2000).
78
7.2
Proporción de sexos
En general en este estudio se presentó un mayor número de hembras
que de machos. Sin embargo, al observar la proporción de cada especie se
hallaron proporciones muy variables. Estos datos son similares a los
encontrados por diferentes autores en trabajos anteriores.
Las especies con mayor número de individuos en la región de la
reserva natural La Montaña del Ocaso, presentaron una relación de machos
respecto a hembras de la siguiente manera: Carollia perspicillata (0,7:1),
similar a lo encontrado por Taddei en 1976 y a Muñoz en 1990. En las
especies Artibeus phaeotis (0,75:1) y en Artibeus lituratus (0,39:1), las
proporciones encontradas en trabajos anteriores difieren, ya que se halló
mayor número de machos (Tabla 5). Lo anterior sugiere que estas
poblaciones forman grupos sociales en
harems, como las cataloga
Rasweiler (1975). Este autor reporta que pueden presentar entre 1 y 3
machos y de 5 a más de 10 hembras en Artibeus lituratus y más de 20
hembras en Carollia.
Tabla 5. Proporción de sexos de seis especies de este trabajo y cinco estudios realizados
previamente. M=macho, H=hembra y P=proporción. Las especies se encuentran abreviadas
igual que en la Figura 1.
Pérez-Pabón 2007
RRNMO
A. ja
Tamsitt et al. 1964
M
H
P
M
H
P
M
H
P
14
1:,6
0
1
0:1
46
54
,8:1
1
8
,1:1
A. li
17
43
,3:1
21
28
,7:1
C. br
4
2
1:,5
Muñoz 1986
Muñoz 1990 Pérez-Torres2004
SFFOQ
25
A. ph
Taddei 1976
6
2
M
H
76
93
P
,8:1
1:,3
C.pe
20
29
,7:1
2
1
1:,5
G.so
17
15
1:,9
1
1
1:1
35
65
,5:1
M
H
P
M
H
P
14
21
,6:1
67
33
1:,5
10
8
1:,8
51
49
1:,9
4
3
1:8
60
40
1:,6
6
5
1:,6
58
42
1:,7
48
66
,7:1
73
47
1:,6
39
61
,6:1
239
222
1:,9
2
0
2:0
59
41
1:,7
M
H
P
0
1
0:1
3
6
,5:1
La especie de Glossophaga soricina presentó una proporción de
sexos casi similar (1:0,88), mientras que en trabajos anteriores se
encontraron proporciones variando de 2:0 a 0.5:1.
79
Aunque Glossophaga
soricina se ha reportado como una especie que se socializa en harems
(Rasweiler 1975), el que pocos machos se encarguen de cuidar a un gran
número de hembras es muy costoso energéticamente. Se conocen casos de
Carollia y Glossophaga que se comportan como gregarios (Rasweiler 1975,
Porter 1979 y Morrison & Morrison 1981), lo que explicaría porque en los
diferentes estudios su proporción de sexos es variable.
Las proporciones encontradas en estudios previamente hechos de las
diferentes especies varían, pero generalmente hay mayor número de
hembras (Tabla 5).
La especie A. jamaicensis presentó mayor cantidad de machos que de
hembras, (1:0,56). Sin embargo, las proporciones encontradas en estudios
previamente realizados son variables y generalmente hay mayor número de
hembras. Artibeus jamaicensis es en su mayoría de grupos sociales de
harems, generalmente uno o dos machos, con aproximadamente 15
hembras y sus crías (Ortega et al. 2001). Sólo se encuentran pequeños
grupos de
murciélagos (3 individuos) juveniles inmaduros sexualmente
(Ortega et al. 2001).
Registrar un mayor número de machos en las especies que han sido
clasificadas como grupo social de harem puede deberse a que las hembras
fueron menos activas en los momentos de muestreo, o también a que los
individuos capturados hayan sido en su mayoría juveniles, ya que en estos
muestreos no se realizó la prueba de observar las falanges para determinar
el estado de madurez.
En las especies con más individuos en el Santuario de Fauna y
Flora Otún-Quimbaya, Sturnira ludovici (0,5:1) y Artibeus lituratus (0,12:1), se
evidenció dominancia de hembras. Esto coincide con lo reportado, ya que
estas dos especies se caracterizan por agruparse en harems (Rasweiler
1975). Carollia brevicauda (1:0,33) presentó mayor cantidad de machos, lo
cual se puede explicar, ya que también se pueden encontrar en poblaciones
80
gregarias o deberse al bajo número de individuos capturados.
La variabilidad en las proporciones en este estudio y los citados en la
Tabla 5, podría explicarse por la forma de muestreo. Por un lado, es poco
probable capturar a todos los individuos del mismo grupo social; también es
posible que algunas capturas hayan sido de juveniles, los cuales todavía no
se encuentran ubicados en ningún harem. Otra razón es que se haya
muestreado pocas noches.
En los estudios en los que reportan los números de machos y
hembras, no discuten las diferencias entre éstas; por lo cual es importante
empezar a buscar posibles explicaciones de la variación en la proporción de
sexos.
Los radios de probabilidad son útiles, ya que a partir del éxito de
captura, permite sugerir que sexo de cada especie es mas probable
encontrar. Por ejemplo, aquí se evidencio que en el la region de la Montaña
del Oscaso es mas probable encontrar 5 especies de murciélagos y entre
éstas Carolllia perspicillata, Artibeus phaeotis, y Artibeus lituratus presentan
mayor probabilidad de presentar hembras que machos. Lo anterior hace de
éste un buen lugar de muestreo para realizar este tipo de estudios en estas
tres especies, ya que el estado reproductivo de las poblaciones se monitorea
principalmente en hembras.
7.3
Estado reproductivo de machos
El estado reproductivo de los machos no se registró durante los meses
de marzo, abril, y mayo. En agosto, en su mayoría se encontraron machos
activos sexualmente. Los machos maduros sexualmente pero inactivos al
momento del muestreo son el segundo estado mas común. Durante el mes
de enero la proporción de los estados de actividad sexual de los machos
estuvieron similares, sin ninguna predominancia.
Estudios realizados anteriormente, que midieron el tamaño de los
81
testículos, muestran que los machos aunque se pueden encontrar activos a
lo largo del año, también presentan picos y se encuentran activos
sexualmente inmediatamente antes que las hembras entren en estro, lo cual
sería en estos casos en el pico reproductivo de marzo-abril (Taddei 1976,
Wilson 1979, Ortega et al. 2001 y Hosken et al. 1998). En el estudio
realizado por Taddei (1976) en Brasil,
se encontró un 90% de machos
sexualmente activos en Artibeus jamaicensis y
70% en Glossophaga
soricina. Los picos reproductivos coincidían con el de las hembras,
reportando el mayor número de preñadas entre agosto y octubre.
7.4
Estado reproductivo de las hembras
7.4.1 Preñez
La mayoría de hembras encontradas en la región de la reserva natural
La Montaña del Ocaso, así como las encontradas en el Santuario de Fauna y
Flora Otún-Quimbaya, presentaron la sínfisis púbica abierta. Esto sugiere
que la mayoría de las especies, aunque presentan dos picos reproductivos,
se encuentran aptas para dar crías a lo largo de todo el año. Lo anterior,
junto con el hecho que
alrededor de los 9 meses (dependiendo de la
especie) de vida las hembras ya están aptas para tener crías, resulta en un
bajo número de hembras que aun no han tenido crías (sínfisis púbica
cerrada) (Laska 1990, Ortega et al. 2001).
7.4.2
Etapas reproductivas de las hembras
Encontrar durante todos los muestreos un mayor porcentaje de
hembras en estado inactivo, implica que no todas las hembras de una
población se hallan en estado de preñez al mismo tiempo y que hay hembras
en estado inmaduro sexualmente. El momento de mayor número de hembras
preñadas se evidenció entre marzo y abril, aunque en abril y agosto se dio el
82
máximo de lactantes. Aunque no se tienen datos de lo ocurrido en el mes de
julio, al presentarse mayor cantidad de hembras lactantes y postlactantes en
agosto, esto sugiere que hacia el mes de julio se presentó un alto número de
hembras en estado de preñez. Esto concuerda con otros estudios que han
encontrado que, en general, para los frugívoros los momentos de mayor
actividad reproductiva se observa entre marzo y abril y julio y agosto (Wilson
1973).
Aunque hubo un momento de mayor número de hembras preñadas y
de lactantes, los cuatro estados se presentaron en los muestreos durante los
cinco meses. Esto se debe a que los ciclos estrales son cortos, duran entre
20 y 30 días, por lo que pueden quedar preñadas en cualquier mes del año
(Porter 1979, Ortega et al. 2001 y Álvarez et al. 1991). Sin embargo, las
épocas de mayor actividad reproductiva se encuentran relacionadas con la
alta oferta alimentaria ya que el parto y la lactancia necesitan de grandes
cantidades de energía (Mares et al. 1971, Taddei 1976, Emlen et al. 1977,
Wilson 1979, Laska 1990, Heideman 1995, Ortega et al. 2001 y Porter 2001).
De pocas especies se realizaron numerosas capturas como para
analizar y discutir los porcentajes de cada etapa reproductiva. A continuación
se hablará sobre los porcentajes del estado reproductivo de hembras de
Carollia perspicillata, Artibeus lituratus, Artibeus jamaicensis, Glossophaga
soricina y Sturnira ludovici.
Carollia perspicillata
Presentó mayor número de hembras preñadas en marzo (20%) y
agosto (40%) y el mayor número de lactantes en agosto. Esta especie
muestra sus épocas de máxima actividad reproductiva entre febrero y mayo y
entre junio y agosto. En los muestreos de Thomas 1972, Tamsitt y Valdivieso
1964, Tamsitt y Valdivieso 1965 y Arata y Vaughn 1970, citados en el trabajo
de Wilson de 1979, se reportó el mayor porcentaje de preñadas en agosto
83
con un 40% también y un 20 % de lactantes. En estos estudios también se
encontró un alto índice de preñadas en septiembre y enero, pero en la
presente investigación no se tienen datos de esta especie en el mes de
septiembre y se capturaron pocos individuos en enero. Aunque no es una
especie exclusivamente frugívora, sí predomina su alimentación por frutos de
Cecropia, Solanum y Piper (Muñoz-Saba et al. 1997, Clautier et al. 1992 y
Cortés-Delgado 2007). Esto puede hacer que ésta especie se comporte de
forma poliéstrica bimodal, ya que en las épocas de mayor fructificación se
encuentra el mayor número de hembras en estado reproductivo activo
(Wilson 1973).
Artibeus lituratus
Según los reportes, esta especie presentó estados de preñez a lo
largo de los cinco meses muestreados. Artibeus lituratus
en Colombia
muestra un patrón reproductivo continuo. Aunque Thomas 1972, en un
estudio realizado en Colombia confirmó el ciclo continuo, sus datos indican
dos picos de actividad hacia diciembre y mayo. En el muestreo de abril se
encontró mayor número de hembras preñadas (50%) y en agosto (20%), sin
embargo, no se tienen datos de diciembre. En el trabajo de Wilson 1979
donde se agruparon los estudios de Thomas 1972, Tamsitt & Valdivieso
1964, Tamsitt & Valdivieso 1965, Arata &Vaughn 1970, se encontró mayor
número de lactantes en junio y enero. Mientras que lo encontrado en la
región cafetera en este estudio muestra en mayor número de lactantes en
mayo y agosto, sin embargo no se tienen datos de junio y en enero no se
encontró ningún individuo lactante. A principios del mes de agosto, una
hembra de Artibeus lituratus tuvo su cría mientras se encontraba en la bolsa
de tela.
El patrón continuo de esta especie se explica de tal forma que
presenta buena oferta alimentaria a lo largo de todo el año en Colombia, ya
84
que al no ser especialista puede alimentarse de recursos que estén
disponibles como partes de flores e insectos (Muños-Saba et al. 1997).
Artibeus jamaicensis
Al igual que las dos especies anteriores, en Colombia esta especie
presenta un patrón reproductivo continuo. Sin embargo, las épocas de mayor
actividad reproductiva se dan entre marzo- abril y julio- agosto. Esto se debe
a que presentan un estro posparto (Ortega et al. 2001, Wilson 1979), al igual
que las otras especies de murciélagos de la familia Phyllostomidae. La
primera cópula posparto se da aproximadamente 2 días después del primer
parto del año, teniendo las crías hacia julio-agosto. Artibeus jamaicensis es la
única especie neotropical conocida que durante el segundo parto del año
vuelve a quedar en estro (Mena et al. 2000 y Kunz 1982). El óvulo fecundado
se implanta, pero queda en estado de dormancia por aproximadamente 2
meses y medio, reanudando el desarrollo hacia noviembre-diciembre, y así
tienen sus crías nuevamente entre marzo y abril (Ortega et al. 2001, Wilson
1979). De acuerdo a los resultados, durante los meses de marzo y abril se
presentaron los mayores porcentajes de hembras preñadas y lactantes. Sin
embargo, los muestreos de agosto y enero presentaron muy pocos
individuos de esta especie para poder establecer una relación entre el estado
reproductivo y lo encontrado en artículos citados anteriormente.
El desarrollo retardado es usual en murciélagos de las zonas
templadas, ya que durante las bajas temperaturas del invierno usan la
energía en mantener el calor y en acumular grasa corporal para el desarrollo
gestacional (Kunz 1982). Así tienen las crías en primavera donde encuentran
la mejor oferta alimentaria.
No se sabe a que se deba el segundo estro posparto de Artibeus
jamaicensis y se cree que es un indicador genético (Mena et al. 2002). Si
este evento fuese genético, se explicaría el desarrollo retardado como un
85
mecanismo útil para poder tener las crías hacia marzo y abril, donde se
presenta la primera época de precipitación del año y mejor oferta alimentaría.
Glossophaga soricina
Las pocas hembras capturadas de esta especie se encontraban
lactantes en marzo, mayo y agosto. Esto concuerda con el trabajo de Taddei
de 1976 en Colombia, donde reportó que el ciclo reproductivo de
Glossophaga soricina es acíclico y se pueden encontrar numerosos partos a
lo largo de todo el año. Es una especie de patrón reproductivo variable
dependiendo de donde se encuentre geográficamente, ya que su gremio
alimentario no es del todo especialista y puede alimentarse no sólo de polen,
sino de insectos, los cuales puede encontrar con mayor facilidad a lo largo
del año (Wilson 1979, Ceballos et al. 2005, Rasweiler 1975 y Reid 1997).
Sturnira ludovici
En los muestreos realizados en enero sólo se encontró un 5% de
hembras preñadas, y ninguna lactante, pero no se puede hacer una relación
ya que únicamente se tienen datos de un mes. Esta especie presenta un
patrón bimodal poliestral, pero en Colombia es menos sincrónico (Wilson
1979).
En general, se puede decir que las especies de murciélagos muestran
una dependencia directa de la oferta alimentaria (Fleming 1986 y Fenton et
al. 1992). Así en algunos países, como Costa Rica y Panamá, donde los
picos de lluvias y fructificación y/o sequía y floración son un poco más
marcados que en Colombia, las épocas de máxima actividad reproductiva se
ven más evidentes (Tamsitt et al. 1964 y Wilson 1979). Los patrones
reproductivos de los murciélagos pueden variar según el área geográfica
donde se encuentren y en este caso la región cafetera en Colombia les
puede estar ofreciendo una continua oferta alimentaría a lo largo de laño que
les permite que sus patrones reproductivos sean menos sincrónicos.
86
7.5
Citologías vaginales
A continuación se tratará el tema de las citologías vaginales, su
utilización y beneficio.
En otros estudios citados anteriormente, las citologías vaginales
fueron teñidas con diferentes colorantes para mostrar las estructuras
principales de las células. Se utilizaron los reactivos Giemsa (Ahmadi et al.
2005), Harris Shorr (Boue et al. 2000, Felipe et al. 2001), el Diff-Quick (Mayor
et al. 2003, West et al. 2004) y Papanicolaou (De Bonilla et al. 1988). Sin
embargo, al cotizar estos reactivos, se salían del presupuesto, por lo cual se
buscó otra tinción para teñir las células epiteliales vaginales. La secuencia de
la tinción de Gram, diferenció claramente la forma y tamaño del núcleo y la
célula, lo cual es necesario para la clasificación de las células vaginales para
determinar la etapa estral (Nelson 1994 y Mayor et al. 2003). Por lo cual se
escogió esta secuencia de colorantes como óptima para teñir las citologías
vaginales y se incluyó en el protocolo.
La forma de tomar la muestra y la
tinción utilizada,
permitió
diferenciar claramente los cuatro tipos de células epiteliales para determinar
la etapa estral en la que se encontraban las hembras. Además, se pudo
relacionar con su estado reproductivo sin necesidad de tomar muestras
invasivas de tipo hormonal o de sacrificar el animal.
Se encontraron las tres etapas estrales en cada mes de muestreo.
Esto indica que las hembras pueden encontrarse en cualquier etapa estral en
diferentes épocas del año. De hecho, el mayor porcentaje de hembras en la
mayoría de los meses muestreados se encontró en proestro y estro. Esto
implica que las hembras se encuentran aptas para ser copuladas a lo largo
del año, de acuerdo a las diferentes fuentes alimentarías que se pueden
encontrar fácilmente en Colombia. El no encontrar durante los muestreos
hembras en etapa de metestro, puede deberse a que esta etapa es muy
corta en comparación de las otras tres, por
87
lo cual es más complicado
encontrar hembras en esta etapa. Otra explicación es que la época del año
de noviembre a febrero, donde se cree que se encuentra en general la etapa
de menor actividad reproductiva por no presentar altos niveles de
precipitación, no haya sido muestreada.
Las hembras que se encontraron en estado de lactancia en marzo,
(dos Glossophaga soricina), presentaron mayor número de células epiteliales
vaginales características de la etapa de anestro, lo cual se explica dados los
altos niveles de prolactina deteniendo el proceso del ciclo ovárico (Asa
1996). Posiblemente la hembra se encontraba ya en una etapa intermedia de
lactancia. Hacia el inicio de la lactancia lo más posible es que haya
presentado el estro posparto y haya quedado preñada nuevamente, por lo
cual también se encontrarían en anestro y es posible que la preñez aún sea
incipiente para determinarla (Altrigham 1996 y Asa 1996).
Sin embargo, las tres hembras encontradas en agosto en etapa
lactante (dos Artibeus lituratus y una Artibeus phaeotis) presentaron mayor
número de células epiteliales vaginales características de la etapa del
proestro, lo cual indica que se encontraban ya en una etapa terminal de la
lactancia y estaban entrando en estro. Esto sugiere, como se ha venido
mencionando, que la población, aunque puede presentar épocas de mayor
actividad reproductiva, tiene potencial para que cualquier hembra pueda
quedar preñada en cualquier época del año.
Las hembras preñadas a las que se les tomó la citología, revelaron
mayor número de células características de la etapa de anestro. Esto se
explica por los altos niveles de progesterona y prolactina generados por el
útero durante la preñez (Asa 1996).
Durante el muestreo de marzo, en la citología tomada a una hembra
de Glossophaga soricina, se evidenciaron espermatozoides, lo cual implica
que en esta época después del parto, esta hembra entró en el estro
posparto, dando paso a su segunda preñez anual para tener la cría en la
88
segunda época de mayor actividad reproductiva, la cual coincide con la
mayor oferta alimentaria.
Las hembras en estado inactivo o estado postlactante no presentaron
diferencias importantes que evidencien un patrón relacionado con el estado
reproductivo, ya que las hembras en estado postlactante ya se encuentran
con los niveles hormonales normales, al igual que las inactivas.
No se encontró ningún patrón de acuerdo al gremio alimentario, lo cual
sugiere que la no especialidad de hábito alimenticio de las diferentes
especies no afecta directamente el patrón reproductivo, ya que pueden
nutrirse de varios alimentos. Otra posible explicación es que se capturaron
pocos individuos de hábitos nectarívoros e insectívoros, por lo cual no se
pudo establecer un patrón.
7.5.1 Etapas estrales individuales
Sin considerar la relación con el estado reproductivo, los datos de las
citologías vaginales de Artibeus lituratus y Carollia perspicillata muestran que
en los cuatro meses muestreados hubo un mayor número de hembras en
estado de proestro y estro, lo cual se había explicado anteriormente, ya que
pueden encontrarse en cualquier etapa a lo largo del año. Sin embargo, por
no tener muestreos de varios meses, es posible que no se estén
evidenciando algunas etapas estrales o que los valores máximos y mínimos
cambien. Sin embargo, los resultados muestran que la utilización de la
técnica de citología vaginal es útil para la descripción de las etapas estrales y
su relación con el estado reproductivo.
Este trabajo permite continuar una línea de investigación para
entender la dinámica reproductiva de los murciélagos.
Los estados reproductivos y las etapas estrales se presentan en las
hembras durante varias épocas del año, lo cual está relacionado con la
constante oferta alimentaria en los sistemas tropicales colombianos.
89
Sin embargo, como se mencionó anteriormente, pueden presentar
unos picos reproductivos sincronizados con las épocas de lluvias. Aunque
hay una disponibilidad más permanente de alimento, sí es factible que en las
épocas de floración y fructificación, el alimento sea más abundante e incluso
puede ser mas nutritivo, siendo éste un factor importante para las hembras al
momento de la preñez y la lactancia (Wilson 1973 y Asa 1996).
Las
dos
regiones del eje cafetero donde se realizó este estudio parecen ofrecer una
buena oferta alimentaría a los murciélagos. En la región natural La Montaña
del Ocaso se vio el mayor número de hembras en estado de preñez hacia las
épocas de mayor precipitación (marzo a julio): En el Santuario de OtúnQuimbaya, por muestrear sólo un mes y realizar pocas capturas, no se puede
hacer una relación con las épocas de precipitación.
Es importante mencionar que el ciclo reproductivo y los resultados
pudieron ser afectados por otros factores: la temperatura es de gran
importancia, ya que las bajas temperaturas obligan a las hembras a entrar
en dormancia o invernar durante esta estación y las altas temperaturas están
relacionadas con la baja calidad del esperma en machos y decrecimiento en
los niveles de gonadotropina, lo que incide en una baja capacidad de las
hembras para quedar preñadas (Asa 1996). Otro factor es la duración del día
y la noche (aunque esto es más factible en zonas templadas), donde los
partos se dan al durar más el día que la noche (primavera). También pueden
influir en la variación de los ciclos reproductivos, la sincronización por
feromonas, o por estrés (Asa 1996).
Se cree que las dos regiones muestreadas deben ofrecer una buena
disponibilidad alimentaría y de protección para las poblaciones de
murciélagos, ya que según este estudio, estas poblaciones se encuentran en
un buen estado reproductivo. Esto se evidencia con el alto número de
hembras, lo que sugiere una estructura social de tipo harem, y que aunque
se evidenció una época de mayor actividad reproductiva que coincide con la
90
primera temporada de precipitación, se encontraron algunas hembras en
estado activo reproductivamente (preñez y lactancia) a lo largo de todos los
meses muestreados. Encontrar mayor número de hembras que ya han tenido
crías podría ser también un indicador del buen estado reproductivo. Tener
una capacidad reproductiva con tal continuidad da a los murciélagos
capacidad de resistencia para el mantenimiento de las poblaciones en la
región de la reserva natural La Montaña del Ocaso y en el Santuario de
Fauna y Flora Otún-Quimbaya, a pesar de la historia de intervención y
transformación de estos bosques.
La principal contribución de este estudio es que muestra que la
técnica de citología vaginal propuesta para murciélagos es viable de utilizar y
que se puede relacionar con el estado reproductivo en murciélagos. La
aplicación práctica de esta técnica radica en que es posible realizar estudios
que profundicen en el conocimiento de los ciclos reproductivos de los
murciélagos y poder evaluar cómo se comporta la dinámica poblacional a
largo plazo.
Sin embargo, este estudio es una aproximación. En un futuro seria útil
que este tipo de investigaciones se acompañen de registros de oferta
alimentaría y factores ambientales como la temperatura y la humedad
relativa. Esto sería de gran utilidad para poder determinar si los cambios
ambientales antrópicos afectan el estado reproductivo y por ende la
permanencia de las poblaciones. Por otra parte, la facilidad y bajo costo que
esta
técnica
implica,
permitiría
desarrollar
estudios
de
muestreos
permanentes y podría utilizarse como una técnica de rutina para todos los
muestreos realizados en murciélagos y así ampliar la información sobre la
reproducción de diferentes especies, relacionarla con la ecología de éstos y
colaborar con la conservación de este grupo.
91
8
CONCLUSIONES
1. En general, en los dos lugares de muestreo se presentó un bajo número
de hembras que no han tenido crías, sugiriendo una alta actividad
reproductiva de las poblaciones. Igualmente, se encontraron hembras en
todas las etapas (inactiva, preñada, lactante y postlactante), sugiriendo un
buen estado reproductivo de la población.
2. Los machos pueden encontrarse en cualquier estado reproductivo en
diferentes épocas del año. Sin embargo, pueden sincronizan su actividad
sexual con la de las hembras.
3. Al contar los murciélagos con una oferta de alimento más permanente a lo
largo del año pueden presentar sus ciclos reproductivos menos precisos. Sin
embargo, aunque los murciélagos se encontraron en diferentes estados
reproductivos en todos los muestreos, la mayor época de reproducción se
encontró sincronizada con la primera época de precipitación del año.
4. Las citologías vaginales permitieron evidenciar el estado de inactividad al
encontrarse en anestro de las hembras en estado de preñez y lactancia. Las
hembras en estado inactivo y poslactante no evidenciaron ningún patrón
encontrandose en tres de las cuatro etapas estrales.
5. La secuencia de reactivos de tinción de Gram resultó muy útil para realizar
la tinción de las citologías vaginales. Su fácil uso, economía y claridad para
diferenciar entre el tamaño y forma de la célula y el núcleo, facilitaron el
conteo de las células.
92
6. Al tomar la muestra con una micropipeta e inocular 2 microlitros, se
obtiene una muestra representativa que es útil a usar para el conteo celular.
7. La técnica de las citologías vaginales es muy útil para determinar la etapa
estral y relacionarla con el estado reproductivo. Es una técnica sin
intervención quirúrgica y no implica sacrificio del animal.
8. Se registraron tres especies nuevas para el santuario de Fauna y Flora
Otún-Quimbaya: Vampyressa pusilla, Uroderma magnirostrum y Eptesicus
furinalis.
93
9
RECOMENDACIONES
1. Debería incrementarse el esfuerzo de muestreo en el Santuario de Fauna
y Flora Otún-Quimbaya, y muestrear a lo largo de todo el año para poder
identificar las épocas de mayor actividad reproductiva.
2. Sería interesante realizar un estudio de citologías vaginales en
murciélagos en cautiverio en especies diferentes a Carollia perspicillata,
Glossophaga soricina y Molossus molossus y así determinar la duración de
los ciclos estrales, observar como se comportan a lo largo del año y así
poder relacionarlos con animales silvestres.
3. Es importante ampliar la cobertura geográfica de los muestreos a otras
zonas adicionales a las dos de esta investigación. Además se deben hacer
muestreos a lo largo de todo el año para poder establecer las épocas de
mayor actividad reproductiva y determinar los ciclos reproductivos.
4. Al realizar estas investigaciones, también seria útil registrar la temperatura,
la humedad relativa y la oferta alimentaria para poder relacionar estos
factores con los patrones reproductivos.
5. Realizar una comparación entre bosques con diferente grado de
intervención para evaluar si la reproducción se ve afectada por los cambios
en la estructura vegetal resultantes de la transformación del hábitat.
6. Al ser difícil la captura de murciélagos nectarívoros e insectívoros es
necesario incrementar el esfuerzo de muestreo para poder evaluar la relación
entre los patrones reproductivos de los diferentes gremios.
94
7. Se deberían realizar investigaciones comparativas en diferentes
condiciones
(altitud,
áreas
geográficas,
temperatura,
patrones
de
precipitación, entre otros), para evaluar si los patrones reproductivos se ven
afectados.
95
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11 ANEXOS
Anexo1.Fotos de cada tipo de célula epitelial vaginal.
Células parabasales. Las dos pequeñas situadas a la derecha.
Células intermedias, situadas abajo a la izquierda.
Células superficiales. En la primera imagen situada hacia la izquierda y en la
segunda imagen, centrada.
107
Anexo 2. Fotos de las células epidérmicas de hembras de murciélago.
Carollia perspicillata
Parabasales 40X
Intermedias 20X
Superficiales 20X
Glossophaga soricina
Parabasales 40X
Intermedias y superficiales 40X
108
Espermatozoides 100X
Artibeus jamaicensis
Superficiales 20X
109
Artibeus lituratus
Parabasales 40X
Intermedias 20X
Superficiales 20X
110
Anexo 3. Formato de libreta de campo
No Campo______
No Red_____
Colecta Si__ No __
Día___ Mes____Año____
Recaptura Si__ No__
Genero______________________________Especie___________________
Nombre vulgar__________________________________________________
LA____LT____LHN___LPs.u___LPc.u.___LO___LE____LToT____
Peso: Bolsa:______Con bolsa________Neto________
Reproducción: Sexo: M___F___Edad: Juvenil___Subadulto____Adulto___
Basado en:___________________________________________________
Macho: Testículos: Escrotales__Inguinales__Impalpables___
Hembra: Preñez: Si__No:__Incipiente___Avanzada___
Sínfisis púbica: Cerrada___Abierta___Intermedio___
Mamas: No__Pezón evidente: Si___No__
Alopécicos: Si__No__Leche: Si__No:__
Comentarios:___________________________________________________
Colecciones especiales: Si__No:___
Heces__Polen__Contenido estomacal___ Frotis vaginal____
Coloraciones especiales:_________________________________________
Observaciones:_________________________________________________
Proyecto______________________________________________________
Departamento:_________________________Municipio:________________
Vereda:______________________________Corregimiento:_____________
Finca:_______________________________
Altitud:_______________Longitud_____________________Latitud._______
Ubicación red:__________________________________________________
111
Anexo 4. Radios de probabilidad de cinco especies del la región de la
reserva natural La Montaña del Ocaso, Quindío. Especies abreviadas como
la Figura 1.
Carollia perspicillata
40
Odds ratio
30
20
10
0
C. br
C. pe
C ca
A ja
A . ph
A . li
G. so
G. lo
V. pu
P . he
S. bi
S. lil
G. sp.
S. lu
C. go
C. sal
C. tri
P . di
C. sp.
D. ro
A . sp.
A . gl
M . cr
A . sp. A . gl
M . cr
Especies
Artibeus jamaicensis
40
Odds ratio
30
20
10
0
C. br
C. pe C ca
A ja
A . ph
A . li
G. so
G. lo
V. pu P . he
S. bi
S. lil
G. sp.
Especies
112
S. lu C. go C. sal C. tri
P . di C. sp. D. ro
Artibeus phaeotis
40
Odds ratio
30
20
10
0
C. br
C. pe C ca
A ja
A . ph
A . li
G. so
G. lo
V. pu
P . he
S. bi
S. lil
G. sp. S. lu
C. go C. sal C. tri
P . di
C. sp. D. ro
A . sp. A . gl
M . cr
Especies
Artibeus lituratus
Odds ratio
60
40
20
0
C. br C. pe
C ca
A ja
A . ph
A . li
G. so
G. lo
V. pu P . he
S. bi
S. lil
G. sp. S. lu C. go C. sal C. tri
Especies
113
P . di C. sp. D. ro A . sp. A . gl M . cr
Odds ratio
Glossphaga soricina
20
18
16
14
12
10
8
6
4
2
0
C. br C. pe C ca A ja A. ph A. li G. so G. lo V. pu P. he S. bi S. lil
G.
sp.
S. lu C. go
C.
sal
C. tri P. di
C.
sp.
D. ro
A.
sp.
A. gl M. cr
Especies
Anexo 5. Radios de probabilidad de tres especies del Santuario de fauna y
Flora Otún-Quimbaya, Risaralda. Especies abreviadas como la Figura 3.
Sturnira ludovici
25
Odds ratio
20
15
10
5
0
E. br E. fu M ke S. sp. S. lu S. bo S. bi S. mo S. er G. so C. br C. pe P. sp. A. ci
Especies
114
A. li
A. ja V. pu U. ma
Carollia brevicauda
7,0
Odds ratio
6,0
5,0
4,0
3,0
2,0
1,0
0,0
E. br
E. fu
M ke
S. sp.
S. lu
S. bo
S. bi
S. mo
S. er
G. so
C. br
C. pe
P . sp.
A . ci
P . sp.
A . ci
A . li
A . ja
V. pu
U. ma
Especies
Artibeus lituratus
10
Odds ratio
8
6
4
2
0
E. br
E. fu
M ke
S. sp.
S. lu
S. bo
S. bi
S. mo
S. er
G. so
Especies
115
C. br
C. pe
A . li
A . ja
V. pu
U. ma