UNIVERSIDAD VERACRUZANA FACULTAD DE BIOLOGÍA “Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares del Bosque Mesófilo de Montaña de las localidades de Atzalán y Zongolica, Veracruz.” TESIS TRABAJO DE EXPERIENCIA RECEPCIONAL QUE PRESENTA: JOSÉ VICCON ESQUIVEL DIRECTOR: DR. THORSTEN KRÖMER Director interno: M. C. Roberto Ortega XALAPA, VER. AÑO 2009 Este estudio fue realizado con un financiamiento del “Programa de Mejoramiento del Profesorado” (PROMEP) otorgado al Doctor T. Krömer del Centro de Investigaciones Tropicales de la Universidad Veracruzana. ii DEDICATORIA Y AGRADECIMIENTOS Agradezco de manera especial a Dios, a mis padres Rafael y Reyna por brindarme la vida y la oportunidad de estudiar Biología, al igual que mi familia que siempre me apoyo. Deseo expresar mi más sincero agradecimiento al Dr. Thorsten Krömer, por la oportunidad de dirigirme la tesis, por sus sabios consejos, asesoría, paciencia y dedicación para desarrollar este trabajo. M.C. Amparo Acebey por su apoyo en la identificación de especies (Araceae, Piperaceae y Pteridophyta), Dr. Miguel A. Soto Arenas y Dr. Rodolfo Solano (Orchidaceae) y Dr. Thorsten Krömer (Bromeliaceae). Susanne Scheffknecht, Humberta Flores, Daniela Vergara y José R. Fernández por su ayuda en el trabajo de campo, a Luz Alarcón por la elaboración de los mapas, a mis grandes amigos Miguel Castañeda por el montaje de los ejemplares, Sergio Ramos por los dibujos de este trabajo, Eyra Pérez por el diseño de la tesis y Manuel Jiménez por la revisión en la redacción. A mi comisión revisora: Directora interno: M.C. Roberto Ortega, porque lo que se de botánica se lo debo a él, al M.C. Tomás Carmona y a la Dr. Ana Isabel Suárez por sus atinados comentarios que hicieron que este trabajo creciera. A las personas que me han brindado su amistad: Ana, Griselda, Alicia, Montserrat, Adriana, Lucrecia, Claudia, Bianca, David, Jonás, Jimeno, Gustavo, Bibiana, Wendy, José L., Manuel, Octaviano, Guadalupe, Tokia, Lore y Carmén. A mis profesores, por haberme formado como profesional, M. de los Ángeles Chamorro por sus orientación académica, José Ortega, a mi tutora Edith Ochoa, Roberto Castro, Rebeca Menchaca, Antonio Maruri, Héctor Narave, Salvador Guzmán, Miguel Pensado, Gerardo Castro, Alvar Christen, iii Blanca Cortina y Araceli Ramírez. ÍNDICE RESUMEN 1. INTRODUCCIÓN ........................................................................................................... 1 2. ANTECEDENTES .......................................................................................................... 2 2.1 Trabajos sobre epífitas realizados en el Neotrópico y México................................. 2 2.2 Estudios previos sobre epífitas realizados en Veracruz ........................................... 4 3. MARCO TEÓRICO ........................................................................................................ 7 3.1 Diversidad ................................................................................................................ 7 3.2 Bosque Mesófilo de Montaña................................................................................... 8 3.3 Epífitas Vasculares ................................................................................................. 11 3.4 Distribución Vertical .............................................................................................. 12 3.5 Adaptaciones ecofisiológicas de las epífitas .......................................................... 13 3.6 Polinización y dispersión de las epífitas................................................................. 15 4. OBJETIVOS .................................................................................................................. 17 4.1 Objetivo general ..................................................................................................... 17 4.2 Objetivos específicos .............................................................................................. 17 5. ÁREA DE ESTUDIO .................................................................................................... 17 5.1 Municipio de Atzalán ............................................................................................. 18 5.2 Municipio de Zongolica ......................................................................................... 19 6. METÓDO ....................................................................................................................... 20 6.1 Trabajo de campo ................................................................................................... 20 6.2 Análisis de datos .................................................................................................... 22 7. RESULTADOS ............................................................................................................. 23 7.1.1 Diversidad alfa de grupos estudiados en el municipio de Atzalán ...................... 23 7.1.2. Curvas de acumulación de especies de las familias más diversas de Atzalán.... 24 7.1.3 Curvas de acumulación de especies epífitas y terrestres de Atzalán ................... 24 7.1.4 Diversidad alfa de grupos estudiados en las parcelas muestreadas de Atzalán... 25 7.1.5 Comparación de diversidad entre sotobosque y árboles del dosel de Atzalán .... 26 7.1.6 Distribución vertical de las epífitas de Atzalán ................................................... 26 7.1.7 Distribución vertical de especies más frecuentes en las parcelas ........................ 27 7.2.1 Diversidad alfa de grupos estudiados en el municipio de Zongolica .................. 28 7.2.2 Curvas de acumulación de especies de las familias más diversas de Zongolica . 29 7.2.3 Curvas de acumulación de especies entre epífitas y terrestres ............................ 30 iv 7.2.4 Diversidad alfa de grupos estudiados en las parcelas muestreadas de Zongolica 30 7.2.5 Comparación de diversidad entre sotobosque y árboles del dosel de Zongolica 31 7.2.6 Distribución vertical de las epífitas de Zongolica ............................................... 32 7.2.7 Distribución vertical de especies más frecuentes en las parcelas ........................ 33 7.3.1 Comparación de diversidad entre los municipios de Atzalán y Zongolica ......... 34 7.3.2 Coeficiente de similitud de Sørensen .................................................................. 36 7.3.3 Frecuencia de las especies sobre las parcelas entre Atzalán y Zongolica ........... 36 7.3.4 Comparación de riqueza entre las parcelas de Atzalán y Zongolica ................... 37 7.3.5 Comparación de riqueza entre los árboles hospederos de Atzalán y Zongolica . 37 7.3.6 Comparación de riqueza de especies en relación al tamaño del árbol hospedero 38 7.3.7 Comparación de riqueza entre familias epífitas y representantes terrestres ........ 39 8. DISCUSIÓN ................................................................................................................... 39 8.1 Comparación florística entre los bosques mesófilos de Atzalán y Zongolica ....... 40 8.2 Diversidad florística entre los bosques mesófilos de Atzalán y Zongolica ........... 41 8.3 Diversidad de familias en bosques mesófilos......................................................... 43 8.4 Diversidad de epífitas y composición de los grupos terrestres............................... 45 8.5 Comparación del estudio con trabajos realizados en el Neotrópico ....................... 47 8.6 Riqueza de epífitas en los hospederos .................................................................... 49 8.7 Diversidad en las parcelas ...................................................................................... 51 8.8 Frecuencia de las especies sobre las parcelas ......................................................... 52 8.9 Distribución vertical ............................................................................................... 53 8.10 Comparación de riqueza en epífitas entre sotobosque y árboles .......................... 55 8.11 Alcance y validez de los resultados ...................................................................... 56 8.12 Conservación de las epífitas ................................................................................. 57 9. CONCLUSIONES ......................................................................................................... 59 10. LITERATURA ........................................................................................................... 60 11. ANEXOS ...................................................................................................................... 73 v ÍNDICE DE FIGURAS Figura 1. Distribución del bosque mesófilo en Veracruz ................................................... 10 Figura 2. Stanhopea tigrina Bateman ex Lindl. ................................................................. 83 Figura 3. Oreopanax capitatus (Jacq.) Decne. & Planch. .................................................. 83 Figura 4. Philodendron saggitifolium Kunth ..................................................................... 83 Figura 5. Zonas del árbol según Johansson 1974 ............................................................... 20 Figura 6. Localización geográfica del área de estudio ....................................................... 17 Figura 7. Familias mejor representadas en cuanto al número de especies ......................... 23 Figura 8. Curvas de acumulación de especies y valores estimados de los grupos estudiados en Atzalán .......................................................................................................... 24 Figura 9. Curvas de acumulación de especies y valores estimados de los grupos epifitos y terrestres .......................................................................................................... 25 Figura 10. Riqueza de grupos estudiados dentro de las ocho parcelas muestreadas en Atzalán ................................................................................................................ 25 Figura 11. Especies exclusivas del sotobosque y del dosel ................................................. 26 Figura 12. Distribución vertical de las epífitas de Atzalán.................................................. 27 Figura 13. Distribución vertical de las epífitas más frecuentes en Atzalán A) Anthurium scandens B) Stelis plachyglossa C) Peperomia tetraphylla y D) Pleopeltis crassinervata ................................................................................ 28 Figura 14. Familias mejor representadas en cuanto al número de especies ........................ 29 Figura 15. Curvas de acumulación de especies y valores estimados de los grupos estudiados en Zongolica ....................................................................................................... 29 Figura 16. Curvas de acumulación de especies y valores estimados de los grupos epifitos y terrestres ............................................................................................................ 30 Figura17. Riqueza de grupos estudiados dentro de las ocho parcelas muestreadas en Zongolica ............................................................................................................ 31 Figura 18. Especies exclusivas del sotobosque y del dosel ................................................. 31 Figura 19. Distribución vertical de las epífitas de Zongolica .............................................. 32 Figura 20. Distribución vertical de las epífitas más frecuentes en Zongolica A) Dichaea glauca B) Tillandsia multicaulis C) Peperomia pseudoalpina y D) Pleopeltis aerolatum ...................................................................................... 33 Figura 21. Comparación de riqueza de epífitas vasculares y los grupos estudiados de los bosques mesófilos de los municipios de Atzalán y Zongolica registrados por vi familias. .............................................................................................................. 34 Figura 22. Similitud en el número de especies en Atzalán y Zongolica ............................. 35 Figura 23. Frecuencia de especies por parcela entre Atzalán (A) y Zongolica (Z) ............. 36 Figura 24. Comparación del número de especies por parcela entre Atzalán y Zongolica .. 37 Figura 25. Comparación de riqueza entre las parcelas de Atzalán y Zongolica ............................................................................................................................................. 37 Figura 26. Comparación de riqueza de especies en relación al tamaño del árbol hospedero de Atzalán y Zongolica. ...................................................................................... 38 Figura 27. Comparación entre especies epífitas y terrestres ............................................... 39 Figura 28. Homalopetalum pumilum(Ames) Dressler......................................................... 83 Figura 29. Monstera sp. ...................................................................................................... 83 Figura 30. Melpomene leptostoma (Fée.) A. M. Sm. & R. C. Moran ................................ 83 ÍNDICE DE CUADROS Cuadro 1. Criterios para elegir los hospederos ................................................................... 21 Cuadro 2. Promedios de las familias más diversas de Atzalán .......................................... 25 Cuadro 3. Distribución vertical de las epífitas de Atzalán ................................................. 27 Cuadro 4. Promedios de las familias más diversas de Zongolica....................................... 30 Cuadro 5. Distribución vertical de las epífitas de Zongolica ............................................. 32 Cuadro 6. Número de especies y géneros de las familias de epífitas vasculares y grupos estudiados .......................................................................................................... 35 Cuadro 7. Coeficiente de similitud de Sørensen.................................................................. 36 Cuadro 8. Estudios sobre epífitas del neotrópico ................................................................ 48 vii RESUMEN Las comunidades de epífitas vasculares constituyen un grupo muy diverso y ecológicamente importante de los bosques tropicales, por lo que el principal objetivo de este trabajo fue comparar la diversidad de epífitas vasculares y sus equivalentes terrestres del bosque mesófilo de montaña en dos localidades en Atzalán y Zongolica, Veracruz. El trabajo de campo se llevó a cabo de marzo a julio de 2008. En cada localidad se trazaron ocho parcelas de 20 x 20 m, ubicadas entre los 1,000 y 1,500 m de altitud. El muestreo consistió en inventariar las epífitas del sotobosque y los grupos terrestres estudiados, así como las epífitas desde la base del tronco hasta la parte superior de los árboles, estableciendo cinco zonas verticales de acuerdo al esquema de Johansson. Se aplico el coeficiente de similitud de Sørensen basado en la presencia/ausencia de especies en la comparación de localidades. Se obtuvieron valores relativamente bajos, de 0.43, mostrando un 28% de similitud florística (158 del total). El 37% (58 especies) estuvo únicamente en Atzalán y el 35% (56 especies) en Zongolica. El mismo efecto se notó sobre las parcelas en Atzalán, donde el número de especies varía entre 24 y 54, a diferencia de Zongolica donde el número es más constante sobre 45 especies. Las diferencias florísticas, se atribuyen al aislamiento de las especies ocasionado por la destrucción de los hábitats, que afectan medios físicos-climáticos de la comunidad, que impactan en la temperatura, humedad y la intensidad lumínica. Otras especies son consideradas raras por su distribución limitada. Sin embargo estos bosques son diversos principalmente en especies epífitas. En Atzalán se registraron un total de 102 especies y 101 en Zongolica, esta riqueza fue mayor en Pteridophyta (46%), Orchidaceae (30%), Bromeliaceae (9%), Araceae (6%) y Piperaceae (4%). Por su parte los géneros que presentaron una mayor similitud y riqueza fueron Tillandsia, Peperomia, Polypodium y Dichaea. En cuanto a la distribución vertical se registraron 82 especies del dosel, con una mayor riqueza en la zona intermedia del mismo, donde dominan las orquídeas, mientras que en la base del tronco son las aráceas y los helechos quienes alcanzan su mayor riqueza, en la copa exterior son las bromelias las más frecuentes. Para el estudio se pudo comprobar que el sotobosque alberga hasta un 25% de especies que solo crecen sobre arbustos y árboles jóvenes. Por lo que se concluye que los bosques de Atzalán y Zongolica el principal habito es el epifitico, lo que expresa una alta diversidad para este tipo de vegetación. viii UNIVERSIDAD VERACRUZANA FACULTAD DE BIOLOGÍA “Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares del Bosque Mesófilo de Montaña de las localidades de Atzalán y Zongolica, Veracruz.” TESIS TRABAJO DE EXPERIENCIA RECEPCIONAL QUE PRESENTA: JOSÉ VICCON ESQUIVEL DIRECTOR: DR. THORSTEN KRÖMER Director interno: M. C. Roberto Ortega XALAPA, VER. AÑO 2009 Este estudio fue realizado con un financiamiento del “Programa de Mejoramiento del Profesorado” (PROMEP) otorgado al Doctor T. Krömer del Centro de Investigaciones Tropicales de la Universidad Veracruzana. ii DEDICATORIA Y AGRADECIMIENTOS Agradezco de manera especial a Dios, a mis padres Rafael y Reyna por brindarme la vida y la oportunidad de estudiar Biología, al igual que mi familia que siempre me apoyo. Deseo expresar mi más sincero agradecimiento al Dr. Thorsten Krömer, por la oportunidad de dirigirme la tesis, por sus sabios consejos, asesoría, paciencia y dedicación para desarrollar este trabajo. M.C. Amparo Acebey por su apoyo en la identificación de especies (Araceae, Piperaceae y Pteridophyta), Dr. Miguel A. Soto Arenas y Dr. Rodolfo Solano (Orchidaceae) y Dr. Thorsten Krömer (Bromeliaceae). Susanne Scheffknecht, Humberta Flores, Daniela Vergara y José R. Fernández por su ayuda en el trabajo de campo, a Luz Alarcón por la elaboración de los mapas, a mis grandes amigos Miguel Castañeda por el montaje de los ejemplares, Sergio Ramos por los dibujos de este trabajo, Eyra Pérez por el diseño de la tesis y Manuel Jiménez por la revisión en la redacción. A mi comisión revisora: Directora interno: M.C. Roberto Ortega, porque lo que se de botánica se lo debo a él, al M.C. Tomás Carmona y a la Dr. Ana Isabel Suárez por sus atinados comentarios que hicieron que este trabajo creciera. A las personas que me han brindado su amistad: Ana, Griselda, Alicia, Montserrat, Adriana, Lucrecia, Claudia, Bianca, David, Jonás, Jimeno, Gustavo, Bibiana, Wendy, José L., Manuel, Octaviano, Guadalupe, Tokia, Lore y Carmén. A mis profesores, por haberme formado como profesional, M. de los Ángeles Chamorro por sus orientación académica, José Ortega, a mi tutora Edith Ochoa, Roberto Castro, Rebeca Menchaca, Antonio Maruri, Héctor Narave, Salvador Guzmán, Miguel Pensado, Gerardo Castro, Alvar Christen, iii Blanca Cortina y Araceli Ramírez. ÍNDICE RESUMEN 1. INTRODUCCIÓN ........................................................................................................... 1 2. ANTECEDENTES .......................................................................................................... 2 2.1 Trabajos sobre epífitas realizados en el Neotrópico y México................................. 2 2.2 Estudios previos sobre epífitas realizados en Veracruz ........................................... 4 3. MARCO TEÓRICO ........................................................................................................ 7 3.1 Diversidad ................................................................................................................ 7 3.2 Bosque Mesófilo de Montaña................................................................................... 8 3.3 Epífitas Vasculares ................................................................................................. 11 3.4 Distribución Vertical .............................................................................................. 12 3.5 Adaptaciones ecofisiológicas de las epífitas .......................................................... 13 3.6 Polinización y dispersión de las epífitas................................................................. 15 4. OBJETIVOS .................................................................................................................. 17 4.1 Objetivo general ..................................................................................................... 17 4.2 Objetivos específicos .............................................................................................. 17 5. ÁREA DE ESTUDIO .................................................................................................... 17 5.1 Municipio de Atzalán ............................................................................................. 18 5.2 Municipio de Zongolica ......................................................................................... 19 6. METÓDO ....................................................................................................................... 20 6.1 Trabajo de campo ................................................................................................... 20 6.2 Análisis de datos .................................................................................................... 22 7. RESULTADOS ............................................................................................................. 23 7.1.1 Diversidad alfa de grupos estudiados en el municipio de Atzalán ...................... 23 7.1.2. Curvas de acumulación de especies de las familias más diversas de Atzalán.... 24 7.1.3 Curvas de acumulación de especies epífitas y terrestres de Atzalán ................... 24 7.1.4 Diversidad alfa de grupos estudiados en las parcelas muestreadas de Atzalán... 25 7.1.5 Comparación de diversidad entre sotobosque y árboles del dosel de Atzalán .... 26 7.1.6 Distribución vertical de las epífitas de Atzalán ................................................... 26 7.1.7 Distribución vertical de especies más frecuentes en las parcelas ........................ 27 7.2.1 Diversidad alfa de grupos estudiados en el municipio de Zongolica .................. 28 7.2.2 Curvas de acumulación de especies de las familias más diversas de Zongolica . 29 7.2.3 Curvas de acumulación de especies entre epífitas y terrestres ............................ 30 iv 7.2.4 Diversidad alfa de grupos estudiados en las parcelas muestreadas de Zongolica 30 7.2.5 Comparación de diversidad entre sotobosque y árboles del dosel de Zongolica 31 7.2.6 Distribución vertical de las epífitas de Zongolica ............................................... 32 7.2.7 Distribución vertical de especies más frecuentes en las parcelas ........................ 33 7.3.1 Comparación de diversidad entre los municipios de Atzalán y Zongolica ......... 34 7.3.2 Coeficiente de similitud de Sørensen .................................................................. 36 7.3.3 Frecuencia de las especies sobre las parcelas entre Atzalán y Zongolica ........... 36 7.3.4 Comparación de riqueza entre las parcelas de Atzalán y Zongolica ................... 37 7.3.5 Comparación de riqueza entre los árboles hospederos de Atzalán y Zongolica . 37 7.3.6 Comparación de riqueza de especies en relación al tamaño del árbol hospedero 38 7.3.7 Comparación de riqueza entre familias epífitas y representantes terrestres ........ 39 8. DISCUSIÓN ................................................................................................................... 39 8.1 Comparación florística entre los bosques mesófilos de Atzalán y Zongolica ....... 40 8.2 Diversidad florística entre los bosques mesófilos de Atzalán y Zongolica ........... 41 8.3 Diversidad de familias en bosques mesófilos......................................................... 43 8.4 Diversidad de epífitas y composición de los grupos terrestres............................... 45 8.5 Comparación del estudio con trabajos realizados en el Neotrópico ....................... 47 8.6 Riqueza de epífitas en los hospederos .................................................................... 49 8.7 Diversidad en las parcelas ...................................................................................... 51 8.8 Frecuencia de las especies sobre las parcelas ......................................................... 52 8.9 Distribución vertical ............................................................................................... 53 8.10 Comparación de riqueza en epífitas entre sotobosque y árboles .......................... 55 8.11 Alcance y validez de los resultados ...................................................................... 56 8.12 Conservación de las epífitas ................................................................................. 57 9. CONCLUSIONES ......................................................................................................... 59 10. LITERATURA ........................................................................................................... 60 11. ANEXOS ...................................................................................................................... 73 v ÍNDICE DE FIGURAS Figura 1. Distribución del bosque mesófilo en Veracruz ................................................... 10 Figura 2. Stanhopea tigrina Bateman ex Lindl. ................................................................. 83 Figura 3. Oreopanax capitatus (Jacq.) Decne. & Planch. .................................................. 83 Figura 4. Philodendron saggitifolium Kunth ..................................................................... 83 Figura 5. Zonas del árbol según Johansson 1974 ............................................................... 20 Figura 6. Localización geográfica del área de estudio ....................................................... 17 Figura 7. Familias mejor representadas en cuanto al número de especies ......................... 23 Figura 8. Curvas de acumulación de especies y valores estimados de los grupos estudiados en Atzalán .......................................................................................................... 24 Figura 9. Curvas de acumulación de especies y valores estimados de los grupos epifitos y terrestres .......................................................................................................... 25 Figura 10. Riqueza de grupos estudiados dentro de las ocho parcelas muestreadas en Atzalán ................................................................................................................ 25 Figura 11. Especies exclusivas del sotobosque y del dosel ................................................. 26 Figura 12. Distribución vertical de las epífitas de Atzalán.................................................. 27 Figura 13. Distribución vertical de las epífitas más frecuentes en Atzalán A) Anthurium scandens B) Stelis plachyglossa C) Peperomia tetraphylla y D) Pleopeltis crassinervata ................................................................................ 28 Figura 14. Familias mejor representadas en cuanto al número de especies ........................ 29 Figura 15. Curvas de acumulación de especies y valores estimados de los grupos estudiados en Zongolica ....................................................................................................... 29 Figura 16. Curvas de acumulación de especies y valores estimados de los grupos epifitos y terrestres ............................................................................................................ 30 Figura17. Riqueza de grupos estudiados dentro de las ocho parcelas muestreadas en Zongolica ............................................................................................................ 31 Figura 18. Especies exclusivas del sotobosque y del dosel ................................................. 31 Figura 19. Distribución vertical de las epífitas de Zongolica .............................................. 32 Figura 20. Distribución vertical de las epífitas más frecuentes en Zongolica A) Dichaea glauca B) Tillandsia multicaulis C) Peperomia pseudoalpina y D) Pleopeltis aerolatum ...................................................................................... 33 Figura 21. Comparación de riqueza de epífitas vasculares y los grupos estudiados de los bosques mesófilos de los municipios de Atzalán y Zongolica registrados por vi familias. .............................................................................................................. 34 Figura 22. Similitud en el número de especies en Atzalán y Zongolica ............................. 35 Figura 23. Frecuencia de especies por parcela entre Atzalán (A) y Zongolica (Z) ............. 36 Figura 24. Comparación del número de especies por parcela entre Atzalán y Zongolica .. 37 Figura 25. Comparación de riqueza entre las parcelas de Atzalán y Zongolica ............................................................................................................................................. 37 Figura 26. Comparación de riqueza de especies en relación al tamaño del árbol hospedero de Atzalán y Zongolica. ...................................................................................... 38 Figura 27. Comparación entre especies epífitas y terrestres ............................................... 39 Figura 28. Homalopetalum pumilum(Ames) Dressler......................................................... 83 Figura 29. Monstera sp. ...................................................................................................... 83 Figura 30. Melpomene leptostoma (Fée.) A. M. Sm. & R. C. Moran ................................ 83 ÍNDICE DE CUADROS Cuadro 1. Criterios para elegir los hospederos ................................................................... 21 Cuadro 2. Promedios de las familias más diversas de Atzalán .......................................... 25 Cuadro 3. Distribución vertical de las epífitas de Atzalán ................................................. 27 Cuadro 4. Promedios de las familias más diversas de Zongolica....................................... 30 Cuadro 5. Distribución vertical de las epífitas de Zongolica ............................................. 32 Cuadro 6. Número de especies y géneros de las familias de epífitas vasculares y grupos estudiados .......................................................................................................... 35 Cuadro 7. Coeficiente de similitud de Sørensen.................................................................. 36 Cuadro 8. Estudios sobre epífitas del neotrópico ................................................................ 48 vii RESUMEN Las comunidades de epífitas vasculares constituyen un grupo muy diverso y ecológicamente importante de los bosques tropicales, por lo que el principal objetivo de este trabajo fue comparar la diversidad de epífitas vasculares y sus equivalentes terrestres del bosque mesófilo de montaña en dos localidades en Atzalán y Zongolica, Veracruz. El trabajo de campo se llevó a cabo de marzo a julio de 2008. En cada localidad se trazaron ocho parcelas de 20 x 20 m, ubicadas entre los 1,000 y 1,500 m de altitud. El muestreo consistió en inventariar las epífitas del sotobosque y los grupos terrestres estudiados, así como las epífitas desde la base del tronco hasta la parte superior de los árboles, estableciendo cinco zonas verticales de acuerdo al esquema de Johansson. Se aplico el coeficiente de similitud de Sørensen basado en la presencia/ausencia de especies en la comparación de localidades. Se obtuvieron valores relativamente bajos, de 0.43, mostrando un 28% de similitud florística (158 del total). El 37% (58 especies) estuvo únicamente en Atzalán y el 35% (56 especies) en Zongolica. El mismo efecto se notó sobre las parcelas en Atzalán, donde el número de especies varía entre 24 y 54, a diferencia de Zongolica donde el número es más constante sobre 45 especies. Las diferencias florísticas, se atribuyen al aislamiento de las especies ocasionado por la destrucción de los hábitats, que afectan medios físicos-climáticos de la comunidad, que impactan en la temperatura, humedad y la intensidad lumínica. Otras especies son consideradas raras por su distribución limitada. Sin embargo estos bosques son diversos principalmente en especies epífitas. En Atzalán se registraron un total de 102 especies y 101 en Zongolica, esta riqueza fue mayor en Pteridophyta (46%), Orchidaceae (30%), Bromeliaceae (9%), Araceae (6%) y Piperaceae (4%). Por su parte los géneros que presentaron una mayor similitud y riqueza fueron Tillandsia, Peperomia, Polypodium y Dichaea. En cuanto a la distribución vertical se registraron 82 especies del dosel, con una mayor riqueza en la zona intermedia del mismo, donde dominan las orquídeas, mientras que en la base del tronco son las aráceas y los helechos quienes alcanzan su mayor riqueza, en la copa exterior son las bromelias las más frecuentes. Para el estudio se pudo comprobar que el sotobosque alberga hasta un 25% de especies que solo crecen sobre arbustos y árboles jóvenes. Por lo que se concluye que los bosques de Atzalán y Zongolica el principal habito es el epifitico, lo que expresa una alta diversidad para este tipo de vegetación. viii Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares 1. INTRODUCCIÓN En el bosque mesófilo de montaña de México más del 30% de las plantas vasculares son epífitas, es decir crecen sobre otras plantas (denominadas hospederos o forofitos), generalmente árboles. Las epífitas vasculares sobre este tipo de vegetación, incluyen grupos como las Pteridophyta, Orchidaceae, Bromeliaceae, Araceae y Piperaceae, las cuales han evolucionando dejando atrás su hábito terrestre, colonizando el dosel de los bosques tropicales al germinar en lo alto y establecerse, no como las parásitas extrayendo agua y nutrientes de sus hospederos, si no para buscar la luz del sol. Aunque pudiera parecer bastante sencillo para una epífita el obtener agua y nutrientes, en los ambientes húmedos, sus problemas en realidad son tremendos: el agua disponible es muy limitada y llega a constituir el factor crítico para su crecimiento, aunado a los fuertes vientos, la irradiación solar intensa y la fuerza de gravedad. Como consecuencia de estos factores extrínsecos, estas plantas se distribuyen verticalmente siguiendo patrones sobre el sotobosque y el dosel de los bosques mesófilos, en los primeros estratos del tronco son las aráceas quienes se les encuentran trepando. En las primeras ramificaciones se localizan los helechos y Piperáceas sobre humus o sobre los colchones de briofitas. La copa de estos árboles son cubiertas de orquídeas y bromelias, familias adaptadas a la sequedad con hojas arrosetadas, tallos engrosados llamados pseudobulbos, respectivamente. La riqueza en epífitas esta correlacionada con la edad del hospedero frecuentemente, los árboles diversos en epífitas cumplen con los requerimientos básicos como altura adecuada, inclinación de sus ramas, corteza rugosa. Esta riqueza se debe en gran medida a los microambientes originados por el sotobosque estableciendo nichos ecológicos que pueden ser explotados por los distintos grupos epifítos y terrestres, que crecen bajo la sombra y sobre la materia orgánica producida por los árboles maduros. Este trabajo busca comparar la diversidad entre dos bosques mesófilos con la finalidad de conocer cómo se comportar en cuanto a la riqueza en epífitas y los grupos estudiados. 1 2. ANTECEDENTES 2.1 Trabajos sobre epífitas realizados en el Neotrópico y México En 1992, Aguirre-León realizó el primer análisis cuantitativo de las epífitas vasculares de México, encontrando que este hábito representa cerca del 10% de la flora vascular mexicana, con 1,207 especies distribuidas en 37 familias y 174 géneros. Este trabajo demuestra que los estudios florísticos en epífitas en México, son relativamente recientes a partir de los noventas y aún queda un gran hueco por investigar sobre este grupo de plantas. Los estudios sobre la especificidad de las comunidades de epífitas sobre sus hospederos, han desatado un verdadero debate a partir de los años cuarenta del siglo XX. El trabajo realizado por Zimmerman y Olmsted (1992) en selva baja inundable apoyó la teoría que asevera que no se presenta especificidad sobre árbol-epífita, sino la preferencia de estas especies se debe al grosor de las ramas. Demuestra, por ejemplo, que algunas bromelias prefieren progresar sobre ramas delgadas en tanto que las orquídeas, por lo contrario, ocupan ramas de diámetros superiores. Debido a la gran riqueza y diversidad biológica presentes en los trópicos, múltiples investigaciones se han elaborado en torno a los patrones de distribución de las epífitas. Por ejemplo Andrade y Nobel, en 1997, describieron los microhábitats y las relaciones hídricas con base en Epiphyllum phylkznthus y Rphisalis baccifera dos especies de cactáceas muy comunes en el continente Americano y en diez helechos epífitos, efectuando el estudio en la isla Barro Colorado, en Panamá. El estudio se centró en evaluar las adaptaciones de estas especies ante la desecación, descubriendo que las cactáceas epífitas no solamente almacenaban una considerable cantidad de agua en sus tallos suculentos, sino que, durante la dispersión, sus semillas fueron más abundantes que las de los helechos. Sin embargo, estas pteridofitas presentan gruesos rizomas especializados en controlar la pérdida de agua y, al menos en dos días de hidratación, se recuperan después de un periodo de estrés hídrico. 2 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares Wolf y Flamenco (2003) analizaron los patrones de distribución en riqueza de epífitas en el estado de Chiapas en sitios con diferentes altitudes, y su relación con la precipitación pluvial. Ellos registraron un total de 1,173 especies, de las cuales la mitad fueron orquídeas, seguidas por bromelias y helechos. La mayor riqueza se localizó en bosque mesófilo, estableciendo que la diversidad alfa en cuanto a epífitas se concentra en sitios a una precipitación de 2,500 milímetros (mm) y a una altitud entre 500-2,000 metros sobre el nivel del mar (msnm). Por su parte, Krömer et al. (2005) realizaron un estudio similar, pero a lo largo de un gradiente altitudinal entre 350 y 4,000 msnm en Los Andes de Bolivia, identificando 800 especies de epífitas con hasta 83 localizadas en un sólo árbol. Ellos determinaron que la diversidad de Araceae declina conforme aumentaba la altitud, a diferencia de Orchidaceae y Bromeliaceae, las cuales quienes predominan conforme aumentaba la elevación, principalmente en altitudes intermedias. El conocimiento en cuanto a diversidad y distribución vertical de epífitas se debe a Acebey y Krömer (2001) quienes encontraron 147 especies distribuidas en 19 familias, siendo las orquídeas, helechos y aráceas los grupos mejor representados en el Parque Nacional Madidi, en Bolivia. A pesar de que el estudio fue elaborado en tierras bajas, la diversidad en epífitas es enorme en países cercanos al ecuador, pero no suficiente para compararse con los bosques de montaña. En este trabajo se analizó la distribución vertical de acuerdo con las zonas de Johansson localizando la mayor diversidad en las zonas intermedias 2 y 3 debido a las condiciones estables de humedad, temperatura, luz y materia orgánica, elementos que confieren las condiciones idóneas para la germinación y el establecimiento de las epífitas. En cuatro bosques del sector suroriental de la serranía de Chiribiquete en Colombia fue elaborado un estudio similar por Arévalo y Betancur (2004), nuevamente Orchidaceae, Araceae, Bromeliaceae y el grupo Pteridophyta son las familias presentes en todos los bosques. En este trabajo de comparación se confirma que los árboles maduros proveen gradientes microambientales y consecuentemente una mayor diversidad y riqueza en 3 epífitas. Otro análisis elaborado por Krömer et al. (2007a) en bosques montanos primarios y secundarios de Bolivia, registró 530 especies de epífitas vasculares en 25 familias y 113 géneros, la familia de las orquídeas nuevamente fue la más rica en especies seguida por Pteridophyta, aráceas, bromelias, peperomias. Otras familias como Cactaceae, Ericaceae y Gesneriaceae estaban representadas por pocas especies. De acuerdo con Krömer et al. (2007b) donde el estudio se centró en la estratificación vertical de las epífitas en bosques submontanos y montanos en Los Andes de Bolivia, reportando 500 especies de epífitas en 25 familias y 110 géneros, Orchidaceae una vez más presentó la mayoría de las especies (42%), distribuyéndose verticalmente sobre la Z3, seguida por Pteridophyta (32%), Araceae (8%) y Bromeliaceae (7%). Todos estos grupos se distribuyen de manera preferente en las zonas 1 y 2. 2.2 Estudios previos sobre epífitas realizados en Veracruz El primer referente sobre epífitas en Veracruz es el de Valdivia, en 1976 en la región del Uxpanapan donde inventarió la flora epífitica de 129 árboles, localizando 153 especies. Otro estudio precursor en el estado es el de Verbeek, publicado en 1979. Se trata de un listado parcial de orquídeas del centro de Veracruz, registrando 160 especies. Entre las contribuciones con que contamos se encuentra la obra de Hietz y Hietz-Seifert, de 1994, titulada epífitas de la región de Xalapa y Los Tuxtlas donde se describen 182 especies. García-Franco (1996) quien analizó el sistema de dunas costeras de La Mancha, localizó seis especies de bromeliáceas y tres de lorantáceas, y concluyo que la riqueza se debe a las características de los forofitos. Pérez-Peña en 2007, analizó la riqueza de especies y composición florística de las epífitas vasculares en tres tipos de vegetación: bosque tropical perennifolio, acahuales y plantaciones de cítricos, todos ubicados en sitios cercanos a la Estación de Biología Tropical Los Tuxtlas. Llegó a la conclusión de que los bosques naturales son más ricos que aquellos sitios ya perturbados como son los acahuales y las plantaciones de cítricos. 4 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares En el análisis de Bromeliaceae registrado en la Flora de Veracruz, por Espejo et al. (2005a), describe 17 géneros y 91 especies. Otro aporte al conocimiento de la flora epífitica es el estudio de Alanís et al. (2007) en que se registran diez especies agrupadas en cinco géneros y tres familias. El estudio se efectuó en selva baja caducifolia y en la zona agropecuaria del municipio de Pánuco. Dos de los pioneros en estudios ecológicos y de composición de las comunidades de epífitas en Veracruz son Hietz y Hietz-Seifert (1995) quienes han estudiado estas comunidades de plantas a lo largo de un gradiente altitudinal (720 a 2370 msnm) en el centro de Veracruz, localizando los valores más altos en diversidad y biomasa a una altitud intermedia en bosques húmedos dominados por orquídeas y bromelias. Hietz et al. (2002) realizaron el análisis del crecimiento, maduración y sobrevivencia en bromelias epífitas en el bosque mesófilo de montaña de los alrededores de Xalapa, registrado a través de fotografías progresivas de las ramas. La mayoría de las plantas crecieron a un índice de dos a tres cm, cada año, por lo que fue posible calcular su biomasa. Winkler et al. (2005a) observaron la germinación y sobrevivencia de bromelias epífitas en el dosel del bosque, concluyendo que son pocos los sitios idóneos para la germinación y que la alta mortalidad de las plantas se debe a los cambios de clima. Otro aspecto, es el comercio informal de las epífitas silvestres que se lleva a cabo en Xalapa, reportado por Flores-Palacios y Valencia (2007) identificando a 27 comerciantes, 207 especies y 7,598 plantas; 19 de estas plantas no se habían registrado para Veracruz y dos más no se habían catalogado anteriormente en el país; así que con esta investigación fue posible detectar que la venta ilegal revela nueva diversidad de especies endémicas no conocida anteriormente. Durante 2003 y 2004, Flores-Palacios realizó varios estudios acerca del efecto de la fragmentación del bosque mesófilo sobre la estructura de las epífitas. Haciendo frente a este problema Hietz, publica en el 2005 la obra conservación y diversidad de epífitas vasculares en plantaciones de café en México, donde evalúa el impacto de este cultivo sobre la 5 diversidad de epífitas en árboles de sombra, para posteriormente realizar un análisis de comparación. En estas plantaciones ocurrieron 89 especies de las 104 que se reportan en los bosques naturales principalmente sobre árboles del género Inga. Este estudio ha permitido dilucidar que las plantaciones de café con árboles de sombra pequeños, tienen menos epífitas, por ello se insiste en la importancia de conservar árboles maduros para sombra. Otra estrategia de conservación de orquídeas en cafetales es el de Espejo et al. (2005b) quienes proponen el uso sostenible de estos ecosistemas, donde se albergan 180 orquídeas epífitas (84%), de las 213 reportadas para estas plantaciones. Por lo que se reitera que, en los cafetales cultivados bajo sombra, se respeta el estrato arbóreo original de las comunidades vegetales esencial para el desarrollo de las epífitas. Aspectos relativos a las plantaciones de café bajo sombra nos propone la fuente de Cruz-Argón y Greenberg (2005), quienes enfatizan la importancia de las epífitas para el mantenimiento de la diversidad de aves residentes y migratorias, dado que estas plantas proporcionan refugio para la fauna, materiales para la fabricación de nidos, alimento, condiciones microclimáticas y aumento de la depredación intra e interespecífica. Finalmente, Solís-Montero et al. 2005, realizaron un estudio en plantaciones de café cultivado bajo sombra en el bosque mesófilo de montaña de Coatepec, observando la estructura de la población de tres orquídeas epífitas, así como su biología reproductiva. Ellos demuestran que en estas siembras las orquídeas son diversas debido a la estructura, tamaño y edad de los hospederos, por lo que existen las condiciones microclimáticas adecuadas para la germinación, desarrollo y establecimiento de epífitas. 6 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares 3. MARCO TEÓRICO 3.1 Diversidad La suma de la variedad de ecosistemas, la variedad de especies y la variedad de genes dan como resultado la biodiversidad (CONABIO, 1998). Biodiversidad significa diversidad o variedad biológica, la cual es el resultado de un complejo proceso evolutivo. A partir de este concepto surge la diferencia entre diversidad y biodiversidad (Moreno, 2001). Por lo tanto, México junto con Indonesia, Brasil, Colombia y Australia, es uno de los cinco países megadiversos por su gran diversidad de ecosistemas y riqueza de especies. Cabe señalar que sobre su territorio albergan entre el 60 y el 70% de la biodiversidad del planeta. México ocupa el primer lugar del mundo en riqueza de especies de reptiles, el segundo en mamíferos, el tercero en anfibios y el cuarto en plantas, con un total de 64,878 especies conocidas, aunque se estima que existen unas 200,000 (SEMARNAT, 2006). En Veracruz se distribuyen aproximadamente 8,000 especies (Sosa y Gómez-Pompa, 1994), lo que complementa la alta riqueza de endemismo, esto es, especies que sólo se encuentran en México (Sarukhán y Dirzo, 1992). Además, el país es uno de los centros de origen de especies domesticadas, como por ejemplo el maíz, la vainilla, chile, cacao, con importancia para la alimentación nacional y mundial (Soberón et al., 1996). La diversidad biológica de México responde a la combinación de muchos factores como la situación geográfica, su topografía y una amplia variedad de climas (Toledo, 1994). Para medir esta diversidad se ha propuesto tres tipos: 1) la diversidad alfa, que es la riqueza de especies de una comunidad particular a la que consideramos homogénea, 2) la diversidad beta, que es el grado de cambio o reemplazo en la composición de especies entre diferentes comunidades en un paisaje y 3) la diversidad gamma, que es la riqueza de especies del conjunto de comunidades que integran un paisaje, resultante tanto de las diversidad alfa como de las diversidad beta (Whittaker, 1972). Desafortunadamente, los ecosistemas naturales se ven amenazados por sistemas productivos agrícolas o ganaderos, por contaminación química, por el cambio climático, la sobreexplotación de poblaciones y la introducción de especies exóticas (García, 1999). 7 3.2 Bosque Mesófilo de Montaña El bosque mesófilo de montaña (BMM) de Veracruz tuvo su origen en el sureste de este estado, en el Plioceno Medio (Graham, 1976), por lo que es evidente en él una proporción importante de la mezcla de plantas de origen templado y tropical, predominando las procedentes de Sudamérica en los bosques mexicanos. También resulta bastante heterogéneo en cuanto al balance de radiación, y así en los demás parámetros climáticos, edáficos y ecológicos, destacando la abundancia y diversidad en epífitas, leñosas, pteridofitas y trepadoras. Este tipo de vegetación se distingue por prosperar en lugares con un clima húmedo (Rzedowski, 1996) donde frecuentemente predominan nubes o niebla, por lo que se le conoce también como bosque nublado o bosque de niebla. Otros sinónimos son: selva baja siempre verde, selva mediana o baja perennifolia, bosque caducifolio, montane rain forest y cloud forest (Leopold, 1950; Miranda y Hernández, 1963; Stadtmüller, 1986). La precipitación media anual oscila entre los 1,000 y 3,000 mm, con 0 a 4 meses secos y su temperatura media anual varía de 12 a 23°C, presentándose heladas generalmente en los meses más fríos, aunque en altitudes superiores (Rzedowski, 1978). Su distribución geográfica se presenta en manchones a lo largo de la vertiente este de la Sierra Madre Oriental, las áreas principales se localizan en el suroeste de Tamaulipas, este de Nuevo León, incluyendo porciones de San Luis Potosí, noreste de Hidalgo, Puebla y centro de Veracruz (Rzedowski, 1996; Ponce et al., 2006). En Oaxaca se extiende al norte, y del noroeste al nivel del Istmo de Tehuantepec; en Chiapas se encuentra en la vertiente septentrional de la zona montañosa difundida en el sureste de la Sierra Madre y en la parte norte del estado (Miranda, 1998). Existe también en la vertiente pacífica del país, a lo largo de la Sierra Madre del Sur, pero ahí su distribución es muy dispersa, al igual que en la Sierra Madre Occidental (Colima, Durango, Jalisco, Michoacán, Nayarit, Sinaloa y el Valle de México) y en el Eje Volcánico Transversal. Sin embargo, salvo algunas áreas más continuas, en Oaxaca y Guerrero este ecosistema está prácticamente confinado a cañadas húmedas y algunas 8 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares laderas protegidas (Rzedowski, 1996). Varios autores indican las afinidades florísticas del BMM de México con los del este de Asia. Sin embargo, son suficientes las fuentes bibliográficas que nos permiten decir que existe una mayor similitud con los bosques montanos de Sudamérica, en particular con Los Andes. A menudo, en el estrato arbóreo del bosque mesófilo de montaña existe una elevada proporción de elementos boreales, mientras que en el sotobosque predominan plantas con vínculos meridionales (Rzedowski, 1996). Presentando varios estratos arbóreos, sus representantes alcanzan entre 15 hasta 60 m de altura, incluyendo bosques caducifolios y perennifolios, predominando estos últimos. Algunos géneros de los árboles más comunes en bosques mesófilos veracruzanos son: Alnus, Carpinus, Clethra, Dendropanax, Fagus, Fraxinus, Juglans, Liquidambar, Meliosma, Platanus, Oreopanax, Ostrya, Prunus y Quercus. El inventario florístico aún no se concluye, pero un número aproximado, según Rzedowski (1996), incluye 2,500 especies de plantas vasculares, agrupadas en 144 familias, que habitan de manera exclusiva o preferente en el BMM de México. Esto significa que este bosque alberga alrededor de 10% de la biodiversidad florística del país y por lo tanto es el tipo de vegetación más diverso del territorio mexicano, donde sobresalen los géneros que presentan epifitismo: Anthurium, Peperomia, Polypodium, Elaphoglossum, Encyclia, Epidendrum y Tillandsia (Rzedowski, 1996). En Veracruz, la extensión del bosque mesófilo ocupa un 11.6% de la superficie del estado (Williams et al., 2002) y sus reductos se encuentran confinados a la zona montañosa, por ejemplo en la Sierra de Huayacocotla, una región formada por altas montañas y profundas barrancas que forma parte de la Sierra Madre Oriental y que es una de las amplias cadenas montañosas del país, es allí donde se distribuye el bosque mesófilo de montaña transformando el paisaje. Esto se debe a las nubes procedentes del golfo que dejan caer un promedio de 1,400 y 2,800 milímetros de lluvia, propiciando el desarrollo de estos bosques. 9 La mayor extensión del BMM se localiza sobre la región de las grandes montañas en la parte central de Veracruz, donde convergen el Eje Neovolcánico y la Sierra Madre Oriental, sobre las regiones de Zongolica, Huatusco, Chiconquiaco, Orizaba, Xalapa y Zomelahuapan desarrollándose entre 1,200 y 1,500 m de altura. Los últimos remanentes de BMM del estado se encuentran en el conjunto montañoso del volcán de San Martín (1,765m), la Sierra de Santa Martha (1,700m) y el Martín Pajapan (1,250m) esto, en la región de Los Tuxtlas (Fig. 1). Fig. 1 Distribución del BMM en Veracruz Sin embargo, aunadas a la escasa extensión de este bosque, se enfrentan la fragmentación y la perturbación (más del 50%), lo que lo hace ser el tipo de vegetación más amenazado en Veracruz al igual que en México y a nivel mundial, con el mayor número de especies amenazadas, raras, en peligro de extinción o sujetas a protección especial, junto con las selvas altas perennifolias. 10 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares 3.3 Epífitas Vasculares Las comunidades de epífitas vasculares constituyen un grupo muy importante ecológicamente y diverso en los bosques tropicales, lo que representan cerca del 10% del total de las especies de plantas vasculares en el mundo (Gentry y Dodson, 1987; Kress, 1986). La presencia del epifitismo en México comprende 37 familias, 174 géneros y 1,207 especies (Aguirre-León, 1992); sin embargo, estos números han aumentado por descubrimientos adicionales en los últimos quince años. La palabra epífita proviene del griego “epi” que significa “sobre”; y “phytos” que significa “planta”; por lo tanto epifitismo se define como el cúmulo de plantas que crecen sobre otras (hospederos o forofitos) utilizándolas únicamente como sitio de fijación (sustrato), generalmente sobre las cortezas de los árboles, pero sin tener ningún contacto metabólico con ellas (Hietz y Hietz-Seifert, 1994). En ocasiones resultan parásitos estructurales si conforman una sobrecarga del hospedero provocando que sus ramas se quiebren o pierdan nutrientes (Montaña et al., 1997); pero en general las epífitas sólo utilizan al árbol como sostén en respuesta al ambiente de luz, disponibilidad de agua y obtención de nutrientes. Casi siempre hay beneficios para el árbol, por ejemplo cuando las hormigas del género Nasutitermes (Isoptera: Termitidae) defienden tanto a la epífita como al árbol los embates de la herbívora. Otro beneficio para el hospedero es que las raíces de su tronco aprovechan el agua y los nutrientes que captan las epífitas (Thorne et al., 1996; Nieder, et al., 2001; Flores-Palacios y Ortiz, 2005). Las epífitas se dividen en holoepífitas, llamadas también epífitas verdaderas, las cuales cumplen todo su ciclo sobre el forofito, como por ejemplo la orquídea Stanhopea tigrina (Fig. 2); y en hemiepífitas, que a su vez se subdividen en primarias, aquellas que germinan en el dosel, desarrollan raíces y entran en contacto con el suelo (p.ej. Oreopanax capitatus Fig. 3) y secundarias, que son las que germinan en el tierra y posteriormente trepan el árbol hasta perder el contacto con el suelo (p.ej. Philodendron saggitifolium Fig. 4) (Zotz y Andrade, 2002). Las familias de epífitas más importantes y mejor representadas son Orchidaceae, Polypodiaceae, Bromeliaceae, Cactaceae, Araceae, Piperaceae y en menor grado, Gesneriaceae, Rubiaceae, Crassulaceae y Ericaceae (Gentry y Dodson, 1987; Benzing, 1990; Aguirre León, 1992; Krömer et al., 2005). 11 3.4 Distribución Vertical Las epífitas se ubican entre 0 y 4,000 m de altitud (Benzing, 1990), aunque la mayoría se localizan en elevaciones intermedias, un patrón que se mantiene en gran medida por las orquídeas, helechos y bromelias a diferencia de las aráceas, que disminuyen por encima de los 1,000 m (Gentry y Dodson, 1987; Acebey y Krömer, 2001; Krömer et al., 2005; Wolf y Flamenco, 2005; Krömer et al., 2007a). Los patrones de distribución de las epífitas por lo general responden a la disponibilidad de luz y al factor más importante: el agua (Zotz y Hietz, 2001). Pittendrigh (1948) realizó un estudio con bromelias comparando un bosque natural con una plantación de cacao. Con base en sus observaciones dividió a estas plantas en: a) expuestas a la luz, b) intermedio del dosel, y c) tolerantes a la sombra. Cada una presentaba múltiples rasgos fisiológicos, determinados principalmente por la humedad, la intensidad lumínica y la disponibilidad de nutrientes. Las bromelias más expuestas a la luz solar presentaban hojas muy desarrolladas para formar tanques que les ayudaran para capturar agua y acumular humus, mientras que las que crecían en la parte intermedia igualmente presentaban hojas en forma de rosetas, pero menos desarrolladas que de las que estaban expuestas al sol debido a que la materia orgánica y la humedad eran más estables. También se observó que la abundancia es mayor en las bromelias tipo a), pero su diversidad es menor, resultando más heterogéneo el de las bromelias del grupo b); mientras que las bromelias de sombra formaban tanques pequeños con rosetas delgadas ya que para éstas es mucho más fácil obtener los nutrientes necesarios. Posteriormente, Zotz et al. (1999) descubrieron que tanto las plántulas como las bromelias adultas, crecen en ambientes similares, por lo que piensan que la distribución espacial, está condicionada por eventos que ocurren durante la germinación, siempre y cuando el forofito mantenga cierto tamaño idóneo para contener una mayor riqueza en epífitas, es decir constituya un sustrato adecuado que le brinde a la planta los nutrientes necesarios para su desarrollo (Nieder et al., 2000; Zotz y Andrade, 2002). 12 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares La distribución vertical de Johansson 1974, (Zotz, 2007), es quizás la herramienta más utilizada para analizar la composición y diversidad de las epífitas vasculares sobre los hospederos; este estudio propone cinco divisiones del árbol: Z1) parte basal del tronco (2 m); Z2) la parte alta del tronco hasta la primera ramificación; Z3) de la ramificación al centro del árbol; Z4) es el centro de la copa, y Z5) representa las puntas de las ramas (Fig. 5). Muchos estudios demuestran que en la parte intermedia, donde los gradientes de humedad y luz son más estables, se concentran la mayor riqueza de epífitas (HernándezRosas, 2000; Acebey y Krömer, 2001). Debido a que la flora de epífitas en el sotobosque es diferente a la de los árboles del dosel, adicionalmente se debe muestrear las epífitas de los arbustos y árboles jóvenes (Krömer et al. 2007b). 3.5 Adaptaciones ecofisiológicas de las epífitas Las epífitas en general se desarrollan en condiciones pobres de nutrientes, debido a su ubicación sobre las ramas de los árboles. Por ello la obtención de sus nutrientes está ligada directamente con la posibilidad de obtener agua a través de la lluvia, la humedad del aire o el rocío de la niebla. Para responder a tales restricciones estas plantas recurren a diversas adaptaciones, ecológicas, morfológicas y fisiológicas. La familia Orchidaceae presenta múltiples adaptaciones, lo que le ha permitido ser una de las familias mejor representadas no sólo de México sino del mundo. Casi todas las raíces de las orquídeas presentan micorrizas: hongos que proveen a la planta de nitrógeno (N), potasio (K), fósforo (P) y diversos nutrientes esenciales para el desarrollo. La epífita, a cambio, le suministra al hongo, azúcares (Hietz y Wanek, 2003; Zotz, 2004; Hagsater et al., 2005). La mayoría de las orquídeas epífitas desarrollan una estructura llamada pseudobulbo donde acumulan agua y nutrientes lo que les permite el éxito durante periodos de escasez. En las epífitas miniaturas, existe la hipodermis, un tejido situado bajo la epidermis del haz de la hoja y cuya función es almacenar líquidos. Estas plantas también generan estructuras foliares de células muertas con las cuales retienen el agua mediante un proceso similar al del tejido esponjoso, de células muertas de las raíces conocido con el nombre de velamen (Hagsater et al., 2005). 13 La capacidad de resistir el estrés hídrico y lumínico es una adaptación fisiológicas de los helechos epífitos que influencia su posición en la distribución en el dosel, por lo tanto las especies más tolerantes a la desecación se localizan en la parte exterior de la copa de los árboles, mientras que los helechos sensibles a la sequía se encuentran en la parte inferior o en el tronco, incluso sobre helechos arborescentes, como los géneros Hymenophyllum, Trichomanes (Moran et al., 2003; Hietz y Briones, 2004). Los helechos que crecen en los estratos más expuestos a la radiación solar presentan frondas más gruesas, estomas más pequeños pero en mayor densidad, cerrándolos durante el día para evitar que sus frondas se desluzcan, debido a la pérdida del turgencia. La tasa de fotosíntesis es mayor que en la sombra y, por consecuencia, la fotoinhibición es mucho más rápida, al igual que el intercambio de dióxido de carbono (Hietz y Briones, 2001). Muchos helechos realizan ajuste osmótico lo que les permite absorber el agua del sustrato, presentando gruesos rizomas con la capacidad de absorber y almacenar agua en los tejidos, y resistencia epidérmica, aumentando conductividad hidráulica (Andrade y Nobel, 1997). La gran mayoría de las bromelias poseen tanques para la recolecta y acumulación de agua, de materia orgánica y humedad durante algún tiempo, para su posterior absorción. Otras extraen sus nutrientes de la deposición seca de polvo y hojarasca o bien de las bacterias fijadoras de nitrógeno que pudieran encontrarse en las rosetas (Hietz y Wanek, 2003; Graham y Andrade, 2004). Las bromelias del género (Tillandsia) de color gris, es resultado de que sus tallos y hojas están cubiertos por escamas llamadas tricomas, que absorben la humedad del aire o directamente de la lluvia. Oportunamente, la coloración de estas plantas se torna verde para absorber la luz. Así los tricomas no sólo sirven para absorber agua, sino también funcionan como protección contra el sol y la transpiración (Benzing, 2000) Las Araceae muestran tallos suculentos para almacenar agua, con cutículas gruesas que les permite ser tolerantes a la sequía hasta entre cinco a siete meses cada año (Jácome et al., 2004, Acebey et al., 2006). Las especies del género Peperomia (Piperaceae) reducen el uso de agua, además de poseer hojas suculentas, mediante la presencia de la adaptación fisiológica de CAM. (Hietz y Hietz-Seifert, 1994). 14 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares Las cactáceas epífitas reducen la tasa de transpiración durante el periodo sin lluvia y los tejidos de los vástagos llegarán a recuperarse de uno a tres días de la desecación después de un periodo de lluvias (Andrade y Nobel, 1997; Zotz y Andrade, 2002). No obstante, este valor se considera alto pues equivale a la mitad de la capacitancia relativa que muestran los tallos de las cactáceas del desierto, considerando que estas cactáceas epífitas crecen en sitios con gran humedad durante todo el año (Andrade y Nobel, 1997). La familia Crassulaceae tiene metabolismo CAM que posibilita la absorción de dióxido de carbono durante la noche, presentándose en épocas de sequía como adaptación al estrés ambiental, para reducir la pérdida de agua por evapotranspiración. Otras adaptaciones son la suculencia, cutículas impermeables, tricomas foliares, hojas en forma de roseta para retener y colectar y acopiar el agua (Zotz y Andrade, 2002 y Andrade et al., 2007). 3.6 Polinización y dispersión de las epífitas Dentro de los bosques de los trópicos, se involucran una enorme cantidad de especies de plantas que poseen diversos mecanismos de fecundación cruzada, con la finalidad de incrementar la variación genética de las especies (Jaimes y Ramírez, 1999; González et al., 2004) así como la dispersión de sus frutos para establecerse en nuevas regiones. Los sistemas de polinización distinguen a las plantas terrestres y de las del dosel, en principio las epífitas deben competir con las flores de sus hospederos, por lo cual han adaptado múltiples métodos que les permitan atraer la atención de los insectos, las aves e incluso de los mamíferos pequeños. En las bromelias, un buen número de especies de los géneros Aechmea y Tillandsia tienen inflorescencias rojas, rosas o violetas, colores llamativos para los colibríes, o intensos olores para atraer a murciélagos y mariposas nocturnas para su polinización, que regularmente sólo se abren por la mañana o bien en la tarde. Para su dispersión, las semillas cuentan con estructuras plumosas o aladas en forma de paracaídas para ser transportada a través del viento, alcanzando sitios distantes para otros grupos de epífitas. 15 La familia Orchidaceae mantiene relaciones intraespecíficas con sus polinizadores que son principalmente abejas, moscas, avispas, mariposas nocturnas y diurnas; para su polinización cuenta con estructuras florales específicas y aromas que atraen al insecto polinizador. Estas adaptaciones le permitirán producir miles de semillas ligeras que serán dispersadas por el viento posibilitando colonizar nuevos hábitats (Lehnebach y Robertson, 2004). Los insectos visitantes son tan diversos como las orquídeas: Pleurothallidinae un grupo neotropical con cerca de 3, 800 especies de orquídeas epífitas son polinizadas principalmente por moscas y mosquitos los cuales se acercan atraídos por aromas que semejan alimentos en descomposición o néctar, alimentos naturales de estas especies. Las estructuras florales y sus aromas también pueden cumplir con el objetivo de confundir a los insectos, presentándoles a la orquídea como un sitio adecuado para depositar sus huevecillos (Pijl y Dodson, 1969; Albores y Sosa, 2006). Los colibríes constituyen los principales agentes polinizadores de flores tubulares o en forma de campana en las orquídeas, como el género Isochilus. Por su parte, los grupos terrestres suelen recompensar a sus polinizadores con el alimento más común, que es el néctar. Un claro ejemplo es Cyclopogon una orquídea terrestres, que poseedora de un nectario que puede ser utilizado por las abejas (Hagsater et al., 2005). Los trucos por los que mejor se le conoce a esta familia son las trampas en forma de cubeta (Coryanthes) o bolsas (Cypripedium), donde cae el polinizador y sólo existe una forma de escapar que es recolectando los polinios; o aquellas donde las flores imitan la anatomía de avispas o abejas hembras, llegando insectos machos para copular con las flores, llevándose el polen a otra planta. La espata de las aráceas emite un olor fétido para atraer moscas o escarabajos que les ayuden a realizar la polinización y posteriormente producir frutos carnosos que serán dispersados por aves, murciélagos y hormigas. Las grandes familias, ornitófilas incluyen Gesneraceae, Ericaceae, con frecuencia Cactaceae. Epiphyllum una cactácea epífita mantiene sus flores abiertas en la noche para que sean polinizadas por murciélagos. Rhipsalis igualmente pertenece al grupo de las cactáceas pero ella florece por la mañana o al atardecer para ser polinizadas por insectos. La polinización por anemofilia en bosques de montaña es muy rara porque no existe un flujo constante de aire que permita una buena polinización, sin embargo el género Peperomia emplean al viento como agente polinizador y de dispersión confiriéndole al género ser un grupo bien representando en el dosel. 16 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares 4. OBJETIVOS 4.1 Objetivo general: Comparar la riqueza de epífitas vasculares y sus equivalentes terrestres del bosque mesófilo de montaña entre las localidades de Atzalán y de Zongolica, Veracruz. 4.2 Objetivos específicos: Inventariar la flora vascular de epífitas vasculares y sus equivalentes terrestres en el bosque mesófilo de montaña en las localidades de Atzalán y de Zongolica, Veracruz. Estudiar la riqueza y composición florística de epífitas vasculares y sus equivalentes terrestres en ambas zonas de estudio. Analizar la distribución vertical de la comunidad de epífitas en las dos áreas de estudio. 5. ÁREA DE ESTUDIO Fig. 6 Localización geográfica del área de estudio 17 5.1 Municipio de Atzalán En el municipio de Atzalán el trabajo de campo se efectuó cerca de las comunidades de Cruz Gorda congregación de San Salvador y la Calavera, cerca de la carretera que conduce a Tlapacoyan. Las parcelas se localizaban en las coordenadas 19°52'30” de latitud norte y 97°12'43” de longitud oeste, sobre una altitud en 1,000 a 1,445 en las estribaciones montañosas de la Sierra de Chiconquiaco, en la zona central del estado. Las parcelas se encontraban sobre el bosque conservado con una inclinación entre 20 a 30 grados de pendiente, los suelos con una gran cantidad de materia orgánica (10%), sin material rocoso, con 20% de helechos arborescentes al igual que los líquenes y hasta 50% de musgos. El sotobosque conformaba entre 30 a 60% de cobertura vegetal sobre las parcelas, en cambio las especies arbóreas estaban constituida entre 40 a 60% con 2 a 3 árboles por parcela con diámetros de 45 a 57 cm (DAP), una altura de 18 a 22 m de altura principalmente especies de Carpinus caroliniana, Ulmus mexicana, Dendropanax arboreus, Oreopanax xalapensis, Alnus acuminata, Ostrya virginiana, Clethra mexicana, Quercus candicans, Quercus corrugata, Quercus sartorii, Quercus xalapensis, Liquidambar styraciflua, Perrotia ovata, Rhamnus capraeifolia, Styrax glabrescens, Pilea pubescens y Matudaea trinervia que significo el árbol más abundante, conformando bosques de esta solo especie, sin embargo no era un buen hospedero. El estrato arbustivo dominado con una cobertura entre 20 a 60% por especies de Befaria aestuans, Gaultheria odorata, Ocotea psychotrioides, Miconia glaberrima, Miconia mexicana, Miconia trinervia, Parathesis melanosticta, Cephaelis elata, Hampea integérrima, Hoffmania conzattii, Palicourea padifolia, Psychotria flava, Psychotria trichotoma y Cornutia grandiflora. Dentro de las plantas herbáceas constituían entre el 10 y 30% de cubierta sobre las parcelas con especies como Begonia incarnata, Begonia ludicra, Begonia lyniceorum, Begonia sartorii, Heliconia bourgaeana, Heliconia schiedeana, Hansteinia gracilis, Hypericum hypericoides subsp. hypericoides, Hypericum pratense, Costus scaberpratense, Centradenia grandiflora, Conostegia icosandra, Triolena scorpioides, Coccocypselum hirsutum, Relbonium hypocarpium, Solanum nigrescens y Turpinia insignis. 18 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares 5.2 Municipio de Zongolica El área de estudio se encuentra ubicada cerca de la cabecera municipal de Zongolica sobre la comunidad de La Quinta, situada en las coordenadas 18°39’12” de latitud norte y 96°59’55” de longitud oeste entre 1,250 a 1,500 msnm, a treinta minutos de la cabecera municipal. Este sitio es una zona privada, propiedad de la familia Cano Amayo, y viene siendo utilizada para actividades de ecoturismo desde hace diez años con la denominación “Amatitla, A.C.”, un vocablo que en lengua náhuatl significa “Lugar de amates”. Esta área de trabajo es un cerro, el cual se localiza en el corazón montañoso de la Sierra de Zongolica que forma parte de la Sierra Madre Oriental. El suelo es de tipo luvisol con gran cantidad de arcilla con 5% de materia orgánica, por esta características física es propicia para el desarrollo del bosque mesófilo de montaña donde destacan especies de árboles como Quercus ocoteaefolia, Quercus pinnativenulosa, Quercus salicifolia, Quercus polymorpha, Quercus polymorpha, Liquidambar styraciflua, Platanus mexicana, Citharexylum mocinnii, Oreopanax capitatus, Vernonatura patens, Myriocarpa longipes y Citharexylum mocinnii estos árboles conformaban entre 40 y 70% de cobertura de las parcelas con una altura entre 20 a 25 m de altura y con diámetros de 62 a 99 cm (DAP), mientras los árboles jóvenes constituían de 10 a 40%, en su mayoría del género Quercus donde se localizaban las epífitas. Los arbustos se establecían entre 20 a 25% sobre las parcelas con especies como: Parathesis, Arachnotryx, Pilea, Aphelandra schiedeana, Odontonema callistachyum, Wimeria bartlettii, Hampea integerrima, Piper, Palicourea padifolia, Psychotria trichotoma, Eugenia oerstideana y Clusia flava. Las herbáceas que crecen en el sotobosque, Alternanthera lanceolata, Begonia sartorii, Heliconia spissa, Campelia zanonia y Chamaedorea. La ausencia de lianas (-10%) se da, porque son sitios sin perturbación humana, con 20% de líquenes y musgos; no se encontraron sobre las parcelas helechos arborescentes. La inclinación de los cuadrantes era entre 35 a 40 grados. 19 6. MÉTODO 6.1. Trabajo de campo El estudio se llevó a cabo entre los meses de marzo a julio de 2008. Con base en la metodología propuesta por Gradstein et al. (2003), y Krömer et al. (2007b). En cada área de estudio (Atzalán y Zongolica) se realizaron inventarios de las epífitas vasculares y sus equivalentes terrestres (Grupos estudiados) ubicadas ambas entre los 1,000 y 1,500 m de altitud, en ocho parcelas no permanentes de 20 x 20 m (400 m2), las cuales fueron ubicados dependiendo de las condiciones de acceso al bosque y del estado de conservación del mismo. El muestreó consistió en inventariar tanto las epífitas del sotobosque (arbustos y árboles jóvenes), como los grupos estudiados, así como las epífitas de los árboles ya que existen fuertes gradientes microclimáticos desde el piso hasta la parte superior del dosel, lo que influye en la distribución vertical, en el crecimiento y la supervivencia de las epífitas, lo que puede resultar en el establecimiento exclusivo en ciertos estratos específicos. De cada parcela, se realizó el inventario del sotobosque, además en cuatro de ellas, se muestreó un árbol del dosel, desde la base del tronco hasta la parte superior de la copa. Dentro de cada hospedero se establecieron cinco zonas verticales de acuerdo al esquema de Johansson (1974): zona 1, (ZJ1) 0 a 2 m a partir de la base del tronco, zona 2 (ZJ2) del tronco a la primera ramificación; exclusivamente las ramas originadas sobre la zona del tronco conforman la zona 3 (ZJ3); finalmente, 4 (ZJ4) y 5 (ZJ5) son secciones de la copa (Fig. 5). Fig. 5 Zonas del árbol según Johansson 1974 20 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares Para ascender de manera segura al dosel, fue necesario utilizar un par de cuerdas y equipo modificado de alpinismo (Single Rope Technique). Esta técnica consiste en pasar una cuerda delgada por una bifurcación del árbol para que posteriormente sea sustituida por una cuerda gruesa capaz de resistir el peso de una persona; consecutivamente estas cuerdas se aseguran con perfección de la base del mismo u otro árbol, y en seguida se refuerzan con arnés. Con este tipo de metodología se realizaron inventarios completos de la diversidad de la flora epífita del dosel del bosque, tomando como criterios principales los del cuadro 1: Cuadro: 1 Inclusión Conservado Riqueza Mayor de 18 m Mayor de 40 cm (DAP) Saludable, Fuerza Ramificado Vertical Rugosa Presencia Presencia Criterios para elegir los hospederos Exclusión Criterio Fragmentado Bosque Escasas Epífitas Menor de 18 m Altura Menor de 40 cm (DAP) Edad Fragilidad Escasamente ramificado Horizontal Caediza, lisa Ausencia Ausencia Resistencia Arquitectura Ramas Corteza Musgos Materia orgánica Para Atzalán los árboles trepados sobre fueron dos Clethra mexicana DC. (Clethraceae), Quercus corrugata Hook. (Fagaceae) y un Liquidambar styraciflua L (Hamamelidaceae). En Zongolica Quercus pinnativenulosa C.H. Mull., Dendropanax cf. hondurensis (Araliaceae), Quercus ocoteaefolia Liebm y Quercus polymorpha Schltdl. & Cham. También se efectuaron transectos a lo largo de la vera de los caminos del bosque conservado y adentrándose al mismo, con la finalidad de localizar especies que no estuviesen en las parcelas para completar el inventario sin embargo no fueron utilizadas en los resultados, sólo como referente para completar las curvas de acumulación de especies. 21 Debido a las múltiples familias del grupo Pteridophyta, fueron agrupadas a manera de un sólo grupo para analizar los resultados, en cuanto a la familia Piperaceae sólo fue registrado el género Peperomia quienes presentan especies epífitas, las demás familias localizadas en el estudio se tomaron como grupos separados. La colecta de los ejemplares se obtuvo con la ayuda de una garrocha y fueron puestos sobre una prensa botánica para posteriormente ser identificados y herborizados. Algunas de las epífitas, en especial orquídeas fueron cultivadas para esperar floración y realizar los análisis pertinentes. Los ejemplares colectados están depositados en los Herbarios MEXU, XAL y XALU. 6.2 Análisis de datos Con el objetivo de cuantificar la similitud florística en epífitas y grupos estudiados entre los bosques de Atzalán y Zongolica se utilizo el coeficiente de similitud de Sørensen (Moreno, 2001), basados en la presencia/ausencia de especies de dos sitios semejantes. El índice de similitud de Sørensen fue elaborado en el año 1948, se obtiene en base a datos cualitativos a través de métodos de ordenación o clasificación de las comunidades, los intervalo de valores para este índice va de 0 cuando no hay especies compartidas entre ambos sitios, hasta 1 cuando los dos sitios tienen la misma composición de especies donde: a = número de especies presentes en el sitio A b = número de especies presentes en el sitio B c = número de especies presentes en ambos sitios A y B Is = 2 C a+b Para el análisis de los resultados se creó una base de datos con la finalidad de ingresar la información obtenida. Para un mejor análisis de las especies se agruparon en epífitas y terrestres, aunque algunas aráceas y helechos se mostraron tanto terrestres como epífitas, por lo que se fue necesario recurrir a la literatura para estructurar los grupos. Las curvas de acumulación de especies permitieron comparar los datos de ambos inventarios y estimar el total de especies que están presentes en cada sitio (Jiménez-Valverde y Hortal, 2003). 22 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares Para analizar la frecuencia de las especies sobre las parcelas se dividieron en raras (R) con un y dos registros sobre las parcelas, escasa (E) con tres y cuatro registros, regulares (RG) con cinco y seis registros y las especies frecuentes (F) son aquellas con siete u ocho registros por parcelas. 7. RESULTADOS 7.1.1 Diversidad alfa grupos estudiados en el municipio de Atzalán En el municipio de Atzalán dentro de las ocho parcelas se identificaron un total de 102 especies, distribuidos en 63 géneros y 25 familias, 87 de ellas epífitas y 15 especies terrestres (Apéndice 1). El grupo pteridofitas y plantas afines es el más diverso tanto en epífitas como terrestres (51%), seguido por Orchidaceae (26%), Bromeliaceae (10%), Araceae (6%), Piperaceae (3%) y otras tres familias (Cactaceae, Gesneriaceae y Ericaceae) con menos del 4% (Fig. 7). Fig. 7 Familias mejor representadas en cuanto al número de especies 23 7.1.2 Curvas de acumulación de especies de las familias más diversas de Atzalán En las curvas de acumulación de especies las familias Araceae y Piperaceae presentan una curva asintótica con valores estimados muy similares a los números de especies observados (Fig. 8). Por lo contrario, las curvas de las familias Bromeliaceae, Orchidaceae y Pteridophyta continúan incrementando sugiriendo que se registró un promedio del 80% de los valores estimados. Para comprobar estos datos (20% faltante) se sumaron los registros fuera de las parcelas (Apéndice 1) lo que evidencio este porcentaje faltante, alcanzando el 98% de lo esperado. Fig. 8 Curvas de acumulación de especies y valores estimados de los grupos estudiados en Atzalán 7.1.3 Curvas de acumulación de especies epífitas y terrestres de Atzalán El inventario general de las ocho parcelas de Atzalán dio un total de 102 especies registrados, lo que significa un 73% de los 139 especies estimados con el programa ICE (Fig. 9). Para el grupo de las epífitas se registró un 71% y para el grupo de los terrestres un 88% de los valores estimados. 24 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares Fig. 9 Curvas de acumulación de especies y valores estimados de los grupos epifítos y terrestres 7.1.4 Diversidad alfa de grupos estudiados en las parcelas muestreadas de Atzalán La figura 10 muestra que la parcela más diversa incluye un total de 54 especies, mientras que el valor más bajo es de 24 especies, resultando en un promedio de 38 especies por parcela. El cuadro 2 incluye el promedio por parcela, para cada una de las familias más diversas. Cuadro: 2 Familia Pteridophyta Orchidaceae Bromeliaceae Araceae Piperaceae Valor máximo Valor mínimo Promedio 27 14 21 15 1 7 5 1 4 5 1 3 2 1 2 Fig. 10 Riqueza de grupos estudiados dentro de las ocho parcelas muestreadas en Atzalán 25 7.1.5 Comparación de diversidad entre sotobosque y árboles del dosel de Atzalán En la figura 11 se muestra la riqueza de las especies que son exclusivas del sotobosque o del dosel de los árboles maduros dentro de las parcelas. Un total de 23 especies sólo crecen en el sotobosque, de las cuales el 70% son Pteridophyta y el resto se encuentra distribuido en Araceae, Bromeliaceae, Orchidaceae y Piperaceae. Por lo contrario, sólo en los árboles se desarrollan 15 especies únicas, siendo Orchidaceae la familia dominante del dosel, seguida por Pteridophyta, Bromeliaceae y Piperaceae. Fig. 11 Especies exclusivas del sotobosque y del dosel. 7.1.6 Distribución vertical de las epífitas de Atzalán En lo concierne a la distribución vertical, se localizaron 48 especies de epífitas vasculares dentro del sotobosque (U), donde el grupo de las pteridofitas es el abundante, seguido por las orquídeas, bromelias, aráceas y piperáceas (Fig. 12). En cuanto a la distribución sobre los árboles, las pteridofitas se distribuyen de manera preferente sobre las zonas intermedias (ZJ4 y ZJ3), seguida por Orchidaceae (ZJ4), Bromeliaceae en las zonas intermedias (ZJ4 Y ZJ3), Araceae en la primera zona (ZJ1), mientras que Piperaceae, Cactaceae, Ericaceae y Gesneriaceae, no mantienen una zona preferencial (Cuadro 3). 26 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares Fig. 12 Distribución vertical de las epífitas de Atzalán Cuadro 3 Distribución vertical de las epífitas de Atzalán ARC BROM CACT ERIC GESN ORCHI PIPER PTER Total U 5 7 1 0 1 12 2 20 48 ZJ 1 3 2 0 0 0 2 1 2 10 ZJ 2 1 2 1 0 1 4 1 3 13 1 4 1 0 0 3 2 5 16 ZJ 3 1 5 1 0 1 6 1 12 27 ZJ 4 1 6 0 1 1 10 2 14 35 ZJ 5 0 2 0 0 0 2 1 2 7 Zonas A ZJ 2 B 7.1.7 Distribución vertical de especies más frecuentes en las parcelas La figura 13 muestra las especies con mayor frecuencia dentro de las zonas de Johansson, donde cada una representa una de las familias de epífitas vasculares más importantes para el municipio de Atzalán, siendo especies de Araceae (Anthurium scandens), Orchidaceae (Stelis pachyglossa), Piperaceae (Peperomia tetraphylla) y Pteridophyta (Pleopeltis crassinervata) las con mayor cobertura sobre el dosel. 27 A B C D Fig. 13 Distribución vertical de las epífitas más frecuentes en Atzalán A) Anthurium scandens, B) Stelis plachyglossa, C) Peperomia tetraphylla y D) Pleopeltis crassinervata. 7.2.1 Diversidad alfa de grupos estudiados en el municipio de Zongolica En el municipio de Zongolica dentro de las ocho parcelas se identificaron un total de 101 especies, distribuidos en 55 géneros y 18 familias, 93 de ellas epífitas y sólo 8 especies terrestres, (Apéndice 1). El grupo Pteridophyta es el más diverso con el 38% del inventario, seguido por Orchidaceae (36%), Bromeliaceae (11%), Araceae (5%), Piperaceae (6%) y otras dos (Araliaceae y Clusiaceae) suman el 4 %, todas estas familias exclusivamente con especies epífitas. (Fig. 14). 28 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares Fig. 14 Familias mejor representadas en cuanto al número de especies 7.2.2 Curvas de acumulación de especies de las familias más diversas de Zongolica En la figura 15 se representan las curvas de acumulación de especies, donde las familias Piperaceae, Araceae y Bromeliaceae presentan una curva asintótica con valores estimados similares a los números de especies observados. Por lo contrario, las curvas de las familias Orchidaceae y Pteridophyta continúan incrementando sugiriendo que se registró un 77% y 82% respectivamente de los valores estimados. Para comprobar estos datos faltantes se sumaron los registros fuera de las parcelas (Apéndice 1) lo que evidencio este porcentaje faltante, se alcanzo un 95% de lo esperado. Fig. 15 Curvas de acumulación de especies y valores estimados de los grupos estudiados en Zongolica 29 7.2.3. Curvas de acumulación de especies entre epífitas y terrestres El inventario general de las ocho parcelas dio un total de 101 especies registrados, lo que significa un 82% de los 124 especies estimados con el programa ICE (Fig. 16). Para el grupo de las epífitas se registró un 79% y para el grupo de los terrestres un 100% de los valores estimados. Fig. 16 Curvas de acumulación de especies y valores estimados de los grupos epifitos y terrestres 7.2.4. Diversidad alfa de grupos estudiados en las parcelas muestreadas de Zongolica La figura 17 muestra que la parcela más diversa incluye un total de 62 especies, mientras que el valor más bajo es de 35 especies, resultando en un promedio de 47 especies por parcela. El cuadro 4 incluye el promedio por parcela, para cada una de las familias más diversas. Cuadro: 4 Familia Pteridophyta Orchidaceae Bromeliaceae Araceae Piperaceae 30 Valor máximo 24 24 8 4 4 Valor mínimo 18 9 1 1 2 Promedio 21 14 4 2 3 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares Fig. 17 Riqueza de grupos estudiados dentro de las ocho parcelas muestreadas en Zongolica 7.2.5. Comparación de diversidad entre sotobosque y árboles del dosel de Zongolica En la figura 18 se muestran la riqueza de las especies que son exclusivas del sotobosque o del dosel de los árboles maduros dentro de las parcelas. Un total de 32 especies que sólo crecen en el sotobosque, de las cuales el 47% son Pteridophyta, 31% son de la familia Orchidaceae y el resto se encuentra distribuido en Araceae, Bromeliaceae y Piperaceae. Por lo contrario, sólo en los árboles se desarrollan 12 especies únicas, de las cuales el 67% son Pteridophyta y el resto está en Orchidaceae, Bromeliaceae y Araceae. Fig. 18 Especies exclusivas del sotobosque y del dosel. 31 7.2.6. Distribución vertical de las epífitas de Zongolica En lo que concierne a la distribución vertical, se localizaron 70 especies de epífitas vasculares dentro del sotobosque (U), donde el grupo de las orquídeas es el mejor representado con 35 especies, seguido por las pteridofitas, bromelias, aráceas y peperomias (Fig. 19). En cuanto a la distribución sobre los árboles, cada una de las familias se centró frecuentemente sobre (ZJ4), seguida por ZJ3 (Cuadro 5), siendo las orquídeas las que se distribuyen en el dosel y las pteridofitas. Fig.19 Distribución vertical de las epífitas de Zongolica Cuadro 5 Zonas 32 Distribución vertical de las epífitas de Zongolica ARC BROM CLUS ERIC ORCHI PIPER PTER Total U 3 8 0 0 25 6 27 69 ZJ 1 0 0 0 0 0 1 4 5 ZJ 2 A 0 1 0 0 2 1 5 9 ZJ 2 B 0 1 1 0 4 2 8 16 ZJ 3 1 6 1 1 13 2 11 35 ZJ 4 2 7 2 2 21 4 11 49 ZJ 5 1 6 0 0 10 1 7 25 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares 7.2.7. Distribución vertical de especies más frecuentes en las parcelas La figura 20 esquematiza la distribución vertical de las especies más frecuentes de cada familia sobre las zonas de Johansson en el municipio de Zongolica: Orchidaceae (Dichaea glauca) Bromeliaceae (Tillandsia multicaulis) Piperaceae (Peperomia pseudoalpina) y Pteridophyta (Phlebodium areolatum). A B C D Fig. 20 Distribución vertical de las epífitas más frecuentes en Zongolica A) Dichaea glauca, B) Tillandsia multicaulis, C) Peperomia pseudoalpina y D) Pleopeltis areolatum. 33 7.3.1. Comparación de diversidad entre los municipios de Atzalán y Zongolica El inventario florístico conjunto para los municipios de Atzalán y Zongolica dio como resultado un total de 158 especies distribuidos en 80 géneros y 27 familias, dominando por el grupo de los helechos y plantas afines, agrupadas en 18 familias (Cuadro 6) lo que representa el 46% del inventario, posteriormente siguen la familia Orchidaceae (30%), Bromeliaceae (9%), Araceae (6%) y Piperaceae (4%). En la figura 21 se indica el número de especies para cada área de estudio en comparación con el inventario para cada familia. Fig. 21 Comparación de riqueza de epífitas vasculares y los grupos estudiados de los bosques mesófilos de los municipios de Atzalán y Zongolica registrados por familias. Las 158 especies, registradas en ambas localidades se distribuyen en un total de 26 familias y 80 géneros, 25 de ellos pertenecen al grupo Pteridophyta que incluye 17 familias (Cuadro 6). En el grupo de las angiospermas se distribuyen 65 géneros en nueve familias. Los principales géneros todos ellos epifítos fueron: del grupo de las bromelias Tillandsia, de la familia Piperaceae el género Peperomia, en las orquídeas Dichaea y Maxillaria, y en el caso de los helechos Asplenium, Hymenophyllum y Elaphoglossum. 34 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares Cuadro 6. Número de especies y géneros de las familias de epífitas vasculares y grupos estudiados. Especies/Géneros Spp./Gen. Especie./Géneros Spp./Gen. Atzalán Zongolica 5/6 5/3 Pteridophyta Atzalán Zongolica Aspleniaceae 4/1 4/1 - 1/1 Blechnaceae 2/1 1/1 Bromeliaceae 10/4 11/3 Cyatheaceae 1/1 - Cactaceae 2/2 - Dennstaedtiaceae 1/1 - Clusiaceae - 1/1 Dryopteridaceae 3/3 2/2 Ericaceae 1/1 2/1 Grammitidaceae 4/3 1/1 Gesneriaceae 1/1 - Gleicheniaceae 1/1 - Orchidaceae 27/19 36/23 Hymenophyllaceae 10/2 3/3 3/1 6/1 Lomariopsidaceae 4/1 3/1 Lophosoriaceae 1/1 - Lycopodiaceae 3/1 2/1 Marattiaceae 1/1 - Polypodiaceae 10/6 16/6 Psilotaceae 1/1 - Pteridaceae - 4/2 Selaginellaceae 2/1 1/1 Vittariaceae 1/2 2/2 49/27 39/21 Angiospermae Araceae Araliaceae Piperaceae Total 49/34 62/33 73/25 85/65 La figura 22 indica el número de especies que se registraron para ambas localidades, obteniendo un 28% (44) de especies similares, mientras que el 37% de las especies son exclusivas de Atzalán, y un 35% sólo se localizaron en Zongolica. De las 27 familias 15 estuvieron presentes en los dos lugares de estudio, coincidiendo con un mayor número de especies de Pteridophyta y Orchidaceae. 35 Fig. 22 Similitud en el número de especies en Atzalán y Zongolica 7.3.2. Coeficiente de similitud de Sørensen El coeficiente de similitud de Sørensen, muestra 0.43 de similitud de los taxones para los bosques en estudio. En el cuadro 7, muestran a cada una de las familias más diversas para el estudio y se analiza a través de este coeficiente, resultando Piperaceae con mayor similitud (0.5 / 0.66) y por lo contrario Araceae con un mayor grado de disimilitud (0.2 / 0.36). Cuadro 7. Indice Sørensen 7.3.3. Coeficiente de similitud de Jaccard y Sørensen ARAC BROM ORCHI PIPER PTER 0.36 0.57 0.47 0.66 0.37 Frecuencia de las especies sobre las parcelas entre Atzalán y Zongolica La frecuencia sobre las parcelas muestran que las especies raras (R) son principalmente orquídeas y helechos con menos de dos registros, aquellas denominadas escasas (E) son mayormente orquídeas, las familias regulares (RG) son Araceae y Bromeliaceae, las especies frecuentes (F) o pueden ser llamadas comunes son los helechos y Piperáceas (Fig. 23). Fig. 23 Frecuencia de especies por parcela entre Atzalán (A) y Zongolica (Z) 36 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares 7.3.4. Comparación de riqueza entre las parcelas de Atzalán y Zongolica De las ocho parcelas muestreadas en Atzalán, el menor número de especies fue 24 y el mayor 54, por lo que el valor de la mediana resultó de 38 especies. En el caso de Zongolica el menor número fue de 35 especies y el mayor de 61 especies, con un valor de mediana de 45 especies. Estos datos indican que sólo existe una ligera diferencia no significativa entre las parcelas de los dos sitios sólo una diferencia de siete parcelas (Fig. 24). 65 60 Número de especies 55 50 45 40 35 30 25 Zongolica Atzalán Mean Mean±SE Mean±SD Municipio Fig. 24 Comparación del número de especies por parcela entre Atzalán y Zongolica 7.3.5. Comparación de riqueza entre los árboles hospederos de Atzalán y Zongolica Se aprecia una marcada diferencia entre la diversidad de especies por hospedero entre los dos sitios, donde en Atzalán el número de especies permanece relativamente constante a diferencia de Zongolica, donde el número de epífitas varía mucho en cada árbol (Fig. 25). 40 38 NÚMERO DE ESPECIES 36 34 32 30 28 26 24 22 Atzalán Zongolica LOCALIDAD Mean Mean±SE Mean±SD Fig. 25 Comparación entre los árboles muestreados de Atzalán y Zongolica 37 7.3.6. Comparación de riqueza de especies en relación al tamaño del árbol hospedero La figura 26 muestra la riqueza de especies en relación al tamaño, lo que indica la edad del árbol hospedero, medido mediante el diámetro en altura de pecho (DAP). Para Atzalán se nota que la riqueza de especies no está ligada al tamaño del árbol, mientras que en Zongolica la riqueza está fuertemente correlacionada al tamaño del árbol, entre más maduros o viejos de edad sean estos forofitos la riqueza en epífitas aumenta. Fig. 26 Comparación de riqueza de especies en relación al tamaño del árbol hospedero de Atzalán y Zongolica 38 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares 7.3.7. Comparación de riqueza de especies entre familias epífitas y representantes terrestres El 86% del listado total de especies son epífitas distribuidas en 19 familias, donde sobresalen las pteridofitas (56) y orquídeas (45), seguidos por bromelias (14), aráceas (8) y piperáceas (6). Por lo tanto el 14% son especies terrestres, repartidas en 13 familias principalmente del grupo de los helechos (17) y muy pocas especies de orquídeas (3), aráceas (1) y bromeliáceas (1) (Fig. 27). Fig. 27 Comparación entre especies epífitas y terrestres 8. 8.1. DISCUSIÓN Comparación florística entre los bosques mesófilos de Atzalán y Zongolica Los inventarios de los grupos estudiados, efectuados en los bosques mesófilos de Atzalán y Zongolica muestran sólo un 28% de similitud florística, es decir de las 158 especies registradas, sólo 44 se encontraron en ambos sitios, mientras que el 37% (58 especies) estuvo únicamente en Atzalán y el 35% (56 especies) en Zongolica. En el análisis de las familias más diversas mostro que Piperaceae y Bromeliaceae presentaron la mayor similitud, mientras Araceae, Pteridophyta y Orchidaceae fueron las menos similares. Este último puede atribuirse que en el municipio de Atzalán los muestreos se realizaron a elevaciones más bajas que en Zongolica, por lo que se registraron algunas especies 39 diferentes, especialmente en Araceae, que es una familia típicamente tropical y muestra mayor riqueza en zonas más bajas (Croat y Carlsen, 2003). El mismo efecto se pudo notar en la diversidad de las parcelas en Atzalán donde el número de especies varía entre 24 hasta 54, a diferencia de Zongolica donde el número registrado por parcela es más constante, puesto que no ocurren especies de otros tipos de vegetación, resultándoles difícil adaptarse a los parámetros de un bosque húmedo (Stadtmüller, 1986; Woda, 2006). Por su parte los géneros que presentaron una mayor similitud y riqueza fueron Tillandsia, Peperomia, Polypodium y Dichaea. Esto debido a que son también los géneros más diversos en ambos bosques, pero aún así, no son tan significativos si queremos hablar de analogías ya que cada género presento menos de 5 especies en común. Otros factores que provocaron estas diferencias florísticas, se atribuyen al aislamiento de las especies, ocasionado por la destrucción de los hábitats, o también, muy probablemente, por los medios físicos-climáticos de la propia comunidad vegetal, es decir los bosques estudiados presentan variables microclimáticas generadas por la temperatura, la humedad y la intensidad lumínica, tal como se ha registrado para otros estudios con plantas epífitas en bosques húmedos del Neotrópico (Kelly, 1985; Todzia, 1986; Ter-Steege y Cornelissen, 1989; Arévalo y Bentancur, 2004). Otra razón posible sería, se trata de especies raras, de distribución muy limitada debido a su ecofisiología o requerimientos específicos para sobrevivir. Por ejemplo, la orquídea Homalopetalum pumilum (Fig. 28) es un nuevo registró para el Golfo de México y el estado de Veracruz, porque antes sólo se conocía de localidades del Pacífico (Soto Arenas, com. pers.). Esta especie pequeña únicamente fue encontrada en los ramitas de un árbol de dosel trepado en Zongolica, así que es una especie bastante rara de la cual no conoce mucho sobre su comportamiento y distribución. Otro ejemplo es Monstera sp. (Fig. 29), una especie hemiepífita, nueva para México y posiblemente para la ciencia, encontrada en el municipio de Atzalán, desarrollándose sólo en las primeras seis parcelas ya que al extender el estudio esta planta ya no se localizó más. 40 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares Otra causa de esta marcada diferencia es que muchos de los arbustos y árboles pequeños constituyen un hábitat disponible para las especies que se escapan de la intensidad solar. Por ejemplo en Atzalán, a diferencia de Zongolica, crecen una gran cantidad de de helechos arborescentes cuya presencia permite el establecimiento de especies morfológicamente pequeñas como Hymenophyllum, Trichomanes, Psilotum y Vittaria, las cuales sólo crecen en los troncos de sus hospederos debido a la sensibilidad de cambios en el balance hídrico y principalmente en condiciones de la luz por lo que se establecen en lugares oscuros. Condiciones similar reportadas para las Hymenophyllaceae de otros bosques (Ponce y Mehltreter, 2002). La comparación de la diversidad de epífitas entre los dos bosques mesófilos, alude a una heterogeneidad de los grupos estudiados, Araceae, Orchidaceae y Pteridophyta expresan diferentes especies a pesar de mantener patrones similares en la metodología entre los sitios. Por lo tanto de una exclusividad de especies epífitas principalmente, quienes están adaptadas a explotar diferentes nichos ecológicos desde la base de los troncos hasta las copas de los árboles, algunas de estas poblaciones se quedan aisladas debido a estos parámetros requeridos por lo que se les considera endémicas (Toledo, 1994; Luna, 2008) especies que sólo se les conoce de un determinado lugar, ya sea país (algunas de estas especies se mencionan más adelante). 8.2. Diversidad florística entre los bosques mesófilos de Atzalán y Zongolica Si se toma en cuenta el área de muestreo, ambos bosques son diversos principalmente en epífitas; para Atzalán se registraron 102 especies, prácticamente equivalentes a las 101 para Zongolica. Las Pteridophyta y Araceae presentan más especies en Atzalán, mientras que las Orchidaceae, Bromeliaceae y Piperaceae muestran un número mayor en Zongolica. En cuanto a la presencia de familias, Atzalán presenta cinco más que Zongolica, donde sólo Araliaceae y Clusiaceae son exclusivas de los bosques de este último lugar, las restantes son del grupo de los helechos. 41 Esta alta diversidad florística está controlada por parámetros estables de temperatura, humedad y de humus, originados en los estratos arbóreo y arbustivo de los bosques de niebla esenciales para la colonización, establecimiento y distribución de los grupos epifiticos y grupos estudiados en el interior del sotobosque y del dosel, como los helechos que escapan de la intensidad de los rayos solares (Andrade et al., 2004). A pesar que existen epífitas que se desarrollan en tipos de vegetación con climas secos, las epífitas en general alcanzan su mayor abundancia y diversidad en los bosques húmedos (Gentry y Dodson, 1987), constituyendo el principal componente florístico de los bosque de niebla en México (Rzedowski, 1996) siendo el grupo de plantas recurrentes para identificar este tipo de vegetación. Por esta razón el estudio se efectúo en remanentes de bosque mesófilo conservado, tal como lo muestran los trabajos hechos por Barthlott et al. (2001); Flores-Palacios, (2003) y Krömer et al. (2007a), donde comparan bosques conservados contra sitios perturbados y secundarios. La diversidad en epífitas vasculares cambia drásticamente debido a la ausencia de hospederos maduros que originan microclimas estables e idóneos para el desarrollo de estas plantas. Igualmente en bosques secundarios ocurre una mayor incidencia de luz que causa un incremento de la temperatura y una disminución de la humedad del aire, ocasionando la ausencia de epífitas y plantas del sotobosque (Flores-Palacios, 2003). Los bosques mesófilos mejor conservados representan los pocos sitios idóneos para el establecimiento y la sobrevivencia de las epífitas. En Atzalán los sitios muestreados prácticamente son los únicos remanentes de bosque mesófilo maduro que aún quedan confinados a las cañadas y puntas de los cerros alejados de las comunidades humanas. Seguramente estas, en décadas pasadas explotaban estos bosques para suministrarse de leña, destinada para producir carbón vegetal o como combustible natural, destruyendo con tal fin los árboles originales como debieron serlo los Quercus, donde se desarrollan una gran cantidad de epífitas, para ser sustituidos por Pinus, que en general resulta un mal hospedero para cualquier planta que pudiera establecerse en el dosel, debido a las resinas que contienen estas especies, aunque como lo demuestra Hietz y Hietz-Seifert (1995) algunas bromelias pueden crecer sobre ellos. Algunas especies de 42 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares epífitas ya quedaron erradicadas sin haber sido reconocidas para este municipio ya que no existe un listado florístico al menos preliminar que pudiese compararse con los resultados del presente trabajo. Zongolica es otro sitio donde no existen estudios previos sobre epífitas, afortunadamente a diferencia de Atzalán el municipio aún mantiene algunos remanentes de bosque mesófilo que deben ser estudiados para conocer la diversidad y ecología de este grupo de plantas. 8.3. Diversidad de familias en bosques mesófilos A diferencia de los trabajos de Aguirre-León (1992) en México, Ingram et al. (1996) en Costa Rica, Acebey y Krömer (2001) en Bolivia; Barthlott et al. (2001) en Venezuela y Kreft et al. (2004) en Ecuador, donde los inventarios ocurren las orquídeas como la familia más importante, para este estudio los helechos fueron el principal grupo dominando el inventario con el 46%. Esta riqueza se puede explicar debido a los diferentes gradientes microclimáticos que se presentan desde el suelo donde crecen los helechos terrestres hasta las especies xerotolerantes que crecen en el exterior del dosel, desplegando a lo largo del hospedero varios estratos que pueden ser aprovechados por diferentes especies de helechos debido a la capacidad de estas plantas para resistir la intensidad lumínica y controlar el estrés hídrico (Hietz y Briones, 2004). Al igual que las orquídeas, los helechos siguen un patrón que muestra su incremento conforme aumenta la altitud y, a una elevación intermedia, es donde se localiza su mayor diversidad, es decir entre 1,000 y 1,500 msnm (Krömer et al., 2005). Por esta razón, los sitios estudiados presentaron una preponderante riqueza en Pteridophyta; tal variedad se debe básicamente clima húmedo templado y en gran medida al estado de conservación de los sitios de estudio. Por ejemplo, los géneros Hymenophyllum y Trichomanes son casi exclusivos de los bosques de montaña, tal como lo muestran los trabajos de Moran et al. (2003) y Krömer y Kessler (2006), en donde está registrado el mayor número de especies de estos géneros sobre estas altitudes, incrementando el inventario. 43 El segundo grupo más importante es la familia Orchidaceae, que ocupa un 30% del inventario general. Se dice que el 60% de las especies de orquídeas en México están restringidas a los bosques de niebla (Hagsater et al., 2005). Múltiples estudios realizados en el Neotrópico sostienen la gran riqueza de orquídeas en bosques montanos. Esto se debe especialmente a la humedad originada por la precipitación vertical y horizontal que es, sin duda, el factor primordial para determinar los diferentes tipos de bosques. Por esta razón, se crean distintos microhábitats (Gentry y Dodson, 1987) que son aprovechados por diversa especies. Por ejemplo, los tejidos de una gran cantidad de epífitas, especialmente orquídeas, suelen formar verdaderas esponjas que se impregnan y retienen humedad debido a la nieblas nocturnas (Zotz y Andrade, 2002). El líquido es procesado a través de las raíces y almacenado en tallos y hojas, lo que les confiere suculencia a estas plantas; de manera que resultan más importantes la niebla que la propia lluvia en estos ecosistemas. Algunos géneros que se restringen o encuentran una mayor variedad en estos bosques son Stelis, Brassia, Lepanthes, Elleanthus, Xylobium, Maxillaria, Dichaea, Isochilus, Prostechea y Epidendrum, todos localizados en el estudio. En cuanto a la familia Bromeliaceae, se registró un 9% del inventario total, coincidiendo con los patrones generales de inventarios realizados en altitudes, entre los 1,500 y 2,000 msnm, la altura óptima para la riqueza de bromelias epífitas, como en el estudio de Krömer (2004) en Los Andes de Bolivia y Espejo et al. (2007) en Oaxaca. Estos trabajos de manera separada confirman que a partir de 1,500 m aumenta la riqueza en bromelias hasta declinar en 2,500 msnm. En bosques de niebla la familia Bromeliaceae se presenta con especies epífitas debido a diversas adaptaciones ecofisiológicas, por ejemplo la captura y almacenamiento de agua, materia orgánica, en sus rosetas, la retención del líquido a través de los tricomas, el reflejo de la luz para protegerse de los herbívoros (Benzing, 2000). Por lo que los inventarios en los trópicos americanos ascienden debido que esta familia es exclusiva del llamado Nuevo Mundo, con excepción de un sólo taxón, Pitcairnia feliciana, que hábitat en el continente Africano. Regularmente, crece la lista de especies del género Tillandsia, que es casi exclusivamente epífito, lo que le configuró un tercer lugar a la familia para el 44 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares estudio, al igual que el de la región de Los Tuxtlas (Krömer, 2008), por lo que se puede deducir que esta familia, muy difícilmente ocupara los dos primeros lugares de los inventarios en un bosque mesófilo. Se localizaron 9 especies de Araceae, distribuidos en 5 géneros, lo que representa el 3% de las 109 especies reportadas para México (Croat y Carlsen, 2003) y el 17% de las 53 especies registradas para Veracruz (Acebey y Krömer, 2008). Las formas de vida de Araceae se centraron principalmente como hemiepífitas y sólo una especie como terrestre, ocupando el cuarto lugar en ambos municipios y en el listado final está representada con el 6%. Las aráceas alcanzan su mayor diversidad por debajo de los 1,000 msnm, limitadas por la temperatura por lo que cada sitio presento menos de 6 especies diferente (Zotz, 2005; Acebey y Krömer, 2008). Es decir conforme aumenta la altitud disminuye la riqueza en aráceas influencia de los gradientes microclimáticos, de manera que los resultados coinciden con los patrones generales de los estudios realizados por Gentry y Dodson (1987), Giongo y Waechter (2004), Krömer et al. (2005), Zotz, (2005), Acebey et al. (2006) y Krömer et al. (2007b). Al igual que las bromeliáceas, las piperáceas normalmente alcanzan valores menores de 10% cada una, siendo en este estudio una constante que coincide con lo reportado por Nieder et al. (1999), Krömer y Gradstein, (2003) y Küper et al. (2004) para otros bosques tropicales. La pobre representación de Gesneriaceae se debe a que esta familia es más restringida en zonas tropicales (Gentry y Dodson, 1987; Waechter, 1998), solo un taxón fue localizado para cada sitio. 8.4. Diversidad de epífitas y composición de los grupos terrestres Es evidente que en el bosque mesófilo de ambas localidades dentro de los grupos estudiados el hábito principal es el epifitico sobre el 14% de los terrestres. Esto, a pesar de las difíciles condiciones imperantes para el desarrollo de las epífitas, que casi siempre son mucho más inestables que para las plantas terrestres (Benzing, 1990). Por ejemplo, la corteza de los hospederos es un medio muy difícil para mantenerse ya que casi siempre las 45 epífitas sufren desecamiento provocado por los vientos, mientras que sus parientes terrestres se desarrollan sobre un suelo donde la humedad persiste. Otro agente que las aqueja es la herbívora principalmente por insectos ya que muchos de ellos habitan sobre los árboles (Winkler et al. (2005b). Otro factor que tienen que superar las epífitas son los patógenos que influyen de manera negativa en el ciclo de desarrollo de la planta (Callaway et al., 2001). Incluso la germinación misma es un reto en un medio nada uniforme, donde la competencia entre las propias epífitas se debe a la poca cantidad de nutrientes disponibles. Otro factor negativo es que su vida está ligada al desarrollo del hospedero: una vez que éste cae o muere, seguramente las epífitas correrán con el mismo fin. Sin embargo, las adaptaciones y especializaciones de ciertas familias como lo son Orchidaceae, Bromeliaceae, Pteridophyta, Piperaceae y Araceae a estas condiciones extremas, les han funcionado para colonizar las copas de los árboles y postularse como las familias mejor representadas en las floras de la mayoría de los países tropicales (Gentry y Dodson, 1987; Benzing, 1990). En el grupo de las orquídeas, la mayoría de las especies epífitas presentaban pseudobulbos o cañas como en el caso del género Epidendrum donde almacenan nutrientes para la producción de flores y frutos, lo que es probablemente una forma más evolucionada de los cormos característicos de sus equivalentes terrestres, tal como se observó en Malaxis excavata. A diferencia de la mayoría de las bromelias epífitas, las especies terrestres como Greigia van-hyningii presentan rosetas caulescentes, en las cuales no almacenan agua ya que casi siempre está disponible en el suelo. En cambio en las bromelias que crecen en el dosel sus rosetas son pronunciadas para captar la mayor cantidad de agua de la lluvia (Benzing, 2000). En el caso de los helechos epífitos, presentan rizomas más gruesos y frondas más pequeñas que sus hermanos terrestres con la finalidad de controlar la pérdida del agua (Hietz y Briones, 2004). 46 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares 8.5. Comparación del estudio con trabajos realizados en el Neotrópico Los trabajos sobre epífitas, de Valdivia (1976), Zimmerman y Olmsted (1992), GarcíaFranco (1996), Pérez-Peña (2007) y Alanís et al. (2007) muestran una menor riqueza de especies frente a las localidades en Atzalán y Zongolica. Esto se debe a que estos estudios se efectuaron en selva alta, selva baja inundable, ecosistemas costeros, bosque tropical perennifolio y selva baja caducifolia, respectivamente. A pesar de que la selva alta y el bosque perennifolio mantienen un número considerable de epífitas, su diversidad no es comparable con la riqueza que presenta el bosque mesófilo. Estos tipos de vegetación están más expuestos a los fuertes vientos y una mayor evaporatranspiración, mientras que las selvas bajas se caracterizan por la reducida humedad atmosférica, por presentar árboles caducifolios y bajos de altura con cortezas lisas, por lo que es muy difícil para muchos de los helechos y orquídeas establecerse cuando la incidencia de luz es mayor y el sustrato se desprende, además de ser pobre en materia orgánica donde pudieran crecer las peperomias u otros grupos (Benzing, 1990; GarcíaFranco, 1996; Nieder et al., 2001; Andrade et al., 2004). Hietz y Hietz-Seifert (1995) en el centro de Veracruz y Krömer (2008) en Los Tuxtlas a través de gradiente altitudinal confirman que las epífitas se distribuyen entre 1,000 y 1,500 msnm, a la misma altitud se pudieron obtener porcentajes similares en cuanto a la riqueza en familias como: Pteridophyta, Orchidaceae, Bromeliaceae, Araceae y Piperaceae. Muy probablemente porque en ambos casos se trepo árboles y se utilizo la misma metodología, como era de esperarse Los Tuxtlas son más diversos (204 especies) con especies meramente tropicales como las aráceas y orquídeas, enriqueciendo el inventario (Ibarra et al., 1987; Acebey y Krömer, 2008). Wolf y Flamenco (2003), realizaron un estudio similar para Chiapas, al comparar sus resultados con Atzalán y Zongolica se obtuvo un 11% del total, lo que afirma que estas localidades mantienen más del 10% en riqueza de las epífitas de Chiapas y pueden ser la base para conformar un estudio similar y poder completar la flora epífitica de Veracruz. 47 Otro estudio en Chiapas de Pérez y Miceli (2004) en la reserva del Triunfo de Chiapas reitera que en este estado ocurre las mismas familias localizadas para Atzalán y Zongolica. Para México, Aguirre-León (1992) empezó a realizar un listado preliminar de las epífitas existentes, el estudio en discusión contribuye con un 11% a las 1,207 especies registradas para el país y el 36% de las 28 familias con alguna especie epífita reportadas para México y el 23% de las 42 registradas para el Neotrópico. Esto es una gran contribución tomando en cuenta la pequeña porción de estas dos localidades en comparación con el territorio mexicano. Los trópicos americanos cuentan con varios estudios que avalan la gran riqueza de epífitas vasculares (Gentry y Dodson, 1987; Nieder et al., 2001) el cuadro 8, muestra algunos de los trabajos más importantes que han sido emprendidos en los países neotropicales. La proporción de los porcentajes por familias coinciden a los de Atzalán y Zongolica, lo que muestra que los grupos más diversos siguen un patrón general de composición florística. Cuadro 8 Sitio de estudio La Carbonera Venezuela Perú Monteverde Costa Rica Madidi Bolivia Cotapata Bolivia Sapecho Bolivia Estudios sobre epífitas del neotrópico Autor Barthlott et al.2001 Ibisch et al. 1996 Ingram et al. 1996 Acebey y Krömer 2001 Krömer y Gradstein 2003 Krömer y Gradstein 2003 48 Elevación 2200– 2700 m Área de muestreo No. Sp. No. Gen. No. Fam. ARAC BROM ORCHI PIPER PTER Otras 4,000 ha. 191 55 20 4% 5% 50% 6% 30% 5% 1,883 0 19 4% 7% 63% 4% 19% 3% 1500– 1550 m 250-500 m 4 ha. 256 105 37 5% 9% 36% 5% 22% 23% 0.32 ha. 89 61 19 21% 8% 30% 11% 24% 6% 1,5002,200 m 0.32 ha. 175 76 23 6% 5% 38% 6% 37% 8% 500-1,200 m 01.0 ha. 127 87 18 15% 6% 38% 8% 27% 6% Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares Los siguientes estudios mantuvieron la misma metodología por lo que bien vale la pena compararse con el estudio realizado en Atzalán y Zongolica. Madidi por ser un sitio con una elevación menor a los 500 msnm, las aráceas son la familia más importante después de las orquídeas y los helechos. Este patrón que sólo se presenta para regiones cálidas. Sapecho, sobre (500 a 1,200 msnm) y Cotapata (1,500 a 2,200 msnm), las orquídeas siguen siendo el grupo mejor representado, seguido por los helechos, las bromelias, las aráceas y piperáceas de igual forma mantienen un porcentaje similar a lo observado para este estudio de Atzalán y Zongolica. Particularmente las orquídeas, son la familia que siempre se mantuvo en primer lugar para estos inventarios, esto podría ocurrir de igual forma en Atzalán y en Zongolica si ampliamos el muestreo, ya que es un grupo que se distribuye de manera más espacial y por lo tanto resulta más difícil ubicarlas dentro de las parcelas. 8.6. Riqueza de epífitas en los hospederos Las epífitas pueden distribuirse sobre los troncos de sus árboles hospederos, o frecuentemente en las diferentes zonas del dosel sobre las ramas, tendencia provocada por la variación de microclimas que se originan en los diferentes estratos (Zotz, et al., 1999; Andrade et al., 2004; Hietz y Briones, 2004). Por ello la riqueza de especies presente en un sólo árbol del bosque mesófilo puede ser sorprendente, por ejemplo Krömer et al. (2005) hallaron 83 especies sobre un árbol en los Andes bolivianos, mientras que Ingram y Narkarni (1993) contaron 50 especies en Costa Rica. Valdivia (1976) registró 50 especies de epífitas para el Uxpanapa, que en esa época quizás era el sitio de selva alta más conservado de Veracruz, por lo tanto es de imaginar tal cantidad de especies. En el municipio de Zongolica, sobre un árbol de Quercus pinnativenulosa se localizaron 37 especies de epífitas, un número bastante significativo, que permite deducir la riqueza epífitica del sitio, para Atzalán Clethra mexicana registro 26 epífitas. Esta diferencia en riqueza se debe a que Clethra es un árbol frágil y con pocas ramificaciones a lo contrario de los árboles de Quercus que llegan a ser más grandes, permitiendo el desarrollo de un número mayor en epífitas de igual forma lo comprobó Hietz et al. (2006). 49 El crecimiento de las epífitas sobre ellos se ve facilitado por la acumulación de biomasa, la edad, la corteza rugosa y una arquitectura adecuada en estas especies (Benzing, 1990; Hietz y Hietz-Seifert, 1995; Zotz y Andrade, 2002). Por ejemplo, los árboles del género Quercus del bosque mesófilo presentan la mayor ramificación, con varios ángulos de inclinación, donde el grosor de las ramas es otro factor que determina un sitio ideal para las epífitas. Se observó que las orquídeas pueden crecer sobre ramas gruesas y que las bromelias, aunque pueden encontrarse tanto en ramificaciones de diámetro amplios, aunque preferentemente habitan sobre las ramas delgadas, donde no tienen competencia con otras epífitas. En los bosques estudiados, la presencia de briofitas fue esencial para mantener esta riqueza debido que allí es donde se retiene el agua y los nutrientes, facilitándoles la absorción a las plantas del dosel (Acebey y Krömer, 2001). La riqueza en epífitas está correlacionada con el tamaño y con la edad del hospedero, tal como se analizó en Zongolica, demostrando que la diversidad en epífitas está relacionada con la altura y la madurez de los árboles, siendo la unidad de hábitat para el establecimiento de las epífitas. Los árboles muestreados en Atzalán no alcanzaron la riqueza de Zongolica, esto se debe a que los hospederos son más jóvenes o especies con una talla menor a los observados en Zongolica y por lo tanto, han estado menos expuestos a la colonización de las epífitas, esto se reafirma en los diámetros de los árboles donde en Atzalán comienzan a partir de 45 hasta 60 cm, al contrario de Zongolica donde apenas en 60 cm empiezan el grosor del tronco, para alcanzar 100 cm, por lo que el diámetro del tronco determina la altura del árbol y el área disponible para la colonización y desarrollo del epifitismo, que en conjunto con las ramas y la copa estratifican microclimas que permite el aumento o menoscabo de estas plantas. Para Zongolica, el tamaño del árbol se trazó contra la riqueza de especies contenidas, por lo tanto existió una relación lineal, es decir los hospederos analizados ya están saturados en epífitas y no existe más área aprovechable para incrementar la colonización a cargo de otras especies. Por ello se puede decir que se trata de un bosque maduro conformado por árboles viejos que han alcanzado el clímax; en tanto que en Atzalán aún existen espacios disponibles dentro de los forofitos que podrían ser 50 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares aprovechados por otras especies. Otra explicación a la diferencia entre la riqueza de Zongolica sobre la de Atzalán, son las especies de árboles localizadas en los remanentes del bosque mesófilo de Atzalán, donde Matudaea trinervia (Hamamelidaceae) es una especie muy abundante, localizada sobre las parcelas. Sin embargo, es un mal hospedero debido a su corteza caediza que no favorece el establecimiento de orquídeas y helechos, a la vez que tampoco posibilita acumular biomasa ni cojines de musgos para la germinación de las semillas de estas plantas, de igual forma provoca que los bosques no puedan ser colonizados por otras especies arbóreas como por ejemplo Quercus. Las comunidades de epífitas se distribuyen de manera homogénea sobre los árboles muestreados, tal como lo expone el estudio de Flores-Palacios y García (2006). En Atzalán y Zongolica las especies de bromelias, piperáceas y helechos se localizan en casi todos los hospederos analizados, por ser las familias que pueden establecerse en el dosel debido a la producción de grandes cantidades de semillas o esporas. En contraste, las orquídeas, a pesar de que son uno de los grupos más diversos, la frecuencia con que se les encuentra de uno a otro árbol es mucho menor, sugiriendo que la repoblación es más lenta y difícil en este grupo por la necesidad una micorriza indispensable para la germinación (Arditti, 1992). El estudio de Flores y García (2003) sobre la fragmentación de bosque mesófilo sugiere que las orquídeas no son especies pioneras por lo que sólo se les localiza en bosques maduros tal como ocurrió en el estudio. 8.7. Diversidad en las parcelas La realización de inventarios usando ocho parcelas de 20 x 20 m muestra la gran riqueza de especies que puede ser localizadas a través de este método, donde Zongolica es más estable en cuanto al número de especies que se registran en las parcelas, con un promedio de 47 especies por cuadrante, mientras que en Atzalán sólo se presentan 38 especies. Esto es resultado de la alta frecuencia que demuestran muchas especies en el primer sitio, aunque la riqueza total de especies se mantiene similar para ambos sitios. Esto quiere decir que en Atzalán conforme avanzaban los muestreos por parcelas, en Atzalán se incorporaban nuevas especies al listado mientras que en Zongolica, con los primeros cuadrantes, fue posible conocer una gran parte de la diversidad existente, que se repetía en las demás 51 parcelas. Sin embargo, la riqueza aumentó considerablemente con los registros adicionales de los hospederos, lo cual revela tanto la madurez de los árboles, que son capaces de sostener una gran riqueza en epífitas, como la colonización a través de la producción de frutos que les permiten generar nuevos individuos, siendo esto visible en la mayoría de las parcelas. Analizando los gráficos de las especies por parcelas se demuestra que en este estudio las pteridofitas y piperáceas son frecuentes, siguiendo el mismo patrón de presencia en cada parcela, por lo cual el método utilizado facilita el registro de estas especies, es decir si en una parcela no se localiza alguna de estos grupos, muy probablemente en los siguientes cuadrantes puede identificarse, principalmente grupos como los helechos que casi siempre se encuentran fértiles, lo que facilita su reconocimiento entre las mismas especies presentes dentro de las parcelas, a diferencia de las orquídeas y las bromelias, que muchas veces sólo se registran en una parcela, evidenciando la forma de distribuirse en el bosque de manera espacial en grandes hectáreas. Sin embargo la ventaja de estudiar grupos como las bromelias es que casi siempre presentan una etapa fértil, y lo que puede ser una simple inflorescencia seca facilita en gran medida su identificación. Al contrario, en las orquídeas es muy difícil localizarlas con flores, por lo que se opta por cultivarlas para esperar su floración y así poder identificarlas en el caso de las epífitas. Las orquídeas terrestres, por presentar sus estructuras reproductivas sólo en una etapa del año, se deben colectar en época de lluvias. Araceae, por ser un grupo hemiepífito, se debe registrar sólo en la etapa adulta ya que en ella se presentan muy distintos en comparación con su etapa juvenil. 8.8. Frecuencia de las especies sobre las parcelas Algunas de los grupos estudiados se observo que eran muy comunes en el campo (10%) y otros, más o menos bien representados en las parcelas, aunque la mayoría eran especies raras con un sólo registró de la especie en los cuadrantes (40%), principalmente helechos y orquídeas epífitas, que como se ha visto se distribuyen de manera más espacial en grandes extensiones de bosque. Por lo contrario Pteridophyta y Piperaceae son las más frecuentes sobres las parcelas en ambos estudios, principalmente los helechos terrestres que son 52 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares quienes se pueden localizar con mayor facilidad. Aquellas especies que se distribuyen de manera escasa y regular son las bromelias, quienes se localizan en la mitad de las parcelas. La rareza ecológica de algunas especies, se puede explicar con la teoría Rabinowitz (1986). Por ejemplo Tillandsia heterophylla la cual se distribuye de manera abundante en Veracruz y Puebla sobre sitios perturbados principalmente, ya que dentro de los bosques es rara, sin embargo sólo en estos dos estados se distribuye por lo que es endémica a México. La rareza de hábitat seria la explicación para el género Melpomene leptostoma (Fig. 30) que es muy especifico en cuanto a su hábitat por lo que se restringe de manera preferencial sobre los bosques de niebla aunque es un grupo de una amplia distribución. La rareza demográfica podría explicar como Monstera sp. (Fig. 29) una especie nueva para México localizada en Atzalán, rara biogeografícamente y en abundancia. Sin embargo los estudios deben acrecentarse para conocer la distribución espacial de estos grupos epífitos en bosques húmedos mexicanos, ya que la enorme diversidad localizada permite intuir cómo se comportan algunos grupos de manera preferencial y exclusiva sobre este tipo de vegetación. 8.9. Distribución vertical La estratificación vertical es un conjunto de factores propiciados por los diferentes microclimas desde la copa de los árboles hasta sus troncos, generando a lo largo del dosel cambios microclimáticos que regulan la intensidad de la luz por lo que algunas epífitas reciben más o por lo contrario menos luz, captación de humedad, disponibilidad de nutrientes a través de la materia orgánica muerta o briofitas en los hospederos (Krömer, 2001) estos datos deben corroborarse con estudios más profundos, pero como se ha observado las epífitas siguen los mismos patrones, no solo en México si no en otros trabajos en el Neotrópico. Las diferencias en la riqueza en epífitas entre los dos bosques como ya se ha explicado se debe al forofito básicamente a la edad y otros aspectos. Pero ahora se plantea que las ramas inclinadas (distribución vertical) son los sitios aptos sobre el dosel. La distribución vertical de las epífitas en los dos bosques estudiados presenta una marcada concentración de especies principalmente orquídeas, bromelias y helechos sobre la parte intermedia (ZJ4) como ya se ha visto anteriormente esta correlacionado con la altura y 53 el grosor del hospedero, factores que influyen fuertemente en el establecimiento de las epífitas, con ello se quiere decir que es más importante la variedad estructural de los hospederos, para que estos bosques alberguen plantas sobre sus ramas y tronco. El estudio fue comparado con otros trabajos siguiendo la misma metodología, con la finalidad de conocer cómo se comportan las epífitas sobre otros forofitos y regiones diferentes, como el estudio de Acebey y Krömer (2001), sobre un tipo de vegetación llamado bosque de pie de monte en Bolivia, ellos registraron 89 especies, números similares a las 82 para el estudio. Sin embargo no hay una semejanza en la diversidad por familias en cada zona, para tal estudio la riqueza se centro en la zona ZJ2 mientras que para Atzalán y Zongolica en la zona ZJ4 (parte intermedia), lo que se debe a que el estudio en Bolivia se ve incrementado por el grupo de las aráceas sobre todo en las dos primeras zonas donde son realmente frecuentes. Esto se parece a Atzalán donde en la zona ZJ1 las aráceas alcanzan su mayor riqueza, mientras que en las zonas ZJ3 y ZJ4 (Zonas intermedias) son las orquídeas al igual que en Zongolica quienes dominan este estrato, sin embargo en Atzalán son los helechos quienes ocupan cuatro de las cinco zonas. Por otro lado la zona ZJ5 (Zona alta) para Bolivia no se registró epífitas, siendo la zona más pobre en epífitas similar a Atzalán. Estas diferencias se pueden explicar con los patrones de distribución de las especies vistos anteriormente. En el trabajo de Martínez et al. (2008) en la Reserva del Triunfo en México, las preferencias se dieron en la ZJ1 a pesar de mantener el mismo método, esta primer zona no se puede decir que es la zona preferencial, sino que las epífitas pueden distribuirse en más de dos zonas, siendo diversas en varias. Para Atzalán y Zongolica no ocurrió de tal manera la ZJ4 es la que muestra la riqueza, comprobando que las epífitas en general se centran en la zona intermedia del dosel donde existe una mayor cantidad de biomasa disponible, donde no están expuestas a los rayos del sol pero tampoco a la sombra del sotobosque. Aunque algunas de las bromelias y orquídeas pueden ser frecuentes en la ZJ5 al ser tolerantes a una mayor cantidad de luz y sequías más pronunciadas no llegan a ser tan diversas como en otras zonas del dosel. 54 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares El estudio de Krömer et al. (2007b) en bosques montanos en Sapecho y Cotapata en Bolivia coinciden con los patrones observados en Atzalán y Zongolica, donde las Araceae disminuyen en diversidad conforme incrementan las zonas. Bromeliaceae, Orchidaceae y las Pteridophyta comienzan a acrecentar su número de especies desde la zona ZJ1 hasta alcanzar su mayor riqueza sobre la zona ZJ3, a diferencia de Atzalán y Zongolica donde se ven mejor representadas sobre ZJ4, como el estudio de las orquídeas epífitas en África por Johansson (1974). 8.10. Comparación de riqueza en epífitas entre sotobosque y árboles Son pocos los estudios en epífitas donde se toma en cuenta el sotobosque, sin embargo es uno de los sitios más importantes para registrar especies que no alcanzan las ramas y las copas de los árboles del dosel, principalmente helechos y orquídeas con fisiología de aspecto pequeño, que se escapan de los rayos solares buscando la humedad que origina el sotobosque (Hagsater et. al., 2005). Es sorprendente la alta diversidad que se puede localizar aquí. Hasta un 25% de especies son exclusivas del sotobosque, mientras que el 13% sólo crece sobre los árboles y el resto se desarrolla en ambos sitios. Por lo tanto la riqueza que ofrece el sotobosque se debe en amplia medida a los gradientes microclimáticos del dosel, estructura insustituible para mantener la riqueza en epífitas y de grupos terrestres existentes en los bosques mesófilos. Las copas de los árboles juegan el papel más importante al impedir que los rayos solares penetren con intensidad al sotobosque, permitiendo que la humedad persista propiciando sitios frescos, ideal para helechos y orquídeas miniaturas que requieren de una constante humedad en su sustrato. Si estos ecosistemas sufren fragmentación los hospederos aumentan la abundancia pero disminuye la diversidad como lo demuestra Flores-Palacios (2003), al igual que el de Cascante et al. (2006) en Costa Rica, los árboles aislados se cargan de especies de bromelias que resultan abundantes y se pierde la diversidad que le confiere a un bosque mesófilo ya que llegan a ser tan competitivas que tapizan el árbol no permitiendo el crecimiento de otras especies. 55 El estudio en discusión demuestra que sobre un bosque conservado la distribución de las especies en el sotobosque llegan a ser más diversa que cualquier zona del propio dosel, tal como resulto para este estudio y el de Krömer et al. (2007b) en Bolivia, donde las ramitas de arbustos y ramas de árboles jóvenes, incluso hojas eran explotados por epífitas. Los géneros que responden mejor a este estrato son los helechos como Hymenophyllum, Trichomanes y Asplenium, los cuales requieren mayor humedad, mientras que las orquídeas sin pseudobulbos como Campylocentrum y Dichaea son quienes ocupan las ramas de los arbustos. Las peperomias son otro grupo abundante cerca del suelo que en las copas de los árboles, debido a sus requerimientos de humus que es más abundante encontrarlo sobre la base de los troncos que sobre las ramas. 8.11. Alcance y validez de los resultados La calidad de los muestreos se refleja en las curvas de acumulación de especies, donde para familias como Piperaceae y Araceae se alcanzaron los valores observados de las especies estimadas, otras como Bromeliaceae se completaron con colectas fuera de las parcelas por lo que quedaron registradas para cada municipio de acuerdo a lo estimado por el programa estadístico. En caso de Pteridophyta y Orchidaceae se alcanzo mas del 90% con las especies adicionales que originalmente contaban con un 80% registrados para las parcelas, por lo que se puede sugerir que si en el futuro se efectuaran mas colectas en ambos localidades se encontrarán muy pocas especies adicionales. Los grupos que quizás puedan ofrecer nuevas especies serian principalmente orquídeas y helechos cuyos poblaciones son más difíciles de ubicar dentro de las parcelas, por distribuirse de manera esparcida, esto se debe a la gran diversidad florística y la dinámica poblacional de estas familias siendo los grupos más importantes y diversos en bosque mesófilos. Esto se reafirmo en las curvas de acumulación de los grupos epifítos sobre los terrestres donde estos últimos alcanzaron la estabilidad rápidamente comprobando la 56 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares facilidad que pueden ser localizadas las plantas terrestres con esta metodología, mientras que la alta diversidad de las epífitas es más difícil de captar, sin embargo se alcanzaron valores por encima del 80% de la riqueza esperada. Por lo que este método de las parcelas es ampliamente recomendable para estudios en epífitas, donde los resultados pueden ser comparados con otras regiones del planeta y en especial con la del estado que permitan conforma un listado confiable de las epífitas que aún crecen en Veracruz. La técnica de ascender al dosel a través de estos mecanismos de alpinismo, confiere conocer el total de las epífitas por hospedero y al aumentar el muestreó seguramente se alcanza el objetivo de inventariar la flora que crece sobre el dosel, por lo que es importante recurrir a estas prácticas para trabajo con epífitas y así investigar los diversos hospederos que presentan epifitismo, para posteriormente ampliar los estudios con la finalidad de estandarizar esta metodología y que los resultados favorezcan el incremento del conocimiento y aplicar esta técnica en la conservación de los sitios en estudio. 8.12. Conservación de las epífitas Las zonas de estudio pueden ser sugeridos como sitios prioritarios de investigación botánica, pero también es de carácter primordial definir estrategias encaminadas a la de conservación de los bosques mesófilos en Veracruz. Aunado a su escases, estos son fuertemente fragmentados por actividades como la agricultura y la ganadería, siendo el grupo de las epífitas el más afectado por la deforestación ya que la regeneración de los bosques es muy lenta, lo que demuestra el trabajo sobre fragmentación de bosque mesófilo por parte de Flores-Palacios (2003). Es lógico pensar que pasaran varias décadas hasta que un árbol alcance su madurez y quizás lo doble de tiempo para que las epífitas se establezcan, como ocurrió en un bosque nublado de Costa Rica donde se movieron las epífitas y la materia orgánica (Nadkarni, 2000) por lo que no hubo sucesión hasta diez años después, sin embargo las especies originales estaban totalmente erradicadas ahora crecían otras muy diferentes, esto sólo es un ejemplo de lo que ocurre cuando se perturba un bosque. La estrategia principal de conservar las epífitas es a través de sus hospederos lo que permite las condiciones necesarias para el desarrollo de los diversos grupos que 57 conviven en estos biomas. Este trabajo plantea el problema que los patrones de diversidad alfa observados en cada sitio y diversidad beta al comparar la composición de especies de los sitios que resultan muy diferente, por lo que cada bosque alberga a diferentes especies que debe conservarse ya que seguramente cada una presenta un rol ecológico en estos bosques. Otro agente que reduce las poblaciones silvestres es el comercio ilegal, donde se colectan grandes cantidades de epífitas, reduciendo sus poblaciones drásticamente (FloresPalacios y Valencia, 2007). Para frenar esta problemática se han creado leyes que protegen a las especies que pudieran ser amenazadas o puestas en peligro de desaparecer, una de ellas es la Ley general del equilibrio ecológico y de protección al ambiente (NOM-059, 2001) donde se enlista una serie de plantas notables ya sea porque son recolectas sin ningún control o sus hábitats están alterados. Para los sitios estudiados se localizaron las orquídeas Prosthechea vitellina, Stanhopea oculata, Stanhopea tigrina, y del grupo de los helechos Alsophila firma, Cyathea bicrena, Cyathea divergens var. tuerckheimii, Psilotum complanatum. Por lo que se sugiere que en estos remanentes de bosque mesófilo, aun albergan especies raras o que se encuentre en una categoría de riesgo. Algunas de estas especies son endémicas a Veracruz: las Bromeliaceae, Tillandsia tricolor, y T. viridiflora, además de muchas otras que se consideran endémicas de México como Greigia vanhyningii, Pitcairnia ringens, Tillandsia deppeana, T. gymnonotrya, T. heterophylla y, T. kirchhoffiana. En la familia Araceae Spathiphyllum cochlerispathum y Syngonium neglectum son endémicas de México (Acebey y Krömer, 2008). Analizando los estudios realizados en torno a la distribución y diversidad de la epífitas hechos en Veracruz se nota que son mínimos comparado con la riqueza que se presenta en el bosque mesófilo y por lo que se alienta a realizar más estudios con epífitas, por ejemplo en la Sierra de Huayacocotla, la región Córdoba-Orizaba, Huatusco e Ixhuacán de los Reyes, donde aún no se conoce como se comportan estos sitios, el grado de fragmentación y la diversidad existente. 58 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares 9. CONCLUSIONES En los bosques mesófilos de Atzalán y Zongolica la riqueza de especies epífitas fue mayor en Pteridophyta, Orchidaceae, Bromeliaceae, Araceae y Piperaceae, sobre los grupos terrestres estudiados. Las epífitas por su riqueza y distribución sobre el dosel, alcanzaron valores de especies observados por encima del 80%, lo que demuestra que el muestreo resultó bastante completo para este tipo de vegetación. La riqueza en epífitas está correlacionada con el tamaño y la edad de las especies de forofitos, registrando sobre un Quercus maduro hasta 37 especies diferentes de epífitas. La mayor riqueza sobre los hospederos se concentró en las secciones intermedias del dosel, donde se proporciona un hábitat multiestructurado que puede ser aprovechado por diversas especies. Se registro el 13% de especies exclusivas del dosel y 25% de epífitas del sotobosque, por lo que es un estrato de suma importancia para completar el inventario en epífitas, primordialmente en helechos que están bien adaptadas a una baja iluminación. Desde el punto de vista de la conservación, por sus diferencias marcadas en la composición florística y la alta riqueza entre las localidades, se requiere estrategias prioritarias que protejan a cada uno de los sitios, ya que poseen especies únicas, incluso nuevos registros para el estado y para el país. La realización de inventarios florísticos en lugares pocos explorados resulta indispensable. Asimismo, se requiere un enfoque más puntual para el análisis de ciertas familias o grupos ricos en epífitas, que normalmente son poco representados en colecciones generales, y de las cuales es necesario conocer más acerca de su diversidad, ecología y su aporte a la flora en general. 59 10. LITERATURA Acebey, A. y T. Krömer. 2001. Diversidad y distribución vertical de epífitas en los alrededores del campamento río Eslabón y de la laguna Chalalán, Parque Nacional Madidi, dpto. La Paz, Bolivia. Revista de la Sociedad Boliviana de Botánica 3: 104-123. Acebey, A. y T. Krömer. 2008. Diversidad y distribución de Araceae de la reserva de la biosfera Los Tuxtlas, Veracruz, México. Revista Mexicana de Biodiversidad 79: 465- 471. Acebey, A., M. Kessler y T. Krömer. 2006. Aráceas y bromeliáceas de Bolivia. Botánica económica de los Andes centrales. 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Secretaria de Medio Ambiente y Recursos Naturales, México. www.semarnat.gob.mx, fecha de consulta 04 de febrero de 2008. 72 UNIVERSIDAD VERACRUZANA FACULTAD DE BIOLOGÍA “Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares del Bosque Mesófilo de Montaña de las localidades de Atzalán y Zongolica, Veracruz.” TESIS TRABAJO DE EXPERIENCIA RECEPCIONAL QUE PRESENTA: JOSÉ VICCON ESQUIVEL DIRECTOR: DR. THORSTEN KRÖMER Director interno: M. C. Roberto Ortega XALAPA, VER. AÑO 2009 Este estudio fue realizado con un financiamiento del “Programa de Mejoramiento del Profesorado” (PROMEP) otorgado al Doctor T. Krömer del Centro de Investigaciones Tropicales de la Universidad Veracruzana. ii DEDICATORIA Y AGRADECIMIENTOS Agradezco de manera especial a Dios, a mis padres Rafael y Reyna por brindarme la vida y la oportunidad de estudiar Biología, al igual que mi familia que siempre me apoyo. Deseo expresar mi más sincero agradecimiento al Dr. Thorsten Krömer, por la oportunidad de dirigirme la tesis, por sus sabios consejos, asesoría, paciencia y dedicación para desarrollar este trabajo. M.C. Amparo Acebey por su apoyo en la identificación de especies (Araceae, Piperaceae y Pteridophyta), Dr. Miguel A. Soto Arenas y Dr. Rodolfo Solano (Orchidaceae) y Dr. Thorsten Krömer (Bromeliaceae). Susanne Scheffknecht, Humberta Flores, Daniela Vergara y José R. Fernández por su ayuda en el trabajo de campo, a Luz Alarcón por la elaboración de los mapas, a mis grandes amigos Miguel Castañeda por el montaje de los ejemplares, Sergio Ramos por los dibujos de este trabajo, Eyra Pérez por el diseño de la tesis y Manuel Jiménez por la revisión en la redacción. A mi comisión revisora: Directora interno: M.C. Roberto Ortega, porque lo que se de botánica se lo debo a él, al M.C. Tomás Carmona y a la Dr. Ana Isabel Suárez por sus atinados comentarios que hicieron que este trabajo creciera. A las personas que me han brindado su amistad: Ana, Griselda, Alicia, Montserrat, Adriana, Lucrecia, Claudia, Bianca, David, Jonás, Jimeno, Gustavo, Bibiana, Wendy, José L., Manuel, Octaviano, Guadalupe, Tokia, Lore y Carmén. A mis profesores, por haberme formado como profesional, M. de los Ángeles Chamorro por sus orientación académica, José Ortega, a mi tutora Edith Ochoa, Roberto Castro, Rebeca Menchaca, Antonio Maruri, Héctor Narave, Salvador Guzmán, Miguel Pensado, Gerardo Castro, Alvar Christen, iii Blanca Cortina y Araceli Ramírez. ÍNDICE RESUMEN 1. INTRODUCCIÓN ........................................................................................................... 1 2. ANTECEDENTES .......................................................................................................... 2 2.1 Trabajos sobre epífitas realizados en el Neotrópico y México................................. 2 2.2 Estudios previos sobre epífitas realizados en Veracruz ........................................... 4 3. MARCO TEÓRICO ........................................................................................................ 7 3.1 Diversidad ................................................................................................................ 7 3.2 Bosque Mesófilo de Montaña................................................................................... 8 3.3 Epífitas Vasculares ................................................................................................. 11 3.4 Distribución Vertical .............................................................................................. 12 3.5 Adaptaciones ecofisiológicas de las epífitas .......................................................... 13 3.6 Polinización y dispersión de las epífitas................................................................. 15 4. OBJETIVOS .................................................................................................................. 17 4.1 Objetivo general ..................................................................................................... 17 4.2 Objetivos específicos .............................................................................................. 17 5. ÁREA DE ESTUDIO .................................................................................................... 17 5.1 Municipio de Atzalán ............................................................................................. 18 5.2 Municipio de Zongolica ......................................................................................... 19 6. METÓDO ....................................................................................................................... 20 6.1 Trabajo de campo ................................................................................................... 20 6.2 Análisis de datos .................................................................................................... 22 7. RESULTADOS ............................................................................................................. 23 7.1.1 Diversidad alfa de grupos estudiados en el municipio de Atzalán ...................... 23 7.1.2. Curvas de acumulación de especies de las familias más diversas de Atzalán.... 24 7.1.3 Curvas de acumulación de especies epífitas y terrestres de Atzalán ................... 24 7.1.4 Diversidad alfa de grupos estudiados en las parcelas muestreadas de Atzalán... 25 7.1.5 Comparación de diversidad entre sotobosque y árboles del dosel de Atzalán .... 26 7.1.6 Distribución vertical de las epífitas de Atzalán ................................................... 26 7.1.7 Distribución vertical de especies más frecuentes en las parcelas ........................ 27 7.2.1 Diversidad alfa de grupos estudiados en el municipio de Zongolica .................. 28 7.2.2 Curvas de acumulación de especies de las familias más diversas de Zongolica . 29 7.2.3 Curvas de acumulación de especies entre epífitas y terrestres ............................ 30 iv 7.2.4 Diversidad alfa de grupos estudiados en las parcelas muestreadas de Zongolica 30 7.2.5 Comparación de diversidad entre sotobosque y árboles del dosel de Zongolica 31 7.2.6 Distribución vertical de las epífitas de Zongolica ............................................... 32 7.2.7 Distribución vertical de especies más frecuentes en las parcelas ........................ 33 7.3.1 Comparación de diversidad entre los municipios de Atzalán y Zongolica ......... 34 7.3.2 Coeficiente de similitud de Sørensen .................................................................. 36 7.3.3 Frecuencia de las especies sobre las parcelas entre Atzalán y Zongolica ........... 36 7.3.4 Comparación de riqueza entre las parcelas de Atzalán y Zongolica ................... 37 7.3.5 Comparación de riqueza entre los árboles hospederos de Atzalán y Zongolica . 37 7.3.6 Comparación de riqueza de especies en relación al tamaño del árbol hospedero 38 7.3.7 Comparación de riqueza entre familias epífitas y representantes terrestres ........ 39 8. DISCUSIÓN ................................................................................................................... 39 8.1 Comparación florística entre los bosques mesófilos de Atzalán y Zongolica ....... 40 8.2 Diversidad florística entre los bosques mesófilos de Atzalán y Zongolica ........... 41 8.3 Diversidad de familias en bosques mesófilos......................................................... 43 8.4 Diversidad de epífitas y composición de los grupos terrestres............................... 45 8.5 Comparación del estudio con trabajos realizados en el Neotrópico ....................... 47 8.6 Riqueza de epífitas en los hospederos .................................................................... 49 8.7 Diversidad en las parcelas ...................................................................................... 51 8.8 Frecuencia de las especies sobre las parcelas ......................................................... 52 8.9 Distribución vertical ............................................................................................... 53 8.10 Comparación de riqueza en epífitas entre sotobosque y árboles .......................... 55 8.11 Alcance y validez de los resultados ...................................................................... 56 8.12 Conservación de las epífitas ................................................................................. 57 9. CONCLUSIONES ......................................................................................................... 59 10. LITERATURA ........................................................................................................... 60 11. ANEXOS ...................................................................................................................... 73 v ÍNDICE DE FIGURAS Figura 1. Distribución del bosque mesófilo en Veracruz ................................................... 10 Figura 2. Stanhopea tigrina Bateman ex Lindl. ................................................................. 83 Figura 3. Oreopanax capitatus (Jacq.) Decne. & Planch. .................................................. 83 Figura 4. Philodendron saggitifolium Kunth ..................................................................... 83 Figura 5. Zonas del árbol según Johansson 1974 ............................................................... 20 Figura 6. Localización geográfica del área de estudio ....................................................... 17 Figura 7. Familias mejor representadas en cuanto al número de especies ......................... 23 Figura 8. Curvas de acumulación de especies y valores estimados de los grupos estudiados en Atzalán .......................................................................................................... 24 Figura 9. Curvas de acumulación de especies y valores estimados de los grupos epifitos y terrestres .......................................................................................................... 25 Figura 10. Riqueza de grupos estudiados dentro de las ocho parcelas muestreadas en Atzalán ................................................................................................................ 25 Figura 11. Especies exclusivas del sotobosque y del dosel ................................................. 26 Figura 12. Distribución vertical de las epífitas de Atzalán.................................................. 27 Figura 13. Distribución vertical de las epífitas más frecuentes en Atzalán A) Anthurium scandens B) Stelis plachyglossa C) Peperomia tetraphylla y D) Pleopeltis crassinervata ................................................................................ 28 Figura 14. Familias mejor representadas en cuanto al número de especies ........................ 29 Figura 15. Curvas de acumulación de especies y valores estimados de los grupos estudiados en Zongolica ....................................................................................................... 29 Figura 16. Curvas de acumulación de especies y valores estimados de los grupos epifitos y terrestres ............................................................................................................ 30 Figura17. Riqueza de grupos estudiados dentro de las ocho parcelas muestreadas en Zongolica ............................................................................................................ 31 Figura 18. Especies exclusivas del sotobosque y del dosel ................................................. 31 Figura 19. Distribución vertical de las epífitas de Zongolica .............................................. 32 Figura 20. Distribución vertical de las epífitas más frecuentes en Zongolica A) Dichaea glauca B) Tillandsia multicaulis C) Peperomia pseudoalpina y D) Pleopeltis aerolatum ...................................................................................... 33 Figura 21. Comparación de riqueza de epífitas vasculares y los grupos estudiados de los bosques mesófilos de los municipios de Atzalán y Zongolica registrados por vi familias. .............................................................................................................. 34 Figura 22. Similitud en el número de especies en Atzalán y Zongolica ............................. 35 Figura 23. Frecuencia de especies por parcela entre Atzalán (A) y Zongolica (Z) ............. 36 Figura 24. Comparación del número de especies por parcela entre Atzalán y Zongolica .. 37 Figura 25. Comparación de riqueza entre las parcelas de Atzalán y Zongolica ............................................................................................................................................. 37 Figura 26. Comparación de riqueza de especies en relación al tamaño del árbol hospedero de Atzalán y Zongolica. ...................................................................................... 38 Figura 27. Comparación entre especies epífitas y terrestres ............................................... 39 Figura 28. Homalopetalum pumilum(Ames) Dressler......................................................... 83 Figura 29. Monstera sp. ...................................................................................................... 83 Figura 30. Melpomene leptostoma (Fée.) A. M. Sm. & R. C. Moran ................................ 83 ÍNDICE DE CUADROS Cuadro 1. Criterios para elegir los hospederos ................................................................... 21 Cuadro 2. Promedios de las familias más diversas de Atzalán .......................................... 25 Cuadro 3. Distribución vertical de las epífitas de Atzalán ................................................. 27 Cuadro 4. Promedios de las familias más diversas de Zongolica....................................... 30 Cuadro 5. Distribución vertical de las epífitas de Zongolica ............................................. 32 Cuadro 6. Número de especies y géneros de las familias de epífitas vasculares y grupos estudiados .......................................................................................................... 35 Cuadro 7. Coeficiente de similitud de Sørensen.................................................................. 36 Cuadro 8. Estudios sobre epífitas del neotrópico ................................................................ 48 vii RESUMEN Las comunidades de epífitas vasculares constituyen un grupo muy diverso y ecológicamente importante de los bosques tropicales, por lo que el principal objetivo de este trabajo fue comparar la diversidad de epífitas vasculares y sus equivalentes terrestres del bosque mesófilo de montaña en dos localidades en Atzalán y Zongolica, Veracruz. El trabajo de campo se llevó a cabo de marzo a julio de 2008. En cada localidad se trazaron ocho parcelas de 20 x 20 m, ubicadas entre los 1,000 y 1,500 m de altitud. El muestreo consistió en inventariar las epífitas del sotobosque y los grupos terrestres estudiados, así como las epífitas desde la base del tronco hasta la parte superior de los árboles, estableciendo cinco zonas verticales de acuerdo al esquema de Johansson. Se aplico el coeficiente de similitud de Sørensen basado en la presencia/ausencia de especies en la comparación de localidades. Se obtuvieron valores relativamente bajos, de 0.43, mostrando un 28% de similitud florística (158 del total). El 37% (58 especies) estuvo únicamente en Atzalán y el 35% (56 especies) en Zongolica. El mismo efecto se notó sobre las parcelas en Atzalán, donde el número de especies varía entre 24 y 54, a diferencia de Zongolica donde el número es más constante sobre 45 especies. Las diferencias florísticas, se atribuyen al aislamiento de las especies ocasionado por la destrucción de los hábitats, que afectan medios físicos-climáticos de la comunidad, que impactan en la temperatura, humedad y la intensidad lumínica. Otras especies son consideradas raras por su distribución limitada. Sin embargo estos bosques son diversos principalmente en especies epífitas. En Atzalán se registraron un total de 102 especies y 101 en Zongolica, esta riqueza fue mayor en Pteridophyta (46%), Orchidaceae (30%), Bromeliaceae (9%), Araceae (6%) y Piperaceae (4%). Por su parte los géneros que presentaron una mayor similitud y riqueza fueron Tillandsia, Peperomia, Polypodium y Dichaea. En cuanto a la distribución vertical se registraron 82 especies del dosel, con una mayor riqueza en la zona intermedia del mismo, donde dominan las orquídeas, mientras que en la base del tronco son las aráceas y los helechos quienes alcanzan su mayor riqueza, en la copa exterior son las bromelias las más frecuentes. Para el estudio se pudo comprobar que el sotobosque alberga hasta un 25% de especies que solo crecen sobre arbustos y árboles jóvenes. Por lo que se concluye que los bosques de Atzalán y Zongolica el principal habito es el epifitico, lo que expresa una alta diversidad para este tipo de vegetación. viii UNIVERSIDAD VERACRUZANA FACULTAD DE BIOLOGÍA “Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares del Bosque Mesófilo de Montaña de las localidades de Atzalán y Zongolica, Veracruz.” TESIS TRABAJO DE EXPERIENCIA RECEPCIONAL QUE PRESENTA: JOSÉ VICCON ESQUIVEL DIRECTOR: DR. THORSTEN KRÖMER Director interno: M. C. Roberto Ortega XALAPA, VER. AÑO 2009 Este estudio fue realizado con un financiamiento del “Programa de Mejoramiento del Profesorado” (PROMEP) otorgado al Doctor T. Krömer del Centro de Investigaciones Tropicales de la Universidad Veracruzana. ii DEDICATORIA Y AGRADECIMIENTOS Agradezco de manera especial a Dios, a mis padres Rafael y Reyna por brindarme la vida y la oportunidad de estudiar Biología, al igual que mi familia que siempre me apoyo. Deseo expresar mi más sincero agradecimiento al Dr. Thorsten Krömer, por la oportunidad de dirigirme la tesis, por sus sabios consejos, asesoría, paciencia y dedicación para desarrollar este trabajo. M.C. Amparo Acebey por su apoyo en la identificación de especies (Araceae, Piperaceae y Pteridophyta), Dr. Miguel A. Soto Arenas y Dr. Rodolfo Solano (Orchidaceae) y Dr. Thorsten Krömer (Bromeliaceae). Susanne Scheffknecht, Humberta Flores, Daniela Vergara y José R. Fernández por su ayuda en el trabajo de campo, a Luz Alarcón por la elaboración de los mapas, a mis grandes amigos Miguel Castañeda por el montaje de los ejemplares, Sergio Ramos por los dibujos de este trabajo, Eyra Pérez por el diseño de la tesis y Manuel Jiménez por la revisión en la redacción. A mi comisión revisora: Directora interno: M.C. Roberto Ortega, porque lo que se de botánica se lo debo a él, al M.C. Tomás Carmona y a la Dr. Ana Isabel Suárez por sus atinados comentarios que hicieron que este trabajo creciera. A las personas que me han brindado su amistad: Ana, Griselda, Alicia, Montserrat, Adriana, Lucrecia, Claudia, Bianca, David, Jonás, Jimeno, Gustavo, Bibiana, Wendy, José L., Manuel, Octaviano, Guadalupe, Tokia, Lore y Carmén. A mis profesores, por haberme formado como profesional, M. de los Ángeles Chamorro por sus orientación académica, José Ortega, a mi tutora Edith Ochoa, Roberto Castro, Rebeca Menchaca, Antonio Maruri, Héctor Narave, Salvador Guzmán, Miguel Pensado, Gerardo Castro, Alvar Christen, iii Blanca Cortina y Araceli Ramírez. ÍNDICE RESUMEN 1. INTRODUCCIÓN ........................................................................................................... 1 2. ANTECEDENTES .......................................................................................................... 2 2.1 Trabajos sobre epífitas realizados en el Neotrópico y México................................. 2 2.2 Estudios previos sobre epífitas realizados en Veracruz ........................................... 4 3. MARCO TEÓRICO ........................................................................................................ 7 3.1 Diversidad ................................................................................................................ 7 3.2 Bosque Mesófilo de Montaña................................................................................... 8 3.3 Epífitas Vasculares ................................................................................................. 11 3.4 Distribución Vertical .............................................................................................. 12 3.5 Adaptaciones ecofisiológicas de las epífitas .......................................................... 13 3.6 Polinización y dispersión de las epífitas................................................................. 15 4. OBJETIVOS .................................................................................................................. 17 4.1 Objetivo general ..................................................................................................... 17 4.2 Objetivos específicos .............................................................................................. 17 5. ÁREA DE ESTUDIO .................................................................................................... 17 5.1 Municipio de Atzalán ............................................................................................. 18 5.2 Municipio de Zongolica ......................................................................................... 19 6. METÓDO ....................................................................................................................... 20 6.1 Trabajo de campo ................................................................................................... 20 6.2 Análisis de datos .................................................................................................... 22 7. RESULTADOS ............................................................................................................. 23 7.1.1 Diversidad alfa de grupos estudiados en el municipio de Atzalán ...................... 23 7.1.2. Curvas de acumulación de especies de las familias más diversas de Atzalán.... 24 7.1.3 Curvas de acumulación de especies epífitas y terrestres de Atzalán ................... 24 7.1.4 Diversidad alfa de grupos estudiados en las parcelas muestreadas de Atzalán... 25 7.1.5 Comparación de diversidad entre sotobosque y árboles del dosel de Atzalán .... 26 7.1.6 Distribución vertical de las epífitas de Atzalán ................................................... 26 7.1.7 Distribución vertical de especies más frecuentes en las parcelas ........................ 27 7.2.1 Diversidad alfa de grupos estudiados en el municipio de Zongolica .................. 28 7.2.2 Curvas de acumulación de especies de las familias más diversas de Zongolica . 29 7.2.3 Curvas de acumulación de especies entre epífitas y terrestres ............................ 30 iv 7.2.4 Diversidad alfa de grupos estudiados en las parcelas muestreadas de Zongolica 30 7.2.5 Comparación de diversidad entre sotobosque y árboles del dosel de Zongolica 31 7.2.6 Distribución vertical de las epífitas de Zongolica ............................................... 32 7.2.7 Distribución vertical de especies más frecuentes en las parcelas ........................ 33 7.3.1 Comparación de diversidad entre los municipios de Atzalán y Zongolica ......... 34 7.3.2 Coeficiente de similitud de Sørensen .................................................................. 36 7.3.3 Frecuencia de las especies sobre las parcelas entre Atzalán y Zongolica ........... 36 7.3.4 Comparación de riqueza entre las parcelas de Atzalán y Zongolica ................... 37 7.3.5 Comparación de riqueza entre los árboles hospederos de Atzalán y Zongolica . 37 7.3.6 Comparación de riqueza de especies en relación al tamaño del árbol hospedero 38 7.3.7 Comparación de riqueza entre familias epífitas y representantes terrestres ........ 39 8. DISCUSIÓN ................................................................................................................... 39 8.1 Comparación florística entre los bosques mesófilos de Atzalán y Zongolica ....... 40 8.2 Diversidad florística entre los bosques mesófilos de Atzalán y Zongolica ........... 41 8.3 Diversidad de familias en bosques mesófilos......................................................... 43 8.4 Diversidad de epífitas y composición de los grupos terrestres............................... 45 8.5 Comparación del estudio con trabajos realizados en el Neotrópico ....................... 47 8.6 Riqueza de epífitas en los hospederos .................................................................... 49 8.7 Diversidad en las parcelas ...................................................................................... 51 8.8 Frecuencia de las especies sobre las parcelas ......................................................... 52 8.9 Distribución vertical ............................................................................................... 53 8.10 Comparación de riqueza en epífitas entre sotobosque y árboles .......................... 55 8.11 Alcance y validez de los resultados ...................................................................... 56 8.12 Conservación de las epífitas ................................................................................. 57 9. CONCLUSIONES ......................................................................................................... 59 10. LITERATURA ........................................................................................................... 60 11. ANEXOS ...................................................................................................................... 73 v ÍNDICE DE FIGURAS Figura 1. Distribución del bosque mesófilo en Veracruz ................................................... 10 Figura 2. Stanhopea tigrina Bateman ex Lindl. ................................................................. 83 Figura 3. Oreopanax capitatus (Jacq.) Decne. & Planch. .................................................. 83 Figura 4. Philodendron saggitifolium Kunth ..................................................................... 83 Figura 5. Zonas del árbol según Johansson 1974 ............................................................... 20 Figura 6. Localización geográfica del área de estudio ....................................................... 17 Figura 7. Familias mejor representadas en cuanto al número de especies ......................... 23 Figura 8. Curvas de acumulación de especies y valores estimados de los grupos estudiados en Atzalán .......................................................................................................... 24 Figura 9. Curvas de acumulación de especies y valores estimados de los grupos epifitos y terrestres .......................................................................................................... 25 Figura 10. Riqueza de grupos estudiados dentro de las ocho parcelas muestreadas en Atzalán ................................................................................................................ 25 Figura 11. Especies exclusivas del sotobosque y del dosel ................................................. 26 Figura 12. Distribución vertical de las epífitas de Atzalán.................................................. 27 Figura 13. Distribución vertical de las epífitas más frecuentes en Atzalán A) Anthurium scandens B) Stelis plachyglossa C) Peperomia tetraphylla y D) Pleopeltis crassinervata ................................................................................ 28 Figura 14. Familias mejor representadas en cuanto al número de especies ........................ 29 Figura 15. Curvas de acumulación de especies y valores estimados de los grupos estudiados en Zongolica ....................................................................................................... 29 Figura 16. Curvas de acumulación de especies y valores estimados de los grupos epifitos y terrestres ............................................................................................................ 30 Figura17. Riqueza de grupos estudiados dentro de las ocho parcelas muestreadas en Zongolica ............................................................................................................ 31 Figura 18. Especies exclusivas del sotobosque y del dosel ................................................. 31 Figura 19. Distribución vertical de las epífitas de Zongolica .............................................. 32 Figura 20. Distribución vertical de las epífitas más frecuentes en Zongolica A) Dichaea glauca B) Tillandsia multicaulis C) Peperomia pseudoalpina y D) Pleopeltis aerolatum ...................................................................................... 33 Figura 21. Comparación de riqueza de epífitas vasculares y los grupos estudiados de los bosques mesófilos de los municipios de Atzalán y Zongolica registrados por vi familias. .............................................................................................................. 34 Figura 22. Similitud en el número de especies en Atzalán y Zongolica ............................. 35 Figura 23. Frecuencia de especies por parcela entre Atzalán (A) y Zongolica (Z) ............. 36 Figura 24. Comparación del número de especies por parcela entre Atzalán y Zongolica .. 37 Figura 25. Comparación de riqueza entre las parcelas de Atzalán y Zongolica ............................................................................................................................................. 37 Figura 26. Comparación de riqueza de especies en relación al tamaño del árbol hospedero de Atzalán y Zongolica. ...................................................................................... 38 Figura 27. Comparación entre especies epífitas y terrestres ............................................... 39 Figura 28. Homalopetalum pumilum(Ames) Dressler......................................................... 83 Figura 29. Monstera sp. ...................................................................................................... 83 Figura 30. Melpomene leptostoma (Fée.) A. M. Sm. & R. C. Moran ................................ 83 ÍNDICE DE CUADROS Cuadro 1. Criterios para elegir los hospederos ................................................................... 21 Cuadro 2. Promedios de las familias más diversas de Atzalán .......................................... 25 Cuadro 3. Distribución vertical de las epífitas de Atzalán ................................................. 27 Cuadro 4. Promedios de las familias más diversas de Zongolica....................................... 30 Cuadro 5. Distribución vertical de las epífitas de Zongolica ............................................. 32 Cuadro 6. Número de especies y géneros de las familias de epífitas vasculares y grupos estudiados .......................................................................................................... 35 Cuadro 7. Coeficiente de similitud de Sørensen.................................................................. 36 Cuadro 8. Estudios sobre epífitas del neotrópico ................................................................ 48 vii RESUMEN Las comunidades de epífitas vasculares constituyen un grupo muy diverso y ecológicamente importante de los bosques tropicales, por lo que el principal objetivo de este trabajo fue comparar la diversidad de epífitas vasculares y sus equivalentes terrestres del bosque mesófilo de montaña en dos localidades en Atzalán y Zongolica, Veracruz. El trabajo de campo se llevó a cabo de marzo a julio de 2008. En cada localidad se trazaron ocho parcelas de 20 x 20 m, ubicadas entre los 1,000 y 1,500 m de altitud. El muestreo consistió en inventariar las epífitas del sotobosque y los grupos terrestres estudiados, así como las epífitas desde la base del tronco hasta la parte superior de los árboles, estableciendo cinco zonas verticales de acuerdo al esquema de Johansson. Se aplico el coeficiente de similitud de Sørensen basado en la presencia/ausencia de especies en la comparación de localidades. Se obtuvieron valores relativamente bajos, de 0.43, mostrando un 28% de similitud florística (158 del total). El 37% (58 especies) estuvo únicamente en Atzalán y el 35% (56 especies) en Zongolica. El mismo efecto se notó sobre las parcelas en Atzalán, donde el número de especies varía entre 24 y 54, a diferencia de Zongolica donde el número es más constante sobre 45 especies. Las diferencias florísticas, se atribuyen al aislamiento de las especies ocasionado por la destrucción de los hábitats, que afectan medios físicos-climáticos de la comunidad, que impactan en la temperatura, humedad y la intensidad lumínica. Otras especies son consideradas raras por su distribución limitada. Sin embargo estos bosques son diversos principalmente en especies epífitas. En Atzalán se registraron un total de 102 especies y 101 en Zongolica, esta riqueza fue mayor en Pteridophyta (46%), Orchidaceae (30%), Bromeliaceae (9%), Araceae (6%) y Piperaceae (4%). Por su parte los géneros que presentaron una mayor similitud y riqueza fueron Tillandsia, Peperomia, Polypodium y Dichaea. En cuanto a la distribución vertical se registraron 82 especies del dosel, con una mayor riqueza en la zona intermedia del mismo, donde dominan las orquídeas, mientras que en la base del tronco son las aráceas y los helechos quienes alcanzan su mayor riqueza, en la copa exterior son las bromelias las más frecuentes. Para el estudio se pudo comprobar que el sotobosque alberga hasta un 25% de especies que solo crecen sobre arbustos y árboles jóvenes. Por lo que se concluye que los bosques de Atzalán y Zongolica el principal habito es el epifitico, lo que expresa una alta diversidad para este tipo de vegetación. viii Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares 1. INTRODUCCIÓN En el bosque mesófilo de montaña de México más del 30% de las plantas vasculares son epífitas, es decir crecen sobre otras plantas (denominadas hospederos o forofitos), generalmente árboles. Las epífitas vasculares sobre este tipo de vegetación, incluyen grupos como las Pteridophyta, Orchidaceae, Bromeliaceae, Araceae y Piperaceae, las cuales han evolucionando dejando atrás su hábito terrestre, colonizando el dosel de los bosques tropicales al germinar en lo alto y establecerse, no como las parásitas extrayendo agua y nutrientes de sus hospederos, si no para buscar la luz del sol. Aunque pudiera parecer bastante sencillo para una epífita el obtener agua y nutrientes, en los ambientes húmedos, sus problemas en realidad son tremendos: el agua disponible es muy limitada y llega a constituir el factor crítico para su crecimiento, aunado a los fuertes vientos, la irradiación solar intensa y la fuerza de gravedad. Como consecuencia de estos factores extrínsecos, estas plantas se distribuyen verticalmente siguiendo patrones sobre el sotobosque y el dosel de los bosques mesófilos, en los primeros estratos del tronco son las aráceas quienes se les encuentran trepando. En las primeras ramificaciones se localizan los helechos y Piperáceas sobre humus o sobre los colchones de briofitas. La copa de estos árboles son cubiertas de orquídeas y bromelias, familias adaptadas a la sequedad con hojas arrosetadas, tallos engrosados llamados pseudobulbos, respectivamente. La riqueza en epífitas esta correlacionada con la edad del hospedero frecuentemente, los árboles diversos en epífitas cumplen con los requerimientos básicos como altura adecuada, inclinación de sus ramas, corteza rugosa. Esta riqueza se debe en gran medida a los microambientes originados por el sotobosque estableciendo nichos ecológicos que pueden ser explotados por los distintos grupos epifítos y terrestres, que crecen bajo la sombra y sobre la materia orgánica producida por los árboles maduros. Este trabajo busca comparar la diversidad entre dos bosques mesófilos con la finalidad de conocer cómo se comportar en cuanto a la riqueza en epífitas y los grupos estudiados. 1 2. ANTECEDENTES 2.1 Trabajos sobre epífitas realizados en el Neotrópico y México En 1992, Aguirre-León realizó el primer análisis cuantitativo de las epífitas vasculares de México, encontrando que este hábito representa cerca del 10% de la flora vascular mexicana, con 1,207 especies distribuidas en 37 familias y 174 géneros. Este trabajo demuestra que los estudios florísticos en epífitas en México, son relativamente recientes a partir de los noventas y aún queda un gran hueco por investigar sobre este grupo de plantas. Los estudios sobre la especificidad de las comunidades de epífitas sobre sus hospederos, han desatado un verdadero debate a partir de los años cuarenta del siglo XX. El trabajo realizado por Zimmerman y Olmsted (1992) en selva baja inundable apoyó la teoría que asevera que no se presenta especificidad sobre árbol-epífita, sino la preferencia de estas especies se debe al grosor de las ramas. Demuestra, por ejemplo, que algunas bromelias prefieren progresar sobre ramas delgadas en tanto que las orquídeas, por lo contrario, ocupan ramas de diámetros superiores. Debido a la gran riqueza y diversidad biológica presentes en los trópicos, múltiples investigaciones se han elaborado en torno a los patrones de distribución de las epífitas. Por ejemplo Andrade y Nobel, en 1997, describieron los microhábitats y las relaciones hídricas con base en Epiphyllum phylkznthus y Rphisalis baccifera dos especies de cactáceas muy comunes en el continente Americano y en diez helechos epífitos, efectuando el estudio en la isla Barro Colorado, en Panamá. El estudio se centró en evaluar las adaptaciones de estas especies ante la desecación, descubriendo que las cactáceas epífitas no solamente almacenaban una considerable cantidad de agua en sus tallos suculentos, sino que, durante la dispersión, sus semillas fueron más abundantes que las de los helechos. Sin embargo, estas pteridofitas presentan gruesos rizomas especializados en controlar la pérdida de agua y, al menos en dos días de hidratación, se recuperan después de un periodo de estrés hídrico. 2 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares Wolf y Flamenco (2003) analizaron los patrones de distribución en riqueza de epífitas en el estado de Chiapas en sitios con diferentes altitudes, y su relación con la precipitación pluvial. Ellos registraron un total de 1,173 especies, de las cuales la mitad fueron orquídeas, seguidas por bromelias y helechos. La mayor riqueza se localizó en bosque mesófilo, estableciendo que la diversidad alfa en cuanto a epífitas se concentra en sitios a una precipitación de 2,500 milímetros (mm) y a una altitud entre 500-2,000 metros sobre el nivel del mar (msnm). Por su parte, Krömer et al. (2005) realizaron un estudio similar, pero a lo largo de un gradiente altitudinal entre 350 y 4,000 msnm en Los Andes de Bolivia, identificando 800 especies de epífitas con hasta 83 localizadas en un sólo árbol. Ellos determinaron que la diversidad de Araceae declina conforme aumentaba la altitud, a diferencia de Orchidaceae y Bromeliaceae, las cuales quienes predominan conforme aumentaba la elevación, principalmente en altitudes intermedias. El conocimiento en cuanto a diversidad y distribución vertical de epífitas se debe a Acebey y Krömer (2001) quienes encontraron 147 especies distribuidas en 19 familias, siendo las orquídeas, helechos y aráceas los grupos mejor representados en el Parque Nacional Madidi, en Bolivia. A pesar de que el estudio fue elaborado en tierras bajas, la diversidad en epífitas es enorme en países cercanos al ecuador, pero no suficiente para compararse con los bosques de montaña. En este trabajo se analizó la distribución vertical de acuerdo con las zonas de Johansson localizando la mayor diversidad en las zonas intermedias 2 y 3 debido a las condiciones estables de humedad, temperatura, luz y materia orgánica, elementos que confieren las condiciones idóneas para la germinación y el establecimiento de las epífitas. En cuatro bosques del sector suroriental de la serranía de Chiribiquete en Colombia fue elaborado un estudio similar por Arévalo y Betancur (2004), nuevamente Orchidaceae, Araceae, Bromeliaceae y el grupo Pteridophyta son las familias presentes en todos los bosques. En este trabajo de comparación se confirma que los árboles maduros proveen gradientes microambientales y consecuentemente una mayor diversidad y riqueza en 3 epífitas. Otro análisis elaborado por Krömer et al. (2007a) en bosques montanos primarios y secundarios de Bolivia, registró 530 especies de epífitas vasculares en 25 familias y 113 géneros, la familia de las orquídeas nuevamente fue la más rica en especies seguida por Pteridophyta, aráceas, bromelias, peperomias. Otras familias como Cactaceae, Ericaceae y Gesneriaceae estaban representadas por pocas especies. De acuerdo con Krömer et al. (2007b) donde el estudio se centró en la estratificación vertical de las epífitas en bosques submontanos y montanos en Los Andes de Bolivia, reportando 500 especies de epífitas en 25 familias y 110 géneros, Orchidaceae una vez más presentó la mayoría de las especies (42%), distribuyéndose verticalmente sobre la Z3, seguida por Pteridophyta (32%), Araceae (8%) y Bromeliaceae (7%). Todos estos grupos se distribuyen de manera preferente en las zonas 1 y 2. 2.2 Estudios previos sobre epífitas realizados en Veracruz El primer referente sobre epífitas en Veracruz es el de Valdivia, en 1976 en la región del Uxpanapan donde inventarió la flora epífitica de 129 árboles, localizando 153 especies. Otro estudio precursor en el estado es el de Verbeek, publicado en 1979. Se trata de un listado parcial de orquídeas del centro de Veracruz, registrando 160 especies. Entre las contribuciones con que contamos se encuentra la obra de Hietz y Hietz-Seifert, de 1994, titulada epífitas de la región de Xalapa y Los Tuxtlas donde se describen 182 especies. García-Franco (1996) quien analizó el sistema de dunas costeras de La Mancha, localizó seis especies de bromeliáceas y tres de lorantáceas, y concluyo que la riqueza se debe a las características de los forofitos. Pérez-Peña en 2007, analizó la riqueza de especies y composición florística de las epífitas vasculares en tres tipos de vegetación: bosque tropical perennifolio, acahuales y plantaciones de cítricos, todos ubicados en sitios cercanos a la Estación de Biología Tropical Los Tuxtlas. Llegó a la conclusión de que los bosques naturales son más ricos que aquellos sitios ya perturbados como son los acahuales y las plantaciones de cítricos. 4 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares En el análisis de Bromeliaceae registrado en la Flora de Veracruz, por Espejo et al. (2005a), describe 17 géneros y 91 especies. Otro aporte al conocimiento de la flora epífitica es el estudio de Alanís et al. (2007) en que se registran diez especies agrupadas en cinco géneros y tres familias. El estudio se efectuó en selva baja caducifolia y en la zona agropecuaria del municipio de Pánuco. Dos de los pioneros en estudios ecológicos y de composición de las comunidades de epífitas en Veracruz son Hietz y Hietz-Seifert (1995) quienes han estudiado estas comunidades de plantas a lo largo de un gradiente altitudinal (720 a 2370 msnm) en el centro de Veracruz, localizando los valores más altos en diversidad y biomasa a una altitud intermedia en bosques húmedos dominados por orquídeas y bromelias. Hietz et al. (2002) realizaron el análisis del crecimiento, maduración y sobrevivencia en bromelias epífitas en el bosque mesófilo de montaña de los alrededores de Xalapa, registrado a través de fotografías progresivas de las ramas. La mayoría de las plantas crecieron a un índice de dos a tres cm, cada año, por lo que fue posible calcular su biomasa. Winkler et al. (2005a) observaron la germinación y sobrevivencia de bromelias epífitas en el dosel del bosque, concluyendo que son pocos los sitios idóneos para la germinación y que la alta mortalidad de las plantas se debe a los cambios de clima. Otro aspecto, es el comercio informal de las epífitas silvestres que se lleva a cabo en Xalapa, reportado por Flores-Palacios y Valencia (2007) identificando a 27 comerciantes, 207 especies y 7,598 plantas; 19 de estas plantas no se habían registrado para Veracruz y dos más no se habían catalogado anteriormente en el país; así que con esta investigación fue posible detectar que la venta ilegal revela nueva diversidad de especies endémicas no conocida anteriormente. Durante 2003 y 2004, Flores-Palacios realizó varios estudios acerca del efecto de la fragmentación del bosque mesófilo sobre la estructura de las epífitas. Haciendo frente a este problema Hietz, publica en el 2005 la obra conservación y diversidad de epífitas vasculares en plantaciones de café en México, donde evalúa el impacto de este cultivo sobre la 5 diversidad de epífitas en árboles de sombra, para posteriormente realizar un análisis de comparación. En estas plantaciones ocurrieron 89 especies de las 104 que se reportan en los bosques naturales principalmente sobre árboles del género Inga. Este estudio ha permitido dilucidar que las plantaciones de café con árboles de sombra pequeños, tienen menos epífitas, por ello se insiste en la importancia de conservar árboles maduros para sombra. Otra estrategia de conservación de orquídeas en cafetales es el de Espejo et al. (2005b) quienes proponen el uso sostenible de estos ecosistemas, donde se albergan 180 orquídeas epífitas (84%), de las 213 reportadas para estas plantaciones. Por lo que se reitera que, en los cafetales cultivados bajo sombra, se respeta el estrato arbóreo original de las comunidades vegetales esencial para el desarrollo de las epífitas. Aspectos relativos a las plantaciones de café bajo sombra nos propone la fuente de Cruz-Argón y Greenberg (2005), quienes enfatizan la importancia de las epífitas para el mantenimiento de la diversidad de aves residentes y migratorias, dado que estas plantas proporcionan refugio para la fauna, materiales para la fabricación de nidos, alimento, condiciones microclimáticas y aumento de la depredación intra e interespecífica. Finalmente, Solís-Montero et al. 2005, realizaron un estudio en plantaciones de café cultivado bajo sombra en el bosque mesófilo de montaña de Coatepec, observando la estructura de la población de tres orquídeas epífitas, así como su biología reproductiva. Ellos demuestran que en estas siembras las orquídeas son diversas debido a la estructura, tamaño y edad de los hospederos, por lo que existen las condiciones microclimáticas adecuadas para la germinación, desarrollo y establecimiento de epífitas. 6 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares 3. MARCO TEÓRICO 3.1 Diversidad La suma de la variedad de ecosistemas, la variedad de especies y la variedad de genes dan como resultado la biodiversidad (CONABIO, 1998). Biodiversidad significa diversidad o variedad biológica, la cual es el resultado de un complejo proceso evolutivo. A partir de este concepto surge la diferencia entre diversidad y biodiversidad (Moreno, 2001). Por lo tanto, México junto con Indonesia, Brasil, Colombia y Australia, es uno de los cinco países megadiversos por su gran diversidad de ecosistemas y riqueza de especies. Cabe señalar que sobre su territorio albergan entre el 60 y el 70% de la biodiversidad del planeta. México ocupa el primer lugar del mundo en riqueza de especies de reptiles, el segundo en mamíferos, el tercero en anfibios y el cuarto en plantas, con un total de 64,878 especies conocidas, aunque se estima que existen unas 200,000 (SEMARNAT, 2006). En Veracruz se distribuyen aproximadamente 8,000 especies (Sosa y Gómez-Pompa, 1994), lo que complementa la alta riqueza de endemismo, esto es, especies que sólo se encuentran en México (Sarukhán y Dirzo, 1992). Además, el país es uno de los centros de origen de especies domesticadas, como por ejemplo el maíz, la vainilla, chile, cacao, con importancia para la alimentación nacional y mundial (Soberón et al., 1996). La diversidad biológica de México responde a la combinación de muchos factores como la situación geográfica, su topografía y una amplia variedad de climas (Toledo, 1994). Para medir esta diversidad se ha propuesto tres tipos: 1) la diversidad alfa, que es la riqueza de especies de una comunidad particular a la que consideramos homogénea, 2) la diversidad beta, que es el grado de cambio o reemplazo en la composición de especies entre diferentes comunidades en un paisaje y 3) la diversidad gamma, que es la riqueza de especies del conjunto de comunidades que integran un paisaje, resultante tanto de las diversidad alfa como de las diversidad beta (Whittaker, 1972). Desafortunadamente, los ecosistemas naturales se ven amenazados por sistemas productivos agrícolas o ganaderos, por contaminación química, por el cambio climático, la sobreexplotación de poblaciones y la introducción de especies exóticas (García, 1999). 7 3.2 Bosque Mesófilo de Montaña El bosque mesófilo de montaña (BMM) de Veracruz tuvo su origen en el sureste de este estado, en el Plioceno Medio (Graham, 1976), por lo que es evidente en él una proporción importante de la mezcla de plantas de origen templado y tropical, predominando las procedentes de Sudamérica en los bosques mexicanos. También resulta bastante heterogéneo en cuanto al balance de radiación, y así en los demás parámetros climáticos, edáficos y ecológicos, destacando la abundancia y diversidad en epífitas, leñosas, pteridofitas y trepadoras. Este tipo de vegetación se distingue por prosperar en lugares con un clima húmedo (Rzedowski, 1996) donde frecuentemente predominan nubes o niebla, por lo que se le conoce también como bosque nublado o bosque de niebla. Otros sinónimos son: selva baja siempre verde, selva mediana o baja perennifolia, bosque caducifolio, montane rain forest y cloud forest (Leopold, 1950; Miranda y Hernández, 1963; Stadtmüller, 1986). La precipitación media anual oscila entre los 1,000 y 3,000 mm, con 0 a 4 meses secos y su temperatura media anual varía de 12 a 23°C, presentándose heladas generalmente en los meses más fríos, aunque en altitudes superiores (Rzedowski, 1978). Su distribución geográfica se presenta en manchones a lo largo de la vertiente este de la Sierra Madre Oriental, las áreas principales se localizan en el suroeste de Tamaulipas, este de Nuevo León, incluyendo porciones de San Luis Potosí, noreste de Hidalgo, Puebla y centro de Veracruz (Rzedowski, 1996; Ponce et al., 2006). En Oaxaca se extiende al norte, y del noroeste al nivel del Istmo de Tehuantepec; en Chiapas se encuentra en la vertiente septentrional de la zona montañosa difundida en el sureste de la Sierra Madre y en la parte norte del estado (Miranda, 1998). Existe también en la vertiente pacífica del país, a lo largo de la Sierra Madre del Sur, pero ahí su distribución es muy dispersa, al igual que en la Sierra Madre Occidental (Colima, Durango, Jalisco, Michoacán, Nayarit, Sinaloa y el Valle de México) y en el Eje Volcánico Transversal. Sin embargo, salvo algunas áreas más continuas, en Oaxaca y Guerrero este ecosistema está prácticamente confinado a cañadas húmedas y algunas 8 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares laderas protegidas (Rzedowski, 1996). Varios autores indican las afinidades florísticas del BMM de México con los del este de Asia. Sin embargo, son suficientes las fuentes bibliográficas que nos permiten decir que existe una mayor similitud con los bosques montanos de Sudamérica, en particular con Los Andes. A menudo, en el estrato arbóreo del bosque mesófilo de montaña existe una elevada proporción de elementos boreales, mientras que en el sotobosque predominan plantas con vínculos meridionales (Rzedowski, 1996). Presentando varios estratos arbóreos, sus representantes alcanzan entre 15 hasta 60 m de altura, incluyendo bosques caducifolios y perennifolios, predominando estos últimos. Algunos géneros de los árboles más comunes en bosques mesófilos veracruzanos son: Alnus, Carpinus, Clethra, Dendropanax, Fagus, Fraxinus, Juglans, Liquidambar, Meliosma, Platanus, Oreopanax, Ostrya, Prunus y Quercus. El inventario florístico aún no se concluye, pero un número aproximado, según Rzedowski (1996), incluye 2,500 especies de plantas vasculares, agrupadas en 144 familias, que habitan de manera exclusiva o preferente en el BMM de México. Esto significa que este bosque alberga alrededor de 10% de la biodiversidad florística del país y por lo tanto es el tipo de vegetación más diverso del territorio mexicano, donde sobresalen los géneros que presentan epifitismo: Anthurium, Peperomia, Polypodium, Elaphoglossum, Encyclia, Epidendrum y Tillandsia (Rzedowski, 1996). En Veracruz, la extensión del bosque mesófilo ocupa un 11.6% de la superficie del estado (Williams et al., 2002) y sus reductos se encuentran confinados a la zona montañosa, por ejemplo en la Sierra de Huayacocotla, una región formada por altas montañas y profundas barrancas que forma parte de la Sierra Madre Oriental y que es una de las amplias cadenas montañosas del país, es allí donde se distribuye el bosque mesófilo de montaña transformando el paisaje. Esto se debe a las nubes procedentes del golfo que dejan caer un promedio de 1,400 y 2,800 milímetros de lluvia, propiciando el desarrollo de estos bosques. 9 La mayor extensión del BMM se localiza sobre la región de las grandes montañas en la parte central de Veracruz, donde convergen el Eje Neovolcánico y la Sierra Madre Oriental, sobre las regiones de Zongolica, Huatusco, Chiconquiaco, Orizaba, Xalapa y Zomelahuapan desarrollándose entre 1,200 y 1,500 m de altura. Los últimos remanentes de BMM del estado se encuentran en el conjunto montañoso del volcán de San Martín (1,765m), la Sierra de Santa Martha (1,700m) y el Martín Pajapan (1,250m) esto, en la región de Los Tuxtlas (Fig. 1). Fig. 1 Distribución del BMM en Veracruz Sin embargo, aunadas a la escasa extensión de este bosque, se enfrentan la fragmentación y la perturbación (más del 50%), lo que lo hace ser el tipo de vegetación más amenazado en Veracruz al igual que en México y a nivel mundial, con el mayor número de especies amenazadas, raras, en peligro de extinción o sujetas a protección especial, junto con las selvas altas perennifolias. 10 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares 3.3 Epífitas Vasculares Las comunidades de epífitas vasculares constituyen un grupo muy importante ecológicamente y diverso en los bosques tropicales, lo que representan cerca del 10% del total de las especies de plantas vasculares en el mundo (Gentry y Dodson, 1987; Kress, 1986). La presencia del epifitismo en México comprende 37 familias, 174 géneros y 1,207 especies (Aguirre-León, 1992); sin embargo, estos números han aumentado por descubrimientos adicionales en los últimos quince años. La palabra epífita proviene del griego “epi” que significa “sobre”; y “phytos” que significa “planta”; por lo tanto epifitismo se define como el cúmulo de plantas que crecen sobre otras (hospederos o forofitos) utilizándolas únicamente como sitio de fijación (sustrato), generalmente sobre las cortezas de los árboles, pero sin tener ningún contacto metabólico con ellas (Hietz y Hietz-Seifert, 1994). En ocasiones resultan parásitos estructurales si conforman una sobrecarga del hospedero provocando que sus ramas se quiebren o pierdan nutrientes (Montaña et al., 1997); pero en general las epífitas sólo utilizan al árbol como sostén en respuesta al ambiente de luz, disponibilidad de agua y obtención de nutrientes. Casi siempre hay beneficios para el árbol, por ejemplo cuando las hormigas del género Nasutitermes (Isoptera: Termitidae) defienden tanto a la epífita como al árbol los embates de la herbívora. Otro beneficio para el hospedero es que las raíces de su tronco aprovechan el agua y los nutrientes que captan las epífitas (Thorne et al., 1996; Nieder, et al., 2001; Flores-Palacios y Ortiz, 2005). Las epífitas se dividen en holoepífitas, llamadas también epífitas verdaderas, las cuales cumplen todo su ciclo sobre el forofito, como por ejemplo la orquídea Stanhopea tigrina (Fig. 2); y en hemiepífitas, que a su vez se subdividen en primarias, aquellas que germinan en el dosel, desarrollan raíces y entran en contacto con el suelo (p.ej. Oreopanax capitatus Fig. 3) y secundarias, que son las que germinan en el tierra y posteriormente trepan el árbol hasta perder el contacto con el suelo (p.ej. Philodendron saggitifolium Fig. 4) (Zotz y Andrade, 2002). Las familias de epífitas más importantes y mejor representadas son Orchidaceae, Polypodiaceae, Bromeliaceae, Cactaceae, Araceae, Piperaceae y en menor grado, Gesneriaceae, Rubiaceae, Crassulaceae y Ericaceae (Gentry y Dodson, 1987; Benzing, 1990; Aguirre León, 1992; Krömer et al., 2005). 11 3.4 Distribución Vertical Las epífitas se ubican entre 0 y 4,000 m de altitud (Benzing, 1990), aunque la mayoría se localizan en elevaciones intermedias, un patrón que se mantiene en gran medida por las orquídeas, helechos y bromelias a diferencia de las aráceas, que disminuyen por encima de los 1,000 m (Gentry y Dodson, 1987; Acebey y Krömer, 2001; Krömer et al., 2005; Wolf y Flamenco, 2005; Krömer et al., 2007a). Los patrones de distribución de las epífitas por lo general responden a la disponibilidad de luz y al factor más importante: el agua (Zotz y Hietz, 2001). Pittendrigh (1948) realizó un estudio con bromelias comparando un bosque natural con una plantación de cacao. Con base en sus observaciones dividió a estas plantas en: a) expuestas a la luz, b) intermedio del dosel, y c) tolerantes a la sombra. Cada una presentaba múltiples rasgos fisiológicos, determinados principalmente por la humedad, la intensidad lumínica y la disponibilidad de nutrientes. Las bromelias más expuestas a la luz solar presentaban hojas muy desarrolladas para formar tanques que les ayudaran para capturar agua y acumular humus, mientras que las que crecían en la parte intermedia igualmente presentaban hojas en forma de rosetas, pero menos desarrolladas que de las que estaban expuestas al sol debido a que la materia orgánica y la humedad eran más estables. También se observó que la abundancia es mayor en las bromelias tipo a), pero su diversidad es menor, resultando más heterogéneo el de las bromelias del grupo b); mientras que las bromelias de sombra formaban tanques pequeños con rosetas delgadas ya que para éstas es mucho más fácil obtener los nutrientes necesarios. Posteriormente, Zotz et al. (1999) descubrieron que tanto las plántulas como las bromelias adultas, crecen en ambientes similares, por lo que piensan que la distribución espacial, está condicionada por eventos que ocurren durante la germinación, siempre y cuando el forofito mantenga cierto tamaño idóneo para contener una mayor riqueza en epífitas, es decir constituya un sustrato adecuado que le brinde a la planta los nutrientes necesarios para su desarrollo (Nieder et al., 2000; Zotz y Andrade, 2002). 12 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares La distribución vertical de Johansson 1974, (Zotz, 2007), es quizás la herramienta más utilizada para analizar la composición y diversidad de las epífitas vasculares sobre los hospederos; este estudio propone cinco divisiones del árbol: Z1) parte basal del tronco (2 m); Z2) la parte alta del tronco hasta la primera ramificación; Z3) de la ramificación al centro del árbol; Z4) es el centro de la copa, y Z5) representa las puntas de las ramas (Fig. 5). Muchos estudios demuestran que en la parte intermedia, donde los gradientes de humedad y luz son más estables, se concentran la mayor riqueza de epífitas (HernándezRosas, 2000; Acebey y Krömer, 2001). Debido a que la flora de epífitas en el sotobosque es diferente a la de los árboles del dosel, adicionalmente se debe muestrear las epífitas de los arbustos y árboles jóvenes (Krömer et al. 2007b). 3.5 Adaptaciones ecofisiológicas de las epífitas Las epífitas en general se desarrollan en condiciones pobres de nutrientes, debido a su ubicación sobre las ramas de los árboles. Por ello la obtención de sus nutrientes está ligada directamente con la posibilidad de obtener agua a través de la lluvia, la humedad del aire o el rocío de la niebla. Para responder a tales restricciones estas plantas recurren a diversas adaptaciones, ecológicas, morfológicas y fisiológicas. La familia Orchidaceae presenta múltiples adaptaciones, lo que le ha permitido ser una de las familias mejor representadas no sólo de México sino del mundo. Casi todas las raíces de las orquídeas presentan micorrizas: hongos que proveen a la planta de nitrógeno (N), potasio (K), fósforo (P) y diversos nutrientes esenciales para el desarrollo. La epífita, a cambio, le suministra al hongo, azúcares (Hietz y Wanek, 2003; Zotz, 2004; Hagsater et al., 2005). La mayoría de las orquídeas epífitas desarrollan una estructura llamada pseudobulbo donde acumulan agua y nutrientes lo que les permite el éxito durante periodos de escasez. En las epífitas miniaturas, existe la hipodermis, un tejido situado bajo la epidermis del haz de la hoja y cuya función es almacenar líquidos. Estas plantas también generan estructuras foliares de células muertas con las cuales retienen el agua mediante un proceso similar al del tejido esponjoso, de células muertas de las raíces conocido con el nombre de velamen (Hagsater et al., 2005). 13 La capacidad de resistir el estrés hídrico y lumínico es una adaptación fisiológicas de los helechos epífitos que influencia su posición en la distribución en el dosel, por lo tanto las especies más tolerantes a la desecación se localizan en la parte exterior de la copa de los árboles, mientras que los helechos sensibles a la sequía se encuentran en la parte inferior o en el tronco, incluso sobre helechos arborescentes, como los géneros Hymenophyllum, Trichomanes (Moran et al., 2003; Hietz y Briones, 2004). Los helechos que crecen en los estratos más expuestos a la radiación solar presentan frondas más gruesas, estomas más pequeños pero en mayor densidad, cerrándolos durante el día para evitar que sus frondas se desluzcan, debido a la pérdida del turgencia. La tasa de fotosíntesis es mayor que en la sombra y, por consecuencia, la fotoinhibición es mucho más rápida, al igual que el intercambio de dióxido de carbono (Hietz y Briones, 2001). Muchos helechos realizan ajuste osmótico lo que les permite absorber el agua del sustrato, presentando gruesos rizomas con la capacidad de absorber y almacenar agua en los tejidos, y resistencia epidérmica, aumentando conductividad hidráulica (Andrade y Nobel, 1997). La gran mayoría de las bromelias poseen tanques para la recolecta y acumulación de agua, de materia orgánica y humedad durante algún tiempo, para su posterior absorción. Otras extraen sus nutrientes de la deposición seca de polvo y hojarasca o bien de las bacterias fijadoras de nitrógeno que pudieran encontrarse en las rosetas (Hietz y Wanek, 2003; Graham y Andrade, 2004). Las bromelias del género (Tillandsia) de color gris, es resultado de que sus tallos y hojas están cubiertos por escamas llamadas tricomas, que absorben la humedad del aire o directamente de la lluvia. Oportunamente, la coloración de estas plantas se torna verde para absorber la luz. Así los tricomas no sólo sirven para absorber agua, sino también funcionan como protección contra el sol y la transpiración (Benzing, 2000) Las Araceae muestran tallos suculentos para almacenar agua, con cutículas gruesas que les permite ser tolerantes a la sequía hasta entre cinco a siete meses cada año (Jácome et al., 2004, Acebey et al., 2006). Las especies del género Peperomia (Piperaceae) reducen el uso de agua, además de poseer hojas suculentas, mediante la presencia de la adaptación fisiológica de CAM. (Hietz y Hietz-Seifert, 1994). 14 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares Las cactáceas epífitas reducen la tasa de transpiración durante el periodo sin lluvia y los tejidos de los vástagos llegarán a recuperarse de uno a tres días de la desecación después de un periodo de lluvias (Andrade y Nobel, 1997; Zotz y Andrade, 2002). No obstante, este valor se considera alto pues equivale a la mitad de la capacitancia relativa que muestran los tallos de las cactáceas del desierto, considerando que estas cactáceas epífitas crecen en sitios con gran humedad durante todo el año (Andrade y Nobel, 1997). La familia Crassulaceae tiene metabolismo CAM que posibilita la absorción de dióxido de carbono durante la noche, presentándose en épocas de sequía como adaptación al estrés ambiental, para reducir la pérdida de agua por evapotranspiración. Otras adaptaciones son la suculencia, cutículas impermeables, tricomas foliares, hojas en forma de roseta para retener y colectar y acopiar el agua (Zotz y Andrade, 2002 y Andrade et al., 2007). 3.6 Polinización y dispersión de las epífitas Dentro de los bosques de los trópicos, se involucran una enorme cantidad de especies de plantas que poseen diversos mecanismos de fecundación cruzada, con la finalidad de incrementar la variación genética de las especies (Jaimes y Ramírez, 1999; González et al., 2004) así como la dispersión de sus frutos para establecerse en nuevas regiones. Los sistemas de polinización distinguen a las plantas terrestres y de las del dosel, en principio las epífitas deben competir con las flores de sus hospederos, por lo cual han adaptado múltiples métodos que les permitan atraer la atención de los insectos, las aves e incluso de los mamíferos pequeños. En las bromelias, un buen número de especies de los géneros Aechmea y Tillandsia tienen inflorescencias rojas, rosas o violetas, colores llamativos para los colibríes, o intensos olores para atraer a murciélagos y mariposas nocturnas para su polinización, que regularmente sólo se abren por la mañana o bien en la tarde. Para su dispersión, las semillas cuentan con estructuras plumosas o aladas en forma de paracaídas para ser transportada a través del viento, alcanzando sitios distantes para otros grupos de epífitas. 15 La familia Orchidaceae mantiene relaciones intraespecíficas con sus polinizadores que son principalmente abejas, moscas, avispas, mariposas nocturnas y diurnas; para su polinización cuenta con estructuras florales específicas y aromas que atraen al insecto polinizador. Estas adaptaciones le permitirán producir miles de semillas ligeras que serán dispersadas por el viento posibilitando colonizar nuevos hábitats (Lehnebach y Robertson, 2004). Los insectos visitantes son tan diversos como las orquídeas: Pleurothallidinae un grupo neotropical con cerca de 3, 800 especies de orquídeas epífitas son polinizadas principalmente por moscas y mosquitos los cuales se acercan atraídos por aromas que semejan alimentos en descomposición o néctar, alimentos naturales de estas especies. Las estructuras florales y sus aromas también pueden cumplir con el objetivo de confundir a los insectos, presentándoles a la orquídea como un sitio adecuado para depositar sus huevecillos (Pijl y Dodson, 1969; Albores y Sosa, 2006). Los colibríes constituyen los principales agentes polinizadores de flores tubulares o en forma de campana en las orquídeas, como el género Isochilus. Por su parte, los grupos terrestres suelen recompensar a sus polinizadores con el alimento más común, que es el néctar. Un claro ejemplo es Cyclopogon una orquídea terrestres, que poseedora de un nectario que puede ser utilizado por las abejas (Hagsater et al., 2005). Los trucos por los que mejor se le conoce a esta familia son las trampas en forma de cubeta (Coryanthes) o bolsas (Cypripedium), donde cae el polinizador y sólo existe una forma de escapar que es recolectando los polinios; o aquellas donde las flores imitan la anatomía de avispas o abejas hembras, llegando insectos machos para copular con las flores, llevándose el polen a otra planta. La espata de las aráceas emite un olor fétido para atraer moscas o escarabajos que les ayuden a realizar la polinización y posteriormente producir frutos carnosos que serán dispersados por aves, murciélagos y hormigas. Las grandes familias, ornitófilas incluyen Gesneraceae, Ericaceae, con frecuencia Cactaceae. Epiphyllum una cactácea epífita mantiene sus flores abiertas en la noche para que sean polinizadas por murciélagos. Rhipsalis igualmente pertenece al grupo de las cactáceas pero ella florece por la mañana o al atardecer para ser polinizadas por insectos. La polinización por anemofilia en bosques de montaña es muy rara porque no existe un flujo constante de aire que permita una buena polinización, sin embargo el género Peperomia emplean al viento como agente polinizador y de dispersión confiriéndole al género ser un grupo bien representando en el dosel. 16 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares 4. OBJETIVOS 4.1 Objetivo general: Comparar la riqueza de epífitas vasculares y sus equivalentes terrestres del bosque mesófilo de montaña entre las localidades de Atzalán y de Zongolica, Veracruz. 4.2 Objetivos específicos: Inventariar la flora vascular de epífitas vasculares y sus equivalentes terrestres en el bosque mesófilo de montaña en las localidades de Atzalán y de Zongolica, Veracruz. Estudiar la riqueza y composición florística de epífitas vasculares y sus equivalentes terrestres en ambas zonas de estudio. Analizar la distribución vertical de la comunidad de epífitas en las dos áreas de estudio. 5. ÁREA DE ESTUDIO Fig. 6 Localización geográfica del área de estudio 17 5.1 Municipio de Atzalán En el municipio de Atzalán el trabajo de campo se efectuó cerca de las comunidades de Cruz Gorda congregación de San Salvador y la Calavera, cerca de la carretera que conduce a Tlapacoyan. Las parcelas se localizaban en las coordenadas 19°52'30” de latitud norte y 97°12'43” de longitud oeste, sobre una altitud en 1,000 a 1,445 en las estribaciones montañosas de la Sierra de Chiconquiaco, en la zona central del estado. Las parcelas se encontraban sobre el bosque conservado con una inclinación entre 20 a 30 grados de pendiente, los suelos con una gran cantidad de materia orgánica (10%), sin material rocoso, con 20% de helechos arborescentes al igual que los líquenes y hasta 50% de musgos. El sotobosque conformaba entre 30 a 60% de cobertura vegetal sobre las parcelas, en cambio las especies arbóreas estaban constituida entre 40 a 60% con 2 a 3 árboles por parcela con diámetros de 45 a 57 cm (DAP), una altura de 18 a 22 m de altura principalmente especies de Carpinus caroliniana, Ulmus mexicana, Dendropanax arboreus, Oreopanax xalapensis, Alnus acuminata, Ostrya virginiana, Clethra mexicana, Quercus candicans, Quercus corrugata, Quercus sartorii, Quercus xalapensis, Liquidambar styraciflua, Perrotia ovata, Rhamnus capraeifolia, Styrax glabrescens, Pilea pubescens y Matudaea trinervia que significo el árbol más abundante, conformando bosques de esta solo especie, sin embargo no era un buen hospedero. El estrato arbustivo dominado con una cobertura entre 20 a 60% por especies de Befaria aestuans, Gaultheria odorata, Ocotea psychotrioides, Miconia glaberrima, Miconia mexicana, Miconia trinervia, Parathesis melanosticta, Cephaelis elata, Hampea integérrima, Hoffmania conzattii, Palicourea padifolia, Psychotria flava, Psychotria trichotoma y Cornutia grandiflora. Dentro de las plantas herbáceas constituían entre el 10 y 30% de cubierta sobre las parcelas con especies como Begonia incarnata, Begonia ludicra, Begonia lyniceorum, Begonia sartorii, Heliconia bourgaeana, Heliconia schiedeana, Hansteinia gracilis, Hypericum hypericoides subsp. hypericoides, Hypericum pratense, Costus scaberpratense, Centradenia grandiflora, Conostegia icosandra, Triolena scorpioides, Coccocypselum hirsutum, Relbonium hypocarpium, Solanum nigrescens y Turpinia insignis. 18 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares 5.2 Municipio de Zongolica El área de estudio se encuentra ubicada cerca de la cabecera municipal de Zongolica sobre la comunidad de La Quinta, situada en las coordenadas 18°39’12” de latitud norte y 96°59’55” de longitud oeste entre 1,250 a 1,500 msnm, a treinta minutos de la cabecera municipal. Este sitio es una zona privada, propiedad de la familia Cano Amayo, y viene siendo utilizada para actividades de ecoturismo desde hace diez años con la denominación “Amatitla, A.C.”, un vocablo que en lengua náhuatl significa “Lugar de amates”. Esta área de trabajo es un cerro, el cual se localiza en el corazón montañoso de la Sierra de Zongolica que forma parte de la Sierra Madre Oriental. El suelo es de tipo luvisol con gran cantidad de arcilla con 5% de materia orgánica, por esta características física es propicia para el desarrollo del bosque mesófilo de montaña donde destacan especies de árboles como Quercus ocoteaefolia, Quercus pinnativenulosa, Quercus salicifolia, Quercus polymorpha, Quercus polymorpha, Liquidambar styraciflua, Platanus mexicana, Citharexylum mocinnii, Oreopanax capitatus, Vernonatura patens, Myriocarpa longipes y Citharexylum mocinnii estos árboles conformaban entre 40 y 70% de cobertura de las parcelas con una altura entre 20 a 25 m de altura y con diámetros de 62 a 99 cm (DAP), mientras los árboles jóvenes constituían de 10 a 40%, en su mayoría del género Quercus donde se localizaban las epífitas. Los arbustos se establecían entre 20 a 25% sobre las parcelas con especies como: Parathesis, Arachnotryx, Pilea, Aphelandra schiedeana, Odontonema callistachyum, Wimeria bartlettii, Hampea integerrima, Piper, Palicourea padifolia, Psychotria trichotoma, Eugenia oerstideana y Clusia flava. Las herbáceas que crecen en el sotobosque, Alternanthera lanceolata, Begonia sartorii, Heliconia spissa, Campelia zanonia y Chamaedorea. La ausencia de lianas (-10%) se da, porque son sitios sin perturbación humana, con 20% de líquenes y musgos; no se encontraron sobre las parcelas helechos arborescentes. La inclinación de los cuadrantes era entre 35 a 40 grados. 19 6. MÉTODO 6.1. Trabajo de campo El estudio se llevó a cabo entre los meses de marzo a julio de 2008. Con base en la metodología propuesta por Gradstein et al. (2003), y Krömer et al. (2007b). En cada área de estudio (Atzalán y Zongolica) se realizaron inventarios de las epífitas vasculares y sus equivalentes terrestres (Grupos estudiados) ubicadas ambas entre los 1,000 y 1,500 m de altitud, en ocho parcelas no permanentes de 20 x 20 m (400 m2), las cuales fueron ubicados dependiendo de las condiciones de acceso al bosque y del estado de conservación del mismo. El muestreó consistió en inventariar tanto las epífitas del sotobosque (arbustos y árboles jóvenes), como los grupos estudiados, así como las epífitas de los árboles ya que existen fuertes gradientes microclimáticos desde el piso hasta la parte superior del dosel, lo que influye en la distribución vertical, en el crecimiento y la supervivencia de las epífitas, lo que puede resultar en el establecimiento exclusivo en ciertos estratos específicos. De cada parcela, se realizó el inventario del sotobosque, además en cuatro de ellas, se muestreó un árbol del dosel, desde la base del tronco hasta la parte superior de la copa. Dentro de cada hospedero se establecieron cinco zonas verticales de acuerdo al esquema de Johansson (1974): zona 1, (ZJ1) 0 a 2 m a partir de la base del tronco, zona 2 (ZJ2) del tronco a la primera ramificación; exclusivamente las ramas originadas sobre la zona del tronco conforman la zona 3 (ZJ3); finalmente, 4 (ZJ4) y 5 (ZJ5) son secciones de la copa (Fig. 5). Fig. 5 Zonas del árbol según Johansson 1974 20 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares Para ascender de manera segura al dosel, fue necesario utilizar un par de cuerdas y equipo modificado de alpinismo (Single Rope Technique). Esta técnica consiste en pasar una cuerda delgada por una bifurcación del árbol para que posteriormente sea sustituida por una cuerda gruesa capaz de resistir el peso de una persona; consecutivamente estas cuerdas se aseguran con perfección de la base del mismo u otro árbol, y en seguida se refuerzan con arnés. Con este tipo de metodología se realizaron inventarios completos de la diversidad de la flora epífita del dosel del bosque, tomando como criterios principales los del cuadro 1: Cuadro: 1 Inclusión Conservado Riqueza Mayor de 18 m Mayor de 40 cm (DAP) Saludable, Fuerza Ramificado Vertical Rugosa Presencia Presencia Criterios para elegir los hospederos Exclusión Criterio Fragmentado Bosque Escasas Epífitas Menor de 18 m Altura Menor de 40 cm (DAP) Edad Fragilidad Escasamente ramificado Horizontal Caediza, lisa Ausencia Ausencia Resistencia Arquitectura Ramas Corteza Musgos Materia orgánica Para Atzalán los árboles trepados sobre fueron dos Clethra mexicana DC. (Clethraceae), Quercus corrugata Hook. (Fagaceae) y un Liquidambar styraciflua L (Hamamelidaceae). En Zongolica Quercus pinnativenulosa C.H. Mull., Dendropanax cf. hondurensis (Araliaceae), Quercus ocoteaefolia Liebm y Quercus polymorpha Schltdl. & Cham. También se efectuaron transectos a lo largo de la vera de los caminos del bosque conservado y adentrándose al mismo, con la finalidad de localizar especies que no estuviesen en las parcelas para completar el inventario sin embargo no fueron utilizadas en los resultados, sólo como referente para completar las curvas de acumulación de especies. 21 Debido a las múltiples familias del grupo Pteridophyta, fueron agrupadas a manera de un sólo grupo para analizar los resultados, en cuanto a la familia Piperaceae sólo fue registrado el género Peperomia quienes presentan especies epífitas, las demás familias localizadas en el estudio se tomaron como grupos separados. La colecta de los ejemplares se obtuvo con la ayuda de una garrocha y fueron puestos sobre una prensa botánica para posteriormente ser identificados y herborizados. Algunas de las epífitas, en especial orquídeas fueron cultivadas para esperar floración y realizar los análisis pertinentes. Los ejemplares colectados están depositados en los Herbarios MEXU, XAL y XALU. 6.2 Análisis de datos Con el objetivo de cuantificar la similitud florística en epífitas y grupos estudiados entre los bosques de Atzalán y Zongolica se utilizo el coeficiente de similitud de Sørensen (Moreno, 2001), basados en la presencia/ausencia de especies de dos sitios semejantes. El índice de similitud de Sørensen fue elaborado en el año 1948, se obtiene en base a datos cualitativos a través de métodos de ordenación o clasificación de las comunidades, los intervalo de valores para este índice va de 0 cuando no hay especies compartidas entre ambos sitios, hasta 1 cuando los dos sitios tienen la misma composición de especies donde: a = número de especies presentes en el sitio A b = número de especies presentes en el sitio B c = número de especies presentes en ambos sitios A y B Is = 2 C a+b Para el análisis de los resultados se creó una base de datos con la finalidad de ingresar la información obtenida. Para un mejor análisis de las especies se agruparon en epífitas y terrestres, aunque algunas aráceas y helechos se mostraron tanto terrestres como epífitas, por lo que se fue necesario recurrir a la literatura para estructurar los grupos. Las curvas de acumulación de especies permitieron comparar los datos de ambos inventarios y estimar el total de especies que están presentes en cada sitio (Jiménez-Valverde y Hortal, 2003). 22 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares Para analizar la frecuencia de las especies sobre las parcelas se dividieron en raras (R) con un y dos registros sobre las parcelas, escasa (E) con tres y cuatro registros, regulares (RG) con cinco y seis registros y las especies frecuentes (F) son aquellas con siete u ocho registros por parcelas. 7. RESULTADOS 7.1.1 Diversidad alfa grupos estudiados en el municipio de Atzalán En el municipio de Atzalán dentro de las ocho parcelas se identificaron un total de 102 especies, distribuidos en 63 géneros y 25 familias, 87 de ellas epífitas y 15 especies terrestres (Apéndice 1). El grupo pteridofitas y plantas afines es el más diverso tanto en epífitas como terrestres (51%), seguido por Orchidaceae (26%), Bromeliaceae (10%), Araceae (6%), Piperaceae (3%) y otras tres familias (Cactaceae, Gesneriaceae y Ericaceae) con menos del 4% (Fig. 7). Fig. 7 Familias mejor representadas en cuanto al número de especies 23 7.1.2 Curvas de acumulación de especies de las familias más diversas de Atzalán En las curvas de acumulación de especies las familias Araceae y Piperaceae presentan una curva asintótica con valores estimados muy similares a los números de especies observados (Fig. 8). Por lo contrario, las curvas de las familias Bromeliaceae, Orchidaceae y Pteridophyta continúan incrementando sugiriendo que se registró un promedio del 80% de los valores estimados. Para comprobar estos datos (20% faltante) se sumaron los registros fuera de las parcelas (Apéndice 1) lo que evidencio este porcentaje faltante, alcanzando el 98% de lo esperado. Fig. 8 Curvas de acumulación de especies y valores estimados de los grupos estudiados en Atzalán 7.1.3 Curvas de acumulación de especies epífitas y terrestres de Atzalán El inventario general de las ocho parcelas de Atzalán dio un total de 102 especies registrados, lo que significa un 73% de los 139 especies estimados con el programa ICE (Fig. 9). Para el grupo de las epífitas se registró un 71% y para el grupo de los terrestres un 88% de los valores estimados. 24 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares Fig. 9 Curvas de acumulación de especies y valores estimados de los grupos epifítos y terrestres 7.1.4 Diversidad alfa de grupos estudiados en las parcelas muestreadas de Atzalán La figura 10 muestra que la parcela más diversa incluye un total de 54 especies, mientras que el valor más bajo es de 24 especies, resultando en un promedio de 38 especies por parcela. El cuadro 2 incluye el promedio por parcela, para cada una de las familias más diversas. Cuadro: 2 Familia Pteridophyta Orchidaceae Bromeliaceae Araceae Piperaceae Valor máximo Valor mínimo Promedio 27 14 21 15 1 7 5 1 4 5 1 3 2 1 2 Fig. 10 Riqueza de grupos estudiados dentro de las ocho parcelas muestreadas en Atzalán 25 7.1.5 Comparación de diversidad entre sotobosque y árboles del dosel de Atzalán En la figura 11 se muestra la riqueza de las especies que son exclusivas del sotobosque o del dosel de los árboles maduros dentro de las parcelas. Un total de 23 especies sólo crecen en el sotobosque, de las cuales el 70% son Pteridophyta y el resto se encuentra distribuido en Araceae, Bromeliaceae, Orchidaceae y Piperaceae. Por lo contrario, sólo en los árboles se desarrollan 15 especies únicas, siendo Orchidaceae la familia dominante del dosel, seguida por Pteridophyta, Bromeliaceae y Piperaceae. Fig. 11 Especies exclusivas del sotobosque y del dosel. 7.1.6 Distribución vertical de las epífitas de Atzalán En lo concierne a la distribución vertical, se localizaron 48 especies de epífitas vasculares dentro del sotobosque (U), donde el grupo de las pteridofitas es el abundante, seguido por las orquídeas, bromelias, aráceas y piperáceas (Fig. 12). En cuanto a la distribución sobre los árboles, las pteridofitas se distribuyen de manera preferente sobre las zonas intermedias (ZJ4 y ZJ3), seguida por Orchidaceae (ZJ4), Bromeliaceae en las zonas intermedias (ZJ4 Y ZJ3), Araceae en la primera zona (ZJ1), mientras que Piperaceae, Cactaceae, Ericaceae y Gesneriaceae, no mantienen una zona preferencial (Cuadro 3). 26 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares Fig. 12 Distribución vertical de las epífitas de Atzalán Cuadro 3 Distribución vertical de las epífitas de Atzalán ARC BROM CACT ERIC GESN ORCHI PIPER PTER Total U 5 7 1 0 1 12 2 20 48 ZJ 1 3 2 0 0 0 2 1 2 10 ZJ 2 1 2 1 0 1 4 1 3 13 1 4 1 0 0 3 2 5 16 ZJ 3 1 5 1 0 1 6 1 12 27 ZJ 4 1 6 0 1 1 10 2 14 35 ZJ 5 0 2 0 0 0 2 1 2 7 Zonas A ZJ 2 B 7.1.7 Distribución vertical de especies más frecuentes en las parcelas La figura 13 muestra las especies con mayor frecuencia dentro de las zonas de Johansson, donde cada una representa una de las familias de epífitas vasculares más importantes para el municipio de Atzalán, siendo especies de Araceae (Anthurium scandens), Orchidaceae (Stelis pachyglossa), Piperaceae (Peperomia tetraphylla) y Pteridophyta (Pleopeltis crassinervata) las con mayor cobertura sobre el dosel. 27 A B C D Fig. 13 Distribución vertical de las epífitas más frecuentes en Atzalán A) Anthurium scandens, B) Stelis plachyglossa, C) Peperomia tetraphylla y D) Pleopeltis crassinervata. 7.2.1 Diversidad alfa de grupos estudiados en el municipio de Zongolica En el municipio de Zongolica dentro de las ocho parcelas se identificaron un total de 101 especies, distribuidos en 55 géneros y 18 familias, 93 de ellas epífitas y sólo 8 especies terrestres, (Apéndice 1). El grupo Pteridophyta es el más diverso con el 38% del inventario, seguido por Orchidaceae (36%), Bromeliaceae (11%), Araceae (5%), Piperaceae (6%) y otras dos (Araliaceae y Clusiaceae) suman el 4 %, todas estas familias exclusivamente con especies epífitas. (Fig. 14). 28 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares Fig. 14 Familias mejor representadas en cuanto al número de especies 7.2.2 Curvas de acumulación de especies de las familias más diversas de Zongolica En la figura 15 se representan las curvas de acumulación de especies, donde las familias Piperaceae, Araceae y Bromeliaceae presentan una curva asintótica con valores estimados similares a los números de especies observados. Por lo contrario, las curvas de las familias Orchidaceae y Pteridophyta continúan incrementando sugiriendo que se registró un 77% y 82% respectivamente de los valores estimados. Para comprobar estos datos faltantes se sumaron los registros fuera de las parcelas (Apéndice 1) lo que evidencio este porcentaje faltante, se alcanzo un 95% de lo esperado. Fig. 15 Curvas de acumulación de especies y valores estimados de los grupos estudiados en Zongolica 29 7.2.3. Curvas de acumulación de especies entre epífitas y terrestres El inventario general de las ocho parcelas dio un total de 101 especies registrados, lo que significa un 82% de los 124 especies estimados con el programa ICE (Fig. 16). Para el grupo de las epífitas se registró un 79% y para el grupo de los terrestres un 100% de los valores estimados. Fig. 16 Curvas de acumulación de especies y valores estimados de los grupos epifitos y terrestres 7.2.4. Diversidad alfa de grupos estudiados en las parcelas muestreadas de Zongolica La figura 17 muestra que la parcela más diversa incluye un total de 62 especies, mientras que el valor más bajo es de 35 especies, resultando en un promedio de 47 especies por parcela. El cuadro 4 incluye el promedio por parcela, para cada una de las familias más diversas. Cuadro: 4 Familia Pteridophyta Orchidaceae Bromeliaceae Araceae Piperaceae 30 Valor máximo 24 24 8 4 4 Valor mínimo 18 9 1 1 2 Promedio 21 14 4 2 3 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares Fig. 17 Riqueza de grupos estudiados dentro de las ocho parcelas muestreadas en Zongolica 7.2.5. Comparación de diversidad entre sotobosque y árboles del dosel de Zongolica En la figura 18 se muestran la riqueza de las especies que son exclusivas del sotobosque o del dosel de los árboles maduros dentro de las parcelas. Un total de 32 especies que sólo crecen en el sotobosque, de las cuales el 47% son Pteridophyta, 31% son de la familia Orchidaceae y el resto se encuentra distribuido en Araceae, Bromeliaceae y Piperaceae. Por lo contrario, sólo en los árboles se desarrollan 12 especies únicas, de las cuales el 67% son Pteridophyta y el resto está en Orchidaceae, Bromeliaceae y Araceae. Fig. 18 Especies exclusivas del sotobosque y del dosel. 31 7.2.6. Distribución vertical de las epífitas de Zongolica En lo que concierne a la distribución vertical, se localizaron 70 especies de epífitas vasculares dentro del sotobosque (U), donde el grupo de las orquídeas es el mejor representado con 35 especies, seguido por las pteridofitas, bromelias, aráceas y peperomias (Fig. 19). En cuanto a la distribución sobre los árboles, cada una de las familias se centró frecuentemente sobre (ZJ4), seguida por ZJ3 (Cuadro 5), siendo las orquídeas las que se distribuyen en el dosel y las pteridofitas. Fig.19 Distribución vertical de las epífitas de Zongolica Cuadro 5 Zonas 32 Distribución vertical de las epífitas de Zongolica ARC BROM CLUS ERIC ORCHI PIPER PTER Total U 3 8 0 0 25 6 27 69 ZJ 1 0 0 0 0 0 1 4 5 ZJ 2 A 0 1 0 0 2 1 5 9 ZJ 2 B 0 1 1 0 4 2 8 16 ZJ 3 1 6 1 1 13 2 11 35 ZJ 4 2 7 2 2 21 4 11 49 ZJ 5 1 6 0 0 10 1 7 25 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares 7.2.7. Distribución vertical de especies más frecuentes en las parcelas La figura 20 esquematiza la distribución vertical de las especies más frecuentes de cada familia sobre las zonas de Johansson en el municipio de Zongolica: Orchidaceae (Dichaea glauca) Bromeliaceae (Tillandsia multicaulis) Piperaceae (Peperomia pseudoalpina) y Pteridophyta (Phlebodium areolatum). A B C D Fig. 20 Distribución vertical de las epífitas más frecuentes en Zongolica A) Dichaea glauca, B) Tillandsia multicaulis, C) Peperomia pseudoalpina y D) Pleopeltis areolatum. 33 7.3.1. Comparación de diversidad entre los municipios de Atzalán y Zongolica El inventario florístico conjunto para los municipios de Atzalán y Zongolica dio como resultado un total de 158 especies distribuidos en 80 géneros y 27 familias, dominando por el grupo de los helechos y plantas afines, agrupadas en 18 familias (Cuadro 6) lo que representa el 46% del inventario, posteriormente siguen la familia Orchidaceae (30%), Bromeliaceae (9%), Araceae (6%) y Piperaceae (4%). En la figura 21 se indica el número de especies para cada área de estudio en comparación con el inventario para cada familia. Fig. 21 Comparación de riqueza de epífitas vasculares y los grupos estudiados de los bosques mesófilos de los municipios de Atzalán y Zongolica registrados por familias. Las 158 especies, registradas en ambas localidades se distribuyen en un total de 26 familias y 80 géneros, 25 de ellos pertenecen al grupo Pteridophyta que incluye 17 familias (Cuadro 6). En el grupo de las angiospermas se distribuyen 65 géneros en nueve familias. Los principales géneros todos ellos epifítos fueron: del grupo de las bromelias Tillandsia, de la familia Piperaceae el género Peperomia, en las orquídeas Dichaea y Maxillaria, y en el caso de los helechos Asplenium, Hymenophyllum y Elaphoglossum. 34 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares Cuadro 6. Número de especies y géneros de las familias de epífitas vasculares y grupos estudiados. Especies/Géneros Spp./Gen. Especie./Géneros Spp./Gen. Atzalán Zongolica 5/6 5/3 Pteridophyta Atzalán Zongolica Aspleniaceae 4/1 4/1 - 1/1 Blechnaceae 2/1 1/1 Bromeliaceae 10/4 11/3 Cyatheaceae 1/1 - Cactaceae 2/2 - Dennstaedtiaceae 1/1 - Clusiaceae - 1/1 Dryopteridaceae 3/3 2/2 Ericaceae 1/1 2/1 Grammitidaceae 4/3 1/1 Gesneriaceae 1/1 - Gleicheniaceae 1/1 - Orchidaceae 27/19 36/23 Hymenophyllaceae 10/2 3/3 3/1 6/1 Lomariopsidaceae 4/1 3/1 Lophosoriaceae 1/1 - Lycopodiaceae 3/1 2/1 Marattiaceae 1/1 - Polypodiaceae 10/6 16/6 Psilotaceae 1/1 - Pteridaceae - 4/2 Selaginellaceae 2/1 1/1 Vittariaceae 1/2 2/2 49/27 39/21 Angiospermae Araceae Araliaceae Piperaceae Total 49/34 62/33 73/25 85/65 La figura 22 indica el número de especies que se registraron para ambas localidades, obteniendo un 28% (44) de especies similares, mientras que el 37% de las especies son exclusivas de Atzalán, y un 35% sólo se localizaron en Zongolica. De las 27 familias 15 estuvieron presentes en los dos lugares de estudio, coincidiendo con un mayor número de especies de Pteridophyta y Orchidaceae. 35 Fig. 22 Similitud en el número de especies en Atzalán y Zongolica 7.3.2. Coeficiente de similitud de Sørensen El coeficiente de similitud de Sørensen, muestra 0.43 de similitud de los taxones para los bosques en estudio. En el cuadro 7, muestran a cada una de las familias más diversas para el estudio y se analiza a través de este coeficiente, resultando Piperaceae con mayor similitud (0.5 / 0.66) y por lo contrario Araceae con un mayor grado de disimilitud (0.2 / 0.36). Cuadro 7. Indice Sørensen 7.3.3. Coeficiente de similitud de Jaccard y Sørensen ARAC BROM ORCHI PIPER PTER 0.36 0.57 0.47 0.66 0.37 Frecuencia de las especies sobre las parcelas entre Atzalán y Zongolica La frecuencia sobre las parcelas muestran que las especies raras (R) son principalmente orquídeas y helechos con menos de dos registros, aquellas denominadas escasas (E) son mayormente orquídeas, las familias regulares (RG) son Araceae y Bromeliaceae, las especies frecuentes (F) o pueden ser llamadas comunes son los helechos y Piperáceas (Fig. 23). Fig. 23 Frecuencia de especies por parcela entre Atzalán (A) y Zongolica (Z) 36 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares 7.3.4. Comparación de riqueza entre las parcelas de Atzalán y Zongolica De las ocho parcelas muestreadas en Atzalán, el menor número de especies fue 24 y el mayor 54, por lo que el valor de la mediana resultó de 38 especies. En el caso de Zongolica el menor número fue de 35 especies y el mayor de 61 especies, con un valor de mediana de 45 especies. Estos datos indican que sólo existe una ligera diferencia no significativa entre las parcelas de los dos sitios sólo una diferencia de siete parcelas (Fig. 24). 65 60 Número de especies 55 50 45 40 35 30 25 Zongolica Atzalán Mean Mean±SE Mean±SD Municipio Fig. 24 Comparación del número de especies por parcela entre Atzalán y Zongolica 7.3.5. Comparación de riqueza entre los árboles hospederos de Atzalán y Zongolica Se aprecia una marcada diferencia entre la diversidad de especies por hospedero entre los dos sitios, donde en Atzalán el número de especies permanece relativamente constante a diferencia de Zongolica, donde el número de epífitas varía mucho en cada árbol (Fig. 25). 40 38 NÚMERO DE ESPECIES 36 34 32 30 28 26 24 22 Atzalán Zongolica LOCALIDAD Mean Mean±SE Mean±SD Fig. 25 Comparación entre los árboles muestreados de Atzalán y Zongolica 37 7.3.6. Comparación de riqueza de especies en relación al tamaño del árbol hospedero La figura 26 muestra la riqueza de especies en relación al tamaño, lo que indica la edad del árbol hospedero, medido mediante el diámetro en altura de pecho (DAP). Para Atzalán se nota que la riqueza de especies no está ligada al tamaño del árbol, mientras que en Zongolica la riqueza está fuertemente correlacionada al tamaño del árbol, entre más maduros o viejos de edad sean estos forofitos la riqueza en epífitas aumenta. Fig. 26 Comparación de riqueza de especies en relación al tamaño del árbol hospedero de Atzalán y Zongolica 38 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares 7.3.7. Comparación de riqueza de especies entre familias epífitas y representantes terrestres El 86% del listado total de especies son epífitas distribuidas en 19 familias, donde sobresalen las pteridofitas (56) y orquídeas (45), seguidos por bromelias (14), aráceas (8) y piperáceas (6). Por lo tanto el 14% son especies terrestres, repartidas en 13 familias principalmente del grupo de los helechos (17) y muy pocas especies de orquídeas (3), aráceas (1) y bromeliáceas (1) (Fig. 27). Fig. 27 Comparación entre especies epífitas y terrestres 8. 8.1. DISCUSIÓN Comparación florística entre los bosques mesófilos de Atzalán y Zongolica Los inventarios de los grupos estudiados, efectuados en los bosques mesófilos de Atzalán y Zongolica muestran sólo un 28% de similitud florística, es decir de las 158 especies registradas, sólo 44 se encontraron en ambos sitios, mientras que el 37% (58 especies) estuvo únicamente en Atzalán y el 35% (56 especies) en Zongolica. En el análisis de las familias más diversas mostro que Piperaceae y Bromeliaceae presentaron la mayor similitud, mientras Araceae, Pteridophyta y Orchidaceae fueron las menos similares. Este último puede atribuirse que en el municipio de Atzalán los muestreos se realizaron a elevaciones más bajas que en Zongolica, por lo que se registraron algunas especies 39 diferentes, especialmente en Araceae, que es una familia típicamente tropical y muestra mayor riqueza en zonas más bajas (Croat y Carlsen, 2003). El mismo efecto se pudo notar en la diversidad de las parcelas en Atzalán donde el número de especies varía entre 24 hasta 54, a diferencia de Zongolica donde el número registrado por parcela es más constante, puesto que no ocurren especies de otros tipos de vegetación, resultándoles difícil adaptarse a los parámetros de un bosque húmedo (Stadtmüller, 1986; Woda, 2006). Por su parte los géneros que presentaron una mayor similitud y riqueza fueron Tillandsia, Peperomia, Polypodium y Dichaea. Esto debido a que son también los géneros más diversos en ambos bosques, pero aún así, no son tan significativos si queremos hablar de analogías ya que cada género presento menos de 5 especies en común. Otros factores que provocaron estas diferencias florísticas, se atribuyen al aislamiento de las especies, ocasionado por la destrucción de los hábitats, o también, muy probablemente, por los medios físicos-climáticos de la propia comunidad vegetal, es decir los bosques estudiados presentan variables microclimáticas generadas por la temperatura, la humedad y la intensidad lumínica, tal como se ha registrado para otros estudios con plantas epífitas en bosques húmedos del Neotrópico (Kelly, 1985; Todzia, 1986; Ter-Steege y Cornelissen, 1989; Arévalo y Bentancur, 2004). Otra razón posible sería, se trata de especies raras, de distribución muy limitada debido a su ecofisiología o requerimientos específicos para sobrevivir. Por ejemplo, la orquídea Homalopetalum pumilum (Fig. 28) es un nuevo registró para el Golfo de México y el estado de Veracruz, porque antes sólo se conocía de localidades del Pacífico (Soto Arenas, com. pers.). Esta especie pequeña únicamente fue encontrada en los ramitas de un árbol de dosel trepado en Zongolica, así que es una especie bastante rara de la cual no conoce mucho sobre su comportamiento y distribución. Otro ejemplo es Monstera sp. (Fig. 29), una especie hemiepífita, nueva para México y posiblemente para la ciencia, encontrada en el municipio de Atzalán, desarrollándose sólo en las primeras seis parcelas ya que al extender el estudio esta planta ya no se localizó más. 40 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares Otra causa de esta marcada diferencia es que muchos de los arbustos y árboles pequeños constituyen un hábitat disponible para las especies que se escapan de la intensidad solar. Por ejemplo en Atzalán, a diferencia de Zongolica, crecen una gran cantidad de de helechos arborescentes cuya presencia permite el establecimiento de especies morfológicamente pequeñas como Hymenophyllum, Trichomanes, Psilotum y Vittaria, las cuales sólo crecen en los troncos de sus hospederos debido a la sensibilidad de cambios en el balance hídrico y principalmente en condiciones de la luz por lo que se establecen en lugares oscuros. Condiciones similar reportadas para las Hymenophyllaceae de otros bosques (Ponce y Mehltreter, 2002). La comparación de la diversidad de epífitas entre los dos bosques mesófilos, alude a una heterogeneidad de los grupos estudiados, Araceae, Orchidaceae y Pteridophyta expresan diferentes especies a pesar de mantener patrones similares en la metodología entre los sitios. Por lo tanto de una exclusividad de especies epífitas principalmente, quienes están adaptadas a explotar diferentes nichos ecológicos desde la base de los troncos hasta las copas de los árboles, algunas de estas poblaciones se quedan aisladas debido a estos parámetros requeridos por lo que se les considera endémicas (Toledo, 1994; Luna, 2008) especies que sólo se les conoce de un determinado lugar, ya sea país (algunas de estas especies se mencionan más adelante). 8.2. Diversidad florística entre los bosques mesófilos de Atzalán y Zongolica Si se toma en cuenta el área de muestreo, ambos bosques son diversos principalmente en epífitas; para Atzalán se registraron 102 especies, prácticamente equivalentes a las 101 para Zongolica. Las Pteridophyta y Araceae presentan más especies en Atzalán, mientras que las Orchidaceae, Bromeliaceae y Piperaceae muestran un número mayor en Zongolica. En cuanto a la presencia de familias, Atzalán presenta cinco más que Zongolica, donde sólo Araliaceae y Clusiaceae son exclusivas de los bosques de este último lugar, las restantes son del grupo de los helechos. 41 Esta alta diversidad florística está controlada por parámetros estables de temperatura, humedad y de humus, originados en los estratos arbóreo y arbustivo de los bosques de niebla esenciales para la colonización, establecimiento y distribución de los grupos epifiticos y grupos estudiados en el interior del sotobosque y del dosel, como los helechos que escapan de la intensidad de los rayos solares (Andrade et al., 2004). A pesar que existen epífitas que se desarrollan en tipos de vegetación con climas secos, las epífitas en general alcanzan su mayor abundancia y diversidad en los bosques húmedos (Gentry y Dodson, 1987), constituyendo el principal componente florístico de los bosque de niebla en México (Rzedowski, 1996) siendo el grupo de plantas recurrentes para identificar este tipo de vegetación. Por esta razón el estudio se efectúo en remanentes de bosque mesófilo conservado, tal como lo muestran los trabajos hechos por Barthlott et al. (2001); Flores-Palacios, (2003) y Krömer et al. (2007a), donde comparan bosques conservados contra sitios perturbados y secundarios. La diversidad en epífitas vasculares cambia drásticamente debido a la ausencia de hospederos maduros que originan microclimas estables e idóneos para el desarrollo de estas plantas. Igualmente en bosques secundarios ocurre una mayor incidencia de luz que causa un incremento de la temperatura y una disminución de la humedad del aire, ocasionando la ausencia de epífitas y plantas del sotobosque (Flores-Palacios, 2003). Los bosques mesófilos mejor conservados representan los pocos sitios idóneos para el establecimiento y la sobrevivencia de las epífitas. En Atzalán los sitios muestreados prácticamente son los únicos remanentes de bosque mesófilo maduro que aún quedan confinados a las cañadas y puntas de los cerros alejados de las comunidades humanas. Seguramente estas, en décadas pasadas explotaban estos bosques para suministrarse de leña, destinada para producir carbón vegetal o como combustible natural, destruyendo con tal fin los árboles originales como debieron serlo los Quercus, donde se desarrollan una gran cantidad de epífitas, para ser sustituidos por Pinus, que en general resulta un mal hospedero para cualquier planta que pudiera establecerse en el dosel, debido a las resinas que contienen estas especies, aunque como lo demuestra Hietz y Hietz-Seifert (1995) algunas bromelias pueden crecer sobre ellos. Algunas especies de 42 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares epífitas ya quedaron erradicadas sin haber sido reconocidas para este municipio ya que no existe un listado florístico al menos preliminar que pudiese compararse con los resultados del presente trabajo. Zongolica es otro sitio donde no existen estudios previos sobre epífitas, afortunadamente a diferencia de Atzalán el municipio aún mantiene algunos remanentes de bosque mesófilo que deben ser estudiados para conocer la diversidad y ecología de este grupo de plantas. 8.3. Diversidad de familias en bosques mesófilos A diferencia de los trabajos de Aguirre-León (1992) en México, Ingram et al. (1996) en Costa Rica, Acebey y Krömer (2001) en Bolivia; Barthlott et al. (2001) en Venezuela y Kreft et al. (2004) en Ecuador, donde los inventarios ocurren las orquídeas como la familia más importante, para este estudio los helechos fueron el principal grupo dominando el inventario con el 46%. Esta riqueza se puede explicar debido a los diferentes gradientes microclimáticos que se presentan desde el suelo donde crecen los helechos terrestres hasta las especies xerotolerantes que crecen en el exterior del dosel, desplegando a lo largo del hospedero varios estratos que pueden ser aprovechados por diferentes especies de helechos debido a la capacidad de estas plantas para resistir la intensidad lumínica y controlar el estrés hídrico (Hietz y Briones, 2004). Al igual que las orquídeas, los helechos siguen un patrón que muestra su incremento conforme aumenta la altitud y, a una elevación intermedia, es donde se localiza su mayor diversidad, es decir entre 1,000 y 1,500 msnm (Krömer et al., 2005). Por esta razón, los sitios estudiados presentaron una preponderante riqueza en Pteridophyta; tal variedad se debe básicamente clima húmedo templado y en gran medida al estado de conservación de los sitios de estudio. Por ejemplo, los géneros Hymenophyllum y Trichomanes son casi exclusivos de los bosques de montaña, tal como lo muestran los trabajos de Moran et al. (2003) y Krömer y Kessler (2006), en donde está registrado el mayor número de especies de estos géneros sobre estas altitudes, incrementando el inventario. 43 El segundo grupo más importante es la familia Orchidaceae, que ocupa un 30% del inventario general. Se dice que el 60% de las especies de orquídeas en México están restringidas a los bosques de niebla (Hagsater et al., 2005). Múltiples estudios realizados en el Neotrópico sostienen la gran riqueza de orquídeas en bosques montanos. Esto se debe especialmente a la humedad originada por la precipitación vertical y horizontal que es, sin duda, el factor primordial para determinar los diferentes tipos de bosques. Por esta razón, se crean distintos microhábitats (Gentry y Dodson, 1987) que son aprovechados por diversa especies. Por ejemplo, los tejidos de una gran cantidad de epífitas, especialmente orquídeas, suelen formar verdaderas esponjas que se impregnan y retienen humedad debido a la nieblas nocturnas (Zotz y Andrade, 2002). El líquido es procesado a través de las raíces y almacenado en tallos y hojas, lo que les confiere suculencia a estas plantas; de manera que resultan más importantes la niebla que la propia lluvia en estos ecosistemas. Algunos géneros que se restringen o encuentran una mayor variedad en estos bosques son Stelis, Brassia, Lepanthes, Elleanthus, Xylobium, Maxillaria, Dichaea, Isochilus, Prostechea y Epidendrum, todos localizados en el estudio. En cuanto a la familia Bromeliaceae, se registró un 9% del inventario total, coincidiendo con los patrones generales de inventarios realizados en altitudes, entre los 1,500 y 2,000 msnm, la altura óptima para la riqueza de bromelias epífitas, como en el estudio de Krömer (2004) en Los Andes de Bolivia y Espejo et al. (2007) en Oaxaca. Estos trabajos de manera separada confirman que a partir de 1,500 m aumenta la riqueza en bromelias hasta declinar en 2,500 msnm. En bosques de niebla la familia Bromeliaceae se presenta con especies epífitas debido a diversas adaptaciones ecofisiológicas, por ejemplo la captura y almacenamiento de agua, materia orgánica, en sus rosetas, la retención del líquido a través de los tricomas, el reflejo de la luz para protegerse de los herbívoros (Benzing, 2000). Por lo que los inventarios en los trópicos americanos ascienden debido que esta familia es exclusiva del llamado Nuevo Mundo, con excepción de un sólo taxón, Pitcairnia feliciana, que hábitat en el continente Africano. Regularmente, crece la lista de especies del género Tillandsia, que es casi exclusivamente epífito, lo que le configuró un tercer lugar a la familia para el 44 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares estudio, al igual que el de la región de Los Tuxtlas (Krömer, 2008), por lo que se puede deducir que esta familia, muy difícilmente ocupara los dos primeros lugares de los inventarios en un bosque mesófilo. Se localizaron 9 especies de Araceae, distribuidos en 5 géneros, lo que representa el 3% de las 109 especies reportadas para México (Croat y Carlsen, 2003) y el 17% de las 53 especies registradas para Veracruz (Acebey y Krömer, 2008). Las formas de vida de Araceae se centraron principalmente como hemiepífitas y sólo una especie como terrestre, ocupando el cuarto lugar en ambos municipios y en el listado final está representada con el 6%. Las aráceas alcanzan su mayor diversidad por debajo de los 1,000 msnm, limitadas por la temperatura por lo que cada sitio presento menos de 6 especies diferente (Zotz, 2005; Acebey y Krömer, 2008). Es decir conforme aumenta la altitud disminuye la riqueza en aráceas influencia de los gradientes microclimáticos, de manera que los resultados coinciden con los patrones generales de los estudios realizados por Gentry y Dodson (1987), Giongo y Waechter (2004), Krömer et al. (2005), Zotz, (2005), Acebey et al. (2006) y Krömer et al. (2007b). Al igual que las bromeliáceas, las piperáceas normalmente alcanzan valores menores de 10% cada una, siendo en este estudio una constante que coincide con lo reportado por Nieder et al. (1999), Krömer y Gradstein, (2003) y Küper et al. (2004) para otros bosques tropicales. La pobre representación de Gesneriaceae se debe a que esta familia es más restringida en zonas tropicales (Gentry y Dodson, 1987; Waechter, 1998), solo un taxón fue localizado para cada sitio. 8.4. Diversidad de epífitas y composición de los grupos terrestres Es evidente que en el bosque mesófilo de ambas localidades dentro de los grupos estudiados el hábito principal es el epifitico sobre el 14% de los terrestres. Esto, a pesar de las difíciles condiciones imperantes para el desarrollo de las epífitas, que casi siempre son mucho más inestables que para las plantas terrestres (Benzing, 1990). Por ejemplo, la corteza de los hospederos es un medio muy difícil para mantenerse ya que casi siempre las 45 epífitas sufren desecamiento provocado por los vientos, mientras que sus parientes terrestres se desarrollan sobre un suelo donde la humedad persiste. Otro agente que las aqueja es la herbívora principalmente por insectos ya que muchos de ellos habitan sobre los árboles (Winkler et al. (2005b). Otro factor que tienen que superar las epífitas son los patógenos que influyen de manera negativa en el ciclo de desarrollo de la planta (Callaway et al., 2001). Incluso la germinación misma es un reto en un medio nada uniforme, donde la competencia entre las propias epífitas se debe a la poca cantidad de nutrientes disponibles. Otro factor negativo es que su vida está ligada al desarrollo del hospedero: una vez que éste cae o muere, seguramente las epífitas correrán con el mismo fin. Sin embargo, las adaptaciones y especializaciones de ciertas familias como lo son Orchidaceae, Bromeliaceae, Pteridophyta, Piperaceae y Araceae a estas condiciones extremas, les han funcionado para colonizar las copas de los árboles y postularse como las familias mejor representadas en las floras de la mayoría de los países tropicales (Gentry y Dodson, 1987; Benzing, 1990). En el grupo de las orquídeas, la mayoría de las especies epífitas presentaban pseudobulbos o cañas como en el caso del género Epidendrum donde almacenan nutrientes para la producción de flores y frutos, lo que es probablemente una forma más evolucionada de los cormos característicos de sus equivalentes terrestres, tal como se observó en Malaxis excavata. A diferencia de la mayoría de las bromelias epífitas, las especies terrestres como Greigia van-hyningii presentan rosetas caulescentes, en las cuales no almacenan agua ya que casi siempre está disponible en el suelo. En cambio en las bromelias que crecen en el dosel sus rosetas son pronunciadas para captar la mayor cantidad de agua de la lluvia (Benzing, 2000). En el caso de los helechos epífitos, presentan rizomas más gruesos y frondas más pequeñas que sus hermanos terrestres con la finalidad de controlar la pérdida del agua (Hietz y Briones, 2004). 46 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares 8.5. Comparación del estudio con trabajos realizados en el Neotrópico Los trabajos sobre epífitas, de Valdivia (1976), Zimmerman y Olmsted (1992), GarcíaFranco (1996), Pérez-Peña (2007) y Alanís et al. (2007) muestran una menor riqueza de especies frente a las localidades en Atzalán y Zongolica. Esto se debe a que estos estudios se efectuaron en selva alta, selva baja inundable, ecosistemas costeros, bosque tropical perennifolio y selva baja caducifolia, respectivamente. A pesar de que la selva alta y el bosque perennifolio mantienen un número considerable de epífitas, su diversidad no es comparable con la riqueza que presenta el bosque mesófilo. Estos tipos de vegetación están más expuestos a los fuertes vientos y una mayor evaporatranspiración, mientras que las selvas bajas se caracterizan por la reducida humedad atmosférica, por presentar árboles caducifolios y bajos de altura con cortezas lisas, por lo que es muy difícil para muchos de los helechos y orquídeas establecerse cuando la incidencia de luz es mayor y el sustrato se desprende, además de ser pobre en materia orgánica donde pudieran crecer las peperomias u otros grupos (Benzing, 1990; GarcíaFranco, 1996; Nieder et al., 2001; Andrade et al., 2004). Hietz y Hietz-Seifert (1995) en el centro de Veracruz y Krömer (2008) en Los Tuxtlas a través de gradiente altitudinal confirman que las epífitas se distribuyen entre 1,000 y 1,500 msnm, a la misma altitud se pudieron obtener porcentajes similares en cuanto a la riqueza en familias como: Pteridophyta, Orchidaceae, Bromeliaceae, Araceae y Piperaceae. Muy probablemente porque en ambos casos se trepo árboles y se utilizo la misma metodología, como era de esperarse Los Tuxtlas son más diversos (204 especies) con especies meramente tropicales como las aráceas y orquídeas, enriqueciendo el inventario (Ibarra et al., 1987; Acebey y Krömer, 2008). Wolf y Flamenco (2003), realizaron un estudio similar para Chiapas, al comparar sus resultados con Atzalán y Zongolica se obtuvo un 11% del total, lo que afirma que estas localidades mantienen más del 10% en riqueza de las epífitas de Chiapas y pueden ser la base para conformar un estudio similar y poder completar la flora epífitica de Veracruz. 47 Otro estudio en Chiapas de Pérez y Miceli (2004) en la reserva del Triunfo de Chiapas reitera que en este estado ocurre las mismas familias localizadas para Atzalán y Zongolica. Para México, Aguirre-León (1992) empezó a realizar un listado preliminar de las epífitas existentes, el estudio en discusión contribuye con un 11% a las 1,207 especies registradas para el país y el 36% de las 28 familias con alguna especie epífita reportadas para México y el 23% de las 42 registradas para el Neotrópico. Esto es una gran contribución tomando en cuenta la pequeña porción de estas dos localidades en comparación con el territorio mexicano. Los trópicos americanos cuentan con varios estudios que avalan la gran riqueza de epífitas vasculares (Gentry y Dodson, 1987; Nieder et al., 2001) el cuadro 8, muestra algunos de los trabajos más importantes que han sido emprendidos en los países neotropicales. La proporción de los porcentajes por familias coinciden a los de Atzalán y Zongolica, lo que muestra que los grupos más diversos siguen un patrón general de composición florística. Cuadro 8 Sitio de estudio La Carbonera Venezuela Perú Monteverde Costa Rica Madidi Bolivia Cotapata Bolivia Sapecho Bolivia Estudios sobre epífitas del neotrópico Autor Barthlott et al.2001 Ibisch et al. 1996 Ingram et al. 1996 Acebey y Krömer 2001 Krömer y Gradstein 2003 Krömer y Gradstein 2003 48 Elevación 2200– 2700 m Área de muestreo No. Sp. No. Gen. No. Fam. ARAC BROM ORCHI PIPER PTER Otras 4,000 ha. 191 55 20 4% 5% 50% 6% 30% 5% 1,883 0 19 4% 7% 63% 4% 19% 3% 1500– 1550 m 250-500 m 4 ha. 256 105 37 5% 9% 36% 5% 22% 23% 0.32 ha. 89 61 19 21% 8% 30% 11% 24% 6% 1,5002,200 m 0.32 ha. 175 76 23 6% 5% 38% 6% 37% 8% 500-1,200 m 01.0 ha. 127 87 18 15% 6% 38% 8% 27% 6% Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares Los siguientes estudios mantuvieron la misma metodología por lo que bien vale la pena compararse con el estudio realizado en Atzalán y Zongolica. Madidi por ser un sitio con una elevación menor a los 500 msnm, las aráceas son la familia más importante después de las orquídeas y los helechos. Este patrón que sólo se presenta para regiones cálidas. Sapecho, sobre (500 a 1,200 msnm) y Cotapata (1,500 a 2,200 msnm), las orquídeas siguen siendo el grupo mejor representado, seguido por los helechos, las bromelias, las aráceas y piperáceas de igual forma mantienen un porcentaje similar a lo observado para este estudio de Atzalán y Zongolica. Particularmente las orquídeas, son la familia que siempre se mantuvo en primer lugar para estos inventarios, esto podría ocurrir de igual forma en Atzalán y en Zongolica si ampliamos el muestreo, ya que es un grupo que se distribuye de manera más espacial y por lo tanto resulta más difícil ubicarlas dentro de las parcelas. 8.6. Riqueza de epífitas en los hospederos Las epífitas pueden distribuirse sobre los troncos de sus árboles hospederos, o frecuentemente en las diferentes zonas del dosel sobre las ramas, tendencia provocada por la variación de microclimas que se originan en los diferentes estratos (Zotz, et al., 1999; Andrade et al., 2004; Hietz y Briones, 2004). Por ello la riqueza de especies presente en un sólo árbol del bosque mesófilo puede ser sorprendente, por ejemplo Krömer et al. (2005) hallaron 83 especies sobre un árbol en los Andes bolivianos, mientras que Ingram y Narkarni (1993) contaron 50 especies en Costa Rica. Valdivia (1976) registró 50 especies de epífitas para el Uxpanapa, que en esa época quizás era el sitio de selva alta más conservado de Veracruz, por lo tanto es de imaginar tal cantidad de especies. En el municipio de Zongolica, sobre un árbol de Quercus pinnativenulosa se localizaron 37 especies de epífitas, un número bastante significativo, que permite deducir la riqueza epífitica del sitio, para Atzalán Clethra mexicana registro 26 epífitas. Esta diferencia en riqueza se debe a que Clethra es un árbol frágil y con pocas ramificaciones a lo contrario de los árboles de Quercus que llegan a ser más grandes, permitiendo el desarrollo de un número mayor en epífitas de igual forma lo comprobó Hietz et al. (2006). 49 El crecimiento de las epífitas sobre ellos se ve facilitado por la acumulación de biomasa, la edad, la corteza rugosa y una arquitectura adecuada en estas especies (Benzing, 1990; Hietz y Hietz-Seifert, 1995; Zotz y Andrade, 2002). Por ejemplo, los árboles del género Quercus del bosque mesófilo presentan la mayor ramificación, con varios ángulos de inclinación, donde el grosor de las ramas es otro factor que determina un sitio ideal para las epífitas. Se observó que las orquídeas pueden crecer sobre ramas gruesas y que las bromelias, aunque pueden encontrarse tanto en ramificaciones de diámetro amplios, aunque preferentemente habitan sobre las ramas delgadas, donde no tienen competencia con otras epífitas. En los bosques estudiados, la presencia de briofitas fue esencial para mantener esta riqueza debido que allí es donde se retiene el agua y los nutrientes, facilitándoles la absorción a las plantas del dosel (Acebey y Krömer, 2001). La riqueza en epífitas está correlacionada con el tamaño y con la edad del hospedero, tal como se analizó en Zongolica, demostrando que la diversidad en epífitas está relacionada con la altura y la madurez de los árboles, siendo la unidad de hábitat para el establecimiento de las epífitas. Los árboles muestreados en Atzalán no alcanzaron la riqueza de Zongolica, esto se debe a que los hospederos son más jóvenes o especies con una talla menor a los observados en Zongolica y por lo tanto, han estado menos expuestos a la colonización de las epífitas, esto se reafirma en los diámetros de los árboles donde en Atzalán comienzan a partir de 45 hasta 60 cm, al contrario de Zongolica donde apenas en 60 cm empiezan el grosor del tronco, para alcanzar 100 cm, por lo que el diámetro del tronco determina la altura del árbol y el área disponible para la colonización y desarrollo del epifitismo, que en conjunto con las ramas y la copa estratifican microclimas que permite el aumento o menoscabo de estas plantas. Para Zongolica, el tamaño del árbol se trazó contra la riqueza de especies contenidas, por lo tanto existió una relación lineal, es decir los hospederos analizados ya están saturados en epífitas y no existe más área aprovechable para incrementar la colonización a cargo de otras especies. Por ello se puede decir que se trata de un bosque maduro conformado por árboles viejos que han alcanzado el clímax; en tanto que en Atzalán aún existen espacios disponibles dentro de los forofitos que podrían ser 50 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares aprovechados por otras especies. Otra explicación a la diferencia entre la riqueza de Zongolica sobre la de Atzalán, son las especies de árboles localizadas en los remanentes del bosque mesófilo de Atzalán, donde Matudaea trinervia (Hamamelidaceae) es una especie muy abundante, localizada sobre las parcelas. Sin embargo, es un mal hospedero debido a su corteza caediza que no favorece el establecimiento de orquídeas y helechos, a la vez que tampoco posibilita acumular biomasa ni cojines de musgos para la germinación de las semillas de estas plantas, de igual forma provoca que los bosques no puedan ser colonizados por otras especies arbóreas como por ejemplo Quercus. Las comunidades de epífitas se distribuyen de manera homogénea sobre los árboles muestreados, tal como lo expone el estudio de Flores-Palacios y García (2006). En Atzalán y Zongolica las especies de bromelias, piperáceas y helechos se localizan en casi todos los hospederos analizados, por ser las familias que pueden establecerse en el dosel debido a la producción de grandes cantidades de semillas o esporas. En contraste, las orquídeas, a pesar de que son uno de los grupos más diversos, la frecuencia con que se les encuentra de uno a otro árbol es mucho menor, sugiriendo que la repoblación es más lenta y difícil en este grupo por la necesidad una micorriza indispensable para la germinación (Arditti, 1992). El estudio de Flores y García (2003) sobre la fragmentación de bosque mesófilo sugiere que las orquídeas no son especies pioneras por lo que sólo se les localiza en bosques maduros tal como ocurrió en el estudio. 8.7. Diversidad en las parcelas La realización de inventarios usando ocho parcelas de 20 x 20 m muestra la gran riqueza de especies que puede ser localizadas a través de este método, donde Zongolica es más estable en cuanto al número de especies que se registran en las parcelas, con un promedio de 47 especies por cuadrante, mientras que en Atzalán sólo se presentan 38 especies. Esto es resultado de la alta frecuencia que demuestran muchas especies en el primer sitio, aunque la riqueza total de especies se mantiene similar para ambos sitios. Esto quiere decir que en Atzalán conforme avanzaban los muestreos por parcelas, en Atzalán se incorporaban nuevas especies al listado mientras que en Zongolica, con los primeros cuadrantes, fue posible conocer una gran parte de la diversidad existente, que se repetía en las demás 51 parcelas. Sin embargo, la riqueza aumentó considerablemente con los registros adicionales de los hospederos, lo cual revela tanto la madurez de los árboles, que son capaces de sostener una gran riqueza en epífitas, como la colonización a través de la producción de frutos que les permiten generar nuevos individuos, siendo esto visible en la mayoría de las parcelas. Analizando los gráficos de las especies por parcelas se demuestra que en este estudio las pteridofitas y piperáceas son frecuentes, siguiendo el mismo patrón de presencia en cada parcela, por lo cual el método utilizado facilita el registro de estas especies, es decir si en una parcela no se localiza alguna de estos grupos, muy probablemente en los siguientes cuadrantes puede identificarse, principalmente grupos como los helechos que casi siempre se encuentran fértiles, lo que facilita su reconocimiento entre las mismas especies presentes dentro de las parcelas, a diferencia de las orquídeas y las bromelias, que muchas veces sólo se registran en una parcela, evidenciando la forma de distribuirse en el bosque de manera espacial en grandes hectáreas. Sin embargo la ventaja de estudiar grupos como las bromelias es que casi siempre presentan una etapa fértil, y lo que puede ser una simple inflorescencia seca facilita en gran medida su identificación. Al contrario, en las orquídeas es muy difícil localizarlas con flores, por lo que se opta por cultivarlas para esperar su floración y así poder identificarlas en el caso de las epífitas. Las orquídeas terrestres, por presentar sus estructuras reproductivas sólo en una etapa del año, se deben colectar en época de lluvias. Araceae, por ser un grupo hemiepífito, se debe registrar sólo en la etapa adulta ya que en ella se presentan muy distintos en comparación con su etapa juvenil. 8.8. Frecuencia de las especies sobre las parcelas Algunas de los grupos estudiados se observo que eran muy comunes en el campo (10%) y otros, más o menos bien representados en las parcelas, aunque la mayoría eran especies raras con un sólo registró de la especie en los cuadrantes (40%), principalmente helechos y orquídeas epífitas, que como se ha visto se distribuyen de manera más espacial en grandes extensiones de bosque. Por lo contrario Pteridophyta y Piperaceae son las más frecuentes sobres las parcelas en ambos estudios, principalmente los helechos terrestres que son 52 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares quienes se pueden localizar con mayor facilidad. Aquellas especies que se distribuyen de manera escasa y regular son las bromelias, quienes se localizan en la mitad de las parcelas. La rareza ecológica de algunas especies, se puede explicar con la teoría Rabinowitz (1986). Por ejemplo Tillandsia heterophylla la cual se distribuye de manera abundante en Veracruz y Puebla sobre sitios perturbados principalmente, ya que dentro de los bosques es rara, sin embargo sólo en estos dos estados se distribuye por lo que es endémica a México. La rareza de hábitat seria la explicación para el género Melpomene leptostoma (Fig. 30) que es muy especifico en cuanto a su hábitat por lo que se restringe de manera preferencial sobre los bosques de niebla aunque es un grupo de una amplia distribución. La rareza demográfica podría explicar como Monstera sp. (Fig. 29) una especie nueva para México localizada en Atzalán, rara biogeografícamente y en abundancia. Sin embargo los estudios deben acrecentarse para conocer la distribución espacial de estos grupos epífitos en bosques húmedos mexicanos, ya que la enorme diversidad localizada permite intuir cómo se comportan algunos grupos de manera preferencial y exclusiva sobre este tipo de vegetación. 8.9. Distribución vertical La estratificación vertical es un conjunto de factores propiciados por los diferentes microclimas desde la copa de los árboles hasta sus troncos, generando a lo largo del dosel cambios microclimáticos que regulan la intensidad de la luz por lo que algunas epífitas reciben más o por lo contrario menos luz, captación de humedad, disponibilidad de nutrientes a través de la materia orgánica muerta o briofitas en los hospederos (Krömer, 2001) estos datos deben corroborarse con estudios más profundos, pero como se ha observado las epífitas siguen los mismos patrones, no solo en México si no en otros trabajos en el Neotrópico. Las diferencias en la riqueza en epífitas entre los dos bosques como ya se ha explicado se debe al forofito básicamente a la edad y otros aspectos. Pero ahora se plantea que las ramas inclinadas (distribución vertical) son los sitios aptos sobre el dosel. La distribución vertical de las epífitas en los dos bosques estudiados presenta una marcada concentración de especies principalmente orquídeas, bromelias y helechos sobre la parte intermedia (ZJ4) como ya se ha visto anteriormente esta correlacionado con la altura y 53 el grosor del hospedero, factores que influyen fuertemente en el establecimiento de las epífitas, con ello se quiere decir que es más importante la variedad estructural de los hospederos, para que estos bosques alberguen plantas sobre sus ramas y tronco. El estudio fue comparado con otros trabajos siguiendo la misma metodología, con la finalidad de conocer cómo se comportan las epífitas sobre otros forofitos y regiones diferentes, como el estudio de Acebey y Krömer (2001), sobre un tipo de vegetación llamado bosque de pie de monte en Bolivia, ellos registraron 89 especies, números similares a las 82 para el estudio. Sin embargo no hay una semejanza en la diversidad por familias en cada zona, para tal estudio la riqueza se centro en la zona ZJ2 mientras que para Atzalán y Zongolica en la zona ZJ4 (parte intermedia), lo que se debe a que el estudio en Bolivia se ve incrementado por el grupo de las aráceas sobre todo en las dos primeras zonas donde son realmente frecuentes. Esto se parece a Atzalán donde en la zona ZJ1 las aráceas alcanzan su mayor riqueza, mientras que en las zonas ZJ3 y ZJ4 (Zonas intermedias) son las orquídeas al igual que en Zongolica quienes dominan este estrato, sin embargo en Atzalán son los helechos quienes ocupan cuatro de las cinco zonas. Por otro lado la zona ZJ5 (Zona alta) para Bolivia no se registró epífitas, siendo la zona más pobre en epífitas similar a Atzalán. Estas diferencias se pueden explicar con los patrones de distribución de las especies vistos anteriormente. En el trabajo de Martínez et al. (2008) en la Reserva del Triunfo en México, las preferencias se dieron en la ZJ1 a pesar de mantener el mismo método, esta primer zona no se puede decir que es la zona preferencial, sino que las epífitas pueden distribuirse en más de dos zonas, siendo diversas en varias. Para Atzalán y Zongolica no ocurrió de tal manera la ZJ4 es la que muestra la riqueza, comprobando que las epífitas en general se centran en la zona intermedia del dosel donde existe una mayor cantidad de biomasa disponible, donde no están expuestas a los rayos del sol pero tampoco a la sombra del sotobosque. Aunque algunas de las bromelias y orquídeas pueden ser frecuentes en la ZJ5 al ser tolerantes a una mayor cantidad de luz y sequías más pronunciadas no llegan a ser tan diversas como en otras zonas del dosel. 54 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares El estudio de Krömer et al. (2007b) en bosques montanos en Sapecho y Cotapata en Bolivia coinciden con los patrones observados en Atzalán y Zongolica, donde las Araceae disminuyen en diversidad conforme incrementan las zonas. Bromeliaceae, Orchidaceae y las Pteridophyta comienzan a acrecentar su número de especies desde la zona ZJ1 hasta alcanzar su mayor riqueza sobre la zona ZJ3, a diferencia de Atzalán y Zongolica donde se ven mejor representadas sobre ZJ4, como el estudio de las orquídeas epífitas en África por Johansson (1974). 8.10. Comparación de riqueza en epífitas entre sotobosque y árboles Son pocos los estudios en epífitas donde se toma en cuenta el sotobosque, sin embargo es uno de los sitios más importantes para registrar especies que no alcanzan las ramas y las copas de los árboles del dosel, principalmente helechos y orquídeas con fisiología de aspecto pequeño, que se escapan de los rayos solares buscando la humedad que origina el sotobosque (Hagsater et. al., 2005). Es sorprendente la alta diversidad que se puede localizar aquí. Hasta un 25% de especies son exclusivas del sotobosque, mientras que el 13% sólo crece sobre los árboles y el resto se desarrolla en ambos sitios. Por lo tanto la riqueza que ofrece el sotobosque se debe en amplia medida a los gradientes microclimáticos del dosel, estructura insustituible para mantener la riqueza en epífitas y de grupos terrestres existentes en los bosques mesófilos. Las copas de los árboles juegan el papel más importante al impedir que los rayos solares penetren con intensidad al sotobosque, permitiendo que la humedad persista propiciando sitios frescos, ideal para helechos y orquídeas miniaturas que requieren de una constante humedad en su sustrato. Si estos ecosistemas sufren fragmentación los hospederos aumentan la abundancia pero disminuye la diversidad como lo demuestra Flores-Palacios (2003), al igual que el de Cascante et al. (2006) en Costa Rica, los árboles aislados se cargan de especies de bromelias que resultan abundantes y se pierde la diversidad que le confiere a un bosque mesófilo ya que llegan a ser tan competitivas que tapizan el árbol no permitiendo el crecimiento de otras especies. 55 El estudio en discusión demuestra que sobre un bosque conservado la distribución de las especies en el sotobosque llegan a ser más diversa que cualquier zona del propio dosel, tal como resulto para este estudio y el de Krömer et al. (2007b) en Bolivia, donde las ramitas de arbustos y ramas de árboles jóvenes, incluso hojas eran explotados por epífitas. Los géneros que responden mejor a este estrato son los helechos como Hymenophyllum, Trichomanes y Asplenium, los cuales requieren mayor humedad, mientras que las orquídeas sin pseudobulbos como Campylocentrum y Dichaea son quienes ocupan las ramas de los arbustos. Las peperomias son otro grupo abundante cerca del suelo que en las copas de los árboles, debido a sus requerimientos de humus que es más abundante encontrarlo sobre la base de los troncos que sobre las ramas. 8.11. Alcance y validez de los resultados La calidad de los muestreos se refleja en las curvas de acumulación de especies, donde para familias como Piperaceae y Araceae se alcanzaron los valores observados de las especies estimadas, otras como Bromeliaceae se completaron con colectas fuera de las parcelas por lo que quedaron registradas para cada municipio de acuerdo a lo estimado por el programa estadístico. En caso de Pteridophyta y Orchidaceae se alcanzo mas del 90% con las especies adicionales que originalmente contaban con un 80% registrados para las parcelas, por lo que se puede sugerir que si en el futuro se efectuaran mas colectas en ambos localidades se encontrarán muy pocas especies adicionales. Los grupos que quizás puedan ofrecer nuevas especies serian principalmente orquídeas y helechos cuyos poblaciones son más difíciles de ubicar dentro de las parcelas, por distribuirse de manera esparcida, esto se debe a la gran diversidad florística y la dinámica poblacional de estas familias siendo los grupos más importantes y diversos en bosque mesófilos. Esto se reafirmo en las curvas de acumulación de los grupos epifítos sobre los terrestres donde estos últimos alcanzaron la estabilidad rápidamente comprobando la 56 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares facilidad que pueden ser localizadas las plantas terrestres con esta metodología, mientras que la alta diversidad de las epífitas es más difícil de captar, sin embargo se alcanzaron valores por encima del 80% de la riqueza esperada. Por lo que este método de las parcelas es ampliamente recomendable para estudios en epífitas, donde los resultados pueden ser comparados con otras regiones del planeta y en especial con la del estado que permitan conforma un listado confiable de las epífitas que aún crecen en Veracruz. La técnica de ascender al dosel a través de estos mecanismos de alpinismo, confiere conocer el total de las epífitas por hospedero y al aumentar el muestreó seguramente se alcanza el objetivo de inventariar la flora que crece sobre el dosel, por lo que es importante recurrir a estas prácticas para trabajo con epífitas y así investigar los diversos hospederos que presentan epifitismo, para posteriormente ampliar los estudios con la finalidad de estandarizar esta metodología y que los resultados favorezcan el incremento del conocimiento y aplicar esta técnica en la conservación de los sitios en estudio. 8.12. Conservación de las epífitas Las zonas de estudio pueden ser sugeridos como sitios prioritarios de investigación botánica, pero también es de carácter primordial definir estrategias encaminadas a la de conservación de los bosques mesófilos en Veracruz. Aunado a su escases, estos son fuertemente fragmentados por actividades como la agricultura y la ganadería, siendo el grupo de las epífitas el más afectado por la deforestación ya que la regeneración de los bosques es muy lenta, lo que demuestra el trabajo sobre fragmentación de bosque mesófilo por parte de Flores-Palacios (2003). Es lógico pensar que pasaran varias décadas hasta que un árbol alcance su madurez y quizás lo doble de tiempo para que las epífitas se establezcan, como ocurrió en un bosque nublado de Costa Rica donde se movieron las epífitas y la materia orgánica (Nadkarni, 2000) por lo que no hubo sucesión hasta diez años después, sin embargo las especies originales estaban totalmente erradicadas ahora crecían otras muy diferentes, esto sólo es un ejemplo de lo que ocurre cuando se perturba un bosque. La estrategia principal de conservar las epífitas es a través de sus hospederos lo que permite las condiciones necesarias para el desarrollo de los diversos grupos que 57 conviven en estos biomas. Este trabajo plantea el problema que los patrones de diversidad alfa observados en cada sitio y diversidad beta al comparar la composición de especies de los sitios que resultan muy diferente, por lo que cada bosque alberga a diferentes especies que debe conservarse ya que seguramente cada una presenta un rol ecológico en estos bosques. Otro agente que reduce las poblaciones silvestres es el comercio ilegal, donde se colectan grandes cantidades de epífitas, reduciendo sus poblaciones drásticamente (FloresPalacios y Valencia, 2007). Para frenar esta problemática se han creado leyes que protegen a las especies que pudieran ser amenazadas o puestas en peligro de desaparecer, una de ellas es la Ley general del equilibrio ecológico y de protección al ambiente (NOM-059, 2001) donde se enlista una serie de plantas notables ya sea porque son recolectas sin ningún control o sus hábitats están alterados. Para los sitios estudiados se localizaron las orquídeas Prosthechea vitellina, Stanhopea oculata, Stanhopea tigrina, y del grupo de los helechos Alsophila firma, Cyathea bicrena, Cyathea divergens var. tuerckheimii, Psilotum complanatum. Por lo que se sugiere que en estos remanentes de bosque mesófilo, aun albergan especies raras o que se encuentre en una categoría de riesgo. Algunas de estas especies son endémicas a Veracruz: las Bromeliaceae, Tillandsia tricolor, y T. viridiflora, además de muchas otras que se consideran endémicas de México como Greigia vanhyningii, Pitcairnia ringens, Tillandsia deppeana, T. gymnonotrya, T. heterophylla y, T. kirchhoffiana. En la familia Araceae Spathiphyllum cochlerispathum y Syngonium neglectum son endémicas de México (Acebey y Krömer, 2008). Analizando los estudios realizados en torno a la distribución y diversidad de la epífitas hechos en Veracruz se nota que son mínimos comparado con la riqueza que se presenta en el bosque mesófilo y por lo que se alienta a realizar más estudios con epífitas, por ejemplo en la Sierra de Huayacocotla, la región Córdoba-Orizaba, Huatusco e Ixhuacán de los Reyes, donde aún no se conoce como se comportan estos sitios, el grado de fragmentación y la diversidad existente. 58 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares 9. CONCLUSIONES En los bosques mesófilos de Atzalán y Zongolica la riqueza de especies epífitas fue mayor en Pteridophyta, Orchidaceae, Bromeliaceae, Araceae y Piperaceae, sobre los grupos terrestres estudiados. Las epífitas por su riqueza y distribución sobre el dosel, alcanzaron valores de especies observados por encima del 80%, lo que demuestra que el muestreo resultó bastante completo para este tipo de vegetación. La riqueza en epífitas está correlacionada con el tamaño y la edad de las especies de forofitos, registrando sobre un Quercus maduro hasta 37 especies diferentes de epífitas. La mayor riqueza sobre los hospederos se concentró en las secciones intermedias del dosel, donde se proporciona un hábitat multiestructurado que puede ser aprovechado por diversas especies. Se registro el 13% de especies exclusivas del dosel y 25% de epífitas del sotobosque, por lo que es un estrato de suma importancia para completar el inventario en epífitas, primordialmente en helechos que están bien adaptadas a una baja iluminación. Desde el punto de vista de la conservación, por sus diferencias marcadas en la composición florística y la alta riqueza entre las localidades, se requiere estrategias prioritarias que protejan a cada uno de los sitios, ya que poseen especies únicas, incluso nuevos registros para el estado y para el país. La realización de inventarios florísticos en lugares pocos explorados resulta indispensable. Asimismo, se requiere un enfoque más puntual para el análisis de ciertas familias o grupos ricos en epífitas, que normalmente son poco representados en colecciones generales, y de las cuales es necesario conocer más acerca de su diversidad, ecología y su aporte a la flora en general. 59 10. LITERATURA Acebey, A. y T. Krömer. 2001. Diversidad y distribución vertical de epífitas en los alrededores del campamento río Eslabón y de la laguna Chalalán, Parque Nacional Madidi, dpto. La Paz, Bolivia. Revista de la Sociedad Boliviana de Botánica 3: 104-123. Acebey, A. y T. Krömer. 2008. Diversidad y distribución de Araceae de la reserva de la biosfera Los Tuxtlas, Veracruz, México. Revista Mexicana de Biodiversidad 79: 465- 471. Acebey, A., M. Kessler y T. Krömer. 2006. Aráceas y bromeliáceas de Bolivia. Botánica económica de los Andes centrales. 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Tryon Hábito E E E E E E E E T E T E T T T Municipio Atz Zong R F X R R R R R R X X F R Duplicados MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL MEXU,XAL MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL, XALU No. Colecta Atz Zong THO3105 THO3054 THO3112 THO3473 THO3371 THO3034 THO3106 THO3503 THO3277 THO3405 THO3033 THO3470 THO3444 THO3343 THO3346 THO3308 THO3272 X E MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL, XALU X F X MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL MEXU,XAL, XALU Listado Florístico de las epífitas vasculares Dennstaedtiaceae Dryopteridaceae Gleicheniaceae Grammitidaceae Hypolepis repens (L.) C. Presl Lonchitis hirsuta L. Odontosoria schlechtendalii (C. Presl) C. Chr. Pteridium aquilinum var. latiusculum (Desv.) Underw. ex A. Heller Saccoloma inaequale (Kunze) Mett. Arachniodes denticulata (Sw.) Ching Ctenitis hemsleyana (Baker) Copel. Ctenitis melanosticta (Kunze) Copel. Diplazium lonchophyllum Kunze Diplazium ternatum Liebm. Phanerophlebia remotispora E.Fourn. Polystichum distans E. Fourn. Polystichum mickelii A.R. Sm. Sticherus palmatus (W. Schaffn. ex E. Fourn.) Copel. Cochlidium serrulatum (Sw.) L.E. Bishop Melpomene leptostoma (Fée) A.R. Sm. & R.C. Moran Melpomene pilosissima (M. Martens & Galeotti) A.R. Sm. & R.C. Moran Hymenophyllum asplenioides (Sw.) Sw. Hymenophyllum brevistipes Liebm. Hymenophyllum fendlerianum J.W. Sturm T T T X X X MEXU,XAL MEXU,XAL,MEXU MEXU,XAL THO3384 THO3535 THO3271 T X MEXU,XAL THO3383 T T T T T T T T T T E E E X R R E E F X MEXU,XAL MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL MEXU,XAL, XALU THO3369 THO3368 THO3367 THO3448 THO3370 THO3375 THO3382 THO3029 THO3035 THO3132 E R MEXU,XAL, XALU THO3536 E E R MEXU,XAL, XALU THO3374 THO3138 E R MEXU,XAL, XALU THO3537 E R MEXU,XAL THO3467 E E R R MEXU,XAL MEXU,XAL THO3542 THO3543 Listado Florístico de las epífitas vasculares Lomariopsidaceae Lophosoriaceae Lycopodiaceae Hymenophyllum polyanthos Bosch Hymenophyllum pulchellum Schltdl. & Cham. Hymenophyllum sieberi (C. Presl) Bosch Hymenophyllum trapezoidale Liebm. Polyphlebium pyxidiferum (L.) Ebihara & Dubuisson Terpsichore asplenifolia (L.) A.R. Sm. Trichomanes capillaceum L. Trichomanes galeottii E. Fourn. Trichomanes hymenophylloides Bosch Trichomanes polypodioides L. Trichomanes reptans Sw. Bolbitis bernoullii (Kuhn ex H. Christ) Ching Elaphoglossum leebrowniae Mickel Elaphoglossum petiolatum Bonap. Elaphoglossum sartorii (Liebm.) Mickel Elaphoglossum vestitum (Schltdl. & Cham.) T. Moore Elaphoglossum peltatum (Sw.) Urb. Lophosoria quadripinnata (J.F. Gmel.) C. Chr. Huperzia linifolia (L.) Trevis. Huperzia pithyoides (Schltdl. & Cham.) Holub E E R R MEXU,XAL MEXU,XAL THO3468 THO3133 E R MEXU,XAL THO3476 E E E RG MEXU,XAL MEXU,XAL, XALU THO3439 THO3081 E E T E E E E R F X R F E X THO3472 THO3312 THO3450 THO3373 THO3469 THO3044 THO3449 E MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL, XALU E E E E RG R R MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL MEXU,XAL, THO3310 THO3474 THO3080 THO3229 E F F MEXU,XAL, XALU THO3342 THO3040 E T R RG X MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL, XALU THO3480 THO3307 THO3113 E E R R R MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL THO3407 THO3418 THO3248 THO3252 Listado Florístico de las epífitas vasculares Selaginellaceae Marattiaceae Polypodiaceae Huperzia reflexa (Lam.) Trevis. Huperzia taxifolia (Sw.) Trevis. Lycopodiella cernua (L.) Pic. Serm. Selaginella flexuosa Spring Selaginella stellata Spring Marattia laxa Kunze Campyloneurum angustifolium (Sw.) Fée Campyloneurum xalapense Fée Niphidium crassifolium (L.) Lellinger Pecluma sursumcurrens (Copel.) M.G. Price Phlebodium areolatum (Humb. & Bonpl. ex Willd.) J. Sm. Pleopeltis angusta var. stenoloma (Fée) Farw. Pleopeltis astrolepis (Liebm.) E. Fourn. Pleopeltis crassinervata (Fée) T. Moore Pleopeltis fallax (Schltdl. & Cham.) Mickel & Beitel Pleopeltis furfuraceum (Schltdl. & Cham.) A.R. Sm. Pleopeltis polypodioides (L.) E.G. Andrews & Windham Polypodium arcanum var. arcanum Maxon T E T E T T E E E E X E X R RG E E RG R RG MEXU,XAL MEXU,XAL,XALU MEXU,XAL,XALU MEXU,XAL,XALU MEXU,XAL,XALU MEXU,XAL,XALU MEXU,XAL THO3430 THO3419 THO3429 THO3477 THO3319 THO3365 THO3471 THO3038 THO3043 THO3111 R F F F F MEXU,XAL MEXU,XAL MEXU,XAL THO3316 THO3313 THO3036 THO3039 THO3053 E F F MEXU,XAL,XALU THO3309 THO3030 E F MEXU,XAL THO3078 E X MEXU,XAL THO3079 E F F MEXU,XAL,XALU THO3311 THO3055 E E RG MEXU,XAL,XALU THO3414 THO3032 E R MEXU,XAL THO3176 E X F MEXU,XAL THO3406 THO3175 E R MEXU,XAL THO3249 Listado Florístico de las epífitas vasculares Psilotaceae Pteridaceae Thelypteridaceae Vittariaceae ANGIOSPERMAE Araceae Polypodium conterminans Liebm. Polypodium eperopeutes Mickel & Beitel Polypodium falcaria Kunze Polypodium lepidotrichum (Fée) Maxon Polypodium plebeium Schltdl. & Cham. Polypodium rhodopleuron Kunze Polypodium villagranii Copel. Psilotum complanatum Sw. Adiantum feei T. Moore ex Fée Pteris longifolia Wall. Pteris quadriaurita Retz. Pteris orizabae M. Martens & Galeotti Pteris sp. Thelypteris ovata var. lindheimeri (C. Chr.) A.R. Sm. Thelypteris rudis (Kunze) Proctor Didymoglossum petersii (A. Gray) Copel. Scoliosorus ensiformis (Hook.) T. Moore Vittaria bradeorum Rosenst. Vittaria graminifolia Kaulf. MONOCOTYLEDONAE Anthurium scandens (Aubl.) Engl. Anthurium pentaphyllum (Aubl.) G. E E R X R MEXU,XAL MEXU,XAL THO3502 THO3073 THO3074 E E R F R R MEXU,XAL,XALU MEXU,XAL THO3344 THO3380 THO3247 E RG F MEXU,XAL THO3317 THO3037 E E E T T T T T T X RG F X R X R F R X MEXU,XAL MEXU,XAL MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL MEXU,XAL MEXU,XAL MEXU,XAL MEXU,XAL, XALU THO3451 THO3314 THO3028 THO3058 THO3120 THO3267 THO3110 THO3042 THO3041 THO3270 T E R R MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL THO3345 E R MEXU,XAL, XALU THO3441 MEXU,XAL MEXU,XAL MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL, XALU THO3226 THO3376 THO3336 THO3340 E E E E RG RG X R E THO3178 THO3123 Listado Florístico de las epífitas vasculares Bromeliaceae Don Anthurium schlechtendalii Kunth Monstera deliciosa Liebm. Monstera egregia Schott Monstera sp. Philodendron advena Schott Philodendron sagittifolium Liebm. Philodendron standleyi Grayum Spathiphyllum cochlearispathum (Liebm.) Engl. Syngonium chiapense Matuda Syngonium neglectum Schott Syngonium podophyllum Schott Aechmea nudicaulis (L.) Griseb. Catopsis sessiliflora (Ruiz & Pav.) Mez Greigia van‐hyningii L.B. Sm. Pitcairnia heterophylla (Lindl.) Beer Pitcairnia imbricata (Brongn.) Regel Pitcairnia ringens Klotzsch Pitcairnia sp. Racinaea adscendens (L.B. Sm.) M.A. Spencer & L.B. Sm. Tillandsia butzii Mez Tillandsia deppeana Steud. Tillandsia filifolia Schltdl. & Cham. Tillandsia gymnobotrya Baker Tillandsia heterophylla E. Morren E E E E E E T T RG RG E X R F F R E MEXU,XAL MEXU,XAL MEXU,XAL MEXU,XAL MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL, XALU THO3417 THO3334 THO3331 THO3341 THO3335 THO3047 THO3049 THO3263 THO3048 E E E E E T T T T E E RG X R E R X X X X RG XAL,XALU MEXU MEXU,XAL, XALU THO3332 THO3512 THO3460 THO3321 THO3378 THO3421 THO3420 THO3264 RG X MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL MEXU,XAL MEXU,XAL,XALU MEXU,XAL E E E E E R X X E R MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL MEXU MEXU MEXU THO3436 THO3422 THO3385 THO3103 THO3273 X THO3116 THO3127 THO3130 THO3129 THO3124 Listado Florístico de las epífitas vasculares Orchidaceae Tillandsia juncea (Ruiz & Pav.) Poir. Tillandsia kirchhoffiana Wittm. Tillandsia leiboldiana Schltdl. Tillandsia limbata Schltdl. Tillandsia lucida E. Morren ex Baker Tillandsia multicaulis Steud. Tillandsia punctulata Schltdl. & Cham. Tillandsia schiedeana Steud. Tillandsia tricolor Schltdl. & Cham. Tillandsia viridiflora (Beer) Baker Aulosepalum pyramidale (Lindl)M.A. Dix & M.W.Dix Brassia verrucosa Lindl. Campylocentrum schiedei (Rchb. f.) Benth. ex Hemsl. Coelia triptera (Sm.) G. Don ex Steud. Comparettia falcata Poepp. & Endl. Cyclopogon luteo‐albus (A. Rich. & Galeotti) Schltr. Dichaea glauca (Sw.) Lindl. Dichaea graminoides (Sw.) Lindl. Dichaea intermedia Ames & Correll Dichaea muricatoides Hamer&Garay Dichaea neglecta Schltr. Elleanthus cynarocephalus (Rchb. f.) Rchb. F. Encyclia sp. E E E E E E E E E E R E MEXU,XAL MEXU,XAL MEXU,XAL, XALU MEXU MEXU MEXU,XAL,XALU MEXU,XAL,XALU MEXU MEXU MEXU,XAL,XALU MEXU F RG X E R R X RG X RG RG R RG R X E E E R E E T THO3102 THO3134 THO3442 THO3350 THO3437 THO3489 THO3539 THO3320 E R MEXU,XAL MEXU,XAL THO3333 THO3486 THO3100 THO3097 X E E MEXU MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL, XALU THO3410 THO3076 THO3091 E E E E E E RG E E R R F R R E R MEXU,XAL MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL MEXU,XAL THO3327 THO3454 THO3324 THO3403 THO3409 THO3088 THO3089 THO3257 THO3241 THO3128 E E THO3485 THO3274 THO3046 THO3101 THO3223 THO3104 THO3216 Listado Florístico de las epífitas vasculares Epidendrum melistagum Hágsater Epidendrum nitens Rchb. f. Epidendrum polyanthum Lindl. Epidendrum propinquum A. Rich. & Galeotti Epidendrum radicans Pav. ex Lindl. Epidendrum ramosum Jacq. Epidendrum repens Cogn. Epidendrum veroscriptum Hágsater Gongora galeata (Lindl.) Rchb. f. Govenia sp. Homalopetalum pumilum (Ames) Dressler Isochilus latibracteatus A. Rich. & Galeotti Isochilus major Schltdl. & Cham. Jacquiniella equitantifolia (Ames) Dressler Jacquiniella leucomelana (Rchb. f.) Schltr. Jacquiniella teretifolia (Sw.) Britton & P. Wilson Leochilus carinatus (Knowles & Westc.) Lindl. Lycaste aromatica (Graham ex Hook.) Lindl. Lycaste deppei (G. Lodd.) Lindl. Malaxis excavata (Lindl.) Kuntze E E E E X X X E MEXU MEXU,XAL, XALU MEXU MEXU,XAL MEXU,XAL MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL XAL MEXU,XAL, XALU THO3507 THO3337 THO3243 THO3093 T E E E E T E E X X R X RG F X R E R RG MEXU,XAL THO3580 THO3225 E E X R RG R MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL, XALU THO3400 THO3119 THO3238 E R X MEXU,XAL, XALU THO3381 THO3121 E R E MEXU,XAL THO3506 THO3118 E X MEXU,XAL THO3096 E E MEXU,XAL THO3135 E T X R E MEXU,XAL,XALU MEXU,XAL,XALU THO3338 THO3481 THO3482 THO3268 THO3094 THO3095 THO3090 THO3083 THO3115 THO3219 Listado Florístico de las epífitas vasculares Masdevallia floribunda Lindl. Maxillaria densa Lindl. Maxillaria elatior (Rchb. F.) Rchb. F. Maxillaria meleagris Lindl. Maxillaria sp. Maxillaria variabilis Bateman ex Lindl. Nidema boothii (Lindl.) Schltr. Nemaconia graminifolia Knowles & Westc. Oncidium ornithorhynchum Kunth Platystele stenostachya (Rchb. f.) Garay Pleurothallis cardiothallis Rchb. f. Prescotia stachyoides Lindl. Prosthechea glauca Knowles&Westc. Prosthechea ochracea (Lindl.) W.E. Higgins Prosthechea pseudopygmaea (Finet) W.E. Higgins Prosthechea rhynchophora (A. Rich. & Galeotti) W.E. Higgins Prosthechea vitellina (Lindl.) W.E. Higgins Restrepiella ophiocephala (Lindl.) Garay & Dunst. Scaphyglottis fasciculata Hook. Sobralia macrantha Lindl. Specklinia sp. E E E E E E E E R R R R R R R R E E MEXU,XAL MEXU,XAL,XALU MEXU,XAL MEXU,XAL MEXU,XAL XAL THO3330 THO3326 THO3109 THO3222 THO3220 THO3239 THO3221 THO3227 THO3136 THO3028 E E E E MEXU,XAL,XALU MEXU,XAL,XALU THO3446 THO3108 E T E E E E X X X RG XAL,XALU XAL,MEXU XAL,MEXU XAL,MEXU THO3484 TH03328 THO3413 THO3411 THO3098 THO3092 E E E XAL,MEXU THO3117 E X MEXU,XAL,XALU THO3412 E X MEXU,XAL THO3504 R E E E E X R R X MEXU X R MEXU,XAL,XALU MEXU,XAL MEXU THO3445 THO3275 THO3505 THO3379 THO3447 THO3240 Listado Florístico de las epífitas vasculares Araliaceae Begoniaceae Cactaceae Clusiaceae Crassulaceae Ericaceae Gesneriaceae Piperaceae Stanhopea tigrina Bateman ex Lindl. Stanhopea oculata (G. Lodd.) Lindl. Stelis pachyglossa (Lindl.) Pridgeon & M.W. Chase Stelis platystelis (ined.) (Schltr.) Solano Stelis rubens Schltr. Trichocentrum pachyphyllum (Hook.) R. Jiménez & Carnevali Trichosalpinx blaisdellii (S. Watson) Luer Xylobium elongatum (Lindl. & Paxton) Hemsl. DICOTYLEDONAE Oreopanax capitatus (Jacq.) Decne. & Planch. Begonia incarnata Link & Otto Epiphyllum sp. Rhipsalis baccifera (J.S. Muell.) Stearn Clusia flava Jacq. Sedum botterii Hemsl. Macleania insignis M. Martens & Galeotti Vaccinium sp. Columnea schiedeana Schltdl. Peperomia blanda (Jacq.) Kunth Peperomia dendrophila Schltdl. & Cham. E E E R RG E MEXU MEXU,XAL THO3443 THO3453 THO3283 E R F MEXU,XAL,XALU THO3329 THO3085 E E E R MEXU,XAL,XALU MEXU,XAL THO3483 THO3077 E X R MEXU,XAL,XALU THO3455 THO3107 E X MEXU,XAL THO3245 E R XAL THO3167 E E E E E E R E X X THO3457 THO3276 THO3401 THO3278 E XAL MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL, XALU XAL MEXU XAL E E T E R E X R X E XAL MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL THO3511 THO3452 THO3550 THO3056 THO3071 X E THO3172 THO3057 Listado Florístico de las epífitas vasculares Peperomia liebmannii C. DC. Peperomia maculosa (L.) Hook. Peperomia pseudoalpina Trel. Peperomia quadrifolia (L.) Kunth Peperomia rotundifolia (L.) Dahlst. Peperomia tetraphylla (G. Forst.) Hook. & Arn. E E E E E E X RG R F RG RG R E F MEXU,XAL MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL, XALU MEXU,XAL THO3458 THO3323 THO3349 THO3322 THO3125 THO3050 THO3051 THO3114 Riqueza y composición florística de las epífitas vasculares Fig. 2 Stanhopea tigrina Bateman ex Lindl Foto: Ramos S. Fig. 5 Philodendron saggitifolium Liebm. Foto: Krömer T. Fig. 29 Monstera sp. Foto: Krömer T. Fig. 3 Oreopanax capitatus (Jacq.) Decne. & Planch. Foto: Ramos S. Fig. 28 Homalopetalum pumilum (Ames)Dressler Foto: Ramos S. Fig. 30 Melpomene leptostoma (Fée) A.R. Sm. & R.C. Moran Foto: Krömer T. 1