UNIVERSIDAD DE MAGALLANES Facultad de Ciencias PROGRAMA DE MAGÍSTER EN CIENCIAS RELACIONES TRÓFICAS DE LA BALLENA JOROBADA (Megaptera novaeangliae) EN EL ÁREA MARINA COSTERA PROTEGIDA FRANCISCO COLOANE, ESTRECHO DE MAGALLANES, CHILE Daniela Paz Haro Díaz PUNTA ARENAS, 2013 UNIVERSIDAD DE MAGALLANES Facultad de Ciencias Programa de Magíster en Ciencias Mención Manejo y Conservación de Recursos Naturales en Ambientes Subantárticos RELACIONES TRÓFICAS DE LA BALLENA JOROBADA (Megaptera novaeangliae) EN EL ÁREA MARINA COSTERA PROTEGIDA FRANCISCO COLOANE, ESTRECHO DE MAGALLANES, CHILE Daniela Paz Haro Díaz Tesis presentada a la Facultad de Ciencias para la obtención del grado de Magíster en Ciencias Mención Manejo y Conservación de Recursos Naturales en Ambientes Subantárticos Punta Arenas, 2013 Magíster en Ciencias RELACIONES TRÓFICAS DE LA BALLENA JOROBADA (Megaptera novaeangliae) EN EL ÁREA MARINA COSTERA PROTEGIDA FRANCISCO COLOANE, ESTRECHO DE MAGALLANES, CHILE Presentada por Daniela Paz Haro Díaz Licenciado en Biología Marina / Biólogo Marino Tutor: Dr. Américo Montiel San Martín Co-Tutor: Msc. Jorge Acevedo Ramírez Co-Tutor: Dr. Rodrigo Hucke-Gaete Miembro de la Comisión: Dra. Luciana Riccialdelli. Centro Austral de Investigaciones Científicas. Miembro de la Comisión: Anelio Aguayo-Lobo. Instituto Antártico Chileno. Miembro de la Comisión: Dra. María Soledad Astorga. Universidad de Magallanes. iii AGRADECIMIENTOS Quisiera agradecer a mis padres por todo el amor y apoyo que me entregan cada día, por darme la libertad para seguir mis sueños, por la confianza. A mi hermana por su amor, por sus enseñanzas, por ser un ejemplo a seguir. Quiero agradecer de manera especial a mis queridos amigos, Consuelo Santamaría, Valeria Chávez y Pablo Oyarzún, por el apoyo y amor que me entregan sin importar el tiempo y la distancia, han sido fundamental en este período de mi vida (“Y miro hacia el cielo no veo la luz, y toco la tierra no siento el calor, y viene un Amigo y me hace recordar que la vida es un gran Regalo. N.S.”). Agradezco de manera especial el apoyo otorgado por la Beca para Estudios de Magíster en Chile, de la Comisión Nacional de Investigación Científica y Tecnológica (CONICYT), financiada con recursos del Fondo de Innovación para la Competitividad (FIC) región de Magallanes y la Antártica Chilena, año académico 2011. Agradezco a la dirección del Instituto Antártico Chileno (INACH) por darme la oportunidad de escribir mi tesis en sus dependencias. De manera especial agradezco a don Anelio Aguayo por facilitarme su oficina para el estudio y realización de esta tesis, por sus comentarios, correcciones y por las jornadas compartidas, que sin duda han sido fundamentales a lo largo de mi formación profesional y personal, por darme la posibilidad de participar en el proyecto “Diagnóstico de la distribución espacio temporal de la ballena jorobada en el Área Marina Costera Protegida Francisco Coloane” de la Fundación BIOMAR en colaboración con la Fundación CEQUA, en el cual se realizaron los muestreos de este estudio. A los señores Marcelo Leppe y Marcelo González por permitirme analizar las muestras de este trabajo en el Laboratorio de Biorrecursos de INACH. A la señorita Geraldine Asencio y los señores Cristian Rodrigo, Ricardo Jaña y José Ojeda por su ayuda y disposición. iv Quisiera agradecer a mi Profesor Tutor de Tesis Américo Montiel, por su ayuda durante la realización del Magíster, por su exigencia, comentarios, correcciones, por el tiempo dedicado, por su apoyo económico en el análisis de las muestras y en mi participación en el 9° Congreso de especialistas en Mamíferos Acuáticos de América del Sur. Agradezco a la dirección de la Fundación CEQUA por el apoyo otorgado al facilitarme los materiales e instrumentos para la toma de muestras. Al señor Máximo Frangópulos por su tiempo, comentarios y sugerencias. Agradezco de forma especial al señor Jorge Acevedo, Profesor Co-Tutor de esta Tesis, por su ayuda en el muestreo, por sus enseñanzas, comentarios, correcciones, por su tiempo y por considerarme en otros estudios con mamíferos marinos, los cuales han sido fundamentales en mi formación. A Rodrigo Hucke-Gaete, Profesor Co-Tutor de esta Tesis, por su ayuda a pesar de la distancia, por su tiempo, comentarios y correcciones, las cuales fueron de gran ayuda. De manera especial, agradezco a Luciana Riccialdelli del CADIC de Ushuaia, por su ayuda desinteresada, por su tiempo y paciencia, por la enseñanza sobre isótopos estables, por la información entregada, por resolver las mil dudas que tenía, por los comentarios que fueron de gran utilidad en la realización de esta tesis y por la ayuda con el programa SIAR. Ha sido genial compartir este tiempo contigo aunque sea a distancia. Agradezco también la ayuda de Guido Pavéz, quien ha sido fundamental junto a Luciana, en mi aprendizaje sobre la técnica de isótopos estables. Gracias por el tiempo, paciencia, disposición, por resolver mis dudas, por los comentarios que fueron de gran utilidad y por la ayuda con el programa MixSir. Se agradece también a Maritza Sepúlveda de la Universidad de Valparaíso. v Se agradece a la Fundación BIOMAR por permitirme participar en las salidas al Área Marina en las cuales pude realizar los muestreos para la realización de esta tesis. A la tripulación de la M/N Forrest, por el apoyo logístico en la toma de datos en el mar, en especial a Francisco Martínez y a los señores César Olivares, Sergio Chamorro, Nicolo Pérez, Salvador González y Roberto Mansilla. Agradezco de manera especial a los señores Sergio Cornejo y Alejandro Kusch por su ayuda y apoyo en la toma de muestras, por sus comentarios e información en la realización de este estudio. Por último, agradezco a la profesora María Soledad Astorga por su disposición, ayuda y enseñanzas en el procesamiento de las muestras en el Laboratorio de Química de la Universidad de Magallanes, al señor Cristian Vargas por facilitarme materiales para la toma de las muestras y por su disposición, y al profesor Armando Mujica de la Universidad Católica del Norte, por su ayuda en el reconocimiento y estudio de eufáusidos. A mi familia y amigos por el cariño que me han entregado. “A las Jorobadas por ayudar en mi formación profesional y a las Francas por recordar lo que dice mi corazón” vi ÍNDICE DE CONTENIDOS AGRADECIMIENTOS…………………………………………………………………………………….iv ÍNDICE DE CONTENIDOS………………………………………………………………………………vii ÍNDICE DE FIGURAS…………………………………………………………………………………….ix ÍNDICE DE TABLAS……………………………………………………………………………………...xi RESUMEN…………..……………………………………………………………………………………xiii ABSTRACT……..………………………………………………………………………………………..xiv I. INTRODUCCIÓN…………..………...……………………………………..………............................1 II. MARCO TEÓRICO.............................................................................................................................5 1. OBJETIVO GENERAL………………………………………………………………………………..7 2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS………………………………………………………………………….7 3. REFERENCIAS……………………………………………………………………………………..…7 III. CAPÍTULO 1: CARACTERÍSTICAS OCEANOGRÁFICAS Y BIOLÓGICAS DE LAS COMUNIDADES DEL PLANCTON Y NECTON DEL ÁREA MARINA COSTERA PROTEGIDA FRANCISCO COLOANE: UNA REVISIÓN…………...………………………..13 RESUMEN………………………………………………………………………………………………...14 ABSTRACT……………………………………………………………………………………….............15 1. INTRODUCCIÓN………………………………………………………………….………………...16 2. MATERIALES Y MÉTODOS……………………………………………………………………….17 3. RESULTADOS Y DISCUSIÓN……………………….……………………………….....................19 4. CONCLUSIONES……………………………………………………………………………………38 5. REFERENCIAS………………………………………………………………………………………39 IV. CAPÍTULO 2: DIETA DE LA BALLENA JOROBADA, MEDIANTE ANÁLISIS DE ISÓTOPOS ESTABLES DE CARBONO Y NITRÓGENO EN PIEL DE BALLENA Y DE SUS vii PRESAS, AMCP FRANCISCO COLOANE, ESTRECHO DE MAGALLANES, CHILE………………………………………………………………………………………………..45 RESUMEN………………………………………………………..……………………………………….46 ABSTRACT………………………………………………………………………...……………...............47 1. INTRODUCCIÓN…………….……………………………………………………………………...48 2. MATERIALES Y MÉTODOS……………………………………………………………………….50 3. RESULTADOS……………………………………………………………………………................57 4. DISCUSIÓN………………………………………………………………………………………….76 5. CONCLUSIONES…………………………………………………………………………................86 6. REFERENCIAS………………………………………………………………………………………87 V. CAPÍTULO 3: ROL DE LA BALLENA JOROBADA EN EL ECOSISTEMA DEL ÁREA MARINA COSTERA PROTEGIDA FRANCISCO COLOANE, ESTRECHO DE MAGALLANES, CHILE…………………………………………………………………………...94 RESUMEN…………………………………………………………………………………......................95 ABSTRACT……………………………………………………………………………………………….96 1. INTRODUCCIÓN……………………………………………………………………………………97 2. MATERIALES Y MÉTODOS……………………………………………………………………….99 3. RESULTADOS…..…………………………………………………………………………………101 4. DISCUSIÓN……………………………………………………………………………………...…105 5. CONCLUSIONES…………………………………………………………………………………..110 6. REFERENCIAS………………………………………………………………………......................111 VI. DISCUSIÓN GENERAL Y CONCLUSIONES…...……………………………………………...116 1. REFERENCIAS……………………………………………………………………………………..119 ANEXO 1: Definiciones………...………………………………………………………….....................122 ANEXO 2: Fecha y lugar de observación de las presas de la ballena jorobada en el AMCP Francisco Coloane durante el período de estudio……………………………………………………………124 viii ANEXO 3: Producción científica……………………………………………………………………….126 ÍNDICE DE FIGURAS Figura 1.1: A: Ubicación geográfica del AMCP (en gris) en el estrecho de Magallanes. B: AMCP Francisco Coloane………………………………………………………………………………………….18 Figura 1.2: A: Concentración de oxígeno disuelto y pH registrados en primavera en el AMCP Francisco Coloane. B: Niveles de nutrientes registrados en primavera en el AMCP Francisco Coloane……………26 Figura 1.3: A: Abundancia y biomasa fitoplanctónica registrada en primavera en el AMCP Francisco Coloane. B: Abundancia de copépodos y larvas registrada en primavera en el AMCP Francisco Coloane…………………………………………………………………………………………………….30 Figura 2.1: Lugares de colecta de muestras de piel de ballena jorobada y de presas durante las dos temporadas de estudio en el AMCP Francisco Coloane…………………………………………………...58 Figura 2.2: Valores promedios y desviaciones estándar anuales de las proporciones isotópicas de carbono (δ13C) y nitrógeno (δ15N) en piel de ballena jorobada durante los años 2011 (n = 13) y 2012 (n = 20)…..60 Figura 2.3: Valores de carbono (δ13C) de piel de ballena jorobada colectada el año 2011 en el área de estudio (n = 13)……...……………………………………………………………………………………..61 Figura 2.4: Valores de nitrógeno (δ15N) de piel de ballena jorobada colectada el año 2011 en el área de estudio (n =13)……………………………………………………………………………………………..62 Figura 2.5: Valores de carbono (δ13C) de piel de ballena jorobada colectada el año 2012 en el área de estudio (n =20)……………………………………………………………………......................................62 Figura 2.6: Valores de nitrógeno (δ15N) de piel de ballena jorobada colectada el año 2012 en el área de estudio (n =20)…………………………………………………………………………..............................63 Figura 2.7: Valores de isótopos estables de carbono (δ13C) y nitrógeno (δ15N) de la piel de ejemplares adultos (n = 13) y juveniles (n = 10) de ballena jorobada muestreados los años 2011 y 2012 en el AMCP Francisco Coloane…………………………….……………………………………………………………65 ix Figura 2.8: Valores promedio y desviaciones estándar de isótopos estables de carbono (δ13C) y nitrógeno (δ15N) en muestras de ejemplares machos (n = 6) y hembras (n = 7) de ballena jorobada, colectadas en los años 2011 y 2012 en el área de estudio……………………………………………...…………………….66 Figura 2.9: Puntos de arrastre vertical para la colecta de presas de ballena jorobada en el AMCP Francisco Coloane………………………………………………….………………………………………67 Figura 2.10: Puntos de arrastre oblicuo para la colecta de presas de ballena jorobada en el AMCP Francisco Coloane………………………………………………………………………………………….68 Figura 2.11: Valores promedio y desviaciones estándar de isótopos estables de carbono (δ13C) y nitrógeno (δ15N) en muestras de presas de ballena jorobada, obtenidas durante 2011 y 2012 en el área de estudio (n = 28)……………………………………………….........................................................................................70 Figura 2.12: Valores promedio y desviaciones estándar de carbono (δ13C) y nitrógeno (δ15N) en muestras de piel de ballena jorobada (n = 13), de langostino de los canales (n = 1) y sardina fueguina (n = 7), obtenidas durante el año 2011 en el área de estudio. Valores sin la corrección del factor de discriminación trófica............................................................................................................................................................71 Figura 2.13: Valores promedio y desviaciones estándar de carbono (δ13C) y nitrógeno (δ15N) en muestras de piel de ballena jorobada (n = 20) y muestras de krill (n = 4), langostino de los canales (n = 12) y sardina fueguina (n = 4), obtenidas durante el año 2012 en el área de estudio. Valores sin la corrección del factor de discriminación trófica…………………………………………….…………………………………….72 Figura 2.14: Porcentaje de contribución en percentiles, del langostino de los canales y de la sardina fueguina en la dieta de las ballenas jorobadas del AMCP Francisco Coloane durante el año 2011………………………………………………………………………………………………………..72 Figura 2.15: Porcentaje de contribución en percentiles, de crustáceos (krill y langostino) y de la sardina fueguina en la dieta de las ballenas jorobadas del AMCP Francisco Coloane durante el año 2012………………………………………………………………………………………………………..73 x Figura 2.16: Porcentaje de contribución en percentiles, del langostino de los canales (A) y de la sardina fueguina (B) en la dieta de 12 ejemplares de ballena jorobada muestreados en el AMCP Francisco Coloane durante el año 2011…………………………...………..………………………………………...74 Figura 2.17: A: Porcentaje de contribución en percentiles, de crustáceos (krill y langostino de los canales) (A) y de la sardina fueguina (B) en la dieta de 16 ejemplares de ballena jorobada muestreados en el AMCP Francisco Coloane durante el año 2012……………………………..…………..........................................75 Figura 2.18: Valores promedio y desviaciones estándar de carbono (δ13C) y nitrógeno (δ15N) en muestras de piel de ballena azul, ballena de aleta, ballena de Bryde y ballena jorobada del Pacífico norte, y en muestras de piel de ballena jorobada del área de estudio……………………………………………….....77 Figura 3.1: Valores promedios y desviaciones estándar del nivel trófico relativo para la ballena jorobada (n = 33) y sus presas (n = 28) durante los años 2011 y 2012 en el AMCP Francisco Coloane….........….103 ÍNDICE DE TABLAS Tabla 1.1: Lista de expediciones científicas realizadas en el estrecho de Magallanes y consideradas en esta revisión, en las cuales se realizó al menos una estación de muestreo en el AMCP Francisco Coloane………………………………………………………………………………………..................20 Tabla 1.2: Temperatura (°C) y salinidad (PSU) registradas en el AMCP Francisco Coloane entre 1989 y 2012……………………………………………………………………………………………………......25 Tabla 1.3: Abundancia (células L-1) y biomasa fitoplanctónica (mg m-3) registradas en el AMCP Francisco Coloane entre 1991 y 2007. *señala biomasa fitoplanctónica medida en mg m-2……...............29 Tabla 1.4: Presencia y abundancia de zooplancton en primavera en el AMCP Francisco Coloane entre 1989 y 2007………………………………………………………………………………………………34 Tabla 2.1: Número de muestras de ballena jorobada colectadas durante los años 2011 y 2012 en el AMCP Francisco Coloane.……………………………………………………………………………..………….57 xi Tabla 2.2: Número de muestras y número de machos y hembras de ballena jorobada muestreados durante los años 2011 y 2012 en el AMCP Francisco Coloane…………………………………………………….57 Tabla 2.3: Valores promedios y desviaciones estándar de carbono (δ13C) y nitrógeno (δ15N) en muestras de piel de crías, juveniles y adultos de ballena jorobada, colectadas durante los años 2011 y 2012 en el AMCP Francisco Coloane.………………………..……………………………………………………….59 Tabla 2.4: Ejemplares juveniles de ballena jorobada muestreados durante los dos años de estudio……………………………….…………………………………………………………..................60 Tabla 2.5: Ejemplares de ballena jorobada muestreados en dos meses de una misma temporada en el área de estudio......................................................................................................................................................64 Tabla 2.6: Valores promedios y desviaciones estándar de carbono (δ13C) y nitrógeno (δ15N) en las presas analizadas durante los años 2011 y 2012 del AMCP Francisco Coloane………………………………….69 Tabla 3.1: Valores promedio de δ15N y nivel trófico relativo de la ballena jorobada y sus presas durante los años 2011 y 2012 en el AMCP Francisco Coloane……………………………………………….......102 Tabla 3.2: Valores promedio de δ15N y nivel trófico relativo de cuatro ejemplares de ballena jorobada muestreados al menos dos veces durante una misma temporada en el AMCP Francisco Coloane……....104 xii RESUMEN El Área Marina Costera Protegida (AMCP) Francisco Coloane, localizada en el estrecho de Magallanes, es una de las tres áreas de alimentación informadas para la ballena jorobada del Pacífico Sur Oriental. En este trabajo se analiza la dieta de esta especie durante su temporada de alimentación en el AMCP, en los años 2011 y 2012, mediante el análisis de isótopos estables de carbono y nitrógeno. La ballena jorobada consume principalmente langostino de los canales y sardina fueguina, presentando variaciones en las proporciones consumidas según la oferta alimentaria. Ocupa un nivel trófico medio (3,0 + 0,3), lo que le permitiría influir en la estructura, dinámica, productividad y reciclado de nutrientes del ecosistema. Debido a que el langostino de los canales y la sardina fueguina son recursos pesqueros, se sugiere realizar estudios sobre productividad y abundancia de estas especies, con el propósito de conservar tanto las ballenas como sus principales presas. Palabras claves: ballena jorobada, isótopos estables, AMCP ABSTRACT The Coastal Marine Protected Area (CMPA) Francisco Coloane, located in the Strait of Magellan, is one of the reported feeding grounds for humpback whales in the Southeast Pacific. In this study, we analyse the diet of this species during its feeding season in the CMPA, in 2011 and 2012, using carbon and nitrogen stable isotope analysis. The humpback whale mainly consumed lobster krill and fuegian sprat, with variations in the consumed proportions according to prey availability. This species occupied a medium trophic level (3.0 + 0.3), which allows it to influence the structure, dynamics, productivity and nutrient cycling in the ecosystem. Given that the lobster krill and the fuegian sprat are fisheries resources, we suggest the future study of the productivity and abundance of these species, with a view to conserve whales as well as their prey species. Key words: humpback whale, stables isotopes, CMPA I. INTRODUCCIÓN Estudios a nivel de ecosistemas consideran las relaciones tróficas como las vías fundamentales por medio de las cuales las especies interactúan entre sí (Martínez 1991). El rol que cumple una especie en un determinado ambiente puede ser analizado a través de las interacciones tróficas que se producen en ese ecosistema (Bakun 1996). Por tanto, establecer estas relaciones inter-específicas es un tema central en ecología trófica y un paso inicial para la comprensión de un ecosistema (Link 2002). Los primeros estudios sobre tramas tróficas cuantificaban abundancia y biomasa de los organismos, los cuales tienden a sobreestimar el papel de los taxones que conforman un ecosistema. En las últimas décadas, para ampliar el entendimiento de las estructuras tróficas de los ecosistemas marinos, se ha considerado información sobre estimaciones de flujos de energía, productividad biológica, y en algunos casos, peso corporal de los organismos (Jacob 2005). Martínez (1992) señaló que para la cuantificación de una red alimentaria, se deben analizar el número de especies y el número de interacciones tróficas entre las especies, para lo cual es necesario tener conocimiento sobre la dieta de los organismos, para establecer de manera correcta el número de interacciones en un determinado ecosistema. En una red trófica existirían, en primer lugar, especies basales, las cuales corresponden a productores primarios; las especies intermedias, que consumen tanto productores como consumidores primarios y a su vez son depredadas por otros organismos; y por último, las especies topes, que se alimentan de organismos de niveles tróficos mayores como los consumidores secundarios y terciarios de un ecosistema (Martínez 1991). 1 En los ecosistemas marinos, las grandes ballenas (Suborden: Mysticeti) son reconocidos consumidores de nivel trófico medio y bajo, ya que la mayoría de las especies, consume zooplancton y pequeños peces, aprovechando eficientemente el flujo de energía de la trama trófica del lugar en donde se alimentan (Nemoto 1959; Mackintosh 1965, Gaskin 1982). Antiguamente durante el período de explotación ballenera, los estudios sobre dieta y comportamiento de alimentación de cetáceos, fueron basados en el análisis del contenido estomacal, el cual es un método letal que requiere la muerte del animal para realizar el estudio (Mathews 1938; Chittleborough 1965; Mackintosh 1965). Posteriormente, se utilizaron métodos no letales como el análisis de heces, el cual analiza los restos no digeribles de las presas consumidas (Smith & Whitehead 2000), el análisis estomacal de ejemplares varados, y la observación directa de los animales alimentándose en superficie (Todd et al. 1997). En la actualidad, los análisis utilizando isótopos estables de carbono y nitrógeno, han demostrado ser una herramienta complementaria y eficaz en estudios de alimentación y estructura trófica de diversas especies, así como también para estimar los patrones de migración y dinámica de nicho de los organismos, entre otros estudios (Hobson et al. 1996; Post 2002; Newsome et al. 2007; Guerrero de la Rosa 2008; Díaz 2009). Los isótopos estables son átomos de un mismo elemento que difieren en el número de neutrones, los cuales no disminuyen ni se desintegran en el tiempo, como lo hacen los isótopos inestables (Guerrero & Berlanga 2000). La técnica de isótopos estables se basa en el supuesto que la composición isotópica de un organismo está dada por su dieta (DeNiro & Epstein 1978). Debido a la acumulación del isótopo estable más pesado y a la excreción del más ligero por parte del organismo, ocurre un enriquecimiento en la proporción isotópica del depredador con respecto a su presa (Walter & Macko 1999). El enriquecimiento en cada nivel trófico se estima en un incremento de ~0 - 1‰ para la composición isotópica de carbono 2 (13C) y de ~2 - 5‰ para la composición isotópica de nitrógeno (15N) aproximadamente (DeNiro & Epstein 1981; Post 2002). En los ecosistemas marinos, las mediciones de isótopos estables de carbono y nitrógeno se han utilizado particularmente para establecer relaciones tróficas entre los organismos (Fry 1988; Hobson et al. 1996; Todd et al. 1997; Ruiz-Cooley et al. 2004; Jacob 2005). Su principal característica es que se reflejan en los tejidos de un organismo, no sólo los alimentos ingeridos, sino también los asimilados a lo largo del tiempo, debido a que los tejidos son sintetizados a partir de los nutrientes que se obtienen en la dieta. Actualmente, la técnica de isótopos estables de carbono y nitrógeno, es utilizada para determinar la dieta (Schell et al. 1989; Guerrero de la Rosa 2008), debido a que permite estimar la posición trófica relativa y conocer parte del nicho ecológico de una serie de organismos (Pauly et al. 1998; Newsome et al. 2007). En el área de alimentación de la ballena jorobada (Megaptera novaeangliae, Borowski 1781) localizada en el estrecho de Magallanes, se ha documentado a través del método de observación directa, que la principal presa consumida por este rorcual corresponde a la sardina fueguina (Sprattus fueguensis, Jenyns 1842), seguida por el langostino de los canales (Munida gregaria, Fabricus 1793) (Gibbons et al. 2003; Acevedo 2005; Acevedo et al. 2011) y el krill (Euphausia lucens, Hansen 1905) (Acevedo op. cit.; Acevedo et al. op. cit.). Sin embargo, no existen estudios que permitan establecer con mayor precisión las presas que consume, en qué proporción se alimenta de ellas y si existe variabilidad en su dieta en esta zona en particular. En este contexto, el propósito de este estudio fue determinar la ecología trófica de la ballena jorobada a través del análisis de isótopos estables de carbono y nitrógeno de muestras de piel de ballenas, sometiendo a prueba la siguiente hipótesis de trabajo: “Si en las aguas del estrecho de Magallanes la ballena jorobada es un depredador eurífago, y su alimentación está compuesta principalmente por sardina fueguina, se esperaría que la señal isotópica correspondiente a esta presa, contribuya en mayor medida al valor isotópico de las diferentes ballenas muestreadas”. 3 En el primer capítulo de esta tesis, se presenta un diagnóstico sobre el conocimiento oceanográfico y biológico existente del ecosistema pelágico del AMCP Francisco Coloane, con el fin de unificar en un sólo trabajo la información disponible sobre el área de estudio, y de esta manera poder identificar debilidades y necesidades futuras. En el segundo capítulo, se presenta un análisis de las proporciones isotópicas de la ballena jorobada y de sus presas, y un análisis de la alimentación de esta ballena en el estrecho de Magallanes, con el objetivo de confirmar las presas consumidas por esta especie en esta zona en particular, y determinar en qué proporción se alimenta de cada una de ellas. En el tercer capítulo, se analiza el nivel trófico relativo que ocupa esta especie en la zona de estudio y se establece el rol que cumpliría la ballena jorobada en el ecosistema del AMCP Francisco Coloane en el estrecho de Magallanes. Por último se presentan conclusiones principales de cada capítulo, discutiendo de manera general los resultados encontrados, y se realizan sugerencias para futuros estudios en el AMCP Francisco Coloane. 4 II. MARCO TEÓRICO La ballena jorobada presenta una distribución cosmopolita (Tomilin 1967) y a nivel mundial se considera que existen tres poblaciones principales: la del Pacífico norte, Atlántico norte y, en el hemisferio sur, la del océano Austral (Mackintosh 1965). Tradicionalmente se conoce que las ballenas jorobadas del Pacífico Sur Oriental se alimentan durante los meses de verano y otoño austral en la costa occidental de la península Antártica (Towsend 1935; Mackintosh op. cit.). Recientemente una segunda área de alimentación se ha informado en el estrecho de Magallanes, en las aguas cercanas a la isla Carlos III (Gibbons et al. 2003; Acevedo 2005; Acevedo et al. 2006; Mora 2011). Por otra parte, en los últimos años se ha informado una tercera área de alimentación estival para esta especie en el norte de la Patagonia Chilena, específicamente en las aguas del golfo Corcovado (43°- 44° S) y canal Moraleda (44°- 44°30’S) (Hucke-Gaete et al. 2006; Acevedo et al. 2008a; Haro 2009; Hucke-Gaete et al. 2013). Se ha señalado que la alimentación de la ballena jorobada está compuesta principalmente por crustáceos eufáusidos y peces pequeños que forman cardúmenes de variable extensión tanto vertical como horizontal (Winn & Reichley 1985; Clapham & Mead 1999; Clapham 2000). Sin embargo, la dieta de esta especie dependería del área geográfica (Tomilin 1967). Es así como en la Antártica, en las aguas al sureste de Australia y en el Pacífico norte los ejemplares se alimentarían principalmente de eufáusidos (Tomilin op. cit.; Stockin & Burgues 2005; Witteveen 2008), y en el estrecho de Magallanes, según lo informado por Acevedo et al. (2011) a través del método de observación directa, consumirían eufáusidos, langostino de los canales y sardina fueguina. 5 Esta ballena posee dos formas principales de capturar su alimento: la formación de redes de burbujas (bubbling), las cuales son formadas mediante la exhalación de aire bajo la superficie, y las embestidas (lunging), las cuales no están asociadas a la formación de burbujas, y pueden ser laterales, verticales o diagonales según la forma de aparecer en superficie del animal (Jurasz & Jurasz 1979; Hain et al. 1982; Winn & Reichley 1985). Al sureste de Australia, se ha informado la captura de eufáusidos por embestidas laterales y verticales (Stockin & Burgues 2005, Stamation et al. 2007) y en aguas Antárticas se ha observado la formación de redes de burbujas y embestidas laterales en superficie (Acevedo et al. 2008b). En el estrecho de Magallanes, Acevedo et al. (2011) señalaron que el comportamiento de alimentación superficial dependería de la especie-presa, es así como para la captura de eufáusidos las ballenas jorobadas utilizarían embestidas laterales, para capturar langostino de los canales usarían embestidas bajo la superficie (skimming subsuperficial) y para la captura de sardina fueguina las ballenas utilizarían embestidas verticales y la formación de líneas de burbujas. Sin embargo, estos autores señalan que sus observaciones son confinadas a la superficie desconociendo el comportamiento de las ballenas en profundidades intermedias, donde se alimentarían en mayor frecuencia. Dado a lo anterior, no se disponen de otros estudios más específicos sobre la alimentación de la ballena jorobada en el AMCP Francisco Coloane, que determinen con precisión las presas consumidas por esta especie, en qué proporción se alimenta de ellas y si existe variación en su dieta a lo largo de la temporada o en años diferentes. Considerando que las interacciones tróficas entre mamíferos marinos y sus presas influyen directamente en la estructura y dinámica de los ecosistemas marinos, y señalándose además, que los cetáceos tendrían una influencia ecológica importante dentro de sus zonas de alimentación (Bowen 1997; Trites 2009), se hace necesario conocer con mayor exactitud qué especies-presa consume la ballena jorobada y en qué proporción se alimenta de ellas, en el área de alimentación ubicada en el estrecho de Magallanes. 6 1. OBJETIVO GENERAL Confirmar la(s) presa(s) y determinar el nivel trófico relativo en el cual se alimenta la ballena jorobada en las aguas del estrecho de Magallanes, en base a la proporción isotópica de carbono (δ13C) y nitrógeno (δ15N) presentes en muestras de piel. 2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS Determinar la proporción isotópica de carbono (δ13C) y nitrógeno (δ15N) en muestras de piel de ballena jorobada durante su período de alimentación en el área de estudio. Determinar la proporción isotópica de carbono (δ13C) y nitrógeno (δ15N) en muestras de presas de ballena jorobada provenientes del área de estudio. Determinar en qué proporción se alimenta la ballena jorobada de cada una de sus presas en el área de estudio. Determinar el nivel trófico relativo de las presas de ballena jorobada en el área de estudio. 3. REFERENCIAS Acevedo, J. 2005. Distribución, filopatría, residencia e identidad poblacional de la ballena jorobada, Megaptera novaeangliae, que se alimentan en las aguas del estrecho de Magallanes, Chile. Tesis de Maestría en Ciencias. Facultad de Ciencias. Universidad de Magallanes 144 Págs Acevedo, J., A. Aguayo-Lobo & L. Pastene. 2006. Filopatría de la ballena jorobada (Megaptera novaeangliae Borowski, 1781), al área de alimentación del estrecho de Magallanes. Revista de Biología Marina y Oceanografía 41(1):11-19 7 Acevedo, J., R. Hucke-Gaete, E. Secchi, J. Allen, A. Aguayo-Lobo, L. Dalla Rosa, D. Haro & L. Pastene. 2008a. 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CAPÍTULO 1 CARACTERÍSTICAS OCEANOGRÁFICAS Y BIOLÓGICAS DE LAS COMUNIDADES DEL PLANCTON Y NECTON DEL ÁREA MARINA COSTERA PROTEGIDA FRANCISCO COLOANE: UNA REVISIÓN Daniela Haro1, 2, Anelio Aguayo-Lobo3 & Jorge Acevedo4 1 Programa de Magíster en Ciencias mención Manejo y Conservación de Recursos Naturales en Ambientes Subantárticos. Facultad de Ciencias. Universidad de Magallanes, Punta Arenas, Chile. 2 Laboratorio de Ecología y Ciencias Ambientales, Instituto de la Patagonia, Universidad de Magallanes, Punta Arenas, Chile. 3 4 Instituto Antártico Chileno (INACH), Punta Arenas, Chile. Centro Regional de Estudios del Cuaternario (CEQUA), Punta Arenas, Chile. *Artículo aceptado en Julio de 2013 en los Anales del Instituto de la Patagonia. 13 RESUMEN El objetivo de este trabajo fue hacer una revisión sobre el conocimiento de las características oceanográficas físicas y químicas, composición del fito y zooplancton, peces, aves y mamíferos marinos del Área Marina Costera Protegida (AMCP) Francisco Coloane, e informar sobre datos de temperatura y salinidad obtenidos en el área durante una prospección en otoño de 2012. La temperatura superficial fluctuó entre 2,0 y 9,0°C. La salinidad varió entre 23 y 30,9 PSU. Las aguas más oxigenadas y con alto pH se registraron en seno Ballena (320-340 µmoles Kg-1 y 8,11 unidades de pH). En primavera los niveles de nutrientes indican que la concentración en superficie no es alta, con excepción del fosfato, el fitoplancton está representado por diatomeas y el zooplancton por copépodos y larvas meroplanctónicas, destacando canal Jerónimo por su alta abundancia. La familia de peces más representativa fue la Nototheniidae, y entre las aves y mamíferos marinos, destaca el pingüino de Magallanes y la ballena jorobada. La revisión realizada indica que es necesario hacer mayores estudios sobre la oceanografía física y la comunidad bentónica del AMCP. Palabras clave: AMCP, ecosistema pelágico, aves y mamíferos marinos, Magallanes 14 ABSTRACT The objective of this study was to make a review of the current state of knowledge on the Coastal Marine Protected Area (CMPA) Francisco Coloane in terms of the physical and chemical oceanography, the phyto-zooplankton compositions and the fish, birds and marine mammals species present, and provide temperature and salinity data collected during a marine survey carried out the 2012 fall season. Surface temperatures fluctuate between 2.0 and 9.0°C. Salinity varies between 23 and 30.9 PSU. The most oxygenated waters and those of highest pH were recorded within Seno Ballena (320-340 µmoles Kg-1; 8.11 units of pH). In spring nutrient levels indicate low surface concentrations, except for phosphate, the phytoplankton is dominated by diatoms and the zooplankton is composed of copepods and meroplanktonic larvae with high abundance levels in the Jeronimo Channel. The family of fish most representative is the Nototheniidae, and among marine birds and mammals, the Magellan penguin and the humpback whale are the most sighted. The review indicates that it is necessary to make further studies on physical oceanography and the benthic community of CMPA. Key words: CMPA, pelagic ecosystem, birds and marine mammals, Magallanes 15 1. INTRODUCCIÓN Según la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN), las Áreas Marinas Costeras Protegidas (AMCP) son el espacio que incluye agua y fondo marino, rocas, playas y terrenos de playa fiscales, así como flora y fauna, recursos históricos y culturales que la ley u otros medios colocan en reserva para proteger todo o parte del medio así delimitado (de Andrade 2006). Estas áreas son esenciales para la conservación de la biodiversidad (Dudley 2008) y surgen para proteger, mantener y restaurar los recursos naturales y culturales de las aguas costeras y marinas (de Andrade op. cit.). En la región de Magallanes, el AMCP Francisco Coloane constituye la primera Área Marina creada en Chile, en agosto de 2003. Esta zona cuenta con una superficie aproximada de 67.197 ha, conteniendo en su interior el Parque Marino del mismo nombre que representa una zona núcleo de 1.503 ha. El AMCP Francisco Coloane se encuentra geográficamente ubicada en la sección central del estrecho de Magallanes, a 80 mn de la ciudad de Punta Arenas (Cabezas 2006; Cornejo & Kusch 2006). El objetivo del área Francisco Coloane fue contribuir a la conservación del área de alimentación de la ballena jorobada (Megaptera novaeangliae, Borowski 1781), la conservación de las áreas de reproducción del pingüino de Magallanes (Spheniscus magellanicus, Foster 1781) y del lobo marino común (Otaria flavescens, Shaw 1800), la protección de las unidades ecológicas asociadas y la mantención de los servicios ecosistémicos (Ministerios de Defensa y Economía D.S. N°276; Aguayo-Lobo et al. 2011). Una situación poco frecuente para los canales Magallánicos se presenta en el ecosistema pelágico de esta área, ya que presenta una alta diversidad de fauna, registrándose al menos 13 especies de mamíferos marinos y 32 de aves marinas y/o costeras (Aguayo-Lobo et al. 2011; CEQUA 2007a). Por otra parte, el AMCP constituye una zona de alimentación de grandes mamíferos, destacando la ballena jorobada, el lobo marino común y el lobo fino austral (Arctocephalus australis, Zimmermann 1783). El AMCP 16 también destaca como zona de reproducción de dos colonias de lobo marino común y de una importante colonia de pingüino de Magallanes (Cornejo & Kusch 2006). A pesar de la riqueza específica y de la presencia de especies emblemáticas, como la ballena jorobada, lobos marinos y pingüinos, aún no se tiene mayor conocimiento de los procesos que determinan la alta diversidad, la productividad del ecosistema y de las especies que sostienen las tramas tróficas del AMCP. La información que se tiene hasta la fecha corresponde a escasos estudios puntuales, los cuales se encuentran dispersos en la literatura publicada. En este contexto, el objetivo del presente trabajo fue realizar una revisión sobre el conocimiento existente del ecosistema pelágico en el Área Marina Costera Protegida Francisco Coloane, con el fin de unificar en un solo trabajo la información que se dispone sobre este ecosistema en particular, de tal manera de identificar debilidades y necesidades futuras. 2. MATERIALES Y MÉTODOS 2.1 Área de estudio El AMCP Francisco Coloane se ubica en la parte central del estrecho de Magallanes, extendiéndose por el este desde bahía Cordes (53°43’S; 71°52’W) hasta cabo Quod (53°32’S; 72°34’W) por el oeste, y por el norte desde estero Núñez (53°17’S; 72°26’W) hasta seno Helado por el sur (53°51’S; 72°12’W) (Fig. 1.1). El AMCP incluye paso Tortuoso, canal Jerónimo, paso Inglés, desembocadura del río Batchelor, bahías Fortescue y Cordes, mitad de seno Ballena, boca del canal Bárbara (paso Shag) y seno Helado. En esta área se ubican los glaciares de seno Ballena y seno Helado, y las islas Carlos III, Rupert, Charles, James, Mounmouth, Wet y Alcayaga, así como islotes menores. 17 Figura 1.1: A: Ubicación geográfica del Área Marina Costera Protegida Francisco Coloane (en gris) en el estrecho de Magallanes. B: AMCP Francisco Coloane. Estrellas negras señalan la ubicación aproximada de los umbrales presentes en el área. 2.2 Base de datos La información de este trabajo proviene tanto de datos publicados del área, entre los años 1989 y 2011, como de resultados obtenidos en una prospección realizada entre el 21 y 24 de mayo de 2012, durante la ejecución del proyecto “Diagnóstico de la distribución espacio temporal de la ballena jorobada en el Área Marina Costera Protegida Francisco Coloane” de la Fundación BIOMAR. En esta campaña se realizaron tres estaciones de muestreo, canal Jerónimo (53°21’20,00”; 72°29’20,04”), isla Carlos III (53°38’85,15”; 72°14’89.80”) y paso Shag (53°49’28,45”; 72°11’18,70”), en las cuales se registraron datos de temperatura y salinidad, desde la superficie hasta una profundidad de 45 mts, con un CTD marca Seabird modelo SBE 19 seacat. Los datos fueron extraídos y procesados de acuerdo a la secuencia de 18 procesamiento recomendada por el Centro Nacional de Datos Hidrográficos y Oceanográficos de Chile (CENDHOC). De la información previamente publicada, se consideraron estudios sobre oceanografía física y química, composición fito y zooplanctónica, peces, aves y mamíferos marinos en el AMCP. La información analizada corresponde a 16 expediciones científicas (Tabla 1.1). 3. RESULTADOS Y DISCUSIÓN El AMCP Francisco Coloane se ubica en la sección este de la subcuenca occidental y en la parte oeste de la subcuenca central del estrecho de Magallanes, descritas por Antezana et al. (1992). Según Pickard (1973), Panella et al. (1991), Antezana et al. (op.cit.) y Valdenegro & Silva (2003), la subcuenca occidental, abarca desde la entrada del océano Pacífico hasta la isla Carlos III, lugar donde existe un umbral de 100 m de profundidad. Esta subcuenca tiene profundidades de hasta 1000 m y está compuesta por aguas Subantárticas (ASAA) que ingresan desde el Pacífico, mezclándose con agua dulce del interior del continente, formando agua estuarina salada (AE-salada) y agua Subantártica modificada (ASAAM) en los 150 m superiores. Valdenegro & Silva (op.cit.) señalan para esta subcuenca, que la temperatura y salinidad durante primavera, alcanza 6,5 °C y 28,5 PSU en superficie, aumentando a 9,5 °C y 33 PSU en los 100 m. El oxígeno disuelto y pH, alcanza 6,5 ml·L-1 (290 µmoles Kg-1) y 7,8 unidades, disminuyendo en profundidad. 19 Tabla 1.1: Lista de expediciones científicas realizadas en el estrecho de Magallanes y consideradas en esta revisión, en las cuales se realizó al menos una estación de muestreo en el AMCP Francisco Coloane Campaña Año Número Estaciones Lugar AMCP Fuente a Expedición OGS Explora 1989 1 Carlos III Panella et al. 1991 b Expedición OGS Explora 1989 1 Carlos III Uribe 1991 c Expedición OGS Explora 1989 1 Carlos III Fonda Umani & Monti 1991 d Universidad de Magallanes 1991 1 Canal Jerónimo Andrade 1991 e Expedición Cariboo 1991 1 Carlos III Carrada et al. 1994 f Expedición Cariboo 1991 1 Carlos III Zingone et al. 2011 g Expedición Victor Hensen 1994 2 Carlos III, islas Charles Arntz & Gorny 1996 h Expedición Italica 1995 2 Carlos III, islas Charles Saggiomo et al. 2011 i Expedición Italica 1995 1 Islas Charles Hamamé & Antezana 2010 j Expedición CIMAR Fiordos 3 1997-1998 2 Canal Jerónimo, islas Charles Valdenegro & Silva 2003 k Expedición CIMAR Fiordos 3 1997-1998 2 Canal Jerónimo, islas Charles Avaria et al. 2003 l Universidad de Magallanes 1997-2001 6 Área y Parque marino Gibbons et al. 2003 m Expedición CIMAR Fiordos 3 1998 2 Canal Jerónimo, islas Charles Antezana et al. 2002 n Expedición CIMAR Fiordos 3 1998 1 Canal Jerónimo Ramírez 2005 ñ Expedición CIMAR Fiordos 3 1998 2 Canal Jerónimo, islas Charles Mujica & Villablanca 2003 20 o Expedición CIMAR Fiordos 3 1998 2 Canal Jerónimo, islas Charles Palma & Aravena 2001 p Expedición CIMAR Fiordos 3 1998 2 Canal Jerónimo, islas Charles Bernal & Balbontín 2003 q Universidad de Magallanes 2001 5 Área y Parque marino Venegas et al. 2002 r Expedición Chonos 2003 1 Seno Ballena Valle-Levinson et al. 2006 s Fundación CEQUA 2003-2005 6 Área y Parque marino Acevedo et al. 2006 t Fundación CEQUA 2003-2005 6 Área y Parque marino Acevedo 2005 u Fundación CEQUA 2007 10 Área y Parque marino CEQUA 2007a v Centro Ecosistemas Patagonia 2007 1 Seno Ballena Torres et al. 2011 w Fundación CEQUA 2007 6 Área y Parque marino CEQUA 2007b x Fundación Biomar 2011 6 Área y Parque marino Aguayo-Lobo et al. 2011 y Fundación Biomar 2012 3 C. Jerónimo, Carlos III, paso Shag Presente Estudio . 21 La subcuenca central, abarca desde isla Carlos III hasta la segunda Angostura, alcanza profundidades de 500 m y está compuesta por AE-salada, las cuales se desplazan desde la cuenca occidental, sobrepasando el umbral de Carlos III, y hundiéndose debido a su densidad. Además, esta subcuenca estaría compuesta en menor grado por aguas Atlánticas, las cuales alcanzan con su influencia la zona comprendida entre Carlos III y cabo Froward. Valdenegro & Silva (2003) indicaron que en primavera, la temperatura en esta cuenca es relativamente homogénea (7-7,5 °C) y la salinidad superficial sería de 30,5 PSU aumentando a 31,5 PSU en los 500 m. El oxígeno y pH presentan valores de 6,5 a 7 ml·L-1 (290-313 µmoles Kg-1) y de 7,7 a 7,9 unidades de pH, disminuyendo con la profundidad. Por tanto las aguas del AMCP están constituidas por AE-salada, ASSAM y en menor grado por aguas con influencia Atlántica. Además, estas aguas presentarían la estructura de doble capa que caracteriza a los canales del sur de Chile, la cual es provocada por la mezcla de aguas que se produce con el ingreso de ASSA del Pacífico (Valdenegro & Silva 2003; Sievers 2006). El agua superficial (<50-75 m) tendería a fluir hacia el océano, presentando baja salinidad y temperatura, alta concentración de oxígeno disuelto, alto pH y baja concentración de nutrientes. En cambio, la capa más profunda (>75 m) tendería a ingresar a los canales, presentaría mayor salinidad y temperatura, menor concentración de oxígeno, bajo pH y mayor concentración de nutrientes (Sievers op. cit.). Según un estudio realizado por la Fundación CEQUA (2007b), sobre oceanografía del AMCP Francisco Coloane, la circulación oceanográfica del área, estaría dominada por corrientes de marea, que son resultado de la interacción entre la marea del Atlántico y la del Pacífico. En el AMCP, las corrientes en llenante fluyen hacia el oeste y en vaciante hacia el este, alcanzando valores del orden de 60 cm s-1, desde superficie a fondo. El mismo estudio señala que en el sector de unión entre canal Jerónimo y el estrecho de Magallanes, el flujo proveniente del canal produce un giro ciclónico, que alcanza valores mayores a 60 22 cm s-1. Este giro en superficie se encuentra en el sector central del estrecho y en el fondo se desplaza hacia el norte. En el AMCP Francisco Coloane, además del umbral localizado a 100 m de profundidad al oeste de isla Carlos III, se ha señalado la presencia de un umbral superficial a 3 m de profundidad en seno Ballena (Fig. 1.1), el cual correspondería a la sección expuesta y semihundida de una morrena terminal (CEQUA 2007b). Este umbral bloquea el paso de agua salada proveniente del estrecho hacia el interior del seno donde se ubica el glaciar. Sin embargo, en fases de marea alta, el agua salada sobrepasa el umbral produciendo surgencia de aguas ricas en nutrientes. Por otro lado, en marea baja, el agua llegaría solo hasta el umbral y las aguas del glaciar y de ríos cubrirían la zona entre el umbral y el glaciar (ValleLevinson et al. 2006; Torres et al. 2011). 3.1 Temperatura y salinidad de las aguas del AMCP Francisco Coloane Durante la prospección realizada en mayo de 2012 en el área de estudio, mes en el cual no se encontró información publicada sobre temperatura y salinidad en el AMCP, se registraron valores promedios de 7,7 °C y 30,2 PSU en canal Jerónimo, 8,0 °C y 30,8 PSU en Carlos III y 8,0 °C y 30,9 PSU en paso Shag (Tabla 1.2). La información publicada sobre temperatura superficial (< 50 m profundidad) en el AMCP Francisco Coloane, señaló variaciones entre 2,0 °C en invierno y 9,0 °C en otoño (informados en canal Jerónimo). Se encontraron promedios de 2,5 °C en invierno y 8,2 °C en otoño (Tabla 1.2). Por su parte, la información de salinidad superficial señaló valores entre 23 PSU en verano en las cercanías del glaciar de 23 seno Ballena, y 30,9 PSU en otoño en paso Shag (boca canal Bárbara). Los promedios de salinidad encontrados fueron de 26,5 PSU en primavera y 30,7 PSU a comienzos de la misma estación. Se ha señalado que la temperatura y salinidad de las aguas del AMCP, se caracterizan por ser bastante homogéneas tanto horizontal como verticalmente en los 50 m superficiales, durante noviembre y abril (CEQUA 2007b). Esta estructura térmica casi homogénea sería generada por fuertes vientos y corrientes de marea, las cuales son características frecuentes en la zona de estudio (Sievers 2006). Al comparar los valores de temperatura y salinidad medidos en este estudio con la información previamente publicada, se observa una drástica diferencia estacional principalmente en la temperatura superficial de las aguas del AMCP. Los valores menores estarían asociados a descargas de ríos y/o derretimiento de hielo glaciar, destacando el glaciar en seno Ballena (CEQUA op. cit.; Sievers op. cit.). Situación similar se ha registrado en la región, en seno Gallegos (Vásquez et al. 2012), y en general en los canales del sur de Chile (Pickard 1973). 3.2 Oxígeno disuelto y pH de las aguas del AMCP Francisco Coloane La información publicada sobre oxígeno disuelto en las aguas del área de estudio, señala para las aguas superficiales de islas Charles 6,5 ml·L-1 (290 µmoles Kg-1) durante octubre (Valdenegro & Silva 2003), manteniendo valores similares en noviembre (280-300 µmoles Kg-1), aunque ligeramente mayores en la capa superficial (<5m) (CEQUA 2007b). En diciembre, Torres et al. (2011) señaló entre 300 y 330 µmoles Kg-1 de oxígeno en aguas superficiales de seno Ballena. Entre el umbral presente en esa zona y el estrecho, la concentración fue de 300 µmoles Kg-1, en el umbral fue de 310 µmoles Kg-1, y a orillas del glaciar alcanzó 330 µmoles Kg-1 (Fig. 1.2A). 24 Tabla 1.2: Temperatura (°C) y salinidad (PSU) registradas en el AMCP Francisco Coloane entre 1989 y 2012. (Referencias indicadas por letras). Abril Mayo Julio T S T S T Canal Jerónimo 8,0-9,0 u 29,2-30,8 u 7,7 z 30,2 z 2,0-3,0 d Carlos III 8,5 u 29,8-30,0 u 8,0 z 30,8 z Octubre S Noviembre T S T 6,2 g 30,8 g 7,2 a 7,4-8,2 u Carlos III Paso David 8,5 u 29,4 u Entrada S. Ballena < 8,0 u 29,8 u Seno Ballena 7,5 u 27,0-28,0 u S 8,0 u 30,0 u Islas Charles Paso Shag Promedio 8,2 29,4 8,0 z 30,9 z 7,9 30,6 2,5 25 7,0-7,5 j 30,5 j 6,2 j 30,8 j 6,5 30,7 7,5 T S 7,5-7,8 u 29,0 u 5,9-7,7 v 23.0-25,0 v 7,2 26,5 29,4-30,5 u Interior S. Ballena Islas Charles Diciembre 30,0 A) B) Figura 1.2: A: Concentración de oxígeno disuelto y pH registrados en primavera en el AMCP Francisco Coloane. B: Niveles de nutrientes registrados en primavera en el AMCP Francisco Coloane. En cuanto a los valores de pH publicados, variaron entre 7,8 y 8,1 unidades en las aguas superficiales del AMCP. Información más localizada señala que las aguas de islas Charles presentan 7,8 unidades de pH en los primeros 30 m y 7,7 unidades a mayor profundidad en octubre (Valdenegro & Silva 2003), siendo ligeramente más básicos en los primeros 30 m durante noviembre (CEQUA 2007b). No obstante, las aguas más oxigenadas y con mayor pH se encontraron en noviembre en seno Ballena (320-340 µmoles Kg-1 y 8,11 unidades) y los menores valores en canal Jerónimo durante el mismo mes (280-290 µmoles Kg-1 y 8,03 unidades) (CEQUA op. cit.; Torres et al. 2011) (Fig.1. 2A). Los altos valores de oxígeno y pH encontrados en las aguas superficiales del AMCP, se deberían al intercambio de oxígeno océanoatmósfera y a procesos fotosintéticos, los cuales producen aumento de oxígeno, disminución del anhídrido 26 carbónico, y por tanto el aumento de pH (Silva 2006). Los mayores valores de oxígeno y pH registrados en las cercanías del glaciar, se deberían principalmente a la temperatura del agua en esa zona. 3.3 Nutrientes de las aguas del AMCP Francisco Coloane En relación a los nutrientes, Valdenegro & Silva (2003), informan que las aguas de islas Charles, presentan valores de nitrato superficial de 6,5 a 8,0 µM y de fosfato de 0,7 a 0,9 µM en octubre, señalando que bajo los 100 m el nitrato sería de 8,0 µM y el fosfato superior a 1,0 µM. También se ha informado que en noviembre, los niveles promedio de nitrato, fosfato y silicato en los 30 m superficiales, serían de 6±2 µM; 1,1±0,5 µM y 4±3 µM respectivamente, y que los valores menores estarían al interior de seno Ballena (CEQUA 2007b). Torres et al. (2011) registraron en las aguas entre el estrecho y el umbral de seno Ballena valores superficiales de nitrato entre 7 y 10 µM, y de silicato entre 2 y 4 µM en diciembre. Pasado el umbral, la concentración superficial de nitrato fluctuó entre 6 y 12 µM y la de silicato se mantuvo entre 2 y 4µM. A orillas del glaciar se encontraron valores de nitrato entre 0 y 7 µM y de 1µM de silicato (Fig. 1.2B). Según los mismos autores, en marea alta, cuando se produce surgencia de aguas profundas, el agua superficial de seno Ballena queda enriquecida en nitrato y con bajo silicato. En cambio, en marea baja, las aguas superficiales presentan altos valores de silicato y bajos de nitrato. Los niveles de nutrientes superficiales en el AMCP se encontrarían dentro del rango de valores registrados en seno Gallegos en la región de Magallanes (Vásquez 2012), y serían menores a los señalados en los fiordos de la región de los Lagos y en Aysén (> 2 µM de fosfato y > 20 µM de nitrato) (Silva 2006). En general los niveles promedio de nutrientes, indican que la concentración en la capa superficial no es alta, con excepción del fosfato, en el cual valores mayores a 2 µM son consideradas como concentraciones 27 altas. Estos valores son esperados debido a la fotosíntesis que se produce en la capa superficial, la cual disminuye los niveles, y a la influencia de agua dulce con baja concentración de nutrientes (Silva op. cit.). 3.4 Composición y abundancia del fitoplancton en el AMCP Francisco Coloane De acuerdo con Iriarte et al. (1993) y Antezana (1999), en primavera el fitoplancton del AMCP se caracteriza por presentar cadenas tróficas cortas formadas por grandes diatomeas (>20 µm), y en verano, el fitoplancton es dominado por pico (0.2-2µm) y nanofitoplancton (2-20 µm), con una red trófica compleja mediada por un bucle bacteriano. Para el AMCP se informó 43 taxa de fitoplancton, conformado por 27 especies de diatomeas, 12 dinoflagelados, 2 silicoflagelados y 2 ciliados (CEQUA 2007b). Se registró el 32% de las taxa señaladas en Magallanes, coincidiendo con el predominio de diatomeas. En estudios realizados durante el mes de octubre se señala alta diversidad de especies en islas Charles (Avaria et al. 2003) y baja diversidad en canal Jerónimo, pero con altas concentraciones de células (>1x106 células L-1) en los primeros 30 m (Ramírez 2005; Tabla 1.3; Fig. 1.3A). En noviembre, al exterior de seno Ballena y en canal Jerónimo, se registró la mayor cantidad de taxa (11 y 13 especies, respectivamente). Además, altos valores de células se registraron en los 30 m superficiales frente a río Batchelor (CEQUA op. cit.). Durante el mismo mes, Uribe (1991) señaló gran diversidad de diatomeas en Carlos III (> 20 especies). En febrero y marzo, se encontró alta concentración de células en la subcuenca occidental, incluyendo el noroeste de Carlos III, con valores entre 2.6 a 6.5x106 células L-1 (Zingone et al. 2011; Tabla 1.3). 28 Tabla 1.3: Abundancia (células L-1) y biomasa fitoplanctónica (mg m-3) registradas en el AMCP Francisco Coloane entre 1991 y 2007. * señala biomasa fitoplanctónica medida en mg m-2. (Referencias indicadas por letras). Febrero Abundancia Marzo Biomasa Abundancia Abril Octubre Biomasa Abundancia Biomasa Abundancia Canal Jerónimo Carlos III Carlos III >1.000.000 2,6-6,5x106 f 1,3 e 2,6-6.5x106 f 1,3 e *14,1 *14,1 k Noviembre Biomasa Diciembre Abundancia Biomasa Abundancia Biomasa m 4-16 h h >2 u B. Mussel 1-3 v Exterior S. Ballena Seno Ballena Interior S. Ballena Islas Charles >2 *16,6 h *16,6 h 0-2 m 1,5 g Islas Charles 29 u 0-3 v 0-8 v A) B) Figura 1.3: A: Abundancia y biomasa fitoplanctónica registrada en primavera en el AMCP Francisco Coloane. B: Abundancia de copépodos y larvas registrada en primavera en el AMCP Francisco Coloane. 3.5 Biomasa fitoplanctónica en el AMCP Francisco Coloane En relación a la concentración de Clorofila-a en el AMCP, en las aguas de islas Charles se registraron valores entre 0 y 1,5 ug/l (1,5 mg m-3) y en canal Jerónimo valores entre 4-16 mg m-3 en los 50 m superiores en octubre (Arntz & Gorny 1996; Antezana et al. 2002; Ramírez 2005; Tabla 1.3; Fig. 1.3A). Según señala el informe de la Fundación CEQUA (2007b) la concentración de Clorofila-a en el área de estudio es moderada 0,4 a 2 µgl-1 (0,4 a 2 mg m-3), y al interior de seno Ballena y en bahía Mussel (Carlos III) sería alta (>2 µgl-1) (>2 mg m-3) durante noviembre. En diciembre, en las aguas entre el umbral de seno Ballena y el estrecho, la concentración fluctuó entre 1-3 mg m-3, y en el umbral se encontraron valores entre 0-3 mg m-3. Al interior de este seno las concentraciones de Clorofila-a variaron entre 0-8 mg m-3 y a orillas del glaciar fluctuaron entre 0-2 mg m-3 (Torres et al. 2011; Fig. 1.3A). Durante febrero y 30 marzo, Carrada et al. (1994) señalaron para la subcuenca occidental, incluyendo el noroeste de Carlos III, una concentración promedio de Clorofila-a de 1,3 µg dm-3 (1,3 mg m-3), señalando además que en esa subcuenca los valores disminuyen notablemente (0,6 µg dm-3) (0,6 mg m-3). En marzo y abril, se registraron concentraciones de 14,1 mg m-2 al noroeste de Carlos III y de 16,6 mg m-2 en islas Charles (Saggiomo et al. 2011; Tabla 1.3). En general, las concentraciones de Clorofila-a en el AMCP fluctuarían entre 0,4 y 16 mg m-3, registrándose los mayores valores en primavera, estas concentraciones son más altas que las registradas en el estrecho de Magallanes (promedio = 0,32 mg m-3) durante la misma estación (Saggiomo et al. 2011). Ramírez (2005), señaló que los sistemas productivos poseen baja diversidad de especies y alta biomasa. Sin embargo, según la revisión presentada, la diversidad, abundancia y biomasa fitoplanctónica no es igual en todas las aguas que componen el AMCP y presentarían variaciones a lo largo del año, como canal Jerónimo que en octubre tendría baja diversidad de especies, alta abundancia de células y alta biomasa (Antezana et al. 2002), y en noviembre, la diversidad aumenta (CEQUA 2007b), disminuyendo probablemente la biomasa. En cuanto a floraciones algales nocivas, cabe señalarse que al interior de seno Ballena se registró un dinoflagelado potencialmente toxico, Alexandrium ostenfeldii (Paulsen 1904), con 16.500 células ml-1 (16,5 células L-1) a los 5 m de profundidad durante noviembre, pudiendo en algún momento formar floraciones en el AMCP. En islas Charles se registró Alexandrium catenella (Whedon & Kofoid, Balech 1985) pero en una abundancia muy baja (0,5 células L-1) (CEQUA 2007b). 31 Según Uribe (1991), Antezana et al. (1992) y Palma (2006), tanto el fitoplancton como el zooplancton del AMCP están conformados por una mezcla de especies de diferentes regiones biogeográficas, ya sea por especies antárticas, subantárticas y cosmopolitas, y en el caso del fitoplancton hasta por especies de aguas temperadas. La mayoría de estas taxa penetran al estrecho a través de la boca occidental donde existe mayor profundidad. Las aguas del AMCP no tendrían especies endémicas, debido al constante intercambio de aguas oceánicas con aguas estuarinas, lo que causa circulación de masas de agua que provocan la entrada y salida de las especies, y serían pocas las taxa que podrían colonizar esta zona debido a esta alta variabilidad oceanográfica. 3.6 Zooplancton en el AMCP Francisco Coloane Durante primavera la comunidad zooplanctónica del AMCP, está compuesta principalmente por copépodos y larvas meroplanctónicas (Antezana 1999; CEQUA 2007b: Fig. 1.3B). Según Mujica & Villablanca (2003) y CEQUA (2007b), canal Jerónimo durante octubre y noviembre, se caracteriza por presentar alta abundancia de copépodos, cladóceros y larvas de decápodos. Las abundancias fluctuarían entre 4.915 y 13.359 larvas/1000m3 de decápodos, destacando el infraorden Anomura y Brachyura. Palma & Aravena (2001) registraron la presencia de eufáusidos (Euphausia vallentini, John 1936) y quetognatos (Sagitta tasmanica, Thomson 1947) en menor abundancia (64-365 ind/1000m3), y señalaron que la biomasa zooplanctónica en octubre fue entre 32 y 64 ml/1000m3. Esta biomasa coincide con la alta densidad fitoplanctónica registrada durante ese mes en canal Jerónimo, lo cual indica que habría una asociación entre las proliferaciones primaverales de fitoplancton y la 32 abundancia zooplanctónica. En noviembre, además de copépodos (24.918 ind x 100 m-3), destacaron en abundancia los cladóceros con 3.209 ind x 100 m-3 (CEQUA op. cit.) (Tabla 1.4). En islas Charles el zooplancton está representado principalmente por copépodos y larvas (Arntz & Gorny 1996; Fig. 1.3B). En octubre habría baja abundancia de organismos, destacando los copépodos con 16.990 ind x 100 m-3, las larvas de eufáusidos con 471 ind x 100 m-3 y las de briozoos con 545 ind x 100 m-3 (CEQUA 2007b), en tanto que Mujica & Villablanca (2003) señalan una abundancia de larvas de decápodos entre 1.809 a 4.914 larvas/1000 m3. La biomasa zooplanctónica en octubre fue baja (1-32 ml /1000m3). Se registró la presencia de E. vallentini y S. tasmanica con abundancias de 64 a 365 ind/1000m3 y del sifonóforo Muggiaea atlantica (Cunningham 1892) con una abundancia entre 1 y 64 ind/1000m3 (Palma & Aravena 2001). Hamamé & Antezana (2010) señalaron la presencia de E. vallentini en aguas superficiales (<200m) de esta zona en marzo y principios de abril. En el noroeste de isla Carlos III, se registró alta abundancia de copépodos (35.631 ind x 100 m-3), cladóceros (20.928 ind x 100 m-3) y larvas de briozoos (2.696 ind x 100 m-3) en noviembre (CEQUA 2007b). Por otra parte, se informó en superficie alta abundancia de tintínidos (15,6 ind dm-3), los cuales son constituyentes del microzooplancton (Fonda-Umani & Monti 1991). En la desembocadura de río Batchelor, habría baja abundancia de organismos en noviembre, registrándose copépodos (26.810 ind x 100 m-3) y cladóceros (1.312 ind x 100 m-3), y al exterior de seno Ballena destacaron los copépodos (69.216 ind x 100 m-3), eufáusidos adultos (373 ind x 100 m-3), larvas (4.284 ind x 100 m-3), y ostrácodos (2.607 ind x 100 m-3) (CEQUA op. cit.; Fig. 1.3B; Tabla 1.4). 33 Tabla 1.4: Presencia y abundancia de zooplancton en primavera en el AMCP Francisco Coloane entre 1989 y 2007. (Referencias indicadas por letras). Lugar AMCP Abundancia Organismos Zooplanctónicos C. Jerónimo ñ,v Alta Copépodos, cladóceros, larvas de decápodos, eufáusidos, quetognatos Carlos III c,v Alta Copépodos, cladóceros, larvas de briozoos, tintínidos Río Batchelor v Baja Copépodos, cladóceros Islas Charles ñ,o,v Baja Copépodos, larvas de decápodos y de briozoos, eufáusidos, quetognatos, sifonóforos Seno Ballena v Alta Copépodos, eufáusidos, larvas de eufáusidos, ostrácodos 34 Además, se registró alta biomasa de langostino de los canales (Munida gregaria, Fabricius 1793), el cual forma densas agregaciones, y que junto con el krill (Euphausia vallentini), (Arntz & Gorny 1996; Schnack-Schiel & Isla 2005), tendrían una función pelago-bentónica, al generar un flujo constante de energía desde la superficie hacia el bentos, con la migración vertical que realizan y con sus fecas de gran tamaño, las cuales se hunden rápidamente y presentan alto valor nutritivo, ejerciendo una influencia positiva en la producción bentónica (Antezana 1999; Schnack-Schiel & Isla op. cit.). La función de estas especies en los fiordos podría ser comparable a la acción del krill (Euphausia superba, Dana 1850) en la Antártica, debido a su abundancia (Antezana op. cit.). 3.7 Peces en el AMCP Francisco Coloane En el AMCP se han registrado más de 20 especies de peces, destacando la familia Nototheniidae del orden Perciformes, con los géneros Paranotothenia, Patagonothen y Dissostichus. Se han registrado en el área, la sardina fueguina (Sprattus fueguensis, Jenyns 1842), el puye (Galaxias maculatus, Jenyns 1842), el róbalo (Eleginops maclovinus, Cuvier 1830), la merluza austral (Merluccius australis, Hutton 1872), la merluza de cola (Macruronus magellanicus, Lönnberg 1907) y el congrio dorado (Genypterus blacodes, Forster 1801) (Pequeño 2000; Bernal & Balbontín 2003; Pequeño 2006; Aguayo-Lobo et al. 2011). Sin embargo, estudios de la biología y del papel ecológico que cumplen estas especies en el ecosistema son escasos (Pequeño et al. 1995; Pequeño 2000). Según Bernal & Balbontín (2003) y Balbontín (2006) el estrecho de Magallanes presenta las condiciones favorables para el crecimiento y desarrollo de larvas de peces, destacando en abundancia las larvas de merluza de cola y de sardina fueguina en los 50 m superiores en primavera, siendo la sardina fueguina la 35 especie con mayor dominancia larval en la región. En las aguas del AMCP, se encontró una abundancia de larvas de merluza de cola entre 5,97 a 35,33 larvas x 10m2 en canal Jerónimo durante octubre, y en aguas adyacentes a islas Charles se registró una abundancia de larvas de chancharro (Sebastes capensis, Valenciennes 1833) de 12,29 a 37,31 larvas x 10m2 (Bernal & Balbontín op. cit.). La sardina fueguina es una especie pelágica costera que forma grandes cardúmenes y su tamaño adulto fluctúa entre los 14 y 18 cm. Observaciones personales de los autores durante los meses de verano y otoño en el área de estudio, permiten informar que la especie es muy abundante, sirviendo de alimento no solo a la ballena jorobada, sino que también a los lobos marinos comunes y finos, y a numerosas especies de aves. Por tanto, se estima que la sardina podría jugar un papel clave en el ecosistema pelágico del área, evidenciándose la necesidad de realizar estudios sobre su biología y abundancia. 3.8 Mamíferos y aves marinas en el AMCP Francisco Coloane Desde el año 2000 se han registrado 13 especies de mamíferos marinos y 32 especies de aves marinas y/o costeras en el AMCP Francisco Coloane. Entre los cetáceos destaca la ballena jorobada, especie que migra anualmente a estas aguas para alimentarse, y de manera ocasional, la ballena boba (Balaenoptera borealis, Lesson 1828), la ballena minke antártica (Balaenoptera bonaerensis, Burmeister 1867), la orca (Orcinus orca, Linnaeus 1758), el delfín austral (Lagenorynchus australis, Peale 1848), el delfín chileno (Cephalorhynchus eutropia, Gray 1846), la tonina overa (Cephalorhynchus commersonii, Lacépede 1804) y el tursión (tursiops truncatus, Montagu 1821) (Aguayo-Lobo et al. 1998; Gibbons et al. 2003; Acevedo 2005; Acevedo et al. 2006; CEQUA 2007a; Olavarría et al. 2010). El huillín (Lontra provocax, Thomas 1908), el lobo marino común, el lobo fino austral, estarían presentes la mayor parte del año, mientras que 36 la foca elefante (Mirounga leonina, Linnaeus 1758) y la foca leopardo (Hydrurga leptonyx, Blainville 1820) serían visitantes ocasionales (Venegas et al. 2002; CEQUA op. cit.; Aguayo-Lobo et al. 2011; Acevedo & Martínez 2013). Entre las aves destacan el pingüino de Magallanes, el cormorán imperial (Phalacrocorax atriceps, King 1828), el cormorán de las rocas (P. magellanicus, Gmelin 1789), la skúa chilena (Catharacta chilensis, Bonaparte 1857), el albatro de ceja negra (Thallasarche melanophris, Temminck 1828), el petrel plateado (Fulmarus glacialoides, Smith 1840), el yunco de Magallanes (Pelecanoides magellani, Mathews 1912), la fardela negra (Puffinus griseus, Gmelin 1789), el petrel gigante (Macronectes giganteus, Gmelin 1789) y el quetro no volador (Tachyeres pteneres, Forster 1844) (CEQUA 2007a) . En esta área, existen zonas de reproducción de dos colonias de lobo marino común, ubicadas en islote Rupert y en seno Helado, y apostaderos de lobo marino común y de lobo fino, los cuales han sido registrados en los meses de verano (Venegas et al. 2002). El AMCP es zona de reproducción del pingüino de Magallanes, del cormorán imperial y de las rocas, de la skúa chilena, de la gaviota común (Larus dominicanus, Lichtenstein 1823) y del gaviotín sudamericano (Sterna hirundinacea, Lesson 1831) (CEQUA 2007a). Estas aguas constituyen además, un área de alimentación y crianza para la ballena jorobada del Pacifico suroriental, la cual se concentra en la zona durante verano y otoño (Gibbons et al. 2003; Acevedo 2005; Acevedo et al. 2006) y se estaría alimentando principalmente de langostino de los canales y sardina fueguina. 37 4. CONCLUSIONES Se informan por primera vez datos de temperatura y salinidad en la boca del canal Bárbara, y para el mes de mayo se informan además, valores de estos parámetros en canal Jerónimo e isla Carlos III. En primavera destaca canal Jerónimo por su alta abundancia fito (diatomeas) y zooplanctónica (copépodos y larvas de decápodos). Esta última comunidad estaría dominada por pocas especies pero abundantes, como el langostino de los canales que tiende a formar densas agregaciones. En el componente íctico del zooplancton destacan las larvas de merluza de cola y sardina fueguina, que junto al langostino de los canales podrían sustentar las comunidades de vertebrados superiores, ya que los eufáusidos por alguna razón desconocida no son tan abundantes como se esperaría. El AMCP presenta alta diversidad de aves y mamíferos marinos, la cual estaría sustentada por la productividad de las aguas, destacando especies emblemáticas como la ballena jorobada, dos especies de lobo marino y el pingüino de Magallanes. Al terminar la revisión sobre las características oceanográficas y biológicas del ecosistema pelágico del AMCP Francisco Coloane, se estima haber cumplido de manera general el objetivo de este trabajo. En lo particular, se identificaron debilidades en el conocimiento de la comunidad bentónica del área de estudio, y en aspectos de oceanografía física como batimetría y circulación de masas de aguas. Se sugiere realizar estudios sistemáticos que abarquen la totalidad del Área Marina, y que se extiendan a los diferentes meses del año. 38 5. REFERENCIAS Acevedo, J. 2005. Distribución, filopatría, residencia e identidad poblacional de la ballena jorobada, Megaptera novaeangliae, que se alimentan en las aguas del estrecho de Magallanes, Chile. 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Universidad de Magallanes, Punta Arenas, Chile. 2 Centro Regional de Estudios del Cuaternario (CEQUA), Punta Arenas, Chile. 3 4 Instituto Antártico Chileno (INACH), Punta Arenas, Chile. Centro Austral de Investigaciones Científicas (CADIC), Ushuaia, Argentina. *Artículo en preparación. 45 RESUMEN Tres áreas de alimentación han sido informadas para la población de ballena jorobada del Pacífico Sur Oriental, sin embargo, no existen mayores estudios sobre las especies-presas que consume esta ballena en la zona de los canales Chilenos. El objetivo fue confirmar las presas que consume la ballena jorobada en el estrecho de Magallanes, y determinar la proporción de ellas en su dieta, mediante isótopos estables de carbono y nitrógeno. Las señales isotópicas en piel de ballena en el AMCP Francisco Coloane, confirmaron que se alimenta de zooplancton y peces, basando su dieta principalmente en langostino de los canales, sardina fueguina y posiblemente krill. La proporción de presas en la dieta presentó variaciones entre los años 2011 y 2012, por lo que sería dependiente de la productividad del ecosistema. Se sugieren realizar estudios sobre la dinámica y abundancia de las poblaciones de krill, langostino y sardina en el AMCP Francisco Coloane. Palabras claves: Megaptera novaeangliae, isotopos estables, ecología trófica, Chile 46 ABSTRACT Three feeding grounds have been reported for the humpback whale population in the Southeast Pacific, nevertheless, there are no studies of the prey species consumed by this whale in the Austral Channels of Chile. The objectives of this study was to confirm the prey items consumed by the humpback whale in the Strait of Magellan, and determine the proportion of these in its diet using carbon and nitrogen stable isotopes. Isotopic signals in the skin of humpback whales from the CMPA Francisco Coloane, confirmed that this species feeds on zooplankton and fish, mainly lobster krill, fuegian sprat and possibly krill. The proportion of prey items in the diet varied between 2011 and 2012, which could be explained by ecosystem productivity. We suggest carrying out studies on the dynamics and abundance krill, lobster krill and fuegian sprat in the CMPA Francisco Coloane. Key words: Megaptera novaeangliae, stables isotopes, trophic ecology, Chile 47 1. INTRODUCCIÓN El ciclo migratorio estacional que poseen las ballenas, entre zonas de bajas latitudes, en donde se reproducen durante los meses de invierno y primavera, y áreas productivas en altas latitudes donde los ejemplares se alimentan en verano y otoño (Chittleborough 1965; Mackintosh 1965), tiene un alto costo energético, debido a que los animales se ven expuestos a prolongados períodos de ayuno en las áreas invernales, los que en conjunto con el apareamiento, gestación y lactancia, hacen que los individuos requieran una mayor demanda de energía por sobre los requerimientos metabólicos normales (Dawbin 1966, Lockyer & Brown 1981). Durante el período de ayuno, las ballenas sobreviven exclusivamente de sus reservas de grasa acumuladas durante la temporada de alimentación en altas latitudes (Dawbin 1966; Lockyer & Brown 1981). Para satisfacer sus requerimientos energéticos, las ballenas necesitan consumir grandes cantidades de alimento, por tanto, la disponibilidad y calidad de las presas que consumen en sus áreas de alimentación, son factores críticos para la sobrevivencia y éxito reproductivo, ya que influyen directamente en las reservas energéticas de estos organismos (Read 2001). Tres áreas de alimentación han sido informadas para la población de ballena jorobada del Pacífico Sur Oriental, sin embargo, no existen mayores estudios acerca de las presas que consume esta especie en las zonas de los canales y fiordos Chilenos. En general, se conoce que su alimentación está compuesta principalmente por crustáceos eufáusidos y peces pequeños (Winn & Reichley 1985; Clapham & Mead 1999; Clapham 2000), y que posee variadas estrategias de capturar el alimento (Jurasz & Jurasz 1979; Hain et al. 1982; Winn & Reichley op. cit.; Acevedo et al. 2011). 48 Los estudios de dieta y comportamiento de alimentación de cetáceos son difíciles de realizar debido a la compleja toma de muestras, limitándose mayormente, a estudios de animales varados, a la oportuna colecta de heces y a la observación directa de los animales alimentándose en superficie (Smith & Whitehead 2000; Todd et al. 1997). Actualmente, el uso de isótopos estables de carbono y nitrógeno, han demostrado ser una herramienta eficaz para inferir la alimentación de diversas especies, así como también en el estudio de la estructura trófica de los organismos (Hobson et al. 1996; Kelly 2000; Post 2002; Newsome et al. 2007; Guerrero de la Rosa 2008; Díaz 2009). Esta técnica utiliza la proporción isotópica de carbono (δ13C) para identificar principalmente las fuentes de productividad primaria en una red trófica, y de esta forma diferenciar entre ambientes con altos valores de δ13C (costeros y/o bentónicos) de ambientes con bajos valores de δ13C (oceánicos y/o pelágicos). Dado a que los valores isotópicos de carbono presentan poco incremento (~0-1‰) dentro de una red trófica (Rousnik & Winterbourn 1986), el uso de este isótopo permite conocer el posible hábitat que utiliza un organismo. Por otra parte, la medición de la proporción isotópica de nitrógeno (δ15N) se ha empleado para definir los niveles tróficos de los organismos, debido a que los valores isotópicos muestran un incremento de ~2-5‰ con cada nivel trófico (Abend & Smith 1995). Así, los organismos de niveles tróficos superiores (carnívoros) tendrán altos valores de δ15N y los organismos de niveles tróficos inferiores (herbívoros) tendrán bajos valores de δ15N. Por tanto, el uso del isótopo estable de nitrógeno permite conocer la posición trófica relativa de un organismo (Post 2002). El uso de la técnica de isótopos estables permite inferir acerca del alimento consumido y asimilado por un organismo en un período de tiempo de acuerdo a la tasa de regeneración del tejido utilizado, el cual es proporcional a su metabolismo (Newsome et al. 2010; Ben-David & Flaherty 2012). Los tejidos metabólicamente activos (piel, músculo) poseen una rápida tasa de regeneración, entregando información 49 relativamente reciente de la dieta de un organismo. Por otra parte, los tejidos metabólicamente inertes (huesos, dientes) entregan información de la dieta de un organismo durante años o a lo largo de su vida (Tieszen et al. 1983; Newsome et al. op. cit.; Riccialdelli et al. 2010). No obstante, existe poca información acerca del tiempo de regeneración de la piel en cetáceos, existiendo solo antecedentes para el delfín común (Tursiops truncatus) con un período de regeneración de 73 días (Hicks et al. 1983). Los valores de isótopos estables de carbono y nitrógeno que un organismo posee en sus tejidos, estarán dados exclusivamente por su dieta y por el fraccionamiento isotópico que se produce durante la asimilación de los nutrientes de la dieta en los tejidos del consumidor (DeNiro & Epstein 1978; Post 2002). Debido al fraccionamiento, la proporción isotópica varía en las diferentes especies, entre individuos de una misma especie y entre los tejidos de un mismo individuo. En este capítulo se presenta la composición de las presas que constituyen la alimentación de la ballena jorobada en el AMCP Francisco Coloane, basada en un análisis de isótopos estables de carbono y nitrógeno, y a través de modelos de mezcla isotópicos se determina la contribución de cada presa en la dieta de esta especie de Misticeto. 2. MATERIALES Y MÉTODOS 2.1 Área de estudio El área de estudio fue descrita previamente en el Capítulo 1 (Fig. 1.1). 50 2.2 Obtención de muestras Las aguas del AMCP Francisco Coloane fueron navegadas mensualmente entre los meses de abril y mayo de 2011, diciembre de 2011, y entre febrero y mayo de 2012 a bordo de la M/N “Forrest” de 22 m de eslora. Cada navegación tuvo una duración de 4-5 días en el área de estudio. Se colectaron muestras de piel de ejemplares adultos y juveniles de ballena jorobada, mediante el uso de un rifle Paxarms de uso veterinario modificado para la colecta de tejido (Krützen et al. 2002). La aproximación hacia los individuos fue realizado usando un bote de goma de 7 m de eslora. La colecta de las muestras biológicas se realizó bajo el Permiso de Investigación de Pesca N°2757 de la Subsecretaría de Pesca. Para el análisis de isótopos estables de carbono y nitrógeno, las muestras obtenidas fueron inmediatamente almacenadas en papel aluminio, rotuladas y congeladas a -4°C. Cada individuo muestreado fue previamente fotografiado para su identificación con una cámara digital Nikon D200 con lente zoom de 80-200 mm. Se determinó la clase etaria de los ejemplares muestreados según el tamaño del animal y el sexo, en base a las referencias de estudios anteriores en el área realizados por investigadores de la Fundación CEQUA, los cuales trabajaron con los mismos animales. Las muestras de potenciales presas, tales como krill (Euphausia lucens), langostino de los canales (Munida gregaria) y sardina fueguina (Sprattus fueguensis), fueron colectadas generalmente durante la noche. La recolección de krill se realizó mediante arrastres oblicuos, con una red de zooplancton de 150 µm de malla, por 15 a 20 minutos a 40 m de profundidad desde un bote de goma y a una velocidad inferior a 2 nudos. Para la colecta de langostino de los canales y sardina fueguina, se utilizaron dos redes de pesca, un bolinche de 20 mm de tamaño de malla y una red de 5 mm de tamaño de malla, y una red de zooplancton de 150 µm de malla, con las cuales se capturaron las presas en superficie y se hicieron arrastres verticales. Todas las muestras de presas fueron inmediatamente almacenadas en papel aluminio, rotuladas y congeladas a -4°C. 51 Luego de cada salida al AMCP, las muestras colectadas, tanto de ballenas como de presas, fueron congeladas a -20°C en el Laboratorio de Biorrecursos del Instituto Antártico Chileno (INACH). 2.3 Procesamiento de las muestras para isótopos estables El procesamiento de las muestras se basó en estudios previos con isótopos estables en mamíferos marinos, realizados por Ostrom et al. (1993), Hobson et al. (1996) y Gendron et al. (2001). Tanto las muestras de piel de ballena jorobada como las de presas fueron procesadas siguiendo el mismo procedimiento, el cual se describe a continuación. Las muestras de piel de ballenas fueron descongeladas y lavadas con agua destilada para eliminar posibles restos de sal. Posteriormente cada muestra fue colocada directamente en un tubo centrífugo esterilizado de 15 ml y rotulada. En relación a las presas, una vez descongelados los ejemplares, se extrajo el tejido a ser utilizado para el análisis. En el caso del krill, debido a su pequeño tamaño (~2 cm de largo), una muestra correspondió a un ejemplar completo el cual, luego de ser lavado con agua destilada, fue colocado directamente en un tubo centrífugo de 15 ml y rotulado. En el caso del langostino de los canales, el tejido utilizado correspondió a músculo de la zona abdominal de cada individuo, y en las sardinas, el tejido correspondió a 1 cm2 de músculo de la zona dorsal de cada ejemplar. Luego de la extracción de las muestras, estas fueron lavadas, colocadas en tubos centrífugos de 15 ml y rotuladas. Posteriormente, los tubos con muestras fueron colocados congelados en un Liofilizador marca Benchtop, en el cual fueron liofilizados durante 72 horas a -60°C y 50-70 mb de presión, para la extracción de la humedad de las muestras. 52 Luego de esto, las muestras fueron molidas hasta transformarse en polvo (proceso de homogenización), con un mortero de porcelana y un bisturí. Todas las muestras fueron rotuladas y guardadas separadamente en papel filtro de 12,5 cm de diámetro. El procedimiento hasta aquí señalado (limpieza, liofilización y homogenización de las muestras) fue realizado en el Laboratorio de Biorrecursos de INACH. Debido a que los lípidos están disminuidos en 13C y por esta razón el δ13C tiende a ser menor en muestras con un alto contenido de lípidos (DeNiro & Epstein 1977), las muestras de piel de ballena y de sus potenciales presas fueron sometidas a un proceso de extracción de lípidos. La extracción se realizó en un Extractor Soxhlet con éter etílico durante 3 horas (Dobush et al. 1985). Finalizado este proceso, las muestras fueron guardadas en tubos Eppendorf y rotuladas. La extracción de lípidos de las muestras fue realizada en el Laboratorio de Química de la Facultad de Ciencias de la Universidad de Magallanes. Para la lectura de isótopos estables de carbono y nitrógeno, las muestras fueron pesadas en una Micro Balanza marca Cahn y colocadas en cápsulas de estaño, en las cuales se realizó la lectura en un espectrómetro de masas IRMS Delta Plus, Thermo Finnigan acoplado con un Analizador elemental Flash EA 1112 y una Conflo 3 (Michener & Lajtha 2007). Luego de la lectura de isótopos estables, se obtuvo un valor isotópico relativo por muestra, los que fueron comparados con valores estándares de isótopos, a través de la siguiente fórmula: δ13C ó δ15N = ((R muestra/R estándar) – 1) * 1000 donde R muestra para δ13C es la proporción de los isótopos de C/12C, mientras que para δ15N es la 13 proporción entre sus isótopos 15N/14N (Boutton 1991; Unkovich et al. 2001). Los estándares de referencia 53 utilizados en la comparación fueron la calcita fósil llamada Vienna Peedee Belemnite (VPDB) para el δ13C, y el nitrógeno atmosférico para el δ15N (Boutton op. cit.). El valor final de isótopos tanto de carbono como de nitrógeno se expresa como δ (delta) en partes por mil (‰). La lectura de isótopos estables y la comparación con los estándares de referencia, fueron realizadas en el Laboratorio de Procesos Oceanográficos y Clima de la Universidad de Concepción. 2.4 Análisis estadístico Los datos se sometieron a la prueba de normalidad de Shapiro-Wilk (número de datos menor a 50) y a la prueba de homocedasticidad de Levene, con el propósito de determinar si podían ser analizados con estadística paramétrica. Se realizaron análisis de varianza de una vía para comparar los valores de isótopos de carbono y nitrógeno de la piel de ballenas jorobadas obtenida en las temporadas de 2011 (n = 13) y 2012 (n =20); para comparar los valores de isótopos de ballenas en los distintos meses de cada temporada de alimentación (año 2011 n = 13, año 2012 n =20), para comparar los valores de isótopos en individuos juveniles (n = 10) y adultos (n = 13) de ballena jorobada y para comparar los valores isotópicos de la sardina fueguina en las dos temporadas de trabajo (año 2011 n =7, año 2012 n =4). Se realizaron pruebas t-student para comparar los valores isotópicos de machos (n = 6) y hembras (n = 7) de ballenas jorobadas muestreadas en los dos años de estudio, y para comparar los valores de los individuos re-muestreados dentro de una misma temporada (n = 4). Cuando no se cumplieron los supuestos de normalidad y homocedasticidad, se utilizó estadística no paramétrica. Se realizó una prueba Kruskal-Wallis para comparar los valores de isótopos de las presas en las dos temporadas de estudio (año 2011 n = 8, año 2012 n =20). Se utilizó la prueba U de Mann-Whitney para analizar las diferencias significativas encontradas entre las presas, y para comparar las contribuciones de las presas a la dieta de la ballena jorobada, entregadas por el programa SIAR. 54 En todas las pruebas se consideraron las diferencias como estadísticamente significativas a una probabilidad mayor del 95%, es decir, p < 0,05. Todos los análisis estadísticos se realizaron utilizando el programa Statistica 7.0. 2.5 Determinación de la alimentación de la ballena jorobada Los valores de isótopos estables de carbono y nitrógeno que un organismo posee en sus tejidos, están dados exclusivamente por su dieta y por el fraccionamiento isotópico que se produce durante la asimilación de los nutrientes de la dieta en los tejidos del consumidor (DeNiro & Epstein 1978; Post 2002). Martínez del Río et al. (2009) lo expresaron con las siguientes ecuaciones: δ consumidor = fa δa + fb δb fa + fb = 1 (1) donde δ consumidor = proporción isotópica del consumidor; fa y fb = fraccionamiento isotópico; δa y δb = proporción isotópica de las presas a y b. Δ = δ consumidor - δ presas (2) donde Δ = Fraccionamiento o discriminación isotópica. En este estudio se utilizaron factores de discriminación de 1,28 + 0,38‰ para δ13C, y de 2,82 + 0,30‰ para δ15N, los que fueron señalados por Borrell et al. (2012) en piel de ballena de aleta o rorcual común (Balaenoptera physalus). 55 Para el análisis de la contribución relativa de las presas en la dieta de la ballena jorobada, se utilizó el programa SIAR, el cual es un paquete complementario de funciones creado para el programa estadístico R. SIAR utiliza estadística Bayesiana y trabaja con modelos de mezcla basados en ecuaciones de balance (Inger et al. 2010; Parnell et al. 2010). Con un sistema de 3 ecuaciones con 3 incógnitas (fx, fy, fz) SIAR calcula la distribución de la probabilidad de la contribución de cada ítem presa en la dieta de un organismo, es decir, el programa estima el porcentaje de contribución de diferentes presas (X, Y, Z) en la dieta de un determinado organismo, basado en los valores de isótopos estables de carbono y nitrógeno (Inger et al. 2010; Parnell et al. 2010), expresado como sigue: 2 Isótopos estables: Carbono (δ13C) y Nitrógeno (δ15N) 3 Presas potenciales: X, Y, Z δ13C consumidor = fx δ13Cx + f y δ13Cy + fz δ13Cz δ15N consumidor = fx δ15Nx + fy δ15Ny + fz δ15Nz (3) fx + fy + fz = 1 Una de las ventajas del programa SIAR es que permite incluir los factores de discriminación trófica (Δ) en los análisis, y analizar la contribución relativa de las presas en la dieta de un organismo de forma individual, entregando de esta manera resultados más precisos. Las contribuciones de cada presa en la alimentación de la ballena jorobada del área de estudio, fueron entregadas en porcentaje promedio y en rango de 5 a 95 percentiles. 56 3. RESULTADOS En la Tabla 2.1 se presentan las 33 muestras de piel de ballena jorobada obtenidas durante las salidas al AMCP. Trece fueron colectadas el año 2011 y 20 durante el año 2012. Las muestras pertenecieron a 24 individuos foto-identificados y a un ejemplar adulto sin identificar. Las muestras se recolectaron principalmente en dos zonas del AMCP, seno Ballena y boca del canal Bárbara (paso Shag) (Fig. 2.1). De los 25 individuos muestreados, 13 correspondieron a ejemplares adultos, nueve a individuos juveniles, una cría destetada y dos individuos no pudieron ser clasificados en algún grupo etario (Tabla 2.1). De los 25 individuos muestreados, seis correspondieron a ejemplares machos y siete a hembras, los cuales habían sido sexados genéticamente en estudios anteriores en el AMCP (Tabla 2.2). Tabla 2.1: Número de muestras de ballena jorobada colectadas durante los años 2011 y 2012 en el AMCP Francisco Coloane. Números entre paréntesis indican animales re-muestreados. Años N° Muestras Individuos Foto-id Individuos no Foto-id N° Adultos N° Juveniles N° Crías 2011 2012 Total 13 20 33 11 + (1) 13 + (7) 24 + (8) 1 0 1 5 8 + (3) 13 + (3) 7 + (1) 2 + (4) 9 + (5) 0 1 1 Individuos sin rango etario 0 2 2 Tabla 2.2: Número de muestras y número de machos y hembras de ballena jorobada muestreados durante los años 2011 y 2012 en el AMCP Francisco Coloane. Números entre paréntesis indican animales remuestreados. Años 2011 2012 Total N° Muestras 13 20 33 N° Machos 3 3 6 57 N° Individuos Hembras no sexados 7 + (1) 2 8 + (4) 5 15 + (5) 7 Figura 2.1: Lugares de colecta de muestras de piel de ballena jorobada y de presas durante las dos temporadas de estudio en el AMCP Francisco Coloane. 3.1 Variación isotópica anual en ballena jorobada El valor promedio de δ13C en piel de ballena jorobada fue de -16,3 ± 0,6 ‰ (rango = -17,4 ‰ a -14,7 ‰) y el valor promedio de δ15N fue de 14,7 ± 1,0 ‰ (rango = 13,3 ‰ a 16,7 ‰) en los dos años de estudio (Tabla 2.3). Como se observa en la Tabla 2.3 y en la Figura 2.2, durante el año 2011 las proporciones isotópicas promedio en piel de ballena jorobada fueron significativamente mayores en comparación a la 58 temporada 2012, tanto en los valores de δ13C (F = 6,56; p = 0,02) como en los de δ15N (F = 26,83; p = 0,00). Tabla 2.3: Valores promedios y desviaciones estándar de carbono (δ13C) y nitrógeno (δ15N) en muestras de piel de crías, juveniles y adultos de ballena jorobada, colectadas durante los años 2011 y 2012 en el AMCP Francisco Coloane. Números entre paréntesis indican individuos re-muestreados. Año 2011 Mes Febrero Marzo Abril Mayo Total 2012 Febrero Marzo Abril Mayo Total 2011-12 Febrero Marzo Abril Mayo Total n δ13C δ15N 6 2 5 0 13 5 4 7 4 20 11 6 12 4 33 -15,8 + 0,7 -16,2 + 0,7 -16,3 + 0,8 -16,0 + 0,7 -16,8 + 0,4 -16,7 + 0,5 -16,4 + 0,6 -16,4 + 0,4 -16,6 + 0,5 -16,2 + 0,8 -16,5 + 0,6 -16,4 + 0,6 -16,4 + 0,4 -16,3 + 0,6 15,2 + 1,1 15,3 + 0,8 15,9 + 0,7 15,5 + 0,9 14,3 + 0,4 13,6 + 0,5 14,3 + 0,6 14,3 + 0,5 14,1 + 0,6 14,8 + 0,9 14,1 + 1,0 14,9 + 1,0 14,3 ± 0,5 14,7 + 1,0 N° Crías 0 0 0 0 0 0 1 0 1 0 0 1 0 1 N° Juveniles 3 1 4 8 (1) 3 2 0 1 6 (4) 6 3 4 1 14 (5) N° Adultos 3 1 1 5 2 2 4 3 11 (3) 5 3 5 3 16(3) Los altos valores de carbono y nitrógeno encontrados en las muestras de piel de ballenas en el año 2011, comparados con la siguiente temporada, también fueron observados en tres ejemplares juveniles remuestreados durante ambas temporadas de estudio, detonando la disminución en ambos valores isotópicos en el año 2012. Las variaciones en el δ13C y el δ15N de la piel de los ejemplares re-muestreados, fluctuaron entre 0,1‰ a 2,7‰ y entre 0,0‰ a 2,1 ‰ respectivamente (Tabla 2.4). 59 17,0 2011 2012 16,0 δ15N 15,0 14,0 13,0 12,0 -18,0 -17,0 δ13C -16,0 -15,0 Figura 2.2: Valores promedios y desviaciones estándar anuales de las proporciones isotópicas de carbono (δ13C) y nitrógeno (δ15N) en piel de ballena jorobada durante los años 2011 (n = 13) y 2012 (n = 20). Tabla 2.4: Ejemplares juveniles de ballena jorobada muestreados durante los dos años de estudio. Se indica código del individuo, fecha de muestreo, tiempo transcurrido entre muestreos, δ13C, δ15N y diferencias en las muestras colectadas. Código ID Biomar 52 Biomar 49 Biomar 49 Biomar 59 Fecha muestreo 07/02/2011 21/03/2012 07/02/2011 22/02/2012 21/03/2012 28/04/2011 22/02/2012 21/03/2012 28/04/2011 22/02/2012 Tiempo entre muestreos 1 año 43 días 1 año 15 días 1 año 43 días 9 meses 25 días 10 meses 22 días 9 meses 25 días 60 δ13C Diferencia -15,4 -16,9 -1,5 -14,7 -17,4 -2,7 -17,3 -2,6 -16,7 -17,4 -0,7 -17,3 -0,6 -17,0 -16,9 0,1 δ15N 13,3 13,3 14,7 13,7 13,4 15,4 13,7 13,4 16,7 14,6 Diferencia 0 -1,0 -1,3 -1,7 -2,0 -2,1 3.2 Variación isotópica mensual en ballena jorobada Debido a las diferencias significativas encontradas en los valores de δ13C y δ15N entre los dos años de estudio, se analizó la variación isotópica mensual en piel de ballena en cada año por separado. Los valores isotópicos mensual de δ13C y δ15N para el año 2011 son ilustrados en las Figuras 2.3 y 2.4 y para el año 2012 en las Figuras 2.5 y 2.6. Ninguna diferencia significativa fue encontrada en los valores de δ13C (F = 0,69, p = 0,53) y δ15N (F = 0,78, p = 0,49) de piel de ballena entre los meses de febrero y abril del año 2011, así como tampoco entre los meses de febrero y mayo del año 2012 (δ13C: F = 0,78, p = 0,52; δ15N: F = 1,97, p = 0,16). -14,5 -15,0 13C -15,5 -16,0 -16,5 -17,0 -17,5 Febrero Febrero Marzo Marzo Abril Abril Meses Figura 2.3: Valores de carbono (δ13C) de piel de ballena jorobada colectada el año 2011 en el área de estudio (n = 13). 61 17,0 16,5 16,0 15 N 15,5 15,0 14,5 14,0 13,5 13,0 Febrero Marzo Abril Meses Figura 2.4: Valores de nitrógeno (δ15N) de piel de ballena jorobada colectada el año 2011 en el área de estudio (n = 13). -14,5 -15,0 13 C -15,5 -16,0 -16,5 -17,0 -17,5 Febrero Marzo Abril Meses Mayo Figura 2.5: Valores de carbono (δ13C) de piel de ballena jorobada colectada el año 2012 en el área de estudio (n = 20). 62 17,0 16,5 16,0 15 N 15,5 15,0 14,5 14,0 13,5 13,0 Febrero Marzo Abril Mayo Meses Figura 2.6: Valores de nitrógeno (δ15N) de piel de ballena jorobada colectada el año 2012 en el área de estudio (n =20). Por otra parte, cuatro ejemplares de ballena jorobada que fueron re-muestreados en meses diferentes dentro de una misma temporada estival, muestran variaciones de 0,0‰ a 0,2‰ en los valores de δ13C y de 0,1‰ a 0,6‰ en δ15N en aquellos individuos re-muestreados en un período de 26-28 días, mientras que el único ejemplar re-muestreado en un período superior a 80 días, la variación fue mayor (2,0‰ y 0,7‰ en los valores de δ13C y δ15N, respectivamente), pero no estadísticamente significativa (δ13C: t = 0,86, p = 0,41; δ15N: t = -0,50, p = 0,63) (Tabla 2.5). 63 Tabla 2.5: Ejemplares de ballena jorobada muestreados en dos meses de una misma temporada en el área de estudio. Se indica código del individuo, sexo, rango etario, fecha de muestreo, días transcurridos entre muestreos, δ13C, δ15N y diferencias en las muestras colectadas. Código ID Biomar 49 Biomar 47 Biomar 28 Sexo - - Rango etario Juvenil Adulto Adulto Biomar 12 Hembra Adulto Fecha muestreo 07/02/2011 28/04/2011 22/02/2012 21/03/2012 21/03/2012 18/04/2012 18/04/2012 22/05/2012 18/04/2012 22/05/2012 Días entre muestreos 80 días 28 días 28 días 26 días 26 días δ13C Diferencia δ15N Diferencia -14,7 14,7 -16,7 -2,0 15,4 0,7 -17,4 13,7 -17,3 0,1 13,4 -0,3 -16,1 14,3 -16,1 0 14,2 -0,1 -16,5 14,8 -16,7 -0,2 14,9 0,1 -16,7 13,9 -16,7 0 14,5 0,6 3.3 Variación isotópica entre clases etarias y entre sexo en ballena jorobada Considerando las dos temporadas de estudio, los valores isotópicos promedios en los animales adultos fueron -16,1 + 0,5 en δ13C (rango = -16,7‰ a -15,1‰) y 14,7 + 0,9 en δ15N (rango = 13,3‰ a 16,3‰), en los ejemplares juveniles los valores promedios fueron -16,2 + 0,8 en δ13C (rango = -17,4‰ a -14,7‰) y 15,0 + 1,1 en δ15N (rango = 13,3‰ a 16,7‰) y en la única cría muestreada los valores fueron -17,4 y 15,2 en δ13C y δ15N (Fig. 2.7). No se encontró diferencias significativas en los valores de δ13C (F = 0,15, p = 0,70) ni en los de δ15N (F = 0,51, p =0,48) entre individuos adultos y juveniles (entre los cuales se consideró el valor de la cría). 64 17,0 Adultos Juveniles δ15N 16,0 15,0 14,0 13,0 12,0 -18,0 -17,0 -16,0 δ13C -15,0 -14,0 Figura 2.7: Valores de isótopos estables de carbono (δ13C) y nitrógeno (δ15N) de la piel de ejemplares adultos (n = 13) y juveniles (n = 10) de ballena jorobada muestreados los años 2011 y 2012 en el AMCP Francisco Coloane. En los dos años de estudio se colectaron 13 muestras de piel de ballenas correspondientes a individuos sexados genéticamente en estudios anteriores dentro del área. Seis muestras correspondieron a individuos machos y siete a ejemplares hembras (Tabla 2.2). Como se observa en la Figura 2.8, no se encontraron diferencias significativas en los valores promedio de δ13C (-16,0 + 0,5‰ en machos y -16,3 + 0,6‰ en hembras) (t = 1,1, p = 0,29), ni en los valores de δ15N (14,8 + 1,5‰ en machos y 14,7 + 0,6‰ en hembras) (t = 0,2, p = 0,82) de ejemplares machos y hembras. 65 17,0 Hembras Machos 16,0 δ15N 15,0 14,0 13,0 12,0 -18,0 -17,0 δ13C -16,0 -15,0 Figura 2.8: Valores promedio y desviaciones estándar de isótopos estables de carbono (δ13C) y nitrógeno (δ15N) en muestras de ejemplares machos (n = 6) y hembras (n = 7) de ballena jorobada, colectadas en los años 2011 y 2012 en el área de estudio. 3.4 Análisis de isótopos estables en presas de ballena jorobada En las figuras 2.9 y 2.10 se observan los puntos de los seis arrastres verticales nocturnos y de los 12 arrastres oblicuos realizados durante la mañana, tarde y noche en el área de estudio, en búsqueda de presas de la ballena jorobada. En la Figura 2.1 se señalaron los puntos en que se logró colectar muestras, principalmente en las zonas de fondeo y sus cercanías, al sureste de isla Carlos III y en la boca del canal Bárbara (paso Shag). Como se observa en la Tabla 2.6, se analizaron 28 muestras colectadas en las dos temporadas, correspondientes a 4 ejemplares adultos de krill (Euphausia lucens), de 2,0 a 2,2 cm de longitud; 14 ejemplares juveniles y adultos de langostino de los canales (Munida gregaria) que midieron entre 2,5 y 4,6 cm de longitud (telson extendido), y 11 individuos juveniles de sardina fueguina (Sprattus fueguensis) de 9,4 a 12,4 cm de longitud. 66 Figura 2.9: Puntos de arrastre vertical para la colecta de presas de ballena jorobada en el AMCP Francisco Coloane. El valor promedio de δ13C en el krill fue de -17,7 + 0,4 (rango = -18,2 a -17,3‰) y el valor promedio de δ15N fue de 11,8 + 0,7 (rango = 11,1 a 12,7‰) durante la temporada 2012, año en el que se logró colectar muestras de esta especie. Los valores promedio de δ13C y δ15N en el langostino de los canales fueron de 17,9 + 0,5 (rango = -18,9 a -17,0‰) y 11,7 + 1,7 (rango =10,1 a 15,1‰) respectivamente, durante los dos años de estudio. En sardina fueguina los valores promedios fueron de -16,9 + 0,4 (rango = -17,6 a 16,4‰) en δ13C y 14,9 + 2,1 (rango = 10,7 a 17,5‰) en δ15N durante las dos temporadas en el AMCP Francisco Coloane (Tabla 2.6; Fig. 2.11). 67 Figura 2.10: Puntos de arrastre oblicuo para la colecta de presas de ballena jorobada en el AMCP Francisco Coloane. Los valores isotópicos más bajos, tanto en δ13C como en δ15N, se registraron en el langostino de los canales (δ13C = -18,9‰, δ15N = 10,1‰), y los valores más altos, se registraron en la sardina fueguina (δ13C = -16,4, δ15N = 17,5‰) durante las dos temporadas de estudio. Al comparar los valores isotópicos de las tres presas durante las dos temporadas de trabajo, se encontraron diferencias altamente significativas en δ13C (X2 = 15,97; p = 0,00) y en δ15N (X2 = 11,11; p = 0,00). Al realizar las comparaciones entre las presas, no se encontraron diferencias significativas entre los valores isotópicos del krill y el langostino (δ13C: U = 21,00; p = 0,57; δ15N: U =17,00; p = 0,31), sin embargo, los valores del 68 krill y la sardina resultaron ser significativamente diferentes (δ13C: U = 3,00; p = 0,01; δ15N: U =6,00; p = 0,04), al igual que los valores del langostino y la sardina (δ13C: U = 6,00; p = 0,00; δ15N: U =18,00; p = 0,00). Tabla 2.6: Valores promedios y desviaciones estándar de carbono (δ13C) y nitrógeno (δ15N) en las presas analizadas durante los años 2011 y 2012 del AMCP Francisco Coloane. Rango de tamaños en centímetros. *Muestra correspondiente a dos ejemplares. Especie Euphausia lucens (Hansen, 1905) Total Munida gregaria (Fabricius, 1793) Total Sprattus fueguensis (Jenyns, 1842) Total Rango tamaño 2,0 - 2,2 2,0 - 2,2 2,5 3,4 - 4,6 2,5 - 4,6 9,5 - 9,6 9,4 - 12,4 9,4 - 12,4 Año N 2011 2012 2011-12 2011 2012 2011-12 2011 2012 2011-12 0 4 4 1* 12 13 7 4 11 13 C -17,7 + 0,4 -17,7 + 0,4 -18,2 -17,9 + 0,5 -17,9 + 0,5 -16,8 + 0,3 -17,1 + 0,5 -16,9 + 0,4 15 N 11,8 + 0,7 11,8 + 0,7 15,1 11,4 + 1,5 11,7 + 1,7 16,1 + 1,1 12,8 + 1,9 14,9 + 2,1 Al analizar los valores isotópicos de la sardina fueguina entre los dos años de estudio, no se encontraron diferencias significativas (F = 1,72, p = 0,22) en los valores de δ13C, sin embargo, los valores de δ15N resultaron ser significativamente mayores (F = 13,89, p = 0,00) durante el año 2011. En el krill y el langostino de los canales no se contrastaron los valores isotópicos entre los años de estudio debido al bajo número de muestras para dicho análisis. Sin embargo, en la Tabla 2.6 se observa que el langostino no presenta grandes diferencias en los valores de δ13C, pero si una clara variación en los valores de δ15N (15,1‰ año 2011 y 11,4‰ año 2012) entre los dos años de estudio. 69 Krill 18,0 Langostino Sardina 17,0 δ15N 16,0 15,0 14,0 13,0 12,0 11,0 10,0 9,0 -20,0 -19,0 -18,0 -17,0 δ13C -16,0 -15,0 Figura 2.11: Valores promedio y desviaciones estándar de isótopos estables de carbono (δ13C) y nitrógeno (δ15N) en muestras de presas de ballena jorobada, obtenidas durante 2011 y 2012 en el área de estudio (n = 28). 3.5 Dieta de la ballena jorobada en el AMCP Francisco Coloane En la Figura 2.12 se observa que la diferencia isotópica () promedio entre el valor isotópico obtenido para el langostino de los canales y la piel de ballena jorobada durante la temporada 2011 fue de -2,2 ‰ en δ13C y de 0,4‰ en δ15N, mientras que la diferencia isotópica promedio entre la sardina fueguina y la piel de ballena jorobada en el mismo año fue de 0,8‰ en δ13C y de -0,6‰ en δ15N. Por otra parte, en el año 2012 las diferencias promedio entre las presas y la piel de ballena jorobada correspondieron a -1,1‰ en δ13C y 2,3‰ en δ15N en el krill, a -1,3‰ en δ13C y 2,7‰ en δ15N en el langostino y a -0,5‰ en δ13C y 1,3‰ en δ15N en sardina (Fig. 2.13). 70 18,0 Ballenas Langostino Sardina -17,0 -16,0 -15,0 17,0 δ15N 16,0 15,0 14,0 13,0 12,0 -19,0 -18,0 δ13C Figura 2.12: Valores promedio y desviaciones estándar de carbono (δ13C) y nitrógeno (δ15N) en muestras de piel de ballena jorobada (n = 13), de langostino de los canales (n = 1) y sardina fueguina (n = 7), obtenidas durante el año 2011 en el área de estudio. Valores sin la corrección del factor de discriminación trófica. Al analizar ésta interacción depredador-presa, mediante la estimación de la contribución de cada presa analizada al valor isotópico de las ballenas jorobadas para cada año por separado, la sardina fueguina presentó una contribución significativamente mayor (U = 2,5, p = 0,00) que el langostino de los canales en la dieta de las ballenas jorobadas analizadas (n=12) durante el año 2011 (Fig.2.14), contribuyendo en un 55 + 12% (35-75%). Dado que en el año 2011 no se logró obtener muestras de krill, pero basado en la ausencia de diferencias significativas entre los valores isotópicos del krill y el langostino (δ13C: U = 21,00, p = 0,57; δ15N: U = 17,00, p = 0,31) en las muestras del año 2012, se evaluó la contribución de estas dos presas a la dieta de la ballena, como un solo grupo (crustáceos = krill y langostino) y se comparó con la contribución de las sardinas para ese segundo año, encontrando que la contribución de la sardina (18 + 9%, 4-34%) sería significativamente menor (U = 6323, p = 0,00) respecto a los crustáceos (82 + 9%, 6796%) en la dieta de la ballena jorobada en el año 2012 (Fig. 2.15). 71 17,0 Ballenas Langostino Sardina Krill 16,0 δ15N 15,0 14,0 13,0 12,0 11,0 10,0 9,0 -19,0 -18,0 -17,0 -16,0 -15,0 δ13C Figura 2.13: Valores promedio y desviaciones estándar de carbono (δ13C) y nitrógeno (δ15N) en muestras de piel de ballena jorobada (n = 20) y muestras de krill (n =4), langostino de los canales (n =12) y sardina fueguina (n =4), obtenidas durante el año 2012 en el área de estudio. Valores sin la corrección del factor de discriminación trófica. Figura 2.14: Porcentaje de contribución en percentiles, del langostino de los canales y de la sardina fueguina en la dieta de las ballenas jorobadas del AMCP Francisco Coloane durante el año 2011. 72 Figura 2.15: Porcentaje de contribución en percentiles, de crustáceos (krill y langostino) y de la sardina fueguina en la dieta de las ballenas jorobadas del AMCP Francisco Coloane durante 2012. Un nuevo análisis fue realizado para estimar la contribución de las presas analizadas al valor isotópico de cada individuo de ballena jorobada en los dos años de estudio por separado. En términos generales, la temporada 2011 nuevamente refleja una contribución significativamente mayor (U = 0,00; p = 0,00) de sardina fueguina (rango de contribución media = 55 a 96%) en comparación con el langostino de los canales (rango de contribución media = 4 a 45%) en la dieta de los 12 individuos de ballenas analizados. Sin embargo, variaciones o preferencias de presas pueden ser detectadas en los individuos, donde algunos mostraron una mayor proporción de consumo sobre la sardina fueguina (e.g., individuos #52, 49 y 3), mientras que otro ejemplar (#59) consumió tanto langostinos de los canales como sardina fueguina en proporciones similares (Fig. 2.16). 73 Figura 2.16: Porcentaje de contribución en percentiles, del langostino de los canales (A) y de la sardina fueguina (B) en la dieta de 12 ejemplares de ballena jorobada muestreados en el AMCP Francisco Coloane durante el año 2011. Por el contrario, y como se había mencionado anteriormente, en la temporada 2012 los crustáceos (krill y langostino) presentaron una contribución significativamente mayor (U = 3,4, p =0,00) (rango de contribución media = 48 a 74%) que la sardina (rango de contribución media = 26 a 52%) en la dieta de las 16 ballenas analizadas. Sin embargo, variaciones o preferencias en las presas fueron menos diferenciadas que en el año 2011, con individuos que mostraron una mayor proporción de consumo sobre crustáceos (e.g., individuos #49, 52 y 61), y otros ejemplares (e.g., #10, 85 y 19) consumieron tanto langostinos de los canales como sardina fueguina en proporciones similares (Fig. 2.17). 74 Figura 2.17: A: Porcentaje de contribución en percentiles, de crustáceos (krill y langostino de los canales) (A) y de la sardina fueguina (B) en la dieta de 16 ejemplares de ballena jorobada muestreados en el AMCP Francisco Coloane durante el año 2012. 75 4. DISCUSIÓN 4.1 Variación isotópica en ballena jorobada Estudios sobre dieta y nivel trófico de ballenas (Género Balaenopteridae), con la técnica de isótopos estables de carbono y nitrógeno han sido realizados principalmente en el Pacífico norte. Estos trabajos, señalan que las ballenas durante su temporada de alimentación, poseen en la piel proporciones isotópicas de -16 a -18‰ en δ13C y de 12 a 15‰ en δ15N (Gendron et al. 2001; Jaume 2004; Witteveen et al. 2011). En este estudio las proporciones isotópicas promedio fueron de -16,3 + 0,6 en δ13C y de 14,7 + 1,0‰ en δ15N para los años 2011 y 2012 (ver Tabla 2.2, Fig. 2.2), encontrándose dentro del rango de las proporciones isotópicas para piel de ballenas descritas en el Pacífico norte. Además, estos resultados confirman que estas ballenas jorobadas están alimentándose en zonas costeras, como las aguas del AMCP Francisco Coloane, presentando valores de δ13C (-16,3‰) similares (-16‰ y -16,7‰) a los informados por Gendron et al. (op. cit.) y Jaume (op.cit.) para la ballena de aleta (Balaenoptera physalus) que se alimenta en la costa del Golfo de California, en el Pacífico norte (ver Fig. 2.18). Por otra parte, los valores de δ15N sugieren que las ballenas jorobadas muestreadas en el AMCP estarían consumiendo componentes del necton (crustáceos y peces), siendo similar a lo informado previamente en otras áreas de alimentación, como lo señalado por Witteveen (2008) quién informó proporciones isotópicas de 13,4 ‰ en δ15N para las ballenas jorobadas en áreas de alimentación del Pacífico norte, sugiriendo que la alimentación en dicha cuenca oceánica estaría compuesta principalmente de eufáusidos y en menor proporción de peces. Asimismo, para el Atlántico norte se informó un valor promedio de 14,6‰ en δ15N indicando que la especie consume principalmente peces pequeños (Todd 1997). 76 Por otra parte, Gendron et al. (2001) informan una proporción isotópica promedio de 12,9‰ en δ15N para la ballena azul (Balaenoptera musculus) y de 15,4‰ y 15,8‰ en δ15N para la ballena de aleta y de Bryde respectivamente (ver Fig. 2.18). Esta diferencia en los valores señalados se debería, según los autores, a las diferencias en la dieta de estos rorcuales, ya que la ballena azul es una especie estenófaga y su alimentación está compuesta principalmente de krill, en cambio, la ballena de aleta y la de Bryde son especies eurífagas, las cuales se alimentan tanto de zooplancton como de pequeños peces. Basado en lo anterior, los resultados encontrados en este estudio (14,7‰ en δ15N), así como por observación directa, serían más concordantes con especies eurífagas que con especies de rorcuales estenófagas como la ballena azul en el Pacífico norte. 17,0 16,0 15,0 δ15N 14,0 13,0 B. Azul B. de Aleta B. de Bryde B. Jorobada B. Jorobada AMCP 12,0 11,0 10,0 9,0 -20,0 -19,0 -18,0 -17,0 -16,0 -15,0 δ13C Figura 2.18: Valores promedio y desviaciones estándar de carbono (δ13C) y nitrógeno (δ15N) en muestras de piel de ballena azul, ballena de aleta, ballena de Bryde y ballena jorobada del Pacífico norte, y en muestras de piel de ballena jorobada del área de estudio. 77 Durante la temporada 2011 las ballenas jorobadas presentaron proporciones isotópicas significativamente más altas que en el año 2012, a pesar de haber sido muestreadas durante los mismos meses (febrero, marzo y abril) y en los mismos lugares (paso Shag y seno Ballena) del AMCP Francisco Coloane. Lo anterior también fue reflejado en los ejemplares re-muestreados durante ambos años de estudio (ver Tabla 2.3), donde los mismos individuos tenían mayor proporción isotópica de carbono y nitrógeno durante el año 2011 en comparación al 2012. Esto podría sugerir que las ballenas jorobadas cambian su alimentación de un año a otro. Sin embrago, la sardina fueguina, también presentó diferencias significativas en las proporciones de δ15N entre los dos años de estudio, siendo mayores los valores en el año 2011 al igual que en los ejemplares de ballena jorobada. Esta situación también quedó reflejada en los ejemplares analizados de langostino de los canales, los cuales tuvieron una proporción de δ15N mayor durante el año 2011. Por tanto, las diferencias de δ13C y δ15N en los dos años de estudio, se deberían más bien a cambios interanuales en los valores isotópicos de la base de la trama trófica del AMCP, debido a que tanto las ballenas como las presas analizadas mostraron cambios en sus proporciones isotópicas en las dos temporadas. En el Pacífico norte, Witteveen (2008) encontró diferencias significativas en los valores de δ13C en piel de ballena jorobada en tres años diferentes, sugiriendo posibles variaciones interanuales en el δ 13C de la base de la red trófica de ese ecosistema y señalando la necesidad de analizar las variaciones de los valores isotópicos de las especies presas. En general la variabilidad del δ13C en el mar, se ha relacionado con las diferentes fuentes primarias que los productores primarios utilizan para la fotosíntesis, el cual es uno de los procesos principales que influye en el δ13C que es integrado en una red trófica (DeNiro & Epstein 1978; Kelly 2000; Vander Zaden & Rasmussen 2001; Fry 2008). 78 En el δ15N se han detectado mayores fuentes de variabilidad, en comparación al δ13C, que pueden modificar sus valores en el mar (Kelly 2000). Entre estas fuentes se encuentran los procesos oceanográficos y biológicos, los cuales modifican la cantidad de nitrógeno inorgánico disuelto, las diferentes fuentes primarias de nitrógeno inorgánico utilizadas por el fitoplancton (nitritos, nitratos, amonio, etc.) y la absorción de isótopos de nitrógeno en la dieta (Ambrose & DeNiro 1986). En el área de estudio, se encontraron mayores valores de δ15N en la piel de las ballenas jorobadas durante el año 2011, lo cual se debería por una parte a la proporción de presas consumidas durante esa temporada, y a que probablemente hubo mayor cantidad de nitrógeno disponible en el ecosistema incidiendo en una mayor productividad y un enriquecimiento de δ15N en la red trófica. El análisis mensual de los valores isotópicos de la ballena jorobada indicó que no se produjeron variaciones significativas en el transcurso de cada temporada de alimentación. Este hecho también pudo observarse en los individuos re-muestreados durante dos meses diferentes de un mismo año (ver Tabla 2.4), en los cuales no se encontraron variaciones isotópicas significativas. Estos resultados indicarían que la ballena jorobada no varía mayormente su dieta durante la temporada de alimentación en el AMCP Francisco Coloane, ya que un cambio en las especies-presa consumidas debiera verse reflejado en los valores isotópicos de su piel. Sin embargo, es importante considerar que debido al tiempo de regeneración de la piel de cetáceos (73 días, Hicks et al. 1985), la técnica de isótopos estables no permite detectar posibles cambios de presas consumidas dentro de un mismo mes de la temporada. Witteveen (2008) indicó para ballenas jorobadas del Pacífico norte, que no se encontraron diferencias significativas en los valores de δ13C en los diferentes meses de la temporada de alimentación, pero si hubo diferencias en los valores de δ15N, debidas según lo señala la autora, a la colecta de muestras de piel al inicio de la temporada (junio), donde los valores isotópicos reflejaron el incremento de δ15N que se produce en animales con stress nutricional. En aguas del estrecho de Magallanes el período de alimentación de la ballena jorobada comenzaría en el mes de diciembre, y en este estudio las muestras fueron colectadas a 79 partir de febrero, razón por la cual no se habrían reflejado los altos valores de δ 15N de los ejemplares en ayuno o con stress nutricional, al comienzo de la temporada. Por otra parte, los ejemplares de ballenas re-muestreados dentro de un período de dos meses, presentaron una variación isotópica pequeña (0 a 0,2‰ en δ13C y 0,1 a 0,6 ‰ en δ15N), en comparación al ejemplar remuestreado dentro de un período mayor a dos meses (80 días), en el cual se observó una mayor variación en sus valores (2, 0 y 0,7‰ en δ13C y δ15N) aunque no significativa. Esta variación en períodos mayores a dos meses, permite inferir un potencial recambio de la piel de la ballena jorobada, lo cual concordaría con lo descrito por Hicks et al. (1985) sobre el tiempo de regeneración de la piel en cetáceos. El período de alimentación de la ballena jorobada en las aguas del estrecho de Magallanes abarca un tiempo aproximado de 4 a 5 meses, y el tiempo de residencia mínimo de los individuos en el área de estudio fue estimado en 55 días promedio (rango = 2-142 días) (Mora 2011), por tanto, se asume que las muestras de piel analizadas señalan los valores isotópicos y la alimentación de la ballena jorobada en el área de estudio, ya que el tejido utilizado tuvo tiempo para su regeneración durante el período de la investigación, lo cual se observó en el individuo re-muestreado luego de 80 días. Los resultados de este estudio, indican que los individuos adultos y juveniles (incluida la única cría muestreada) de ballenas jorobadas, estarían alimentándose de las mismas presas en el AMCP Francisco Coloane, ya que no se encontraron diferencias significativas en sus proporciones isotópicas. En otros estudios realizados con cetáceos se ha documentado que no hay diferencia en los valores de δ13C y δ15N de crías, juveniles y adultos de ballenas azules (Balaenoptera musculus) en el golfo de California (Busquets 2008), sin embargo, en la misma zona el cachalote (Physeter macrocephalus), cetáceo odontoceto, presenta diferencias en los valores de isótopos de carbono y nitrógeno, siendo menores en machos adultos y mayores en hembras adultas y en individuos juveniles, sugiriendo una diferenciación en las presas 80 consumidas por clase etaria y por sexo (Ruiz-Cooley et al. 2004; Guerrero de la Rosa 2008). En este estudio las proporciones isotópicas de δ13C y δ15N de ejemplares machos y hembras, no presentaron diferencias significativas, indicando que ambos sexos consumen las mismas presas en al AMCP. Similares resultados fueron encontrados en los valores isotópicos de ballenas jorobadas en sus áreas de alimentación en el Atlántico norte (Todd 1997). Busquets (2008), señaló para las ballenas azules del golfo de California, mayores valores isotópicos de δ13C en machos, sin embargo, en δ15N no hubo diferencia, sugiriendo la autora, que la variación en δ13C se debería a diferencias metabólicas de ambos sexos, relacionadas con el uso diferencial de los lípidos, ya que en general las hembras presentarían distintas demandas energéticas que los machos. Según lo anterior, se hace importante continuar estudiando las proporciones isotópicas en machos y hembras de ballenas jorobadas en el área de estudio para detectar a futuro posibles diferencias. 4.2 Variación isotópica en presas Durante las dos temporadas de estudio se analizaron ejemplares de langostino de los canales y sardina fueguina, colectados durante los mismos meses (febrero, marzo, abril y mayo) que las muestras de piel de ballenas jorobadas dentro del AMCP Francisco Coloane. Se debe recordar que el krill solamente se logró colectar durante el año 2012. Según el tamaño de los ejemplares de eufáusidos analizados (2,0 y 2,2 cm), estos individuos corresponderían a adultos, ya que los ejemplares de 1 cm son considerados los adultos más pequeños en esta especie (Brinton et al. 2000). El tamaño de los langostinos analizados (2,5 a 4, 6 cm longitud caparazón) indica que corresponden principalmente a individuos adultos, ya que la madurez sexual en hembras, según Tapella et al. (2002), se produce a los 11 mm de longitud de caparazón (1,1 cm), y en los machos la madurez morfométrica la alcanzarían a los 24 mm (2,4 cm), sin embargo, a los 10 mm (1 cm) los mismos autores, encontraron individuos con espermatóforos en un estudio realizado en el 81 canal Beagle. Por otra parte, Kawamura (1976) se refiere a individuos juveniles al mencionar ejemplares entre 17,2 y 27,9 mm (1,7 y 2,8 cm), y hace referencia a individuos adultos en ejemplares sobre los 48 mm (4,8 cm), en un trabajo realizado en isla de los Estados, al sur del océano Atlántico (56°S, 61°W). En cuanto a los ejemplares de sardina fueguina analizados, corresponderían según su tamaño (9,4 a 12,4 cm), principalmente a individuos juveniles, ya que la madurez sexual en esta especie se produciría a los 120 mm de longitud (12 cm) (Hansen 1999). Los valores más bajos tanto en δ13C como en δ15N, se registraron en el langostino de los canales (-18,9 y 10,1 ‰ respectivamente), y los valores más altos, se registraron en la sardina fueguina (-16,4 y 17,5 ‰ respectivamente) durante las dos temporadas de estudio. Por otra parte, al comparar los valores isotópicos de las tres presas, se encontraron diferencias en δ13C y δ15N, diferenciándose significativamente los valores de krill y langostino con los de sardina fueguina. En otros lugares se han informado proporciones de -19, 8 ‰ en δ13C y 7,3 ‰ en δ15N para el krill (Euphausia lucens), -16,6 y 7,9 ‰ en δ13C y δ15N en langostino de los canales, y de -20,2 y 13,1 ‰ en δ13C y δ15N para la sardina fueguina en el Atlántico suroeste (Ciancio et al. 2008). A pesar de que las proporciones isotópicas varían en cada zona geográfica, se puede observar en estos valores que el krill y el langostino tienen proporciones similares de δ15N (aunque no de δ13C), lo cual podría indicar que ambas especies se alimentan de las mismas presas o dentro de un mismo nivel trófico, las cuales son diferentes a las presas consumidas por la sardina. Se ha descrito que Euphausia lucens, posee un dieta compuesta de fitoplancton, copépodos y braquiópodos (Stuart 1986; Gibbons 1993; Stuart 1992), para el langostino se han descrito dos hábitos de alimentación, por una parte esta especie consumiría materia orgánica particulada, sedimento y fitoplancton, y por otra, depredaría sobre crustáceos constituyentes del zooplancton y macroalgas (Tapella et al. 2002; Romero et al. 2004; Vinuesa et al. 2007), incluso se han registrado eventos de canibalismo en las aguas de Nueva Zelanda (Zeldis 1985). En el estrecho de Magallanes Karas et al. (2007), señalaron que si bien el langostino tendría preferencia sobre crustáceos y poliquetos, sería un depredador oportunista en esas aguas. La sardina 82 fueguina se alimenta de zooplancton, principalmente de copépodos, eufáusidos, anfípodos, misidáceos, quetognatos, entre otros constituyentes (Cousseau & Perrotta 2008; Zuleta & Rubilar 2010). Según los valores de δ15N encontrados en este estudio, tanto el krill (δ15N = 11,8‰) como el langostino de los canales (δ15N = 11,7‰) se estarían alimentando de fitoplancton y zooplancton en el AMCP, en cambio, la sardina fueguina consumiría exclusivamente zooplancton como lo indican sus valores mayores de δ 15N (14,9‰) y como lo han señalado estudio anteriores (Cousseau & Perrotta op. cit.). Tanto el langostino de los canales como la sardina fueguina presentaron valores de δ 15N mayores durante la temporada del año 2011 (ver Tabla 2.5), al igual que lo registrado en ballenas jorobadas, sin embargo, en los valores de δ13C, no se encontró mayor variación. Estos resultados refuerzan lo señalado anteriormente sobre posibles cambios interanuales en los valores isotópicos base de la trama trófica del AMCP. 4.3 Alimentación de la ballena jorobada El análisis de la dieta de la ballena jorobada, a través de la observación directa, indica que se estaría alimentando de krill, langostino de los canales y sardina fueguina en el AMCP Francisco Coloane. Estas tres presas han sido registradas anteriormente en el área de estudio (Arntz & Gorny 1996; Gibbons et al. 2003; Acevedo 2005; CEQUA 2007a; CEQUA 2007b; Acevedo et al. 2011), sin embargo, los registros que se tienen de eufáusidos son principalmente de Euphausia vallentini (Arntz & Gorny op. cit.; CEQUA 2007a). E. lucens ha sido registrado de manera ocasional (Acevedo et al. 2011), y durante los arrastres realizados en esta investigación (ver Figs. 2.9 y 2.10) no fue obtenida en gran cantidad ni en todos los muestreos. A pesar de la migración vertical que presentan los adultos y juveniles (Pillar et al. 1989), no 83 fue observada en superficie durante la noche como las otras presas (Anexo 2), lo cual indicaría que no se encuentra en gran abundancia dentro de área de estudio. Durante la temporada 2011 la sardina contribuyó en un 55% y el langostino en un 45% en la alimentación de la ballena, mientras que en el año 2012, los crustáceos (krill y langostinos) fueron los mayores contribuyentes (82%) en la dieta de la ballena jorobada. Estos resultados sugieren que la sardina fueguina sería la presa principal en la dieta de la ballena jorobada durante algunos años, mientras que en otros, el langostino de los canales y posiblemente el krill serían las especies principales dentro de la dieta de esta ballena. El cambio en la proporción de las presas consumidas por la ballena jorobada entre los años muestreados, se debería a variaciones en la oferta alimentaria o más bien en la abundancia de estas presas, ya que tanto langostinos como sardinas fueron observados durante toda la temporada de alimentación en el AMCP (Anexo 2), lo cual indicaría que se encontraron disponibles para el consumo de la ballena. En este contexto, se ha señalado para la ballena de aleta en el hemisferio norte, que su alimentación se basaría en eufáusidos si los enjambres son suficientemente densos, de lo contrario consumirían copépodos, peces o calamares (Nemoto 1959; Jaume 2004). Nemoto (op. cit.) propuso para esa especie, años copépodos y años eufáusidos dependiendo de la especie con mayor biomasa y señalando que las ballenas de aleta cambian su dieta en función de esto. No existen estudios sobre la abundancia anual de la población de krill en la región, para el langostino de los canales hay trabajos que señalan gran biomasa en las décadas del 80´ y 90´ (Rodriguez & Bahamonde 1986; Arntz & Gorny 1996) pero estas estimaciones fueron realizadas en áreas distantes del AMCP Francisco Coloane, y para la sardina fueguina no existen estudios sobre dinámica y abundancia anual de su población en la región de Magallanes (comm. pers Christian Vargas; Zuleta & Rubilar 2010). En el año 2012 Aranis et al. (2012) y Leal & Aranis (2012) informaron que los desembarques de sardina fueguina han disminuido de 40.000 ton el año 2009 a cerca de 10.000 ton el año 2011 en la X región, señalando 84 además que en el año 2012 las capturas fueron menores, encontrándose la especie solo durante febrero y junio. Si se considera que las sardinas del AMCP son parte del mismo stock pesquero que está siendo objeto de explotación en las regiones vecinas, esta podría ser una de las causas del cambio de alimentación en las ballenas durante ese año. Sin embargo, se debe tener en cuenta a Hansen (1999) quien considera a la sardina fueguina de la costa de Tierra del Fuego y canal Beagle como la misma población de sardina del estrecho de Magallanes. El análisis individual de alimentación, muestra para el año 2011 una gran variación en la proporción que consumen sardina y langostino algunos ejemplares de ballena jorobada, encontrándose individuos que se alimentaron exclusivamente de sardina y otros que consumieron tanto sardina como langostinos (ver Fig. 2.16). Considerando lo mencionado anteriormente, que durante temporada 2011 los valores de δ15N fueron mayores, y que posiblemente hubo mayor productividad en el ecosistema, se podría sugerir selección de presas. Esto podría deberse a que en el año 2011 ambas presas estuvieron disponibles y en gran abundancia para las ballenas, es decir, la oferta alimentaria fue mayor, y algunas ballenas pudieron elegir consumir sardinas mientras que otras eligieron consumir también una gran proporción de langostinos (crustáceos). En contraste en el año 2012, se encontró un rango más amplio de contribuciones a la dieta para ambas presas, y posiblemente el gran consumo de crustáceos esté ligado a una menor disponibilidad de sardina fueguina en el área de estudio. Este hecho puede observarse en los ejemplares re-muestreados durante los dos años, como los individuos Biomar 49 y Biomar 52 (ver Figs. 2.16 y Fig. 2.17), los cuales en el 2011 se alimentaron principalmente de sardinas, mientras que en el 2012 su dieta estuvo compuesta principalmente de crustáceos. 85 5. CONCLUSIONES Los valores de isótopos estables de carbono y nitrógeno en piel de ballena jorobada del AMCP Francisco Coloane, son similares a las proporciones isotópicas encontradas en estudios de Balaenopteridos, y señalan que esta especie consume tanto zooplancton como pequeños peces dentro del Área Marina. Durante la temporada 2011 se encontraron valores isotópicos de carbono y nitrógeno mayores tanto en ballenas jorobadas como en langostino de los canales y sardina fueguina, mostrando que durante los dos años de estudio (2011 y 2012) hubo una variación interanual en los valores isotópicos de la base de la red trófica, habiendo mayor disponibilidad de δ15N en el ecosistema en el año 2011. No se encontraron variaciones en los valores isotópicos de las ballenas jorobadas en los distintos meses analizados (febrero, marzo, abril, mayo) sugiriéndose que esta especie consume las mismas presas durante su temporada de alimentación en el AMCP. Por otra parte, las muestras analizadas reflejarían la dieta en esta zona geográfica ya que la piel de ballena tuvo tiempo para su regeneración durante el período de estudio. Los valores isotópicos en individuos adultos y juveniles de ballenas jorobadas fueron similares, sin embargo, se sugiere seguir analizando sus proporciones isotópicas, así como también las proporciones de machos y hembras, para determinar en el futuro posibles variaciones. Las especies-presa analizadas en este estudio corresponden principalmente a ejemplares adultos de eufáusidos y langostinos, y a juveniles de sardina fueguina, las cuales presentaron proporciones isotópicas significativamente mayores a las de los crustáceos. 86 La dieta de la ballena jorobada en el AMCP Francisco Coloane, presentó variaciones en la proporción de presas consumidas durante el 2011 y 2012, alimentándose principalmente de sardinas durante la primera temporada y de crustáceos durante el siguiente año. Es necesario realizar estudios sobre la dinámica y abundancia anual de las poblaciones de krill, langostino y sardina, en el Área Marina, ya que la alimentación pudiera estar relacionada con la disponibilidad de presas. 6. REFERENCIAS Abend, A.G. & T.D. Smith. 1995. Differences in ratios of stable isotopes of nitrogen in long-finned pilot whales (Globicephala melas) in the western and eastern North Atlantic. Journal of Marine Science 52 (5): 837-841 Acevedo, J. 2005. Distribución, filopatría, residencia e identidad poblacional de la ballena jorobada, Megaptera novaeangliae, que se alimentan en las aguas del estrecho de Magallanes, Chile. Tesis para optar a la Maestría en Ciencias. Facultad de Ciencias. Universidad de Magallanes.144 Págs Acevedo, J., J. Plana, A. Aguayo-Lobo & L.A. Pastene. 2011. Surface feeding behaviors in the Magellan Strait humpback whales. Revista de Biología Marina y Oceanografía 46(3): 483-490 Ambrose, A. & M. J. DeNiro. 1986. 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CAPÍTULO 3 ROL DE LA BALLENA JOROBADA EN EL ECOSISTEMA DEL ÁREA MARINA COSTERA PROTEGIDA FRANCISCO COLOANE, ESTRECHO DE MAGALLANES, CHILE Daniela Haro1, Rodrigo Hucke-Gaete2, Anelio Aguayo-Lobo3 & Jorge Acevedo4 1 Programa de Magíster en Ciencias mención Manejo y Conservación de Recursos Naturales en Ambientes Subantárticos. Facultad de Ciencias. Universidad de Magallanes, Punta Arenas, Chile. 2 Instituto de Ciencias Marinas y Limnológicas, Universidad Austral, Valdivia, Chile. 3 4 Instituto Antártico Chileno (INACH), Punta Arenas, Chile. Centro Regional de Estudios del Cuaternario (CEQUA), Punta Arenas, Chile. *Artículo en preparación. 94 RESUMEN Los mamíferos marinos son un componente importante en los ecosistemas, influyendo directamente en la estructura y dinámica de los ambientes marinos. El objetivo fue determinar mediante análisis del isótopo estable de nitrógeno, el nivel trófico relativo que ocupa la ballena jorobada en el estrecho de Magallanes y sobre qué niveles tróficos se alimenta. El nivel trófico de la ballena en el AMCP, fue en promedio 3,0 + 0,3, fluctuando entre 3,3 el año 2011 y 2,8 el 2012. Esta variación estaría dada por la productividad del ecosistema, la cual provocaría fluctuaciones en las posiciones tróficas de todos los organismos. La ballena jorobada depredaría sobre un nivel trófico entre 2,0 a 3,1, posiblemente influiría en la abundancia de sus presas y en la estructura del ecosistema, y participaría además en la productividad y reciclado de nutrientes del AMCP Francisco Coloane. Palaras claves: nivel trófico relativo, ballena jorobada, rol ecológico, AMCP, Chile 95 ABSTRACT Marine mammals are an important component of marine ecosystems, directly influencing their structure and dynamics. The objective of this study was to determine, using carbon and nitrogen stable isotope analysis, the relative trophic level of humpback whales in the Strait of Magellan, and what trophic levels they preys upon. The average trophic level of this whale species in the CMPA was 3.0 + 0.3, fluctuating between 3.3 in 2011 and 2.8 in 2012. This variation could be explained by ecosystem productivity, which would lead to fluctuations in the trophic position of all organisms. Humpback whales were found to prey upon a trophic level between 2.0 and 3.1, possibly influencing the prey abundance and ecosystem structure, and potentially affecting productivity and nutrient cycling in the CMPA Francisco Coloane. Key words: relative trophic level, humpback whale, ecological role, CMPA, Chile 96 1. INTRODUCCIÓN Los mamíferos acuáticos son un componente importante en los ecosistemas marinos, siendo depredadores de niveles tróficos medio y alto. Debido a su tamaño corporal, requerimientos energéticos, abundancia y hábitos alimentarios, influyen en la dinámica y estructura de las comunidades marinas (Bowen 1997), afectando directamente sobre la abundancia de sus presas, e indirectamente en la abundancia de otros organismos, ya sea por competencia, depredación o por consumir selectas especies clave dentro de un ecosistema (Trites 2009). Debido a esto, es posible señalar que los mamíferos marinos a través de las interacciones tróficas, ejercen un control descendente (top-down) sobre la estructura de los ecosistemas, es decir, controlan desde los niveles tróficos superiores a los niveles inferiores (Pace et al. 1999). Un ejemplo de esto, es la importancia que tienen las orcas (Orcinus orca) en la estructura de las comunidades en Alaska, al depredar sobre las nutrias de mar (Enhydra lutris) las cuales a su vez influyen sobre la abundancia de los erizos (Strongylocentrotus spp.) y así de los niveles tróficos más bajos de las comunidades costeras (Estes et al. 1998). En este sentido, se ha señalado que las interacciones tróficas pueden estabilizar o modificar la estructura de un ecosistema. Es así como en una red alimentaria de tres niveles, habrá gran abundancia de depredadores superiores, menor abundancia en el nivel trófico medio y alta abundancia de productores primarios (Pace et al. 1999). En sus áreas de alimentación la ballena jorobada consume variadas presas de niveles tróficos medio, las cuales constituyen parte del zooplancton (eufáusidos, langostinos) y del necton (arenques, sardinas) (Tomilin 1967; Winn & Reichley 1985, Clapham & Mead 1999). Se ha indicado que la dieta de esta ballena varía según la zona geográfica, existiendo áreas de alimentación en donde consume principalmente componentes del zooplancton (Tomilin op. cit.) y zonas en donde se alimenta de zooplancton y peces (Witteveen et al. 2011). De esta manera, se asume que la posición trófica relativa de la ballena jorobada y la influencia que ejerce sobre las comunidades de un ecosistema será dependiente del área de alimentación utilizada. 97 La dieta de la ballena jorobada y la función que cumple en un determinado lugar, no es fácil de estudiar debido a la compleja obtención de muestras y a que las interacciones depredador-presa ocurren en distintas escalas temporales y espaciales, lo cual hace difícil determinar la influencia de la especie en el ecosistema (Trites 2009). En la actualidad el isótopo estable de nitrógeno es utilizado para el estudio de la posición trófica relativa, debido a que su proporción cambia de forma predecible con cada nivel trófico, con un enriquecimiento de 2 a 5‰ en cada nivel (Fry 1988, Hobson et al. 1992, Abend & Smith 1997). La estimación del nivel trófico relativo de la ballena jorobada no se puede realizar sin conocer los valores δ15N en la base de la cadena trófica. Según señalan Cabana & Rassmussen (1996), para establecer la posición trófica de un organismo, es preferible utilizar valores de δ15N de consumidores primarios (nivel trófico = 2,0), los cuales no presentan gran variabilidad y no reflejan diferencias temporales en sus valores, como los productores primarios (fitoplancton) y la materia orgánica particulada. Estudios previos utilizan como consumidores primarios copépodos, bivalvos y eufáusidos, para el cálculo del nivel trófico de un organismo en un ecosistema determinado (Cabana & Rasmussen op. cit.; Ciancio et al. 2008; Riccialdelli et al. 2010; Witteveen et al. 2011). En este capítulo, se analizaron los valores de δ15N de piel de ballenas jorobadas del AMCP Francisco Coloane, para determinar el nivel trófico relativo de la especie y conocer las relaciones tróficas de este rorcual en esta área de alimentación del estrecho de Magallanes. 98 2. MATERIALES Y MÉTODOS 2.1 Área de estudio El área de estudio corresponde a las aguas del AMCP Francisco Coloane, en el estrecho de Magallanes, descrita en el Capítulo 1 de esta tesis (Fig. 1.1). 2.2 Obtención de muestras La colecta de muestras de piel de ballena jorobada y de sus presas, krill (Euphausia lucens), langostino de los canales (Munida gregaria) y sardina fueguina (Sprattus fueguensis) en el área de estudio durante los años 2011 y 2012, y el procesamiento de las mismas, fue descrito en el Capítulo 2 de esta tesis. 2.3 Valores base de δ15N en la red trófica del AMCP Francisco Coloane En este estudio se consideró el krill (Euphausia lucens) como consumidor primario (nivel trófico = 2,0), y se utilizó su valor de δ15N (11,4 + 1,5‰) para establecer nivel trófico relativo de la ballena jorobada y de sus presas. 2. 4 Análisis de nivel trófico Como fue mencionado anteriormente, el isótopo estable de nitrógeno es usado en la estimación de la posición trófica relativa, debido a que su proporción varía de manera predecible en cada nivel trófico, presentando un enriquecimiento entre 2 a 5‰ en cada nivel (Fry 1988, Hobson et al. 1992, Abend & 99 Smith 1997). La estimación del nivel trófico relativo de la ballena jorobada y de sus presas fue estimado mediante la siguiente fórmula adaptada de Cabana & Rasmussen (1996) y Vander Zaden et al. (1997): NT = (δ15N consumidor – δ15N consumidor primario) + 2 2.82 donde δ15N consumidor es la proporción isotópica de nitrógeno del organismo en estudio, δ15N consumidor primario corresponde a la proporción isotópica de nitrógeno del consumidor primario (krill), 2 es la posición trófica relativa del consumidor primario (krill) y 2.82 corresponde al valor de discriminación trófica de δ15N (‰). Cabana & Rasmussen (1996) y Vander Zaden et al. (1997), utilizan en la fórmula la diferencia en δ15N entre el organismo en estudio y el consumidor primario (nivel trófico = 2,0), para evitar el sesgo producido por la gran variabilidad en los valores de δ15N de los productores primarios y la materia orgánica particulada (nivel trófico = 1). Debido a esto, la estimación es realizada con la adición de la posición trófica de los consumidores primarios (nivel trófico = 2,0). Por otra parte, en este estudio se consideró un valor de discriminación trófica de 2,82, el cual corresponde al fraccionamiento que se produce entre la proporción isotópica de δ15N del consumidor primario (krill) y de la ballena (Borrell et al. 2012). 100 2.5 Análisis estadístico Los datos se sometieron a la prueba de normalidad de Shapiro-Wilk (Número de datos menor a 50) y a la prueba de homocedasticidad de Levene, con el propósito de determinar si podían ser analizados con estadística paramétrica. Luego, se realizaron análisis de varianza de una vía para comparar los niveles tróficos relativos tanto de las ballenas jorobadas (año 2011 n = 13, año 2012 n = 20) como de las sardinas fueguinas (año 2011 n = 7, año 2012 n = 4) en los dos años de estudio; y para comparar el nivel trófico de las ballenas en los distintos meses de cada temporada. Se realizó una prueba t-student para comparar el nivel trófico de ballenas re-muestreadas dentro de una misma temporada (n = 4). Cuando no se cumplieron los supuestos de normalidad y homocedasticidad, se utilizó estadística no paramétrica. Se realizó la prueba de independencia de Chi cuadrado para analizar la relación entre el nivel trófico relativo y la longitud, tanto en el langostino de los canales (n = 13) como en la sardina fueguina (n = 11). En todas las pruebas se consideraron las diferencias como estadísticamente significativas a una probabilidad mayor del 95%, es decir, cuando p < 0,05. Todos los análisis se realizaron utilizando el programa Statistica 7.0. 3. RESULTADOS En la Tabla 3.1 se presentan los valores promedio de δ15N y nivel trófico relativo de las ballenas jorobadas muestreadas, krill, langostino de los canales y sardina fueguina, utilizadas en el análisis de la posición trófica relativa de las especies. 101 Tabla 3.1: Valores promedio de δ15N y nivel trófico relativo de la ballena jorobada y sus presas durante los años 2011 y 2012 en el AMCP Francisco Coloane. Especie N δ15N Rango de δ15N Nivel trófico relativo Rango nivel trófico relativo Megaptera novaeangliae (Borowski, 1781) 33 14,7 + 1,0 13,3 - 16,7 3,0 + 0,3 2,5 - 3,7 Euphausia lucens (Hansen, 1905) 4 11,8 + 0,7 11,1 - 12, 7 2,0 2,0 Munida gregaria (Fabricius, 1793) 13 11,7 + 1,7 10,1 - 15,1 2,0 + 0,6 1,4 - 3,2 Sprattus fueguensis (Jenyns, 1842) 11 14,9 + 2,1 10,7 - 17,5 3,1 + 0,4 1,6 - 4,0 3.1 Nivel trófico relativo de la ballena jorobada El nivel trófico relativo de la ballena jorobada, calculado mediante la ecuación adaptada de Cabana & Rasmussen (1996) y Vander Zaden et al. (1997), tuvo un valor promedio de 3,0 + 0,3 (rango = 2,5 a 3,7) durante los años 2011 y 2012 (Tabla 3.1, Fig. 3.1). Como se indica en la Tabla 3.2, los individuos con el nivel trófico más bajo correspondieron a un ejemplar juvenil (Biomar 52) muestreado durante febrero de 2011 (2,5) y en marzo de 2012 (2,5), y a un individuo adulto (Biomar 23) muestreado en marzo de 2012 (2,5). El individuo con la posición trófica relativa más alta registrada (3,7) correspondió a un ejemplar juvenil (Biomar 59) muestreado en abril de 2011. Se encontró que las ballenas ocuparon posiciones tróficas promedio significativamente más bajas (F = 26,83; p = 0,00) en el año 2012 (promedio nivel trófico = 2,8) respecto a las ocupadas en el 2011 (promedio nivel trófico = 3,3 en 2011). 102 4,5 Nivel Trófico Relativo 4,0 3,5 3,0 2,5 2,0 1,5 1,0 Ballena Jorobada Langostino Sardina de los Canales Fueguina Especie Krill Figura 3.1: Valores promedios y desviaciones estándar del nivel trófico relativo para la ballena jorobada (n = 33) y sus presas (n = 28) durante los años 2011 y 2012 en el AMCP Francisco Coloane. Al analizar el nivel trófico relativo de las ballenas jorobadas entre los diferentes meses del año 2011, no se encontraron diferencias significativas (F = 0,89, p = 0,44), así como tampoco entre los meses de la temporada 2012 (F = 1,85, p = 0,18). En este mismo sentido, la posición trófica relativa de cuatro ejemplares de ballenas jorobadas muestreados en dos meses diferentes de una misma temporada (Tabla 3.2) muestra que la diferencia en el nivel trófico entre el primer mes de muestreo y el segundo, no fue significativamente diferente (t = -0,552, p = 0,59) en estos animales. 103 Tabla 3.2: Valores promedio de δ15N y nivel trófico relativo de cuatro ejemplares de ballena jorobada muestreados al menos dos veces durante una misma temporada en el AMCP Francisco Coloane. Se indica código del individuo, sexo y clase etaria. Código Biomar 49 Sexo Clase etaria Juvenil Biomar 47 Adulto Biomar 28 Adulto Biomar 12 Hembra Adulto Fecha muestreo 07/02/2011 28/04/2011 22/02/2012 21/03/2012 21/03/2012 18/04/2012 18/04/2012 22/05/2012 18/04/2012 22/05/2012 δ15N 14,7 15,4 13,7 13,4 14,3 14,2 14,8 14,9 13,9 14,5 NT 3,0 3,3 2,7 2,6 2,9 2,8 3,1 3,1 2,7 3,0 3.2 Nivel trófico en langostino de los canales y sardina fueguina El nivel trófico relativo del langostino de los canales durante los años 2011 y 2012 fue de 2,0 + 0,6 (rango = 1,4 a 3,2) (Tabla 3.1, Fig. 3.1). Los individuos con el nivel trófico más bajo (1,4) correspondieron a ejemplares de 3,4 y 3,7 cm de longitud (telson extendido) muestreados el año 2012, mientras que el individuo con la posición trófica relativa más alta registrada (3,2) fue el ejemplar más pequeño (2,5 cm) muestreado el año 2011. Sin embargo, ninguna relación fue encontrada entre la posición trófica relativa y la longitud de los langostinos (X2 = 88,83, p = 0,23). El nivel trófico relativo de la sardina fueguina fue de 3,1 + 0,4 (rango = 1,6 a 4,0) durante ambos años de estudio (Tabla 3.1, Fig. 3.1). El individuo con el nivel trófico relativo más bajo (1,6) correspondió al ejemplar de mayor longitud analizado (12,4 cm), mientras que el individuo con la posición trófica más alta (3,3) fue un ejemplar de 9,6 cm longitud, ambos ejemplares muestreados durante el año 2012. Ninguna 104 relación fue encontrada entre el nivel trófico relativo y la longitud de las sardinas (X 2 = 24,00, p = 0,24). Sin embargo, el nivel trófico relativo de las sardinas entre los dos años de estudio fue significativamente diferente (F = 13,89, p = 0,01) (promedios = 3,5 en 2011 y 2,4 en 2012). 4. DISCUSIÓN 4.1 Valores de δ15N en ballena jorobada Los valores promedio de δ15N en las ballenas jorobadas muestreadas en el AMCP Francisco Coloane mostraron variaciones entre 15,5 en el año 2011 y 14,1 en la temporada 2012, sugiriendo que este rorcual estaría consumiendo tanto zooplancton como peces, como fue mencionado en el Capítulo 2. Estudios previos, han informado valores promedios de 13,4 en δ15N para la ballena jorobada en sus áreas de alimentación del Pacífico norte, señalando que su dieta estaría compuesta mayormente de eufáusidos y en menor proporción de peces (Witteveen et al. 2011), y valores de 14,6 en δ15N en zonas de alimentación del Atlántico norte, que indicaron que la especie consumiría principalmente pequeños peces (Todd 1997). Otros estudios realizados en áreas del Pacífico norte, pero con otras especies de misticetos, indican valores promedios de δ15N de 12,9 para la ballena azul; 15,4 para la ballena de aleta y de 15,8 para la ballena de Bryde (ver Fig. 2.18), indicando que la ballena azul tendría una dieta compuesta principalmente de krill, y las ballenas de aleta y de Bryde una dieta basada principalmente de peces (Gendron et al. 2001). Así mismo, Jaume (2004) informa valores de δ15N entre 14,6 y 16,1 para la ballena de aleta en la misma cuenca oceánica, indicando que esta especie se alimenta tanto de eufáusidos como de peces. 105 4.2 Nivel trófico relativo Los niveles tróficos en mamíferos marinos con dieta basadas principalmente de peces, han sido estimados en 4,6 para el lobo marino común (Otaria flavescens) en la costa de Chile central (Huckstadt et al. 2007), 4,9 para la tonina overa (Cephalorhynchus commersonii) y 5,5 en el delfín austral (Lagenorhynchus australis) en la costa oriental de isla Tierra del Fuego, en Argentina (Riccialdelli et al. 2010). Para ballenas en general, Pauly et al. (1998) señalaron posiciones tróficas relativas entre 3,2 y 3,7 siendo menor el nivel en especies que se alimentan exclusivamente de zooplancton como las ballenas francas (Eubalaena australis, E. glacialis) (3,2) y la ballena azul (3,2), y mayor nivel trófico en ballenas que consumen zooplancton y variadas especies de peces, como la ballena de Bryde (3,7) y la ballena jorobada (3,6). El nivel trófico relativo encontrado en este estudio para las ballenas jorobadas del AMCP (promedio = 3,0 + 0,3) fue algo menor a los informados previamente por Pauly et al. (1998) y por Witteveen et al. (2011), quienes señalaron un nivel trófico de 3,6 para las ballenas jorobadas del Pacífico norte. El último autor informa valores entre 3,3 y 4,0 según el área de alimentación del Pacífico norte. Sin embargo, estos valores de posición trófica deben ser tomados con precaución, debido a que las proporciones isotópicas varían según la zona geográfica (Fry 2008) cambiando el valor de la posición trófica según la estructura y dinámica del ecosistema de esa zona en particular. Así, los valores encontrados durante los dos años de estudio, señalan que la ballena jorobada ocuparía el tercer nivel trófico dentro del ecosistema del AMCP Francisco Coloane, y que consumirían zooplancton y peces, siendo las proporciones de consumo variables año a año, según la oferta alimentaria y productividad del ecosistema (ver Capítulo 2), lo cual provoca un cambio en su posición trófica relativa. Esto es reflejado en las diferencias significativas encontradas en el nivel trófico de la ballena en los dos años de estudio (promedios = 3,3 en 2011 y 2,8 en 2012). 106 Como se señaló en el Capítulo 2 los valores de isótopos estables de nitrógeno tanto en ballenas como en las presas fueron significativamente mayores en la temporada 2011, lo cual sugiere que la red trófica habría presentado un enriquecimiento de nitrógeno durante ese año, reflejándose en las mayores posiciones tróficas de la sardina y de la ballena jorobada. Asimismo, en el Capítulo 2 se señaló que la ballena jorobaba consumió en mayor proporción sardina fueguina durante el año 2011, y una mayor proporción de crustáceos durante la temporada de 2012, lo cual quedó nuevamente reflejado en este Capítulo al encontrar un nivel trófico relativo mayor en las ballenas jorobadas muestreadas durante el año 2011, las cuales consumieron presas de un nivel trófico superior, a comparación del 2012. El análisis de la posición trófica mensual mostró ausencia de variaciones mensuales dentro de una misma temporada, sugiriendo que la ballena jorobada ocupa la misma posición trófica y que consume presas similares durante todo el período de verano-otoño. Martínez (1991) señaló dentro de una red trófica, la existencia de especies basales, especies intermedias y especies topes, las cuales no poseen depredadores dentro de un determinado ecosistema. Sin embargo, en sus áreas de alimentación la ballena jorobada no debe ser considerada una especie tope, sino una especie de nivel trófico medio, lo cual se reafirma con los valores encontrados en este estudio (nivel trófico = 3,0). Como especie intermedia, la ballena jorobada depreda sobre niveles tróficos medios y bajos, aprovechando de mejor manera el flujo de energía de la trama trófica. Como fue mencionado anteriormente, en el AMCP se encontraron diferencias en la proporción de presas consumidas por las ballenas durante los años 2011 y 2012, y se sugirió (ver Capítulo 2) una posible variación en la abundancia de la sardina fueguina en el año 2012, lo que habría provocado un cambio en la dieta de la ballena jorobada consumiendo una mayor proporción de crustáceos. Estas variaciones muestran la necesidad de efectuar estudios sobre la abundancia de las presas y sus fluctuaciones, como es señalado 107 por Barlow et al. (2008) sobre la necesidad de conocer la abundancia y biomasa de las especies en estudios tróficos. Ante una posible pesquería de sardina fueguina en la región de Magallanes, es fundamental considerar lo indicado por Pace et al. (1999), respecto de la influencia del hombre en la abundancia de las especies dentro de un ecosistema. Estos autores indican que las actividades humanas pueden interactuar directamente con especies clave que de alguna u otra forma influyen sobre la estructura y funcionamiento de las tramas tróficas. Hasta no conocer en mayor detalle la dinámica asociación entre los principales componentes de la red trófica de las aguas del AMCP Francisco Coloane y aguas adyacentes, se recomienda postergar esta decisión. En cuanto al rol de la ballena jorobada en el ecosistema marino del AMCP Francisco Coloane, se mencionó anteriormente que esta especie ocupa una posición trófica intermedia, la cual influiría en la abundancia y estructura de las poblaciones, ya que consume en su dieta individuos adultos de krill y langostino de los canales, así como juveniles de sardina fueguina (ver Capítulo 2). Por otra parte, es importante considerar el aporte de nutrientes a la zona fótica por parte de los mamíferos marinos. Se ha señalado que las fecas son ricas en nutrientes y pueden fertilizar y promover la productividad primaria (Lavery et al. 2010). A diferencia de las fecas producidas por los organismos del zooplancton, las cuales se van hacia el fondo de la columna de agua, las ballenas defecan cerca de la superficie y sus fecas, al ser de consistencia más acuosa que la de los peces y el zooplancton, se diluyen rápidamente quedando dentro de la zona fótica y enriqueciendo esas aguas (Lavery et al. op. cit.; Roman & McCarthy 2010). Por tanto la ballena jorobada podría tener una función directa en la productividad durante los meses de verano y otoño en las aguas del AMCP, como lo ha propuesto Hucke-Gaete (2011) para aguas del sur de Chile. El nivel trófico promedio del langostino de los canales en el AMCP (2,0 + 0,6), señala que ocuparía una posición trófica similar a la del krill (2,0) en este ecosistema, indicando además que ambas especies se alimentan de presas de un mismo nivel trófico. Para E. lucens se ha señalado una dieta compuesta por 108 fitoplancton, copépodos y braquiópodos (Stuart 1986; Gibbons 1993; Stuart 1992), y para el langostino de los canales se han descrito dos hábitos de alimentación, por una parte consume materia orgánica particulada, sedimento y fitoplancton, y por otra, depredaría sobre crustáceos constituyentes del zooplancton y macroalgas (Tapella et al. 2002; Romero et al. 2004; Vinuesa & Varisco 2007), registrándose incluso eventos de canibalismo en las aguas de Nueva Zelanda (Zeldis 1985). Para Magallanes Karas et al. (2007), señalaron que si bien el langostino tendría preferencia sobre crustáceos y poliquetos, sería un depredador oportunista. Los resultados de este estudio señalan que el krill y el langostino de los canales consumirían posiblemente fitoplancton y algunos crustáceos componentes del zooplancton. Por otra parte, la sardina fueguina presentó un nivel trófico mayor (3,1 + 0,4) que las especies recién mencionadas, lo cual indica que se alimenta de organismos de mayor posición trófica. Se ha señalado que la dieta de la sardina fueguina estaría compuesta principalmente de copépodos, eufáusidos, anfípodos, misidáceos, quetognatos, entre otros constituyentes (Cousseau & Perrotta 2008; Zuleta & Rubilar 2010). Por tanto, en las aguas del AMCP esta especie estaría consumiendo exclusivamente zooplancton. Los niveles tróficos encontrados en este estudio para el krill, el langostino y las sardinas del AMCP, fueron similares las posiciones tróficas informadas por Ciancio et al. (2008) en al Atlántico suroeste, quienes señalaron niveles tróficos de 2,0 para el krill (E. lucens), 2,1 para el langostino de los canales y de 3,7 para la sardina fueguina. En cuanto al rol que cumplen los eufáusidos y los langostinos de los canales, Antezana (1999) y SchnackSchiel & Isla (2005) indicaron que estas especies poseen un rol pelago-bentónico, ya que generan un flujo 109 constante de energía desde la superficie al bentos, con su migración vertical y con sus fecas, las cuales son de gran tamaño, se hunden rápidamente y presentan un alto valor nutritivo, ejerciendo de esta manera una influencia positiva en la producción bentónica. Además, se ha señalado que el langostino de los canales tiene una función clave en la estructura de la red trófica debido a la transferencia de energía a los niveles tróficos superiores (Vinuesa & Varisco 2007). Se ha informado que el AMCP es una zona que presenta una situación poco frecuente para los canales Magallánicos, dado a la alta diversidad de fauna que se puede encontrar, registrándose al menos 12 especies de mamíferos marinos y 25 de aves marinas. El AMCP constituye una zona de alimentación para el lobo marino común y el lobo fino austral (Arctocephalus australis), además de la ballena jorobada. El área también alberga como zona de reproducción a dos colonias de lobo marino común y una importante colonia de pingüino de Magallanes (Spheniscus magellanicus) (Cornejo & Kusch 2006). La productividad de este ecosistema estaría dada por la productividad primaria producida por grandes diatomeas durante primavera, y por pico y nanofitoplancton durante el verano, además de la morfología de las cuencas y los umbrales presentes en el área. Sin embargo, a esto es importante agregar el aporte en nutrientes que entregarían las ballenas jorobadas a través de sus fecas, y al rol que realizan en el reciclado de nutrientes como el nitrógeno en las aguas superficiales del ecosistema en el que se alimentan (Roman & McCarthy 2010). 5. CONCLUSIONES La ballena jorobada en el AMCP Francisco Coloane ocupa un nivel trófico promedio de 3,0, consumiendo presas constituyentes del zooplancton y pequeños peces, las cuales poseen posiciones tróficas bajas y medias (2,0 a 3,1). 110 Se encontró un nivel trófico relativo significativamente mayor durante el año 2011, el cual estaría dado por fluctuaciones interanuales del nitrógeno en el ecosistema. Dentro de los roles que posee la ballena jorobada en el AMCP se encontrarían, influir en la abundancia y estructura de las poblaciones de sardina fueguina, langostino de los canales y posiblemente de krill, al ser un depredador intermedio del ecosistema. Ayudar y mantener la productividad primaria en esta zona con el aporte de nutrientes a la capa fótica, y participar directamente en el reciclado de nutrientes de este ecosistema. Estos roles influyen en la productividad y alta diversidad de especies presentes en esta zona, destacando especies emblemáticas como el pingüino de Magallanes, el lobo fino y el lobo marino común. Se sugiere realizar estudios de abundancia y biomasa de las poblaciones de sardina fueguina, langostino de los canales y krill en el AMCP y en la región de Magallanes. 6. REFERENCIAS Abend, A.G. & T.D. Smith. 1997. Differences in stable isotope ratios of carbon and nitrogen between long-finned pilot whales (Globicephala melas) and their primary prey in the western north Atlantic. Journal of Marine Science 54: 500-503 Antezana, T. 1999. Plankton of Southern Chilean fjords: trends and linkages. Scientia Marina 63 (1): 6980 Barlow, J., M. Kahru & B. G. Mitchell. 2008. Cetacean biomass, prey consumption, and primary production requirements in the California Current ecosystem. Marine Ecology Progress Series 371:285295 111 Borrell, A., N. Abad-Oliva, E. Gómez-Campos, J. Giménez & A. Aguilar. 2012. 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En el Capítulo 1 se presentó un diagnóstico de la información existente hasta la fecha de las características oceanográficas y biológicas del AMCP. En general se encontró información sólo de algunos sectores del área y para algunos meses del año. Destaca la importancia del glaciar de seno Ballena por su aporte de agua dulce, y la presencia de umbrales en el transporte de nutrientes. El fitoplancton está compuesto por diatomeas en primavera y por pico y nanoplancton en verano. En el zooplancton destacan los copépodos y especies gregarias como el langostino de los canales, pero hay poca información sobre la ictiofauna del área. Basado en la información dispersa recopilada se sugiere realizar estudios que abarquen los distintos meses y lugares del AMCP, y que se considere en ellos la batimetría, oceanografía y componentes biológicos. En el Capítulo 2 se presentó un análisis de la alimentación de la ballena jorobada, basado en la técnica de isótopos estables de carbono y nitrógeno. Se determinó la contribución de cada presa analizada en la dieta de esta especie, a través de Modelos de Mezcla de estadística Bayesiana. Una parte de la población de ballenas jorobadas del Pacífico Sur Oriental se alimenta anualmente en el estrecho de Magallanes, 116 principalmente en las aguas del AMCP Francisco Coloane. Esta especie se alimenta tanto de zooplancton (langostino de los canales y posiblemente krill) como de sardina fueguina en esta zona geográfica, similar a lo registrado en otras áreas de alimentación (Winn & Reichley 1985; Clapham 2000; Todd 1997; Witteveen 2008). Sin embargo, la proporción en la cual los individuos de esta especie se alimentan de esas presas, presenta fluctuaciones en los diferentes años, las cuales pueden deberse a cambios interanuales en la productividad del ecosistema, relacionados con condiciones climáticas, procesos oceanográficos y biológicos, los cuales afectan a toda la trama trófica. Por otra parte, la abundancia de las presas en el área de estudio, podría tener fluctuaciones en los distintos años, las cuales también pueden provocar variaciones en la proporción de presas consumidas. Las ballenas requieren gran densidad de presas de las cuales se alimentan para satisfacer sus altas demandas metabólicas (Read 2001), por esta razón consumen especies que forman grandes agregaciones como los langostinos y las sardinas. En la elección de sus presas, se debe considerar la calidad y el gasto energético utilizado en su captura (Piatt & Methven 1992). Alimentarse de sardina fueguina implicaría un mayor costo energético que alimentarse de langostinos, sin embargo, los peces tienen mayor contenido proteico y la digestión de sus proteínas es mayor (McCutchan et al. 2003), mientras que la quitina del caparazón de los eufáusidos y langostinos es menos digerible. Además, se ha señalado que el contenido energético de los peces, el cual está relacionado directamente con los lípidos, es de alrededor de 5 kJ/g y en los eufáusidos sería de 0,74 kJ/g (Davis et al. 1998; Anthony et al. 2000). En el Capítulo 3 se realizó un análisis del nivel trófico que ocupa la ballena jorobada en el área de estudio y sobre las posiciones tróficas en las cuales depreda esta especie. De esta manera se determinó el rol que cumple la ballena en el ecosistema del AMCP Francisco Coloane. La ballena jorobada ocuparía el tercer nivel trófico en las aguas del Área Marina, siendo un depredador intermedio en ese ecosistema, mientras que sus presas ocuparían el segundo y tercer nivel trófico según la productividad anual, ya que se 117 encontraron variaciones en la proporción de δ15N, relacionadas con cambios interanuales en el ecosistema, las cuales influyen directamente en el nivel trófico estimado. Sin embargo, se debe considerar que si toda la red trófica cambia sus valores, como lo encontrado para ballenas y sardinas en este estudio, es posible que las relaciones entre los organismos no cambien y que se mantengan los niveles tróficos reales. Fluctuaciones en el número de ballenas que llegan a alimentarse a estas aguas, tendrían influencias directas en la estructura del ecosistema marino del AMCP, debido a que las interacciones depredadorpresa podrían verse modificadas, aumentando o disminuyendo la cantidad de organismos que componen las poblaciones de sardina fueguina y langostino de los canales. Por otra parte, la productividad del área también tendría variaciones ya que la ballena jorobada participaría directamente en el reciclado y aporte de nutrientes en las aguas del estrecho. De manera preliminar se puede sugerir, que la red alimentaria en el AMCP Francisco Coloane presentaría un primer nivel trófico compuesto por grandes diatomeas en primavera, seguido de pico y nanoplancton en verano (ver Capítulo 1), un segundo nivel trófico compuesto principalmente por copépodos y especies gregarias como eufáusidos y langostinos, un tercer nivel trófico en el cual destacan las ballenas jorobadas y las sardinas fueguinas y un cuarto nivel trófico en el que destacan los lobos marinos (Pauly et al. 1998; Huckstadt et al. 2007), los delfines y posiblemente las orcas (Pauly et al. op. cit.). Sin embargo, es necesario seguir realizando estudios para conocer con mayor precisión las tramas tróficas que caracterizan esta área, determinar todas las especies que interactúan en ellas y de esta manera comprender el funcionamiento del área como aporte directo a la proposición de medidas de manejo y conservación. Según los resultados encontrados en este estudio, las predicciones de la hipótesis planteada son rechazadas. Si bien la ballena jorobada es una especie eurífaga y la sardina fueguina es una de las principales presas en su dieta dentro del área, no sería la presa principal en todas las temporadas, lo cual se vio reflejado en la proporción isotópica de los animales. 118 El AMCP Francisco Coloane fue creada en agosto del año 2003 y corresponde a la primera Área Marina promulgada en Chile. Estas áreas fueron creadas para la protección, mantención y restauración de los recursos naturales y son esenciales para la conservación de la biodiversidad. Se ha señalado que una situación poco frecuente para los canales y fiordos Magallánicos se presenta en las aguas de esta AMCP, dado a que presenta una alta diversidad de fauna y constituye una zona de alimentación de grandes mamíferos (Cornejo & Kusch 2006). La alta diversidad de especies estaría dada por la productividad del ecosistema, sin embargo, no existen mayores estudios sobre los procesos que determinan la productividad y de las especies que sostienen las tramas tróficas de este ecosistema. En este estudio se encontró que la ballena jorobada al ser depredador de nivel trófico medio dentro del Área Marina puede potencialmente influir en la abundancia y estructura de las poblaciones de sardina fueguina, langostino de los canales y posiblemente de krill, ya que se alimenta de ejemplares adultos de krill y langostino, y juveniles de sardina. Sin embargo, son necesarios estudios sobre la abundancia y las fluctuaciones anuales en biomasa de esas poblaciones dado a la carencia de trabajos de este tipo en la región de Magallanes. Es necesario identificar a qué población pertenecen organismos claves como el langostino y la sardina en el AMCP, con el objetivo de realizar un manejo adecuado de esas especies, las que posiblemente mantienen las tramas tróficas en el área de estudio. Se sugieren realizar estudios base antes de una posible pesquería de sardina en la región para conocer el impacto que tendría en el área la extracción de este recurso, y los efectos que tendría en las poblaciones de otros organismos como lobos marinos y ballenas jorobadas, los cuales necesitan consumir grandes cantidades de alimento para mantener su presupuesto energético retornando año a año a esta importante AMCP. 1. REFERENCIAS Anthony, J.A., D.D. Roby & K.R. Turco. 2000. Lipid content and energy density of forage fishes from the northern Gulf of Alaska. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 248:53-78 119 Clapham, P. J. 2000. The humpback whale: seasonal feeding and breeding in a baleen whale. In: Cetacean Societies: field studies of whales and dolphins. J. Mann, R.C. Connor, P.L. Tyack & H. Whitehead (eds.). Chicago, University of Chicago Press pp. 173-196 Cornejo, S. & A. Kush 2006. Biodiversidad del Área Marina Costera Protegida Francisco Coloane: Desafíos y Oportunidades. En: Conservación de la biodiversidad de importancia mundial a lo largo de la costa chilena. Ocho Libros (eds). Gobierno de Chile pp. 142-146 Davis, N.D., K.W. Myers & Y. Ishida. 1998. Caloric value of high-seas salmon prey organisms and simulated salmon ocean growth and prey consumption. North Pacific Anadromous Fish Commission Bulletin 1: 146-162 Huckstadt, L. A., C. P. Rojas & T. Antezana. 2007. Stable isotope analysis reveals pelagic foraging by the southern sea lion in central Chile. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 347:123-133 McCutchan, J.H., W.M. Lewis, C. Kendall & C.C. McGrath. 2003. Variation in trophic shift for stable isotope ratios of carbon, nitrogen and sulfur. Oikos 102: 378-390 Pauly, D., A. Trites, E. Capuli & V. Christensen. 1998. Diet composition and trophic levels of marine mammals. ICES Journal of Marine Science 55:467-481 Piatt, J.F. & D.A. Methven. 1992. Threshold foraging behavior of baleen whales. Marine Ecology Progress Series 84: 205-210 Read, A.J. 2001. Trends in the maternal investment of harbour porpoises are uncoupled from the dynamics of their primary prey. Proceedings of the Royal Society London B Biological Sciences 268:573-577 Todd, S. 1997. Dietary patterns of humpback whales (Megaptera novaeangliae) in the Northwest Atlantic: evidence from 13C and 15N stable isotopes. PhD Dissertation, Memorial University of Newfoundland 100 Págs Winn, H.E. & N.E. Reichley. 1985. Humpback whale Megaptera novaeangliae (Borowski, 1781). In: Handbook of Marine Mammals. Vol. 3. The Sirenians and Baleen Whales. S.H. Ridgway and R. Harrison (eds.) Academic Press, London and Orlando pp. 241-273 120 Witteveen, B. 2008. Using stable isotopes to assess population structure and feeding ecology of north Pacific humpback whales (Megaptera novaeangliae). Thesis in partial fulfillment of the requirements for the degree of Doctor of Philosophy. Department of Biology. University of Central Florida 144 Págs 121 ANEXO 1: Definiciones Delta (δ): Notación adoptada para expresar diferencias relativas en las razones de isótopos estables entre una muestra y un estándar internacionalmente aceptado. Se expresa en unidades de partes por mil (‰). δ 13C: Diferencia expresada en partes por mil entre el contenido de 13C de una muestra con respecto al estándar (Vienna Peedee Belemnite en el caso del carbono). δ 15N: Diferencia expresada en partes por mil entre el contenido de 15 N de una muestra con respecto al estándar (Nitrógeno atmosférico en el caso del nitrógeno). Estenófago: Organismo cuya dieta está compuesta por un tipo o una variedad limitada de especies, usualmente con modos de alimentación altamente especializados. Eurífago: Organismo cuya dieta está compuesta por una amplia variedad de organismos. Fraccionamiento isotópico: cambios en los valores isotópicos (valores δ) que se dan entre la presa y el depredador. Estos cambios están dados por la discriminación que realizan las enzimas de los organismos entre átomos pesados (13C - 15N) y átomos livianos (12C - 15N) durante procesos químicos y biológicos (fotosíntesis, excreción, asimilación, entre otros), y a diferencias que se producen en las proporciones isotópicas durante procesos físicos como cambios de estado. 122 Isótopos: Son átomos del mismo elemento químico que tienen el mismo número atómico, es decir, el mismo número de protones (Z) y electrones (e-), pero diferente masa atómica (A) o número de neutrones (N). Isótopos estables: Son isótopos que no se descomponen de manera espontánea a través del tiempo, ya que no emiten partículas de desintegración. Nivel trófico: Posición relativa de un organismo dentro de la trama trófica; la cual está determinada de acuerdo a la distancia existente entre un organismo y los productores primarios, de los cuales se obtiene la energía y materia. Trama trófica: Red compleja de interacciones alimenticias que suceden en un ecosistema, la cual involucra diversas cadenas tróficas por las cuales fluye la energía. 123 ANEXO 2: Fecha y lugar de observación de las presas de la ballena jorobada en el AMCP Francisco Coloane durante el período de estudio. Fecha Especie Posición Geográfica Lugar Observaciones 27/04/2011 17/11/2011 09/12/2011 Munida gregaria Sprattus fueguensis Munida gregaria M. gregaria - S. fueguensis M. gregaria - S. fueguensis 53°38`S; 72°15`W 53°38`S; 72°15`W 53°38`S; 72°15`W Isla Carlos III Isla Carlos III Isla Carlos III Agregación de individuos pequeños Cardumen Agregación de individuos 53°38`S; 72°15`W Isla Carlos III Agregación de individuos y cardumen de peces 53°38`S; 72°15`W Isla Carlos III Agregación de individuos y cardumen de peces 53°38`S; 72°15`W Isla Carlos III Cardumen 53°48`S 72°11`W 53°48`S 72°11`W Canal Bárbara Canal Bárbara Agregación de individuos y cardumen de peces Agregación de individuos 53°38`S; 72°15`W Isla Carlos III Agregación pequeña de individuos y cardumen de peces 53°48`S 72°11`W 53°48`S 72°11`W 53°44`S 72°07`W 53°21`S 72°38`W 53°38`S; 72°15`W 53°48`S 72°11`W 53°48`S 72°11`W Canal Bárbara Canal Bárbara Islas Charles Canal Jerónimo Isla Carlos III Canal Bárbara Canal Bárbara Agregación pequeña de individuos y cardumen de peces Agregación de individuos Agregación de individuos Agregación de individuos Agregación de individuos Agregación de individuos Cardumen 53°48`S 72°11`W Canal Bárbara Agregación de individuos y cardumen de peces 53°38`S; 72°15`W Isla Carlos III Agregación pequeña de individuos y cardumen de peces 31/03/2012 Sprattus fueguensis M. gregaria - S. fueguensis Munida gregaria M. gregaria - S. fueguensis M. gregaria - S. fueguensis Munida gregaria Munida gregaria Munida gregaria Munida gregaria Munida gregaria Sprattus fueguensis M. gregaria - S. fueguensis M. gregaria - S. fueguensis M. gregaria - S. fueguensis 53°38`S; 72°15`W Isla Carlos III Agregación pequeña de individuos y cardumen de peces 07/04/2012 Munida gregaria 53°38`S; 72°15`W Isla Carlos III Agregación pequeña de individuos 13/04/2012 Munida gregaria 53°38`S; 72°15`W Isla Carlos III Agregación pequeña de individuos 19/12/2011 20/12/2011 04/01/2012 19/01/2012 20/01/2012 24/01/2012 13/02/2012 20/02/2012 21/02/2012 22/02/2012 24/02/2012 26/02/2012 10/03/2012 21/03/2012 23/03/2012 124 14/04/2012 Munida gregaria 53°48`S 72°11`W Canal Bárbara Agregación pequeña de individuos 20/04/2012 21/04/2012 21/05/2012 23/05/2012 Munida gregaria Munida gregaria Munida gregaria Sprattus fueguensis M. gregaria - S. fueguensis 53°48`S 72°11`W 53°48`S 72°11`W 53°38`S; 72°15`W 53°48`S 72°11`W Canal Bárbara Canal Bárbara Isla Carlos III Canal Bárbara Agregación pequeña de individuos Agregación pequeña de individuos Agregación de individuos Cardumen 53°44`S 72°07`W Islas Charles Agregación de individuos y cardumen de peces 26/05/2012 125 ANEXO 3: Producción científica A partir de los datos generados durante la investigación de esta tesis, se ha dado lugar a la siguiente publicación científica y panel a congreso: Haro, D., A. Aguayo-Lobo & J. Acevedo. En prensa (Aceptado en julio de 2013). Características Oceanográficas y Biológicas de las Comunidades del Plancton y Necton del Área Marina Costera Protegida Francisco Coloane: Una Revisión. Anales del Instituto de la Patagonia (SCielo) (Publicación corresponde al Capítulo 1 de esta tesis). Haro, D., J. Acevedo, A. Aguayo-Lobo, A. Montiel & L. Riccialdeli. 2012. Relaciones tróficas de la ballena jorobada (Megaptera novaeangliae) en el Área Marina Costera Protegida Francisco Coloane, estrecho de Magallanes, Chile: resultados preliminares. Presentación panel en 9º Congreso de la Sociedad Latinoamericana de Especialistas en Mamíferos Acuáticos (SOLAMAC), Septiembre de 2012, Puerto Madryn, Argentina: 126 RELACIONES TRÓFICAS DE LA BALLENA JOROBADA (Megaptera novaeangliae) EN EL ÁREA MARINA COSTERA PROTEGIDA FRANCISCO COLOANE, ESTRECHO DE MAGALANES, CHILE: RESULTADOS PRELIMINARES D.Haro1; J. Acevedo2; A. Aguayo-Lobo3; A. Montiel4 & L. Riccialdeli5 1 Programa de Magíster en Ciencias mención Manejo y Conservación de Recursos Naturales en Ambientes Subantárticos. Facultad de Ciencias. Universidad de Magallanes, Avda. Bulnes 01855, Punta Arenas, Chile. 2 3 Centro Regional de Estudios del Cuaternario (CEQUA). 21 de Mayo 1690, Punta Arenas, Chile. Departamento Científico, Instituto Antártico Chileno (INACH), Plaza Muñoz Gamero 1055, Punta Arenas, Chile. 4 5 Instituto de la Patagonia, Universidad de Magallanes, Avda. Bulnes 01855, Punta Arenas, Chile. Centro Austral de Investigaciones Científicas (CADIC), Bernardo A. Houssay 200, Ushuaia, Argentina. Durante la última década se ha registrado que una parte de la población de ballenas jorobadas (Megaptera novaeangliae) del Pacífico Sur Oriental se alimenta en aguas del estrecho de Magallanes, principalmente en el Área Marina Costera Protegida (AMCP) Francisco Coloane, durante los meses de verano y otoño. Por observación directa se ha registrado que en esta zona, las ballenas consumirían principalmente sardina fueguina (Sprattus fueguensis), seguido de langostino de los canales (Munida gregaria) y krill (Euphausia lucens). En este contexto, el objetivo de este estudio fue evaluar las relaciones tróficas entre la ballena jorobada y sus presas, mediante el análisis de isótopos estables de nitrógeno (15N) y carbono (13C). Para este trabajo se utilizaron muestras de piel de 13 individuos de ballena jorobada (7 juveniles y 6 adultos), y ejemplares de sardina fueguina (n = 7) y langostino de los canales (n = 3) recolectados entre febrero y mayo de 2011. Se calculó el nivel trófico de cada especie y se determinó la contribución de cada presa a la 127 dieta de la ballena jorobada mediante el uso de modelos mixtos isotópicos con el programa SIAR. La piel de las ballenas jorobadas mostró un valor promedio de 15,5‰ (+0,9) y -16,0‰ (+0,7) en 15N y 13C respectivamente, no existiendo diferencias significativas entre juveniles y adultos (p>0,05). Los langostinos mostraron un valor promedio de 13,4‰ (+1,8) en 15N y -17,0‰ (+0,7) en 13C, mientras que en la sardina el promedio fue de 16,1‰ (+1,1) y -16,8‰ (+0,3) en 15N y 13C respectivamente. El nivel trófico estimado para la ballena jorobada fue de 3,0 quedando entre el calculado para las sardinas (3,2) y los langostinos (2,4). Según los resultados encontrados, se puede sugerir preliminarmente que el langostino de los canales, al encontrarse en un nivel trófico inferior al de la ballena, sería el ítem principal en la alimentación de esta especie, y que estaría contribuyendo en aproximadamente un 86+0,8% en la dieta, al contrario de las sardinas que se encontrarían en un nivel trófico superior y que contribuirían en un 14+0,8% en la dieta de las ballenas jorobadas del AMCP Francisco Coloane. El análisis de las muestras recolectadas durante la temporada 2012, que incluye muestras de eufáusidos, permitirá corroborar cual es la contribución de la presa principal en la dieta de la ballena jorobada y conocer con mayor exactitud las relaciones tróficas en el ecosistema marino del área de estudio. 128