1 Procesamiento emocional de la empatía: una aproximación desde el estudio de excombatientes del conflicto armado colombiano* Emotional processing of empathy: an approach from Colombian ex-combatants Stella Maris Valencia Betancur Departamento de Psicología, Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia Facultad Nacional de Salud Pública, Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia *En el marco del proyecto 111556933399 “Caracterización neuroantropológica de la violencia: una aproximación desde las neurociencia sociales al estudio del conflicto armado colombiano” Financiado por Colciencias y la Universidad de Antioquia. 2 Resumen El procesamiento emocional -PE- es un mecanismo básico para la adaptación y supervivencia del ser humano, diferentes autores señalan la importancia del PE en la empatía. La experiencia de combate afecta significativamente la empatía de las personas crónicamente expuestas a situaciones de combate. El objetivo de este estudio es explorar el PE asociado con la empatía; en una población de cincuenta sujetos, treinta excombatientes del conflicto armado ilegal colombiano y veinte sujetos controles que realizaron una tarea de reconocimiento de la valencia emocional de rostros y palabras sincronizada con electroencefalografía. En paralelo se les aplicó una escala que evalúa empatía validada en el contexto colombiano. Se encontraron diferencias en el pico de amplitud del componente electrofisiológico N170 en rostros y palabras. Se concluye que los excombatientes describen una modulación atípica en el PE que no está directamente relacionada con la capacidad de inferir estados mentales y emocionales de otros. Palabras clave: Procesamiento emocional, N170, empatía, excombatientes, potenciales relacionados a eventos Abstract Emotional processing -EP- is necessary for the surviving and adaptation of subjects. Authors report the importance of EP on empathy dispositions. On the other hand, chronic exposition to war affects the capacity of subjects to infer mental and emotional states of others. The aim of this study is exploring EP and its relation with empathy in a sample of 50 subjects, 30 excombatants from Colombian armed conflict and 20 control subjects with no combat experience. Each individual performance an emotional recognition task of faces and word synchronized with electroencephalographic recording, and an empathy dispositional scale. Differences in N170 3 peak amplitude was found to faces and words, ex-combatants described an atypical modulation in the EP that is not directly related to the ability to infer mental and emotional states of others. Keywords: Emotional processing, N170, empathy, ex-combatants, event related potential 4 Introducción El procesamiento emocional (PE) es crucial para la adaptación y supervivencia del ser humano (Adolphs, 2003). Uno de los modelos de estudio más replicados en esta línea supone que la especie humana puede categorizar la emoción desde estadios tempranos por medio de la evocación de rasgos faciales comunes como el movimiento de los ojos y los músculos del rostro (Batty & Taylor, 2003; Recio, Sommer, & Schacht, 2011; Weymar, Löw, Öhman, & Hamm, 2011). En este sentido el rostro se ha reconocido como un eje central en el procesamiento de la información emocional (Ekman & Oster, 1979; Sawada, Sato, Shota, Kochiyama, & Toichi, 2014); así como el estudio del contenido semántico de las palabras con valencia emocional (Kanske & Kotz, 2007; Rohr & Rahman, 2015) y convergentemente rostros y palabras aportan al sujeto una estrategia adaptativa y rápida que favorece el despliegue de una respuesta conductual ágil. Desde las neurociencias, los estudios del PE se han enfocado en técnicas de neuroimágenes y electrofisiológicas (Adolphs, 2003; Kotchoubey, 2006). Estas últimas, han demostrado mayor sensibilidad en la exploración de la dinámica temporal asociada a este tipo de procesamiento (Picton, y otros, 2000). Así, el PE ha sido extensamente estudiado usando como marcador la modulación de la actividad electrofisiológica en el componente N170 (Ibáñez, y otros, 2012; Zhang, y otros, 2014). En estudios realizados con estímulos faciales se ha encontrado que el componente N170 es modulado por la asignación categórica de la valencia emocional del estímulo presentado (e.g rostro alegre o enojado (Luo, Feng, He, Wang, & Luo, 2010), así como por la valencia de estímulos emocionales semánticos (e.g palabras agradables o desgradables) 5 (Ibáñez, y otros, 2011) ; esto evidencia que la N170 es sensible a la categorización de la valencia emocional durante PE. Adicionalmente, se ha observado que variaciones en indicadores de amplitud de los componentes tempranos del PE son cruciales en el análisis de diferentes aspectos de situaciones sociales (Hurtado, Haye, González, Manes, & Ibáñez, 2009). Específicamente, Petroni, y otros (2011) reportaron una relación entre el PE de rostros usando el marcador N170 y las habilidades de cognición social, señalando que la modulación del componente electrofisiológico N170 está relacionado con la capacidad de inferir estados mentales de los demás. Esta asociación ha sido igualmente explorada en sujetos con patologías psiquiátricas, identificando que un funcionamiento atípico de este dispositivo básico puede decantar en problemas en la integración social y en el relacionamiento con otros (Ibáñez, y otros, 2014). En los últimos años, uno de los focos principales en el estudio de la interacción social es la empatía, definida como uno de los procesos fundamentales en la interacción social cuyas dimensiones han sido estudiadas en excombatientes colombianos (Pineda, y otros, 2013). La empatía desde una perspectiva multidimensional se compone tanto de aspectos cognitivos relacionados con la capacidad para abstraer estados mentales de otros, y emocionales relacionados con el estado emocional de otras personas (Moya-Albiol, Herrero, & Bernal, 2010). Diferentes estudios han encontrado que las personas más empáticas son menos agresivas debido a su sensibilidad emocional y capacidad para comprender consecuencias negativas para sí mismo y los demás (Escrivá, Navarro, & García, 2004). 6 En el estudio presentado por Tobón, y otros (2014), se ha identificado la presencia de cambios diferenciales en el PE tardío de situaciones con contenido emocional en excombatientes del conflicto armado colombiano en comparación con un grupo control, reportando también, diferencias en la empatía y en la función ejecutiva entre ambos grupos, donde los excombatientes tienen menores puntajes en la medición de la empatía. Sin embargo, en el estudio de Tobón, y otros (2014) no se reporta si el impacto de estas diferencias se extiende hacia modulaciones tempranas del PE, considerando que estudios con ERP han permitido establecer la relación entre componentes tempranos y el reconocimiento de estímulos emocionales (Ibáñez, y otros, 2012) y han sido relacionados con la cognición social (Petroni, y otros, 2011) es importante indagar por el compromiso de los componentes tempranos y aspectos de la cognición social de los excombatientes. La magnitud del conflicto armado en Colombia ha impactado desde la economía hasta la salud mental de las personas involucradas (Grupo de Memoria Histórica, 2013) ha estado activo durante más de 50 años y ha causado la muerte a más de 200.000 personas, estos actos de violencia incluyen la desaparición forzada, masacres, violencia sexual, minas antipersonas y asesinatos selectivos. El gobierno nacional ha intentado múltiples procesos para una adecuada reintegración económico-laboral, política y social de los desmovilizados (Agencia Colombiana para la Reintegración (ACR), 2015) sin embargo, este proceso se ha hecho difícil debido a diversos fenómenos como problemas de seguridad física, falta de empleo y carencia de atención en salud mental en los excombatientes (Nussio, 2013). En este sentido, las experiencias de guerra han sido descritas como eventos traumáticos que tienen un impacto en el PE (Tobón, y otros, 2014) y han sido relacionadas con conductas agresivas y el padecimiento de algún 7 trastorno mental, especialmente estrés postraumático (Weierstall, Castellanos, Neuner, & Elbert, 2013) lo que limita la posibilidad de los excombatientes de tener una adecuada reintegración social. Este estudio tiene como propósito explorar los correlatos neurofisiológicos del PE y su relación con la empatía en los excombatientes del conflicto armado ilegal colombiano en comparación con un grupo control. Se esperaba encontrar una modulación importante de N170 que diferencie a los grupos, así como diferencias en las medidas de empatía que permitan un acercamiento a la comprensión de los efectos de la exposición crónica al conflicto armado en el PE y en aspectos de la cognición social como la empatía. Materiales y métodos Participantes Los participantes fueron en total 50 sujetos, 30 excombatientes del conflicto armado colombiano (28 hombres y 2 mujeres) entre los 27 y 57 años (M= 37,50, DS= 8,220) con escolaridad media de 10,23 años (DS= 3,025), 27 diestros y 3 zurdos; y 20 controles del grupo de excombatientes (18 hombres y 2 mujeres) entre los 24 y 55 años (M= 36,15 DS= 9,167) con escolaridad media de 11,05 años (DS= 2,139) 18 diestros y 2 zurdos. Ambos grupos sin antecedentes psiquiátricos, neurológicos ni de abuso de sustancias. Los sujetos realizaron una prueba que mide la empatía en un consultorio psicológico adecuado para tal fin y sin distractores, luego se les realizó un registro electroencefalográfico mientras completaban una tarea de identificación emocional semántica y facial. 15 sujetos del grupo de excombatientes y 8 10 del grupo control realizaron primero el registro electroencefalorgáfico, 15 del grupo de excombatientes y 10 del grupo control realizaron primero las pruebas en el consultorio. Empatía Se aplicó la versión adaptada al español de la escala de empatía Interpersonal Reactivity Index (IRI) de Davis (1980). Esta escala mide la empatía disposicional en dos dimensiones, cognitiva y emocional. Esta ha mostrado ser sensible en diferentes poblaciones (Escrivá, Navarro, & García, 2004) con un coeficiente global alpha de Cronbach de 0.77 (Davis, 1980). Consta de 28 ítems, 19 redactados en sentido positivo y 9 en sentido inverso con 5 opciones de respuesta en escala Likert desde “no me describe bien” hasta “me describe muy bien”. Esta permite obtener la medición de 4 dimensiones: toma de perspectiva (TP) que explora la capacidad de las personas para ponerse en el lugar del otro con un coeficiente alpha de Cronbach de 0,51; fantasía (FS) relacionada con la capacidad para reconocer estados emocionales en sí mismo o de personajes de libros, fotografías o películas, con un coeficiente alpha de Cronbach de 0,64; preocupación empática (PE) indaga por la repuesta a sentimiento de compasión y simpatía ante las dificultades ajenas, con un coeficiente alpha de Cronbach de 0,44; y angustia personal (AP) que se relaciona con el displacer al observar o escuchar de otros experiencias negativas, con un coeficiente alpha de Cronbach de 0,49. Potenciales relacionados a eventos Tarea Se diseñó una tarea para identificar rostros y palabras con contenido emocional en E-prime (Psychology Software Tools, Pittsburg, USA). Las fotografías de rostros femeninos y masculinos en blanco y negro y las palabras, fueron elegidas siguiendo el trabajo de Ibáñez, y 9 otros (2011) y Petroni, y otros, (2011); tanto las palabras como los rostros fueron controlados en brillo, contraste, color e intensidad. El experimento estuvo dividido en 2 bloques, cada uno con 120 estímulos, en ambos bloques se presentaron 30 rostros y 30 palabras (15 rostros alegres, 15 rostros enojados, 15 palabras agradables y 15 palabras desagradables), cada estímulo fue presentado dos veces de manera aleatoria, secuenciando rostros y palabras y no se presentaron más de dos estímulos seguidos con la misma valencia (positiva, negativa). La tarea siguió la secuencia (ver gráfica 1): presentación de cruz de fijación durante 1000 ms, luego se presenta el estímulo, puede ser rostros (alegre o enojado) o palabras (agradable o desagradable) durante 200ms, inmediatamente después los sujetos debían responder si el estímulo era para rostros alegre o enojado y para palabras si era agradable o desagradable presionando uno de las dos teclas de un teclado según el criterio del estímulo. Si el sujeto respondía bien aparecía una pantalla oscura inter-estímulo que variaba entre los 700 y 1000 ms; si el sujeto respondía mal, aparecía en la pantalla una cruz roja durante 100ms como retroalimentación, que indicaba a los sujetos un error en su respuesta, esto se hacía con el fin de mantener la atención de estos en el experimento, posteriormente se mostraba la pantalla interestímulo que variaba entre los 700 a 1000 ms. Esta tarea permite registrar el porcentaje de aciertos y tiempo de reacción asociado al reconocimiento emocional en rostros y palabras con este contenido. Registro La tarea de identificación emocional fue sincronizada para EEG, en el que utilizó un casco para registro electroencefalográfico NeuroScan Idta de 64 electrodos, se usó el sistema 10-10, se corrigió la impedancia por debajo de 10kiloohmios y se registró la señal con una frecuencias de 10 muestreo de 1000 Hz. El software para registrar el EEG fue el Scan 4.5. Se realizó en una cámara de Faraday de 2x1 metros, con la luz apagada. Los sujetos de ambos grupos fueron ubicados a 60 centímetros de distancia de la pantalla de estimulación de 17 pulgadas. Gráfica 1 Tarea de reconocimiento emocional Gráfica 1. Secuencia de la tarea de reconocimiento emocional Procesamiento de señales Las señales fueron procesadas en el software Matlab 2012 con el toolbox EEGLAB; para el procesamiento, la señal se re muestreó a 500 Hz y se utilizó un filtro pasabanda de 0.3Hz – 30Hz; se realizó un análisis de componentes independientes (ICA) para 64 fuentes y se descartó el movimiento ocular en máximo 2 fuentes. Se extrajeron las épocas para cada categoría y condición (rostro alegre y enojado, palabra agradable y desagradable) con una ventana de tiempo entre los 200 ms antes del estímulo y los 800 ms posteriores al estímulo. Se aplicó una corrección de línea base que se obtuvo a partir de la ventana de tiempo entre los -200ms a 0 ms. Finalmente se realizó un descarte visual de los artefactos y se promediaron las ventanas para 11 cada categoría y condición. Se extrajeron los datos de amplitud promedio y latencia pico de la onda N170 en los electrodos PO5 y PO6. Análisis estadístico Se calcularon estadísticos descriptivos para las medidas de las cuatros dimensiones de empatía para cada grupo y para las variables conductuales y electrofisiológicas en estudio. Se utilizó un modelo de ANOVA de medidas repetidas para identificar la presencia de diferencias entre grupos (excombatientes y controles), para las categorías (rostros y palabras) y condiciones (valencia positiva y negativa) tanto para el tiempo de reacción como para porcentaje de aciertos. Para el análisis de los ERP, se utilizó un modelo de ANOVA de medidas repetidas para comparar diferencias por grupos, categorías, hemisferios, por condición y los efectos de interacción entre grupos por categoría, grupos por condición, grupos por hemisferio para cada componente electrofisiológico para el indicador de amplitud pico. Se usó el coeficiente de correlación de Pearson para establecer la relación entre la empatía con las variables conductuales y electrofisiológicas de la tarea de reconocimiento emocional. Resultados Empatía Se calcularon estadísticos descriptivos (media (desviación típica)) para las cuatro dimensiones de la empatía a cada grupo ver Gráfica 2. 12 Gráfica 2 Empatía Gráfica 2. Estadísticos descriptivos para las dimensiones de empatía para excombatientes y controles. TP: toma de perspectiva, FS: fantasía, PE: preocupación empática, AP: angustia personal. Conductuales Se utilizó un modelo ANOVA de medidas repetidas para identificar la presencia de diferencias estadísticas intragrupo entre condiciones. Para el tiempo de reacción de rostros en excombatientes F(1)=1,16, P=,29 y controles F(1)=,63 P=,44 y para el porcentaje de aciertos de rostros en excombatientes F(1)=37,55 P=,00 y controles F(1)=15,03 P=,00. Para el tiempo de reacción de palabras en excombatientes F(1)=3,60 P=,07 y controles F(1)=3,86 P=,06 y para el porcentaje de aciertos de palabras en excombatientes F(1)=2,16 P=,15 y controles F(1)=2,35 P=,14. El ANOVA de medidas repetidas intergrupo mostró diferencias estadísticas para el tiempo de reacción en las categorías F(1)=6,50 P=,01 y condiciones F(1)=6,26 P=,01; no se encontraron efectos de interacción para categoría por grupo F(1)=,47 P=,50 ni para condiciones por grupo F(1)=,01 P=,93. El ANOVA mostró diferencias estadísticas para el porcentaje de aciertos para las condiciones F(1)=35,33 P=,00 no se encontraron diferencias en las categorías F(1)=1,65 P=,20 ni se encontraron efectos de interacción entre categorías por grupos F(1)=1,44 P=,24 ni en condiciones por grupos F(1)=1,03 P=,31. 13 Potenciales relacionados a eventos Se calcularon estadísticos descriptivos para cada grupo de acuerdo a la categoría y condición (rostro alegre, enojado y palabra agradable y desagradable), para los electrodos PO5 y PO6 en el componente N170 reportados en la Tabla 1. Se utilizó el modelo ANOVA de medidas repetidas para la comparación de diferencias y efectos de interacción intergrupal por hemisferio, condición y categoría para la amplitud pico del componente electrofisiológico N170, utilizando como factor inter-sujeto el grupo (excombatiente-control). En la amplitud pico se encontraron diferencias en categorías F(1)=32,50 P=,00; condiciones F(1)=7,84 P=,01 y hemisferio F(1)=4,10 P=,05; se encontraron efectos de interacción entre categoría por grupos F(1)=10,10 P=,00 condiciones por grupos F(1)=3,96 P=,05 categoría por condición F(1)=7,89 P=,01 categoría por condición por grupos F(1)=24,78 P=,00 condición por hemisferio F(1)=21,57 P=,00 condición por hemisferio por grupos F(1)=20,21 P=,00 categoría por condición por hemisferio F(1)=12,19 P=,00 y categoría por condición por hemisferio por grupos F(1)=18,35 P=,00. No se encontraron efectos de interacción en hemisferio por grupos F(1)=,16 P=,09 categoría por hemisferio F(1)=3,61 P=,06 ni categoría por hemisferio por grupos F(1)=,00 P=,95. Tabla 1 Estadísticos descriptivos Alegre Enojado Agradable Desagradable Excombatientes M (dt) PO5 PO6 8,48 (,67) 9,64 (,76) 8,29 (,67) 9,27 (,74) 6,05 (,55) 6,30 (,66) 6,10 (,55) 6,47 (,52) Controles M (dt) PO5 PO6 7,06 (,82) 8,60 (,93) 7,40 (,82) 8,72 (,91) 6,67 (,68) 8,85 (,81) 7,04 (,68) 6,11 (,63) Tabla 1. Estadísticos descriptivos para rostros y palabras para amplitud pico del componente N170 en los electrodos PO5 y PO6. 14 Gráfica 3 Estadísticos descriptivos conductuales Gráfica 3. Estadísticos descriptivos para el tiempo de reacción y porcentaje de aciertos para rostros y palabras en excombatientes y controles A partir de lo anterior se realiza un modelo ANOVA de medidas repetidas intergrupo para cada categoría (rostros y palabras), dado que no se evidencian diferencias hemisféricas entre los grupo se promedian los valores de ambos hemisferios para cada condición. Para la categoría de rostros se encontraron efectos de interacción para la condición por estatus F(1)=4,09 P=,05 sin describir diferencias estadísticas entre las condiciones F(1)=,05 P=,82. Para la categoría de palabras se encontraron diferencias estadísticas entre condiciones F(1)=13,34 P=,00 y efectos de interacción entre condiciones por grupo F(1)=19,64 P=,00 Correlación 15 Se usó el coeficiente de correlación de Pearson para establecer la relación entre los datos electrofisiológicos y conductuales que describieron diferencias inter-grupo en el análisis estadístico, con los puntajes de las cuatro dimensiones de empatía. Tabla 3 Correlaciones Amplitud pico Conductuales Aciertos TR Aciertos TR A E AG D A E A E AG D AG D TP ,10 ,08 -,05 -,09 ,34* ,42** -,04 -,09 ,32* ,32* ,07 ,19 FS ,16 ,15 ,20 ,14 ,20 ,09 ,22 ,28 ,31* ,26 ,15 ,15 PE ,04 ,04 -,12 -,23 ,27 ,20 ,05 -,00 ,31* ,23 ,02 ,03 AP ,09 ,08 ,17 ,14 -,10 -,22 ,22 ,08 -,13 -,08 ,04 -,02 Tabla 3. Correlaciones entre las dimensiones de empatía, amplitud pico y conductuales de rostros y palabras. A: rostro alegre, E: rostro enojado, AG: palabra agradable, D: desagradable, TR: tiempo de reacción, TP: toma de perspectiva, FS: fantasía, PE: preocupación empática, AP: angustia personal. *Correlaciones significativas al nivel 0,05 **Correlaciones significativas al nivel 0,01 Discusión Este estudio tuvo como propósito explorar el PE temprano de los excombatientes a partir de la modulación del N170 en una tarea de reconocimiento de estímulos semánticos y faciales con contenido emocional. La evidencia indica que los excombatientes tienen un PE atípico respecto al grupo control. La importancia de este estudio radica en que es uno de los primeros reportes en aportar evidencia empírica a la relación existente entre la empatía y el PE de los excombatientes del conflicto armado (Tobón, y otros, 2014); por lo que los hallazgos de este estudio ofrecen evidencia que podría apoyar los procesos de reintegración social de las los excombatientes del conflicto armado. En el grupo de excombatientes encontramos que ante rostros con contenido emocional, activan los mismos recursos neurales frente a valencias emocionales positivas y negativas, 16 contrario a esto, los controles presentan una activación diferencial para la valencia emocional positiva y negativa, con una amplitud pico mayor ante estímulos positivos. Adicionalmente, en el reconocimiento de rostros se encontró que el grupo de excombatientes en ambas valencias tiene una mayor amplitud pico que el grupo control, estos resultados son consistentes con los encontrados por Tobón, y otros (2014), donde reportan resultados similares para imágenes con diferente valencia emocional en componentes tardíos del PE. Esto nos permite señalar que la modulación atípica de la amplitud también se extiende a estadios más tempranos del PE en excombatientes. Ante estímulos semánticos, los excombatientes presentan una menor amplitud pico en N170 en comparación con el grupo control y tienen respuestas similares para palabras con diferente valencia emocional, contrario a los controles, quienes tienen amplitud pico diferencial para ambas valencias emocionales. En este sentido, diferentes estudios han encontrado que la amplitud de estímulos semánticos es diferencial para valencias positiva y negativa (Citron, 2012), esto nos permite inferir que en los excombatientes no se observa una activación diferencial para estímulos emocionales con valencias diferentes. Complementariamente, no se encontraron diferencias en el tiempo de reacción ni en el porcentaje de aciertos de rostros ni palabras entre los grupos, esto podría estar indicando que, la experiencia de combate afecta principalmente componentes tempranos del PE mediante una activación electrofisiológica atípica que no se mapea de manera directa en la capacidad de los sujetos para reconocer adecuadamente las emociones. Contrariamente a lo esperado siguiendo el trabajo de Tobón, y otros (2014), no se estableció una relación directa entre las medidas de 17 empatía y las medidas electrofisiológicas tempranas del PE, sin embargo, se encontró una correlación importante entre la dimensión de la empatía toma de perspectiva relacionada con la capacidad de las personas para inferir estados mentales de los demás y el porcentaje de aciertos de rostros y palabras, De acuerdo con Vecina (2006) las emociones son tendencias de respuestas con un gran valor adaptativo medidas por experiencias previas, que de acuerdo a los resultados de esta investigación, se puede evidenciar en los excombatientes, quienes presentan una moduclación atípica respecto al grupo control de la amplitus pico durante el PE. En general, estos hallazgos permiten un acercamiento al conocimiento de los efectos que la experiencia de combate tiene en los procesos psicológicos básicos, en este caso el procesamiento de emocional y específicamente en la activación cerebral temprana ante estímulos emocionales. Esto permite resaltar la importancia de estudiar los mecanismos psicológicos y neurales implicados en el PE y la empatía, así como la relación de estos con los procesos de reintegración social de las personas que retornan de una situación de guerra y combate. 18 Referencias Adolphs, R. (2003). Cognitive neuroscience of human social behaviour. Nature reviews, 4, 165178. Agencia Colombiana para la Reintegración (ACR). (2015). Agencia Colombiana para la Reintegración. Recuperado el 2015, de http://www.reintegracion.gov.co/es Batty, M., & Taylor, M. J. (2003). Early processing of the six basic facial emotional expressions. Cognitive Brain Research, 17, 613-620. Citron, F. M. (2012). 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