Rev. per. Ent. 3 8 : 3 5 - 3 8 . Diciembre 1995 (Setiembre 1996) Phytonemus pallidus (Banks) y Frankliniella sp. dañando fresa cultivada en Huaral, Lima 1 Luis E. 2 Gonzales-Bustamante RESUMEN GONZALES-BUSTAMANTE L. 1995. Phytonemus pallidus (Banks) y Frankliniella sp. dañando fresa cultivada en Huaral, Lima. Rev. per. Ent. 38.—Phytonemus pallidus (Banks) (Acari: Tarsonemidae), importante plaga de fresa a nivel mundial, ha sido registrada recientemente en el valle de Huaral. Este acaro deforma brotes, p u e d e producir muerte de flores, deformación y cuarteado de frutos. Se ha registado también Amblyseius mexicanus (Garman) (Acari: Phytoseiidae), un eficiente acaro predator.Frankliniella sp. (Thysanoptera: Thripidae), es un insecto que también ataca flores y frutos de la fresa; y algunos de sus daños p u e d e n ser confundidos con los de P. pallidus. Se e x p o n e n medidas de control para ambas plagas. Palabras clave: Phytonemus pallidus, Frankliniella sp., fresa, valle Huaral, Lima, Perú. SUMMARY GONZALES-BUSTAMANTE L. 1995. Phytonemus pallidus (Banks) and Frankliniella sp. damaging strawbeny crops in Huaral, Lima, Perú. Rev. per. Ent. 38.— Phytonemus pallidus (Banks) (Acari: Tarsonemidae), an important pest of strawberry the world over, has recently been found in Huaral valley, Lima, Perú. This mite deforms shoots and can produce death of flowers, deformation of fruits and fruits spliting. It presents an efficient predator mite, the Phytoseiidae Amblyseius mexicanus (Garman).- Frankliniella sp. (Thysanoptera: Thripidae), is an insect which attacks flowers and fruits and s o m e of its damages can be confused with those of P. pallidus. Measures to control both pests are given. Key words: Phytonemus pallidus, Frankliniella sp., strawberry, Huaral valley, Lima, Perú. trado en Nasturtium, Capsicumy u n a a m p l i a varied a d de plantas o r n a m e n t a l e s (Lindquist 1986, O c h o a 1991, C a r m o n a 1992). Según Alien (1959), cada h e m b r a p u e d e p o n e r cerca de 90 huevos y en dos semanas p u e d e n c o m p l e t a r su desarrollo de huevos a adultos; en primavera y v e r a n o se r e p r o d u c e n r á p i d a m e n t e , m i e n t r a s q u e en invierno se r e d u c e su r e p r o d u c c i ó n . Este m i s m o a u t o r menciona que como predatores se presentan ácaros Phytoseiidae (Typhlodromus cucumeris y T. reticulatus) q u e , m a n e j a d o s a d e c u a d a m e n t e , p u e d e n reducir efectivamente a P. pallidus. Dorestes (1984), describe los d a ñ o s de P. pallidus en brotes, flores y frutos de fresa en V e n e zuela, e indica q u e estos d a ñ o s son s u m a m e n t e severos. C a r m o n a (1991), señala q u e los frutos se p u e d e n d e f o r m a r a tal g r a d o q u e se descarta la p r o d u c c i ó n destinada al m e r c a d o internacional. Sobre d a ñ o s de trips (Insecta: T h y s a n o p t e r a ) e n f l o r e s d e fresa existe p o c a i n f o r m a c i ó n . Campbell et al. (1967), m e n c i o n a n q u e estos insectos migran de las malezas al cultivo de fresa c u a n d o se inicia la floración, p a r a alimentarse y colocar sus huevos en la base de las flores. P o r el d a ñ o d e alimentación efectuado e n distintas partes de la flor p u e d e n causar su caída; y en frutos p e q u e ñ o s p u e d e n p r o d u c i r un b r o n c e a d o y fallas en el crecimiento. Su d a ñ o es más i n t e n s o d u r a n te los p e r í o d o s de sequía. Introducción El cultivo de la fresa en el valle de Huaral p r e s e n t a dos plagas ocasionales no conocidas hasta el m o m e n t o : Phytonemus pallidus (Banks) ( A c a r i ñ a : T a r s o n e m i d a e ) y Frankliniella s p . (Thysanoptera: T h r i p i d a e ) . Phytonemus pallidus c o n o c i d o c o m o "acaro del cyclamen" es originario de climas templados, p o r lo q u e c u e n t a con la capacidad de e n t r a r en diapausa en inviernos severos. Es u n a plaga de la fresa a nivel m u n d i a l y p r o b a b l e m e n t e ha sido i n t r o d u c i d a r e c i e n t e m e n t e al país con material vegetal i m p o r t a d o , ya sea de fresa, violeta africana o cyclamen. I n i c i a l m e n t e fue c o n o c i d o c o m o Tarsonemus pallidus Banks, luego como Steneotarsonemus pallidus (Banks) y finalmente c o m o Phytonemus pallidus (Banks), r e u b i c a d o así p o r Lindquist (1986). Es un acaro fitófago polífago y ha sido r e g i s t r a d o p r i n c i p a l m e n t e en fresa (Fragaria s p p . ) , violeta africana (Saintpaulia ionantha)y cyclamen, a u n q u e t a m b i é n se ha regis- 1. 2. P r e s e n t a d o en la X X X V I I C o n v e n c i ó n N a c i o n a l de Entomología. 5-9 noviembre 1995. Trujillo. Perú. D p t o . Entomología. UNALM. Casilla postal 456. Lima 100. Perú. 35 36 REVISTA P E R U A N A DE E N T O M O L O G Í A El objetivo del presente trabajo es de p r o p o r c i o n a r información acerca de estas dos plagas de la fresa, referente a d a ñ o s y su importancia, enemigos naturales, control y algunos datos de biología y morfología. Materiales y métodos En el valle de H u a r a l , d u r a n t e la c a m p a ñ a 1995 se realizaron visitas semanales a campos de fresa variedad "holandesa". Se realizó el seguim i e n t o de las poblaciones de Phytonemus pallidusy Frankliniella sp., utilizando u n a lupa de 18X e hilo rafia para m a r c a r flores y frutos. De esta m a n e r a se p u d o observar la evolución del d a ñ o p r o d u c i d o en flores hasta la formación y crecimiento del fruto, así c o m o el desarrollo de frutos p e q u e ñ o s q u e h a b í a n sido infestados. La identificación de P. pallidus fue confirmada en laboratorio, p o r la comparación de las muestras con e s q u e m a s p e r t e n e c i e n t e s al D R . ERBERT LINQUIST (autoridad mundial en ácaros T a r s o n e m i d o s ) , material q u e fue p r o p o r c i o n a d o p o r el D R . CARLOS FLECHTMANN de Brasil (carta 0 6 / 09/95). Amblyseius mexicanus (Garman) (Phytoseiidae) fue identificado por el D R . GILBERTO G I L DE MORAES de EMBRAPA, Brasil (carta 1 3 / 0 1 / 9 5 ) . Las muestras de trips fueron identificadas c o m o Frankliniella sp. p o r el D R . MENANIJRO ORTIZ de la Universidad Ricardo Palma, Lima. Resultados y discusión Phytonemus pallidus (Acari: T a r s o n e m i d a e ) Identificación.-lnicialmente se d e t e r m i n ó q u e el a c a r o c o r r e s p o n d í a a la familia T a r s o n e m i d a e , p o r el d i m i n u t o t a m a ñ o , el c u e r p o brillante y la modificación del c u a r t o p a r de patas q u e en los m a c h o s es e n g r o s a d o y en las h e m b r a s adelgazad o . P o s t e r i o r m e n t e se hicieron montajes de los ácaros en placas p o r t a y c u b r e objetos p a r a observarlos a 400 X y c o m p a r a r l o s con los esquemas E. LINDQUIST. C o m o se m u e s t r a en la figura 1, la característica particular de P. pcdlidus es la p r e s e n c i a d e u n a e x p a n s i ó n circular del lado i n t e r n o del f é m u r IV. O t r o s ácaros del g é n e r o Steneotarsonemus t a m b i é n m u e s t r a n u n a e x p a n sión similar p e r o no r e d o n d e a d a y a d e m á s ning u n o de ellos ataca fresa. Algunos datos de morfología y biología.-hos adultos son ácaros s u m a m e n t e p e q u e ñ o s , m i d e n 0 . 2 5 m m de l o n g i t u d (figs. 2, 4, 5 ) , lo q u e hace necesario utilizar lupas de más de 18X. Los huevos son ovalados y b l a n q u e c i n o s , puestos en grupos de t a m a ñ o variable y relativamente g r a n d e s , de a l r e d e d o r de un tercio a un m e d i o del volum e n de la h e m b r a adulta (fig. 3 ) . Las larvas blanco-hialinas y h e x á p o d a s , m u d a n para pasar al estado q u i e s c e n t e de deutoninfa, del q u e finalm e n t e e m e r g e n los adultos. Los adultos j ó v e n e s o r e c i é n e m e r g i d o s son de coloración b l a n c o Vol. 38 hialina, t o r n á n d o s e a un á m b a r c u a n d o m a d u ran. La h e m b r a es alargada, algo m á s g r a n d e q u e el m a c h o y algo a p l a n a d a d o r s o v e n t r a l m e n t e . Los huevos son colocados en flores, frutos jóvenes y brotes, s i e m p r e b u s c a n d o los lugares más protegidos; en flores y frutos los huevos son colocados debajo del cáliz. C u a n d o son p u e s t o s en g r a n d e s c a n t i d a d e s es fácil observarlos con u n a lupa d e b u e n a u m e n t o . Daños en brotes.- Se presentan retorcimientos, deformaciones, pobre desarrollo y un típico bronceado del envés; a consecuencia de ello las plantas se quedan achaparradas. Esta infestación ocurre en la base de la planta y progresivamente van siendo atacados otros órganos jóvenes que emergen de este lugar, como son los botones florales. Daños en flores.- Los pistilos se observan algo bronceados y retorcidos, los pétalos levemente deformes (fig. 7) y con una tonalidad rosada. Los ácaros succionan la savia, dañan la superficie de los futuros aquenios (fig. 8) y según la intensidad de ataque, las flores pueden morir o continuar con su desarrollo llegando a cuajar el fruto, pero mostrando posteriormente diversos grados de deformación. Daños en frutos.- Cuando la flor infestada es polinizada y se inicia el crecimiento del nuevo fruto, los aquenios empiezan a crecer (fig. 9) pero también a separarse de tal manera que la superficie de la futura pulpa queda totalmente accesible a la infestación de los ácaros, los cuales pican y succionan la savia de esta superficie y posteriormente se produce un bronceado (fig. 10). Los frutos pequeños atacados conforme se desarrollan, van deformándose en grado variable (fig. 11), y si el daño fue muy severo los frutos se cuartean (fig. 12). Los frutos con daños leves pueden tener cuarteaduras imperceptibles a simple vista, que favorecen el ingreso de hongos fitopatógenos como Bolrylis cinérea y especialmente Hhyzopus sp. que requiere de heridas para su penetración. Es importante no estimar el grado de infestación p r e s e n t e en relación al porcentaje de frutos deformados o cuarteados, d e b i d o a q u e estos d a ñ o s son p r o d u c i d o s p o r múltiples agentes bióticos y abióticos, p o r ejemplo el c h i n c h e Nysius sp., trips, deficiente polinización y falta de Boro. Estas dos últimas deficiencias p r o d u c e n el cuart e a d o de los frutos, d e b i d o a la presencia de a q u e n i o s desarrollados y no desarrollados q u e originan un c r e c i m i e n t o d e s p r o p o r c i o n a l en las diferentes zonas del fruto. P o r lo e x p u e s t o , se d e b e evaluar las poblaciones de P. pallidus debajo del cáliz de flores y frutos p e q u e ñ o s , utilizando l u p a de 18X o más aumentos. Enemigos naturales.- Se ha c o n s t a t a d o q u e el acaro p r e d a t o r Amblyseius mexicanus ( G a r m a n ) (Acari: Phytoseiidae) se a l i m e n t a activamente de Phytonemus pallidus. Este p r e d a t o r es favorecido p o r t e m p e r a t u r a s primaverales, sin e m b a r g o es frecuente observarlo en el invierno. D u r a n t e t o d o el a ñ o p u e d e m a n t e n e r bajas, y h a s t a casi Diciembre 1995 GONZALES-BUSTAMANTE: PHYTONEMUS PALLIDUS Y FRANKLINIELLA SP. 37 Phytonemus pallidus (Banks): 1, m a c h o adulto (según Lindquist 1986); 2, hembra adulta vista de perfil; 3, huevo; 4, vista ventral de una hembra adulta; 5, vista ventral de un m a c h o (modificados de Alien 1 9 5 9 ) . — 6, hembra adulta de Amblyseius mexicanus (Garman) (original). imperceptibles, las poblaciones de P. pallidus. Tiene al p o l e n de las flores de fresa c o m o su principal a l i m e n t o s u p l e m e n t a r i o a falta de presas; a u n q u e t a m b i é n se le ha observado f r e c u e n t e m e n t e en los nectarios florales, al p a r e c e r c o n s u m i e n d o néctar. Las presas principales de este acaro p r e d a t o r son P. pallidusy un Tydeidae saprófago q u e habita en las flores de fresa; los Tetranychidae son presas p o c o preferidas p o r A. mexicanusy en forma muy ocasional migran a las hojas p a r a p r e d a r sobre estos ácaros fitófagos q u e son a b u n d a n t e s en fresa. Este acaro p e r m a n e c e en las flores d e s d e la antesis hasta la caída de los pétalos (4 días en p r o m e d i o ) , a l i m e n t á n d o s e de las presasy sustratos m e n c i o n a d o s . U s u a l m e n t e ovipositan en la base del fruto recién cuajado e n t r e el cáliz y la futura pulpa; a q u í se a l i m e n t a n juveniles y adultos, p e r o los adultos t i e n d e n a migrar luego a flores recién abiertas. A. mexicanus, a diferencia de la mayoría de Phytoseiidae, no p r e s e n t a hileras de setas sob r e el idiosoma, sino tres pares de setas más o m e n o s largas en la parte postero-dorsal c o m o se indica en la fig. 6. Frankliniella sp. (Thysanoptera: Thripidae) Algunos datos de morfología y biología.-M\áe 1 mm de longitud, de coloración amarilla y alargado. Los huevos no h a n sido vistos, p e r o se sabe q u e son endofíticos y serían colocados en la flor q u e es d o n d e los adultos habitan casi t o d o el t i e m p o . Los juveniles carecen de alas y los adultos presentan alas delgadas con pelos en los b o r d e s . Estos trips son los habitantes más frecuentes en flores de fresa. Los adultos colonizan activamente flores d o n d e se alimentan de ó r g a n o s reproductivos. C u a n d o ya h a n p a s a d o algunos días de la a p e r t u r a de la flor, se observan trips de p r i m e r estadio y a veces llegan a s e g u n d o estadio antes q u e la flor pase a ser fruto cuajado. C o m o se sabe, el s e g u n d o estadio migra luego al suelo d o n d e se c u m p l e n los estados de " p r o p u p a " y " p u p a " p a r a finalmente e m e r g e r los adultos q u e r e t o r n a n a las flores. Daños - Los trips en las flores raspan y lesionan la superficie de ovarios y base de anteras y también se alimentan de polen. U n a alta población p u e d e producir la muerte de flores. U n a flor que mantiene una población baja de trips, pasa a fruto cuajado sin problemas, p e r o los trips continúan r e p r o d u c i é n d o s e . Cuando el fruto inicia su crecimiento los aquenios empiezan a separarse, e x p o n i e n d o la superficie de la futura pulpa d o n d e los trips especialmente inmaduros se alimentan raspando y lesionando. Finalmente el fruto con cierto desarrollo mostrará un bronceado en los aquenios y en la pulpa que se acentúa hacia el ápice del fruto (fig. 7), los aquenios del ápice tienden a caerse y los frutos p u e d e n deformarse y llegar a tener ligeras cuarteaduras. Los daños mencionados se dan en diversos grados p o r l o q u e p u e d e n ser c o n f u n d i d o s c o n los d e Phytonemus pallidus y otros agentes bióticos y abióticos. Por esta razón es importante tomar decisiones evaluando la población de los trips en flores y no en base al daño. D e b e n ser evaluados con lupa 10X. 38 REVISTA P E R U A N A D E E N T O M O L O G Í A V o l . 38 Daños de P. pallidus en fruto: 11, d a ñ o leve; 12, d a ñ o s e v e r o . — 13, d a ñ o d e Frankliniella s p . e n f r u t o (originales). Infestación de Phytonemus pallidus en flor: 7 síntomas iniciales; 8, aumento de la infestación.— Infestación de P. pallidus en fruto: 9, aumento de los ácaros entre los a q u e n i o s ; 10, a u m e n t o d e las z o n a s l e s i o n a d a s (originales). Enemigos naturales.-Orius insidiosus (Hemiptera: A n t h o c o r i d a e ) , O c a s i o n a l m e n t e visitan las flores de fresa p a r a alimentarse de trips; también se ha observado larvas de Syrphidos en poblaciones muy bajas. A u n q u e no se ha observado a Amblyseius mexicanus p r e d a n d o sobre trips, se estima q u e p o d r í a estar utilizando c o m o presa a l t e r n a n t e a i n m a d u r o s de p r i m e r estadio. En este caso los e n e m i g o s naturales actúan muy lento y usualmente se tienen q u e t o m a r medidas de control sin esperar a q u e ellos i n c r e m e n t e n . Categorización de ambas plagas P o r lo expuesto, ambas plagas serían consideradas ocasionales en el cultivo de fresa, d e b i d o a q u e no s i e m p r e se p r e s e n t a n en forma importante y a veces inclusive en el caso de P. pallidus es s u m a m e n t e difícil e n c o n t r a r l o , a consecuencia d e q u e p u e d e t e n e r u n control natural eficiente, d e s t a c a n d o el control biológico. Sin e m b a r g o , P. pallidus u n a vez p r e s e n t e y con las condiciones favorables es más destructivo y más difícil de controlar q u e Frankliniella. - foliares de acaricidas. D e b i d o a la alta frecuencia de cosecha (2 veces p o r s e m a n a ) , se d e b e n elegir acaricidas d e c o r t o p e r í o d o d e carencia c o m o Propargite (3días), Dicofol (2 días), D i e n o c h l o r (0 días) y azufre (0 días), s i e n d o este último aplicado con poblaciones más bajas. Se estima q u e se d e b e decidir u n a aplicación insecticida p a r a trips c u a n d o estos alcancen en p r o m e d i o c u a t r o individuos (adultos + i n m a d u r o s ) , p o r flor. Hasta d o n d e sea posible, se d e b e utilizar insecticidas de c o r t o per í o d o d e c a r e n c i a , tales c o m o M e t h o m y l (2 días), R o t e n o n a (1 d í a ) , Carbaryl (2 días), etc. En emergencias se p u e d e utilizar Clorpyrifos (5 días). Agradecimiento.-^ a u t o r desea expresar su p r o - fundo a g r a d e c i m i e n t o al D R . CARLOS FLECHTMANN de la Universidad de Sao Paulo, Piracicaba (Brasil) p o r el material bibliográfico p r o p o r c i o n a d o ; al D R. GILBERTO G I L DE MORAES de EMBRAPA (Bra- sil) p o r la identificación del acaro p r e d a t o r ; al D R . MENANDRO ORTIZ de la Universidad Ricardo Palma (Lima) p o r la identificación de los trips; y al D R . PEDRO AGUILAR p o r la revisión del m a n u s c r i t o y trabajo editorial. Medidas de Control para ambas plagas - - Los riegos d e b e n ser frecuentes y ligeros. Deshojar en o c t u b r e . Elegir "semilla" (estolones, coronas) de campos libres del acaro. Es r e c o m e n d a b l e la inmersión de la "semilla" e n u n a s o l u c i ó n a c a r i c i d a d e Dicofol o Abamectina por 5 minutos. Sólo c u a n d o se observe un 10% de flores infestadas p o r P. pallidus m o s t r a n d o síntomas notorios y existan poblaciones bajas de A. mexicanus, se p u e d e n recurrir a aplicaciones Literatura Alien W. 1959. Strawberry Pests in California. California Agriculuiral Experimental Station. 37 pp. Campbell R el al 1967. Strawberry lnsects Agricultura Research. Washington D.C. 19 pp. Doreste E. 1994. Acarología. Instituto I n t e r a m e r i c a n o de Cooperación para la Agricultura (1ICA). San José, Costa Rica. Lindquist E. 1986. T h e World Genera oí'Tarsonemidae. Biosystematics Research Cenü"e Agricnlture Canadá. Ontario, Canadá 450 p p . O c h o a R. 1991. 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