CARACTERIZACIÓN Y ANÁLISIS ACÚSTICO DE LOS ANUROS DE LA ESTACIÓN FORESTAL BAJO CALIMA (UNIVERSIDAD DEL TOLIMA) GLORIA TATIANA TORO SÁNCHEZ Trabajo de grado presentado como requisito parcial para optar por el título de Biólogo Director: MANUEL HERNANDO BERNAL BAUTISTA Doctor en Ciencias-Biología UNIVERSIDAD DEL TOLIMA FACULTAD DE CIENCIAS PROGRAMA DE BIOLOGÍA IBAGUÉ – TOLIMA 2014 1 2 3 DEDICATORIA A mi mamá… Por ella es lo que soy hoy en día, este triunfo es de las dos, gracias por apoyarme. A mi hermana Katherine, por su apoyo y cariño. A mi sobrino Juan Andrés, a quien adoro y me motiva para seguir adelante. 4 AGRADECIMIENTOS La autora de este trabajo agradece a las siguientes personas por: Al profesor Manuel H. Bernal, por su apoyo y colaboración para la realización de esta tesis. A Diego Páramo, por su comprensión, paciencia y amor, dándome ánimos de fuerza y valor para seguir adelante. A Ricardo Medina por su gran colaboración para la realización del proyecto y asistencia en campo. A Johan Romero por su ayuda en campo y fotografía. A Sigifredo Clavijo por su ayuda en la determinación de los individuos. A James Herrán y Juan Sebastián Forero por sus aportes fotográficos. A mis amigas Karen González, Cynthia Ortega, Diana Rojas y Diana Arévalo por su amistad incondicional. Al Grupo de Investigación en Herpetología, Eco-Fisiología & Etología de la Universidad del Tolima, por su apoyo en el desarrollo de este trabajo. A los docentes Omar Melo, Fernando Fernández y Milena Navarro por su disposición y colaboración para la salida de campo en el Centro Forestal Tropical Bajo Calima de la Universidad del Tolima. A la facultad de Ingeniería Forestal por el permiso para realizar la tesis en el Centro Forestal Tropical Bajo Calima. 5 Al Fondo de Investigaciones de la Universidad del Tolima, por la financiación del proyecto titulado “Caracterización y análisis acústico de los anuros de la Estación Forestal Bajo Calima (Universidad del Tolima)” 6 CONTENIDO INTRODUCCIÓN ............................................................................................................ 1 1. PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA ................................................................. 3 2. OBJETIVOS ......................................................................................................... 4 2.1. OBJETIVO GENERAL .......................................................................................... 4 2.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS ................................................................................ 4 3. MARCO TEÓRICO ............................................................................................... 5 3.1. LOS ANUROS ...................................................................................................... 5 3.2. VOCALIZACIÓN EN ANUROS............................................................................. 6 3.3. REPERTORIOS VOCALES DE RANAS Y SAPOS ............................................ 13 3.4. EVOLUCIÓN DE LA ESTRUCTURA DEL CANTO ............................................ 15 3.5. FACTORES QUE AFECTAN LA VOCALIZACIÓN ............................................. 16 4. METODOLOGÍA................................................................................................. 17 4.1. ÁREA DE ESTUDIO ........................................................................................... 17 4.2. MÉTODO DE MUESTREO................................................................................. 18 4.3. ANÁLISIS DE DATOS ........................................................................................ 19 7 5. RESULTADOS Y DISCUSIÓN ........................................................................... 21 5.1. CARACTERIZACIÓN ACÚSTICA ...................................................................... 23 5.2. COMPARACIÓN DE LOS PARÁMETROS ACÚSTICOS .................................. 25 5.3. DESCRIPCIÓN DE LOS CANTOS ..................................................................... 26 5.3.1. Familia Centrolenidae ................................................................................. 27 5.3.2. Familia Craugastoridae ............................................................................... 29 5.3.3. Familia Dendrobatidae ................................................................................ 33 5.3.4. Familia Eleutherodactylidae ........................................................................ 41 5.3.5. Familia Hylidae ............................................................................................ 45 5.3.6. Familia Leptodactylidae ............................................................................... 49 5.4. ANÁLISIS DE SIMILARIDAD DE LOS CANTOS PARA LAS DOCE ESPECIES DE ANFIBIOS ............................................................................................................... 57 5.5. GUÍA DE CAMPO DE LOS ANUROS DE LA ESTACIÓN FORESTAL TROPICAL BAJO CALIMA .............................................................................................................. 60 6. CONCLUSIONES ............................................................................................... 61 RECOMENDACIONES ................................................................................................. 62 REFERENCIAS ............................................................................................................ 63 ANEXOS ....................................................................................................................... 71 8 LISTA DE FIGURAS Figura 1. Oscilograma (A) y espectrograma (B) del canto de Silverstoneia nubicola (C), donde se observan tres cantos de dos notas. (D) canto pulsado de Epipedobates boulengeri, frecuencia dominante (E), frecuencia fundamental (F) y armónicos (G). ..... 8 Figura 2. Representación esquemática de un anuro que muestra las estructuras involucradas en la vocalización. ...................................................................................... 9 Figura 3. Músculos del tronco de un macho implicados en la producción del canto. ... 10 Figura 4. Tipos de sacos vocales. (A) Saco medio subgular (B) Saco bilobulado subgular (C) Saco pareado subgular (D) Saco pareado lateral. .................................................. 12 Figura 5. Diferentes tipos de sacos vocales. (A) Dendropsophus microcephalus (B) Trachycephalus coriaceus (C) Rana virgatipes (D) Hyla meridionalis. .......................... 13 Figura 6. Ubicación del Centro Forestal Tropical Bajo Calima ..................................... 17 Figura 7. Curva de acumulación de los anuros encontrados en la Estación Forestal. . 22 Figura 8. Curva de acumulación de cantos escuchados. ............................................. 23 Figura 9. Macho de T. spinosa. .................................................................................... 27 Figura 10. Oscilograma y espectrograma del canto de T. spinosa. .............................. 28 Figura 11. Macho de C. raniformis. .............................................................................. 29 Figura 12. Oscilograma y espectrograma del canto de C. raniformis .......................... 30 Figura 13. Macho de P. achatinus. ............................................................................... 31 Figura 14. Oscilograma y espectrograma del canto de P. achatinus. .......................... 32 Figura 15. Macho de A. minutus. .................................................................................. 33 Figura 16. Oscilograma y espectrograma de A. minutus. ............................................. 34 Figura 17. Macho de E. boulengeri............................................................................... 35 Figura 18. Oscilograma y espectrograma de E. boulengeri.......................................... 36 Figura 19. Macho de P. cf. aurotaenia.......................................................................... 37 Figura 20. Oscilograma y espectrograma de P. cf. aurotaenia. .................................... 38 Figura 21. Macho de S. nubicola. ................................................................................. 39 Figura 22. Oscilograma y espectrograma de S. nubicola. ............................................ 40 Figura 23. Macho de D. gularis. ................................................................................... 41 Figura 24. Oscilograma y espectrograma de D. gularis................................................ 42 9 Figura 25. Macho de D. tinker. ..................................................................................... 43 Figura 26. Oscilograma y espectrograma de D. tinker. ................................................ 44 Figura 27. Macho de A. psilopygion. ............................................................................ 45 Figura 28. Oscilograma y espectrograma de A. psilopygion. ....................................... 46 Figura 29. Macho de S. phaeota. ................................................................................. 47 Figura 30. Oscilograma y espectrograma de S. phaeota ............................................. 48 Figura 31. Macho de L. fragilis. .................................................................................... 49 Figura 32. Oscilograma y espectrograma de L. fragilis . .............................................. 50 Figura 33. Comparación de los oscilogramas de los cantos pulsados uniformes de repetición múltiple. ........................................................................................................ 51 Figura 34. Comparación de los espectrogramas de los cantos pulsados uniformes de repetición múltiple. ........................................................................................................ 52 Figura 35. Comparación de los oscilogramas de los cantos no-uniformes de repetición múltiple. ......................................................................................................................... 53 Figura 36. Comparación de los espectrogramas de los cantos no-uniformes de repetición múltiple. ......................................................................................................................... 53 Figura 37. Comparación de los oscilogramas de los cantos no-pulsados de una nota de repetición múltiple. ........................................................................................................ 54 Figura 38. Comparación de los espectrogramas de los cantos no-pulsados de una nota de repetición múltiple. ................................................................................................... 55 Figura 39. Comparación de los oscilogramas de los cantos de dos notas no-pulsados de repetición múltiple. ........................................................................................................ 56 Figura 40. Comparación de los espectrogramas de los cantos de dos notas no-pulsados de repetición múltiple. ................................................................................................... 56 Figura 41. Análisis de similitud para los cantos de las 12 especies de anuros. ........... 58 Figura 42. Árbol resumen a nivel de familia y subfamilia de anuros de Pyron y Wiens (2011). ........................................................................................................................... 59 10 RESUMEN En los anuros la vocalización desempeña un papel fundamental para el reconocimiento taxonómico, por esta razón es esencial tener estos registros acústicos. El objetivo de este estudio fue identificar las especies de anuros de la Estación Forestal Bajo Calima, caracterizarlas acústicamente y difundir esta información a través de la elaboración de una guía de campo. Para esto, se realizaron curvas de acumulación de especies y de cantos por especie, y se analizaron parámetros acústicos tales como: duración del canto, notas por canto, duración de la nota, número de pulsos por nota, duración del pulso, frecuencia pico y rango de la frecuencia dominante. Se encontraron 23 especies de anuros en la Estación Forestal Bajo Calima, pero sólo a 12 se les logró el registro acústico. Los parámetros acústicos que presentaron la mayor variabilidad intraespecífica fueron la duración de la nota (CV% 47,6) y la duración del canto (CV% 32,1), mientras que la frecuencia pico (CV% 2,1) presentó la menor variación, lo que demuestra su gran utilidad para el reconocimiento taxonómico de una especie. Adicionalmente, de manera general, las especies más cercanas filogenéticamente presentaron mayores índices de similaridad de sus parámetros acústicos. Finalmente, a través de este trabajo se logró realizar una guía de campo de los anuros de la Estación Forestal Bajo Calima, la cual se encuentra en proceso de edición para su posterior publicación. Palabras claves: Anuros, vocalización, Bajo Calima, parámetros acústicos, relaciones acústicas. 11 ABSTRACT Anuran vocalization is a crucial trait for taxonomic identification; therefore, it’s essential to have these acoustic records. The aim of this study was to characterize the anurans from the Bajo Calima forest station, analyze their calls, and make a field guide. For this, accumulation species and call curves were performed. The acoustic parameters studied were: call duration, notes per call, note duration, number of pulses per note, pulse duration, peak frequency and the dominant frequency range. 23 anuran species were found, but only in 12 species was possible the acoustic record. The parameters that showed the highest intraspecific variability were the duration of the note (CV 47.6 %) and the call duration (CV 32.1 %), whereas the spectral peak frequency (CV 2.1 % ) had the less variation, demonstrating that is very useful for the taxonomic recognition of a species. Additionally, in a general way, the species most closely related phylogenetically were also the most acoustically related. Finally, it was possible to make a field guide to the frogs from the Bajo Calima forest station, which is currently being edited to be published. Keywords: Anuran, vocalization, Bajo Calima, acoustic parameters, acoustic relations. 12 INTRODUCCIÓN Colombia es considerado uno de los países con mayor biodiversidad en el mundo, ésta condición puede darse debido a su posición geográfica intertropical, además de estar bañado por dos océanos y surcado por tres cadenas montañosas que crean una gran variedad de hábitats (Montealegre, 2003). Esta complejidad climática y topográfica del país determina sus grandes regiones naturales (Hilty & Brown, 1986; Chávez & Arango, 1998). El departamento del Valle del Cauca cuenta con una gran variedad de zonas de vida, esta variedad de hábitats le confiere la capacidad de albergar una gran cantidad de especies, principalmente anfibios. De acuerdo a exploraciones preliminares, se estima que pueden haber alrededor de 168 especies, representadas principalmente por anuros, con el 91.36% (159 especies) (Castro-Herrera & Vargas-Salinas, 2008). Dentro de esta región se encuentra la zona del Bajo Calima, una Estación Forestal de la Universidad del Tolima ubicada en el municipio de Buenaventura, departamento del Valle del Cauca, la cual ha sido ampliamente resaltada en términos de su diversidad biológica (CastroHerrera & Vargas-Salinas, 2008). Los anuros tienen actividad predominantemente nocturna y dependen de la comunicación acústica para su reproducción (Wells, 2007), siendo los machos los únicos capaces de vocalizar en la mayoría de las especies. En 50 años de estudios basados en la comunicación acústica en anuros, se ha encontrado que la principal fuerza que ha modelado la evolución de la producción de sonido es la selección sexual (Ryan, 1991; Rand, 2001; Wells 2007). El estudio de la vocalización en ensambles de anuros ha permitido corroborar la importancia de los cantos como mecanismo de aislamiento, ya que se ha observado que cada especie tiene un canto típico que la caracteriza e identifica de las demás (Bernal, Montealegre & Páez, 2004). Desafortunadamente, la mayoría de los estudios con los que se sustentan estas afirmaciones se han realizado en menos del 1% de las especies conocidas (Wells & Schwartz, 2007). 1 La comunicación animal es un fenómeno biológico que cumple funciones como mantener unidos a los grupos sociales o permitir la interacción intra e interespecífica (Bradbury & Vehrencamp, 1998), de manera que procesos como la reproducción no podrían llevarse a cabo sin la comunicación entre los sexos. Es por esta razón que surge la necesidad de identificar los tipos y cantidad de información que se transmite, y de esta forma se puede contribuir con la conservación de especies en peligro (Bradbury & Vehrencamp, 1998). La producción de sonido es una forma de comunicación animal que funciona fundamentalmente para advertir la presencia de un individuo a otros de su misma especie (Bradbury & Vehrencamp, 1998). El estudio de estas señales sonoras en los diferentes grupos de animales ha dado lugar al desarrollo de la Bioacústica, que consiste en el estudio de la comunicación de los animales a través de señales sonoras (Tubaro, 1999), y es utilizada como herramienta en sistemática, conservación y en manejos de poblaciones naturales, además de contribuir al diagnóstico de nuevas especies, observar procesos de especiación y de selección sexual (Tubaro, 1999). También, grabar y documentar el repertorio vocal de los anuros puede servir para detectar e identificar especies de anuros, convirtiéndose así en una herramienta útil para el monitoreo de las especies (Angulo, 2006). En el presente trabajo se realizó la caracterización y análisis acústico de los anuros presentes en la estación forestal Bajo Calima, con el propósito de contribuir al conocimiento de los anfibios de la región, además para elaborar la primera guía de campo de anuros encontrados en la Estación Forestal Bajo Calima, de la Universidad del Tolima. 2 1. PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA Las investigaciones en anuros son muy importantes, ya que estos son considerados como excelentes indicadores de la calidad ambiental, además de desempeñar múltiples papeles funcionales dentro de los ecosistemas acuáticos y terrestres (Blaustein & Wake, 1990; Stebbins & Cohen, 1995). Un aspecto fundamental en los anuros es su conspicua comunicación acústica, particularmente importante para lograr su reproducción, actuando como un eficiente mecanismo de aislamiento, en la organización social y en el comportamiento territorial (Schwartz & Wells, 1984; Wells, 1988; Bastos & Haddad, 1995; Grafe, 1996; Given, 1999). A pesar de lo anterior, las investigaciones en la Estación Forestal en este grupo de vertebrados y, aún más, sobre bioacústica son casi nulas. Se conoce de la existencia de algunos trabajos publicados con registros de las especies que se pueden encontrar en esa zona, es el caso del realizado por Lynch (1999), el cual presentó una lista y clave taxonómica para las ranas del género Eleutherodactylus, y el trabajo de Castro-Herrea y Vargas-Salinas (2008), quienes realizaron un listado de los anfibios y reptiles del Valle del cauca. Aunque estos trabajos son muy importantes, no culminan en un análisis bioacústico o en una colección de sonidos. Es por esta razón que este proyecto planea hacer una caracterización y análisis acústico de los anuros encontrados en la estación forestal Bajo Calima (Valle del Cauca), de la Universidad del Tolima. 3 2. OBJETIVOS 2.1. OBJETIVO GENERAL Caracterizar y analizar acústicamente los anuros de la estación forestal Bajo Calima de la Universidad del Tolima. 2.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS a. Identificar las especies de anuros que se encuentran en la estación forestal Bajo Calima con sus respectivos registros acústicos. b. Describir las características temporales y espectrales de los cantos de las especies de anuros presentes en la Estación Forestal Bajo Calima. c. Analizar los cantos de las especies de estudio de acuerdo con sus cercanías filogenéticas y acústicas. d. Elaborar una guía de campo con los anuros de la Estación Forestal Bajo Calima. 4 3. MARCO TEÓRICO 3.1. LOS ANUROS Este orden incluye 55 familias (Frost, 2014), entre los que se encuentran las ranas y sapos. Se caracterizan por presentar un cuerpo compacto con una pelvis especializadamente alargada para el salto, la cabeza es grande y deprimida con una boca ancha y grandes membranas timpánicas en la mayoría de los géneros. En algunas especies el rostro suele ser inusualmente afilado y puede estar provisto de osificaciones dérmicas, o puede permanecer romo y subcutáneamente estar invadido por hueso (Curtis, 2006). Los anuros se caracterizan por tener una piel sin escamas epidérmicas y provistas de glándulas que mantienen la piel húmeda y evitan la excesiva desecación. De esta forma la piel cumple una función respiratoria, pues permite el intercambio de gases a través de ella. En algunas especies estas glándulas producen sustancias de sabores desagradables o tóxicos que protegen al animal de los depredadores (Parker & Haswell, 1987). La mayoría de los anuros tienen dos fases en su ciclo vital: una en el agua y otra en la tierra (de allí su nombre, amphi y bios que significa “doble vida”). La fecundación es externa (excepto en algunos grupos); presentan un huevo mesolecítico carente de membrana extra embrionaria y de una cáscara impermeable, los cuales son depositados en el agua, y al eclosionar emergen los renacuajos que empiezan la transformación y metamorfosis que los convertirán en ranas adultas. Esta estrategia reproductiva es muy generalizada entre los anfibios, no obstante existen algunas especies que han perfeccionado mecanismos y estrategias reproductivas como el desarrollo directo, en el cual no se presentan estadíos larvales acuáticos. En su lugar, los huevos son depositados en substratos húmedos y el desarrollo embrionario se realiza dentro del huevo, naciendo una rana igual a sus progenitores (Curtis, 2006). El otro caso son las 5 ranas marsupiales, pertenecientes al género Gastrotheca. En estas especies las hembras presentan una bolsa en la espalda donde los huevos son introducidos en el momento de la fecundación y allí se desarrollan, para luego salir de la bolsa pequeñas ranas idénticas a sus progenitores (Curtis, 2006). 3.2. VOCALIZACIÓN EN ANUROS La vocalización en los anuros permite examinar algunas preguntas de la biología del comportamiento y la neuroetología que incluyen las bases para la atracción sexual, la categorización de las señales sociales y los mecanismos de la comunicación vocal (Kelley et al., 2001). En los anuros, como en muchos otros animales, las vocalizaciones tienen funciones fundamentalmente de atracción a la pareja y de advertencia territorial. Estos cantos son muy diversos y varían de especie a especie y aún dentro de una misma especie se pueden encontrar diferentes tipos de llamados usados en diferentes situaciones (Gerhardt, 1994). El hecho de que cada especie tenga su canto característico, hace que el estudio de las vocalizaciones sea importante desde el punto de vista taxonómico y como ayuda para identificar el sexo del individuo, ya que por lo general son los machos los que realizan estas vocalizaciones (Bernal et al., 2004). Las vocalizaciones implican un alto costo energético para el macho y un mayor riesgo de depredación al atraer a depredadores (Bernal et al., 2004). El canto se define como la unidad funcional de las vocalizaciones y las notas como las subunidades de este (Duellman & Trueb, 1994). Para estudiar las vocalizaciones producidas por los anuros es necesario analizar los diferentes patrones acústicos tanto temporales como espectrales. El análisis de estos parámetros se realiza por medio de programas computarizados especiales, los cuales muestran una representación visual de los cantos por medio de oscilogramas y espectrogramas (Montealegre, 2003) (Figura 1). 6 Figura 1. Oscilograma (A) y espectrograma (B) del canto de Silverstoneia nubicola (C), donde se observan tres cantos de dos notas. (D) canto pulsado de Epipedobates boulengeri, frecuencia dominante (E), frecuencia fundamental (F) y armónicos (G). Fuente: El autor Dentro de las vocalizaciones de los anuros se estudian varios parámetros (Montealegre, 2003): Canto: es la reunión de señales acústicas producidas en una secuencia. Este puede ser una nota simple, una serie de notas idénticas, o grupos de notas que tienen diferentes características acústicas. Duración del canto: es el tiempo transcurrido desde el inicio hasta el final de un canto, puede ser medido en milisegundos o en segundos. Tasa de cantos: es la producción de cantos por unidad de tiempo, por ejemplo en minutos. Nota: unidad individual de sonido continúa acústicamente, determinada por una vibración cuya frecuencia fundamental es constante. Duración de la nota: es el tiempo transcurrido desde el inicio hasta el final de la nota, es medido en milisegundos y en segundos. Pulsos: picos presentes en la amplitud de una nota, visualizados a través de incrementos y disminuciones en el oscilograma. Subpulsos: picos presentes en los pulsos. 7 Notas por canto: es el número de notas por canto. Pulsos por nota: es el número de pulsos en una nota. Pulsos por canto: es el número de pulsos en un canto. Frecuencia dominante o pico: es la frecuencia con mayor energía. Frecuencia espectral: es el tono del canto medido en Hertz (Hz). Armónicos: múltiplos de la frecuencia fundamental, medido en Hertz (Hz). En un oscilograma se realizan mediciones temporales, es una representación de la amplitud de la señal y del tiempo. Por su parte, el espectrograma es una representación espectral que incluye la dimensión temporal, es decir una serie de espectros sucesivos dispuestos a través del tiempo (Bradbury & Vehrencamp, 1998). Muchas señales en la comunicación de los anuros muestran patrones más complejos en la amplitud de la señal y las modulaciones en la amplitud resultan de la interacción entre componentes espectrales armónicamente relacionados de la vocalización (Narins, Feng, Fay & Popper, 2007). Entre los parámetros temporales se encuentran la duración del canto, número de notas/pulsos por canto, intervalo entre cantos, periodo de pulsos y duración del pulso (Angulo, Rueda, Rodríguez & La Marca, 2006). Los pulsos junto con la tasa de repetición de pulsos constituyen la principal señal temporal que permite a algunos anuros discriminar cantos con-específicos y hetero-específicos (Gerhardt, 2001). Uno de los parámetros analizados en los espectrogramas es la frecuencia dominante o frecuencia pico, esta es la frecuencia con la mayor cantidad de energía y está relacionada inversa y significativamente con el tamaño corporal (Bernal & Guzmán, 1999), además de ser el parámetro básico analizado en los espectrogramas. Igualmente, en el dominio espectral se analiza la frecuencia fundamental (Ewing, 1989) y los armónicos, que son múltiplos de la frecuencia fundamental y son elementos útiles y comúnmente utilizados para la descripción de un canto (Duellman & Trueb, 1994). El mecanismo básico para la producción de sonido en la mayoría de los anuros es relativamente similar. Durante el ciclo respiratorio el aire es empujado hacia los pulmones por presión positiva de los músculos de la cavidad bucal (Gans, 1973), luego el aire es forzado desde los pulmones por contracción de los músculos de la región torácica y 8 indirectamente a la vía opuesta del oído en una dirección que conecta los dos oídos internamente (Duellman & Trueb, 1994). La potencia para la producción del sonido es proporcionado principalmente por la contracción de dos pares de amplias hojas musculares que rodean la mayor parte de las cavidades torácica y abdominal (Wells, 2007). La capa externa está compuesta del músculo oblicuo externo y la capa interna por el músculo oblicuo interno, o como es llamado por otros autores el músculo transverso (Duellman & Trueb, 1994). Estos músculos presentan dimorfismo sexual, siendo mucho mayor en los machos que en las hembras. Los músculos de los machos presentan muchas adaptaciones morfológicas y bioquímicas para la producción de las vocalizaciones, incluyendo fibras musculares altamente aeróbicas, altas concentraciones de mitocondrias, enzimas aeróbicas, una fuerte vascularización y un amplio suministro de sustratos energéticos (Wells, 2007) (Figura 3). Figura 3. Músculos del tronco de un macho implicados en la producción del canto. Fuente: Wells (2007) 10 El aparato laríngeo de los anuros se encuentra entre los pulmones y la cavidad bucal, por lo tanto está implicado tanto en la respiración como en la producción de sonido (Wells, 2007). Tanto el aparato laríngeo como los músculos de la laringe son mucho más grandes en los machos que en las hembras (McClelland, Wilczynski & Ryan, 1990; McClelland, Wilczynski & Rand, 1998; Boyd, Wissing, Heinsz & Prins, 1999). El aparato productor de sonido consta de dos cartílagos aritenoides, que se articulan para formar un sistema cerrado en forma de cúpula que alberga la estructura de las cuerdas vocales. Las cuerdas vocales se activan solamente cuando los cartílagos aritenoides se separan para permitir el paso de aire a través de la laringe (Wells, 2007). La mayoría de los anuros tienen sacos vocales que se inflan durante la vocalización, los cuales están conectados a la cavidad bucal a través de aberturas en la base de la boca, las cuales varían en tamaño y van desde rendijas estrechas hasta agujeros considerables. Las vibraciones producidas por la laringe se transmiten a través de la cavidad bucal a un saco vocal lleno de aire, que a su vez produce el sonido al medio externo (Wells, 2007). La función de los sacos vocales puede estar relacionada con variables distintas a la intensidad y potencia del canto, como la direccionalidad del sonido, el ahorro de energía o simplemente añadir una señal visual al canto (Wells, 2007). Las especies de rana sin sacos vocales sólo pueden ser escuchadas en un radio de unos pocos metros, mientras que algunas especies con sacos vocales se pueden escuchar a más de 1 km de distancia. Existen cuatro tipos de sacos vocales, los más comunes son los sacos subgulares, pueden ser medios o bilobulados y los otros dos tipos consisten en un par de sacos ubicados en los extremos o debajo de la barbilla (Figura 4. y Figura 5. Diferentes tipos de sacos vocales. (A) Dendropsophus microcephalus (B) Trachycephalus coriaceus (C) Rana virgatipes (D) Hyla meridionalis) (Duellman & Trueb, 1994). 11 Figura 4. Tipos de sacos vocales. (A) Saco medio subgular (B) Saco bilobulado subgular (C) Saco pareado subgular (D) Saco pareado lateral. Fuente: Modificado de Boza, s.f. por el autor 12 Figura 5. Diferentes tipos de sacos vocales. (A) Dendropsophus microcephalus (B) Trachycephalus coriaceus (C) Rana virgatipes (D) Hyla meridionalis. Fuente: Imagen (A) y (B) Boza, s.f. (C) Bunnell, s.f. (D) Delon (2006) 3.3. REPERTORIOS VOCALES DE RANAS Y SAPOS La anurofauna se caracteriza por presentar una alta tasa de cantos, de forma individual o en forma de coros. En la estructura de los coros los machos líderes son los que 13 comienzan el canto (Paillete, 1976). Los sonidos producidos por los anuros se pueden clasificar con base al contexto en el que son emitidos, como se indica a continuación: 3.3.1. Canto de liberación: Este tipo de canto es realizado cuando un individuo no receptivo es amplexado por un macho, suele ser poco intenso y acompañado por una vibración corporal, aunque en algunos casos sólo se presenta la vibración corporal. Este tipo de canto ha sido descrito en Hylidos, Ránidos, Bufónidos, Leptodactylidos, Pelobátidos, Pipidos, Discoglóssidos y Bombinatóridos (Bogert, 1960; Capranica, 1968; Castellano, Giacoma & Dujsebayeva, 2000). 3.3.2. Canto de agresividad: Este canto es usado durante la interacción agonística entre machos, aunque algunos clados de anuros carecen de este tipo de canto (muchos sapos del género Rhinella) (Narins et al., 2007). Este canto se puede encontrar en algunos machos que defienden sus territorios de otros machos y por lo general tienen distintivas vocalizaciones agresivas. Se han aplicado varios términos para este tipo de canto, por ejemplo Bogert (1960) se refiere a todos los cantos de agresividad como los cantos territoriales, mientras que Salthe y Mecham (1974) utilizan el término de canto territorial para los que figuran en las interacciones de largo alcance y canto de agresividad para los que se presentan en encuentros a corta distancia. 3.3.3. Canto de angustia: Este tipo de canto es emitido al ser atacados por un presunto depredador (Bogert, 1960). Muchos cantos de este tipo han sido descritos después de la descripción dada por Bogert (1960), pero su función sigue siendo poco clara. Posiblemente sirve para advertir a los demás del peligro o asustar al depredador para escapar. 3.3.4. Canto de advertencia: Este tipo de vocalización suele ser el más conocido, ya que es en el que se han concentrado la mayoría de los estudios (Capranica, 1968). Este tipo de canto es usado para atraer parejas de la misma especie, además de repeler la presencia de competidores dentro del territorio y ayudar a mantener el espacio entre 14 cantos individuales. En algunas especies puede subdividirse en tres diferentes tipos de canto: canto de cortejo, el cual es típico de una especie y es un mecanismo importante de aislamiento pre-copula; el canto territorial, que se observa en especies y poblaciones con épocas de reproducción prolongadas; y el canto de encuentro entre macho y hembra (Duellman & Trueb, 1994; Narins et al., 2007; Littlejohn, 2001; Wells, 2007). 3.4. EVOLUCIÓN DE LA ESTRUCTURA DEL CANTO Cada especie tiene un canto que es distinto en una o más características de las especies que están estrechamente relacionadas y de acuerdo a esto, las hembras prefieren los cantos de sus con-específicos a los de sus heteroespecíficos (Wells, 2007). Desde hace tiempo se ha reconocido que los cantos de especies que están estrechamente relacionadas a menudo comparten ciertas características estructurales básicas, presumiblemente debido a que estas características han sido heredadas de un ancestro en común (Gerhardt, 2001; Gerhardt & Huber, 2002). Estas similitudes en la estructura del canto han sido utilizadas para inferir relaciones filogenéticas entre las especies o para ubicar las especies dentro de un género (Cocroft, 1994). Un análisis filogenético del canto de las ranas del género Pseudacris reveló una congruencia considerable entre la filogenia y la estructura del canto. Cocroft (1994) encontró que Pseudacris cruciferas, una especie que a menudo ha sido situada en el género Hyla, parece ser un miembro basal del clado Pseudacris, una interpretación consistente con el trabajo de electroforesis hecho por Hedges (1986). Otro grupo que se ha investigado en detalle es el género neotropical Physalaemus. Los miembros de este género tienen cantos modulados con frecuencia similares con una estructura armónica pronunciada. Estos varían en la duración y en la forma del canto. La mayoría de las especies producen un silbido con notas simples o dobles, pero algunos añaden otros componentes al canto (Ryan & Drewes, 1990). 15 3.5. FACTORES QUE AFECTAN LA VOCALIZACIÓN Factores abióticos como la luz y la temperatura pueden influir significativamente en la actividad vocal (Cardoso & Haddad, 1992). La estructura del hábitat también afecta la transmisión de señales, modelando los cantos para alcanzar mayores distancias (Sanabria, Quiroga & Acosta, 2007). Los anuros son animales ectotermos, por tanto, su fisiología se ve afectada por la temperatura del ambiente (Wells, 2007). Debido a que algunas especies se reproducen en un intervalo relativamente amplio de temperatura, algunas propiedades de los cantos pueden variar significativamente dentro y entre individuos. Las propiedades más afectadas son las características temporales tales como el pulso, la frecuencia, la duración de los pulsos y los cantos. (Lewis & Narins, 1999). Algunas propiedades acústicas del canto de advertencia pueden cambiar con la temperatura (Pough, Andrews, Cadle, Savitzky & Wells, 1998), de esta forma cuando la temperatura aumenta, la tasa de repetición del canto aumenta y la duración de los elementos del mismo disminuyen (Schneider, 1968). Adicionalmente, se ha encontrado que la tasa de repetición, el tono, las frecuencias espectrales y la frecuencia de repetición de una nota, tienen una correlación positiva con la temperatura, mientras que la duración del canto posee una correlación negativa (Duellman & Trueb, 1994). Las lluvias se encuentran directamente relacionadas con la actividad vocal de algunos anuros, ya que el inicio de la temporada de lluvias también da inicio a la temporada de reproducción (Montealegre, 2003), de modo que los machos vocalizan en coros muy densos, con frecuencias espectrales y tasas de repetición altas (Ramírez, 1999). El hábitat es un factor importante en la producción de sonidos en los anuros, éste puede influir en la eficiencia de la comunicación, ya que la humedad y la densidad de la vegetación son factores muy importantes en la transmisión del sonido (Konishi, 1970). Esto puede inducir a los anuros a que sus frecuencias de producción de cantos varíen (Wells, 2007). 16 4.2. MÉTODO DE MUESTREO Para este trabajo se realizaron cinco muestreos, ejecutados durante los meses de abril y noviembre del año 2013, en época seca y de lluvia. Cada muestreo, a excepción del cuarto, estaba comprendido por cinco salidas diurnas y nocturnas entre las 9:00 las 22:00 horas. En el cuarto muestreo se realizaron nueve salidas diurnas y nocturnas en el mismo horario de las anteriores. La metodología de campo utilizada para la captura de los ejemplares fue la propuesta por Crump y Scott (1994), Muestreo de Encuentro Visual (MEV) y reconocimiento acústico, con el fin de determinar la riqueza de anuros de la zona. El muestreo MEV fue intencional e intensivo, se realizó por medio de recorridos diurnos y nocturnos, detectando las vocalizaciones para la captura de machos y para obtener los registros vocales. Para cada animal capturado se especificaron características morfológicas y acústicas, teniendo en cuenta la hora de captura, presencia de cuerpos de agua, el tipo de sustrato donde se encontraba, temperatura del ambiente, condiciones climáticas y humedad relativa, a través de altímetros, termómetros e higrómetros, respectivamente. Dichos registros fueron tomados debido a que factores como la temperatura pueden afectar la actividad vocal de los anuros (Lewis & Narins, 1999). Después de realizada la grabación, los individuos fueron capturados para su identificación taxonómica y se realizó el registro fotográfico. Posteriormente se sacrificó un individuo por especie, según el protocolo de McDiarmid (1994), el cual se describe a continuación: Se anestesió con etanol al 10%, hasta evidenciar inmovilidad en el animal. Se colocó en una bandeja con una toalla remojada en formol analítico al 10% por 24 horas. Se etiquetó el individuo y se pasó a un recipiente con formol analítico al 10% por 15 días. Se lavó con agua destilada por dos horas. Se colocaron los individuos en etanol 70% por tres días. Finalmente, se conservaron los individuos en etanol al 70% limpio. 18 La identificación de las especies se basó en los caracteres morfológicos externos presentes en los individuos capturados, al compararlos con las diagnosis descriptivas para los mismos (Lynch, 1999) y con la ayuda de profesor John D. Lynch. Posteriormente un individuo de cada especie fue ingresado en la Colección Zoológica de la Universidad del Tolima. 4.2.1. Caracterización acústica: Una vez localizados los animales focales, se grabó mínimo un canto por individuo, y de 1 a 3 individuos por cada especie, a una distancia entre 0,5 y 2 metros, con un micrófono unidireccional Rhode conectado a una grabadora profesional TASCAM DR-100. Las características tanto temporales como espectrales de las vocalizaciones fueron analizadas por medio del software RavenPRO 1.4, a una frecuencia de muestreo de 44,1 KHz y una resolución de 16 bits. Los parámetros temporales considerados fueron: duración del canto, notas por canto, duración de la nota, número de pulsos por notas y duración del pulso, fueron medidos en el oscilograma proporcionado por el Raven, mientras que la tasa de canto fue determinado por el número de cantos en un minuto de grabación. Los parámetros espectrales estudiados fueron frecuencia dominante y frecuencia pico. 4.3. ANÁLISIS DE DATOS 4.3.1. Diversidad de anuros: Una vez identificados los individuos se realizaron curvas de acumulación de especies con el fin de comparar los valores esperados de diversidad con los obtenidos en campo, teniendo en cuenta estimadores no paramétricos como CHAO 1, JACK 1, JACK 2 y Bootstrap. Los análisis fueron realizados mediante el programa EstimateS 6.0, el cual toma los datos provenientes de un sistema de muestreo estandarizado, aleatoriza toda la información y realiza cálculos del número de especies observado y esperado, utilizando estimadores y considerando las desviaciones estándar provenientes del proceso de aleatorización (Villareal, Álvarez, Córdoba, Escobar, Fagua, Gast, Mendoza, Ospina & Umaña, 2004). 19 4.3.2. Parámetros acústicos: Los análisis estadísticos para los datos acústicos fueron principalmente de tipo descriptivo, teniendo en cuenta registros tales como el promedio, la desviación estándar (SD) y el rango. Adicionalmente, se utilizó el coeficiente de variación para determinar el grado de variabilidad de los parámetros temporales y espectrales. 4.3.3. Análisis de similitud para los parámetros acústicos: Se utilizó el índice de similitud cualitativo de Jaccard, con un coeficiente de apareamiento simple, con el fin de determinar el grado de similitud entre los cantos. Para esto se realizó una matriz de datos con presencia o ausencia para las características acústicas como: tipo de canto, número de notas, cantos con subpulsos, cantos con menos de 50 pulsos o más de 50 pulsos y el rango de la frecuencia. Posteriormente, se realizó un dendrograma clásico por medio del paquete de análisis PAST, con el fin de obtener las relaciones acústicas entre las especies. Teniendo en cuenta que todos siguen el criterio que entre mayor sea la semejanza en los parámetros acústicos, mayor es la similitud entre las especies. 4.3.4. Guía de campo de anuros: Para la elaboración de la guía de campo se tuvo en cuenta las descripciones taxonómicas de cada una de las especies encontradas en este trabajo, además aspectos básicos como el hábitat y estado de conservación según la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN). 20 5. RESULTADOS Y DISCUSIÓN En la Estación Forestal Tropical Bajo Calima se identificaron 23 especies de anuros, de las cuales sólo a 12 fue posible observar vocalizando y analizar sus cantos (Tabla 1). Tabla 1. Listado de las especies de anuros hallados y caracterizadas acústicamente en la Estación Forestal Bajo Calima. Familia Bufonidae Centrolenidae Craugastoridae Especie Eleutherodactylidae Hylidae Leptodactylidae Ranidae Vocalización Rhinella marina Linnaeus, 1758 Rhinella alata Thominot, 1884 Rhinella margaritifera Laurenti, 1768 Sachatamia ilex Savage, 1967 Teratohyla spinosa Taylor, 1949 x Craugastor raniformis Boulenger, 1896 x Craugastor fitzingeri Schmidt, 1857 Pristimantis achatinus Boulenger, 1898 Pristimantis latidiscus Boulenger, 1898 Pristimantis caprifer Pristimantis gaigei Lynch, 1977 Lynch, Ruiz-Carranza, and Ardila-Robayo, 1994 Dunn, 1931 Andinobates minutus Shreve, 1935 x Epipedobates boulengeri Barbour, 1909 x Phyllobates aurotaenia Boulenger, 1913 x Silverstoneia nubicola Dunn, 1924 x Diasporus gularis Boulenger, 1898 x Diasporus tinker Lynch, 2001 x Agalychnis psilopygion Cannatella, 1980 x Smilisca phaeota Cope, 1862 x Leptodactylus fragilis Leptodactylus rhodomerus Lithobates vaillanti Brocchi, 1877 x Pristimantis labiosus Dendrobatidae Autor Heyer, 2005 Brocchi, 1877 21 x De acuerdo con estudios preliminares en esta zona, Lynch (1999) reporta 11 especies de Eleutherodactylus para el Bajo Calima y, Castro-Herrera y Vargas-Salinas (2008), reportan 67 especies de anuros para la parte de la región Pacífica. Para determinar si las especies encontradas y los cantos escuchados en la Estación Forestal eran representativos a la zona de muestreo, se realizó una curva de acumulación de las especies (Figura 7.) y una curva de acumulación de los cantos escuchados (Figura 8.). Figura 7. Curva de acumulación de las especies de anuros encontrados en la Estación Forestal. 30 Número de Especies 25 20 15 10 5 0 1 2 3 4 5 6 7 8 S Mean (runs) Jack 2 Mean 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 Dias de Muestreo Chao 2 Mean Jack 1 Mean Bootstrap Mean Fuente: El autor Al ser la curva de acumulación de los anuros encontrados asintótica, y los valores de los estimadores usados cercanos a los observados, la eficacia del muestreo fue alta. El porcentaje de representatividad del muestreo fue del 100%, indicando que el muestreo obtuvo una buena aproximación de los anuros presentes en esta zona. 22 Figura 8. Curva de acumulación de los cantos de las especies registradas. 16 Número de Cantos 14 12 10 8 6 4 2 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 Días de Muestreo S Mean (runs) Chao 2 Mean Jack 2 Mean Bootstrap Mean Jack 1 Mean Fuente: El autor De acuerdo con los cantos escuchados por especie durante todo el muestreo, y a la curva de acumulación, se tiene un porcentaje de representatividad de 100%, lo cual indica que se obtuvo una muy buena muestra de los cantos para las especies de esta zona. 5.1. CARACTERIZACIÓN ACÚSTICA La descripción acústica para las 12 especies a las que se realizó el registro acústico, de las 23 especies que en total se encontraron, se presenta a continuación en la tabla 2. 23 Tabla 2. Parámetros acústicos analizados para los anuros grabados en la Estación Forestal Tropical Bajo Calima Hz: Hertz, s: Segundos, CV%: Porcentaje del coeficiente de variación. Especie (Individuos analizados) (Número de cantos) Parámetros acústicos Media ± Desviación estándar(D.S) (Rango) CV% Rango Frecuencia Dominante (Hz) Frecuencia pico (Hz) CV% 0,004 ± 0,001 (0,002 - 0,006) 25 4651,28096,5 6603,5 ± 180,3 (6373,8-6890,6) 2,7 - - - 1378,12756,2 2041,7 ± 261,7 (1550,1-2411,7) 12,8 18,2 ± 5,7 (9-27) 31,3 0,044 ± 0,003 (0,039-0,049) 6,8 1187,53617,6 1478,3 ± 247,4 (1343,8-2239,5) 16,7 5,2 - - - - 2584-3100,8 2895,7 ± 80,5 (2756,2-3000) 2,7 15,5 11 - - - - 2928,53962,1 3445,3 ± 147,9 (3100,8-3789,8) 4,2 2,525 ± 0,548 (1,601-3,53) 21,7 1,5 85,1 ± 20,2 (52-120) 23,5 0,008 ± 0,001 (0,006-0,011) 12,5 4478,95684,8 5073,2 ± 219,9 (4823,4-5340,2) 4,3 0,189 ± 0,020 (0,133-0,238) 10,5 36 - - - - 861,3-1378,1 1154,4 ± 79,1 (1033,6-1205,9) 6,8 0,042 ±0,020 (0,026-0,056) 47,6 0,062 ± 0,010 (0,042-0,093) 18,7 - - - - 1550,4-3273 6,8 16,1 2029,0 ± 139,2 (1722,7-2239,5) 6,164 ± 0,802 (4,83-7,394) 13,0 2,6 85,6 ± 9,5 (66-100) 11,1 0,046 ± 0,006 (0,033-0,051) 13,0 3273,03962,1 3655,9 ± 75,9 (3617,6-3789,8) 2,1 0,047 ± 0,006 (0,031-0,059) 12,7 0,063 ± 0,007 (0,047-0,059) 20,1 - - - - 4006,2 ± 128,8 (3617,6-4306,6) 3,2 11,1 3445,34478,9 0,370 ± 0,067 (0,245-0,521) 18,1 0,435 ± 0,067 (0,306-0,521) 2 - - - - 344,5-1894,9 15,4 1378,1 ± 130,2 (1205,9-1550,4) 0,091 ± 0,014 (0,062-0,132) 15,3 2,1 4,2 ± 0,7 (3-6) 16,6 0,006 ± 0,001 (0,004-0,009) 16,6 5857,06718,4 6316,4 ± 145,4 (6029,3-6546,1) Duración del canto (s) CV % Notas por canto CV % Duración de la nota (s) CV% Tasa de Canto (1 min) Número de pulsos por nota Andinobates minutus (2)(15) Agalychnis psilopygion (9)(54) Craugastor raniformis (3)(18) Diasporus gularis (4)(77) Diasporus tinker (9)(191) 1,021 ± 0,068 (0,897-1,165) 6,6 1 1 1,021 ± 0,068 (0,897-1,165) 6,6 1,5 0,056 ± 0,013 (0,029-0,089) 23,2 1 1 0,056 ± 0,013 (0,029-0,089) 23,2 1,261 ± 0,395 (0,626-1,878) 31,3 1 1 1,261 ± 0,395 (0,626-1,878) 0,111 ± 0,018 (0,087-0,164) 16,2 1 1 0,058 ± 0,009 (0,036-0,081) 15,5 1 Epipedobates boulengeri (3)(20) Leptodactylus fragilis (1)(144) 2,525 ± 0,548 (1,601-3,53) 21,7 0,189 ± 0,020 (0,133-0,238) Pristimantis achatinus (4)(293) CV% Duración del pulso (s) 126,1 ± 8,084 (112-141) 6,4 0,8 - 31,3 1,4 0,111 ± 0,018 (0,087-0,164) 16,2 1 0,058 ± 0,009 (0,036-0,081) 1 1 10,5 1 1 0,138 ± 0,013 (0,109-0,175) 9,4 2 2 Phyllobates cf aurotaenia (3)(11) 6,164 ± 0,802 (4,83-7,394) 13,0 1 1 Silverstoneia nubicola (1)(121) 0,151 ± 0,008 (0,133-0,18) 5,2 2 2 Smillisca phaeota (5)(23) 0,903 ± 0,290 (0,290-1,171) 32,1 Teratohyla spinosa (2)(30) 0,091 ± 0,014 (0,062-0,132) 15,3 2 1 2 1 24 9,4 2,3 5.2. COMPARACIÓN DE LOS PARÁMETROS ACÚSTICOS Al analizar los datos de los diferentes parámetros acústicos temporales y espectrales (Tabla 2), se puede apreciar que hay variables que presentan mayor variación que otras. Dentro de los parámetros temporales, la duración de la nota, la duración del canto, la tasa de emisión de cantos y el número de pulsos por nota, son caracteres que muestran los coeficientes de variación más altos. Estos tipos de caracteres se ven muy afectados por variables de tipo ambiental y comportamental, por lo tanto, no serían recomendables para ser usados en estudios taxonómicos ni filogenéticos. La especie con la mayor variación intraespecífica con respecto a la duración del canto fue Smillisca phaeota (CV% 32,1). Esta especie puede emitir cantos de una o dos notas, alterando de esta forma la duración de su canto, seguida por Craugastor raniformis (CV% 31,3). Para el caso de la especies que emiten una sola nota en su canto, los valores de la duración de la nota van a ser iguales a la duración del canto, así Craugastor raniformis presenta un coeficiente de variación de 31,3%, seguida por Agalychnis psilopygion con un CV% de 23,2; y la especie Pristimantis achatinus, que emite dos notas en su canto, la primera nota presenta una mayor variación (CV% 47,6) que la segunda nota. Con respecto al número de pulsos por nota, Craugastor raniformis fue la especie con mayor variación (CV% 31,3), seguida por Epipedobates boulengeri (CV% 23,5). La especie que presentó mayor variación para la duración de pulsos fue Andinobates minutus (CV% 25). La tasa de emisión de cantos presentó una alta variación inter e intraespecífica, de esta forma se encontró que hay animales que emiten un canto en un minuto, mientras que otros pueden emitir hasta 36 cantos en este mismo tiempo. Esta alta tasa de llamados se da principalmente en especies que presentan cantos de una o dos notas cortas, como en Leptodactylus fragilis con 36 cantos en un minuto, y en Silverstoneia nubicola con 20 cantos de dos notas por minuto. Los parámetros espectrales presentaron los coeficientes de variación más bajos; entre estos, el que menor variación intraespecífica presentó fue la frecuencia pico, y la especie con el coeficiente de variación más bajo fue P. cf. aurotaenia (CV% 2,1), seguida por T. 25 spinosa (CV% 2,3) y A. minutus (CV% 2,7). Estos caracteres no se ven afectados por variables ambientales ni comportamentales, por lo tanto son más estables. Además, la frecuencia de emisión de un sonido está relacionada con la vibración de las cuerdas vocales y demás órganos relacionados con la emisión de sonidos en los anuros (Pough et al., 1998; Bradbury & Vehrencamp, 1998). Estos órganos no generan grandes diferencias acústicas para los animales pertenecientes a una misma especie que presenten tamaños corporales semejantes, aunque si para animales de diferentes especies (Bernal et al., 2004). De acuerdo a esto, el tamaño corporal es una variable que se relaciona inversa y significativamente con la frecuencia (Bernal y Guzmán, 1999), encontrando que las especies más pequeñas son las que presentan las frecuencias más altas (Bernal et al., 2004). Así, la especie que presentó la frecuencia pico más alta fue A. minutus con 6603,5 Hz, seguida por T. spinosa (6316,4 Hz) y E. boulengeri (5073,2 Hz) las especies con los menores tamaños, a diferencia de L. fragilis (1154,4 Hz) y S. phaeota (1378,1 Hz), que presentaron las frecuencias pico más bajas. 5.3. DESCRIPCIÓN DE LOS CANTOS A continuación se hace una descripción detallada de los cantos para cada una de las especies encontradas en la estación forestal Bajo Calima, con comentarios sobre su microhábitat. 26 5.3.1. Familia Centrolenidae Teratohyla spinosa (Taylor, 1949) Esta especie se escuchaba vocalizando después de las 7 de la noche, sobre los arboles entre 1,5 y 5 metros de altura, siempre cerca a los cuerpos de agua, y cuando llovía, los individuos cantaban en solitario o formaban agregaciones para cantar sobre los árboles. Dos machos fueron encontrados vocalizando (Figura 9.) (CZUT 712) (N 3° 57' 23,6'' W 76° 59' 38,31''). Temperatura registrada: 26,7°C. Humedad relativa: 90%. Figura 9. Macho de T. spinosa. Fuente: Herrán (2013) 27 El canto de esta especie está conformado por una nota con pulsos no-uniformes, entre 3 a 6 pulsos/nota, con un promedio y una desviación estándar de 4,2 ± 0,7. El canto tiene una duración de 0,061 a 0,132 s (promedio: 0,091 ± 0,014), y su frecuencia oscila entre los 5857,0 y 6718,4 Hz. Además no presenta armónicos (Figura 10.). Figura 10. Oscilograma y espectrograma del canto de T. spinosa. Fuente: El autor 28 5.3.2. Familia Craugastoridae Craugastor raniformis (Boulenger, 1896) Esta especie se escuchaba vocalizando después de las 6 de la tarde, sobre el sustrato o troncos caídos al borde de carretera o dentro del bosque, todos los individuos fueron escuchados vocalizando en solitario. Tres machos fueron encontrados vocalizando (Figura 11.) (CZUT 598) (N 3° 57' 23,6'' W 76° 59' 38,31''). Temperatura registrada: 27°C. Humedad relativa: 93%. Figura 11. Macho de C. raniformis. Fuente: Romero (2013) 29 El canto de esta especie está conformado por una nota con pulsos no-uniformes, de 9 a 27 pulsos/nota (promedio: 18,2 ± 5,7), y entre 9 a 16 subpulsos/pulso con una duración de 0,626 a 1,878 s (promedio: 1,261 ± 0,395), y una frecuencia que oscila entre los 1187,5 y 3617,6 Hz, presenta dos armónicos (Figura 12. ). Este canto es similar al balar de una oveja. Figura 12. Oscilograma y espectrograma del canto de C. raniformis. Fuente: El autor 30 Pristimantis achatinus (Boulenger, 1898) Esta especie se escuchaba vocalizando después de las 5 de la tarde, sobre el sustrato o perchada a menos de 1 metro de altura en pequeños arbustos. Los individuos se escucharon vocalizando en solitario. Cuatro machos fueron encontrados vocalizando (Figura 13.) (CZUT 687) (N 3° 57' 22,2'' W 76° 59' 40,6''). Temperatura registrada: 27°C. Humedad relativa: 100%. Figura 13. Macho de P. achatinus. Fuente: Romero (2013) 31 El canto de esta especie está conformado por dos notas de repetición múltiple, tiene una duración 0,109 a 0,175 s (promedio: 0,138 ± 0,013). Su frecuencia dominante es de 1550,4 a 3273 Hz, no presenta armónicos (Figura 14.). Figura 14. Oscilograma y espectrograma del canto de P. achatinus. Fuente: El autor 32 5.3.3. Familia Dendrobatidae Andinobates minutus (Shreve, 1935) Esta especie se escuchaba vocalizando entre las 10 de la mañana y 5 de la tarde, sobre el sustrato debajo de las raíces de los árboles o sobre la hojarasca, los individuos vocalizaban a una distancia uno de otro de 5 a 10 metros. Dos machos fueron registrados (Figura 15.) (CZUT 594) (N 3º 57' 19,3674" W 76º 59' 38,616"). Temperatura registrada: 30°C. Humedad relativa: 100%. Figura 15. Macho de A. minutus. Fuente: Forero (2013) 33 El canto de esta especie está conformado por una nota con pulsos uniformes de repetición múltiple entre 112 a 141 pulsos/nota (promedio: 126,1 ± 8,084), y una duración de 0,897 a 1,165 s (promedio: 1,021±0,068), su frecuencia oscila entre los 4651,2 y 8096,5 Hz, presenta entre cuatro y cinco armónicos (Figura 16.). El canto es similar a un zumbido (Buzz call). Figura 16. Oscilograma y espectrograma de A. minutus. Fuente: El autor 34 Epipedobates boulengeri (Barbour, 1909) Esta especie se escuchaba vocalizando entre las 10 de la mañana y 5 de la tarde, sobre el sustrato en la hojarasca o cerca de las raíces de los árboles. Tres machos fueron encontrados vocalizando (Figura 17.) (CZUT 684) (N 3° 57' 22,2'' W 76° 59' 40,6''). Temperatura registrada: 27°C. Humedad relativa: 100%. Figura 17. Macho de E. boulengeri. Fuente: Forero (2013) 35 El canto de esta especie está conformado por una nota con pulsos uniformes de repetición múltiple entre 52 y 141 pulsos/nota (promedio: 85,1 ± 20,2), una duración del canto de 1,601 a 3,53 s (promedio: 2,525 ± 0,548), su frecuencia oscila entre los 4478,9 y 5684,8 Hz, presenta tres armónicos (Figura 18.). Es similar a un zumbido (Buzz call). Figura 18. Oscilograma y espectrograma de E. boulengeri. Fuente: El autor 36 Phyllobates cf. aurotaenia (Boulenger, 1913) Esta especie se escuchaba vocalizando entre las 11 de la mañana y una de la tarde, en la hojarasca o debajo de las raíces de los árboles. Tres machos fueron encontrados vocalizando (Figura 19.) (CZUT 628) (N 3º 57' 19,3674" W 76º 59' 38,616"). Temperatura registrada: 30°C. Humedad relativa: 100%. Figura 19. Macho de P. cf. aurotaenia. Fuente: El autor 37 El canto de esta especie está conformado por una nota con pulsos uniformes irregulares de repetición múltiple entre 66 y 100 pulsos/nota (promedio: 85,6 ± 9,5), una duración del canto de 4,83 a 7,394 s (promedio: 0,164 ± 0,802), su frecuencia oscila entre los 3273,0 y 3962,1 Hz, presenta entre siete y diez armónicos (Figura 20.). El canto es similar a un trino (Trill call). Figura 20. Oscilograma y espectrograma de P. cf. aurotaenia. Fuente: El autor 38 Silverstoneia nubicola (Dunn, 1924) Esta especie se escuchaba vocalizando a lo largo del todo el día hasta las 6 de la tarde, sobre el sustrato en la hojarasca, entre los arbustos. Es muy frecuente escucharla cerca de las casas que se encuentran en la zona, en los patios de dichas viviendas. Un macho fue encontrado vocalizando (Figura 21.) (CZUT 699) (N 3º 57' 19,3674" W 76º 59' 38,616"). Temperatura registrada: 30°C. Humedad relativa: 100%. Figura 21. Macho de S. nubicola. Fuente: Romero (2013) 39 El canto de esta especie está conformado por 2 notas de repetición múltiple, tiene una duración de 0,035 a 0,235 s (promedio: 15 ± 0,03), se puede describir como un rápido “peet-peet”, con un silencio entre nota y nota de aproximadamente 2 s. Su frecuencia dominante varía entre 3273 y 4306,6 Hz. Este canto presenta un armónico (Figura 22.). Figura 22. Oscilograma y espectrograma de S. nubicola. Fuente: El autor 40 5.3.4. Familia Eleutherodactylidae Diasporus gularis (Boulenger, 1898) Esta especie se escuchaba vocalizando después de las 5 de la tarde, tanto en bosques primarios, como en zonas perturbadas, y se podría considerar como una especie común en esta zona. Los individuos se observaron vocalizando entre las hojas de los árboles o arbustos. Cuatro machos fueron encontrados vocalizando (Figura 23.) (CZUT 705) (N 3° 57' 4,9'' W 77° 00' 39,6''). Temperatura registrada: 26°C. Humedad relativa: 100%. Figura 23. Macho de D. gularis. Fuente: Romero (2013) 41 El canto de esta especie está conformado por una nota, tiene una duración de 0,087 a 0,164 s (promedio: 0,111 ± 0,018), se puede describir como un rápido “tuiiit”. Su frecuencia dominante esta entre 2584 y 3100,8 Hz. Presenta entre dos y cuatro armónicos (Figura 24.). Figura 24. Oscilograma y espectrograma de D. gularis. Fuente: El autor 42 Diasporus tinker (Lynch, 2001) Esta especie, al igual que D. gularis, se escuchaba vocalizando después de las 5 de la tarde, tanto en bosques primarios como en zonas perturbadas. Los individuos se encuentran vocalizando entre las hojas o debajo de ellas, lo que dificulta su localización. Siete machos fueron grabados (Figura 25.) (CZUT 707) (N 3° 57' 54,9'' W 77° 00' 39,6''). Temperatura registrada: 27°C. Humedad relativa: 100%. Figura 25. Macho de D. tinker. Fuente: Romero (2013) 43 El canto de esta especie está conformado por una nota, tiene una duración entre 0,036 y 0,081 s (promedio: 0,058 ± 0,009), su sonido es muy similar al de D. gularis pero es un poco más corto y con una frecuencia más alta. Su frecuencia dominante esta entre 2928,5 y 3962,1 Hz. No presenta armónicos (Figura 26.). Figura 26. Oscilograma y espectrograma de D. tinker. Fuente: El autor 44 5.3.5. Familia Hylidae Agalychnis psilopygion (Cannatella, 1980) Esta especie se escuchaba vocalizando después de las 6 de la tarde, en el bosque sobre arbustos a una distancia de 1 o 2 metros de los cuerpos de agua. Todos los individuos se escucharon vocalizar a una distancia uno de otro de 0,5 y 1 metro. Nueve machos fueron encontrados vocalizando (Figura 27) (CZUT 685) (N 3° 57' 21,1'' W 76° 59' 42,5''). Temperatura registrada: 26,3°C. Humedad relativa: 100%. Figura 27. Macho de A. psilopygion. Fuente: Romero (2013) 45 El canto de esta especie está conformado por una nota con pulsos no-uniformes irregulares, con una duración de 0,029 a 0,089 s (promedio: 0,056 ± 0,013), su frecuencia dominante esta entre 1378,1 y 2756,2 Hz. No presenta armónicos (Figura 28.). Figura 28. Oscilograma y espectrograma de A. psilopygion. Fuente: El autor 46 Smilisca phaeota (Cope, 1862) Esta especie se escuchaba vocalizando después de las 7 de la noche, dentro de charcas temporales que se forman por la minería artesanal dentro de las zonas boscosas. Los individuos se escucharon vocalizar en solitario y en forma de coros dentro de las charcas. Cinco machos fueron encontrados vocalizando (Figura 29.) (CZUT 449) (N 3° 57' 21,1'' W 76° 59' 42,5''). Temperatura registrada: 26°C. Humedad relativa: 90%. Figura 29. Macho de S. phaeota. Fuente: Bernal (2012) 47 El canto de esta especie está conformado por una o dos notas pulsadas no uniformes irregulares, tiene un rango de duración entre 0,290 y 1,171 s (promedio: 0,903 ± 0,290), su frecuencia dominante esta entre 344,5 y 1894,9 Hz. El canto no presenta armónicos (Figura 30). Figura 30. Oscilograma y espectrograma de S. phaeota. Fuente: El autor 48 5.3.6. Familia Leptodactylidae Leptodactylus fragilis (Brocchi, 1877) Esta especie se escuchaba vocalizando después de las 7 de la noche, cerca de las instalaciones del Centro Forestal en las canaletas del desagüe. Los individuos se escuchan vocalizar en solitario y en forma de coros dentro de sus madrigueras. Un macho fue encontrado vocalizando (Figura 31.) (CZUT 708) (N 3° 57' 23,6'' W 76° 59' 38,31''). Temperatura registrada: 27°C. Humedad relativa: 100%. Figura 31. Macho de L. fragilis. Fuente: Herrán (2013) 49 El canto de esta especie está conformado por una nota grave similar a un silbido, tiene una duración entre 0,133 y 0,238 s (promedio: 0,189 ± 0,020), su frecuencia es modulada con un rango entre 861,3 y 1378,1Hz. Canto sin armónicos (Figura 32.). Figura 32. Oscilograma y espectrograma de L. fragilis Fuente: El autor 50 . A continuación, se propone una clasificación de los cantos para las diferentes especies, de acuerdo con su composición estructural (Montealegre, 2003): Cantos pulsados uniformes de repetición múltiple En esta clasificación se encuentran los cantos de las especies A. minutus, E. boulengeri, P. cf aurotaenia, todas pertenecientes a la familia Dendrobatidae. Los cantos de los tres dendrobátidos son similares en cuanto a su estructura (Figura 33.), y las diferencias más notables radican en la frecuencia en los cuales estos son emitidos (Figura 34.). Figura 33. Comparación de los oscilogramas de los cantos pulsados uniformes de repetición múltiple. Fuente: El autor 51 Figura 34. Comparación de los espectrogramas de los cantos pulsados uniformes de repetición múltiple. Fuente: El autor Cantos pulsados no-uniformes de repetición múltiple Este tipo de canto es emitido por C. raniformis de la familia Craugastoridae, S. phaeota y A. psilopygion de la familia Hylidae, y T. spinosa de la familia Centrolenidae. Su estructura general es similar, pero difieren en parámetros temporales como la duración del canto y número de pulsos (Figura 35.), y en parámetros espectrales como la frecuencia de emisión del canto (Figura 36.). 52 Figura 35. Comparación de los oscilogramas de los cantos no-uniformes de repetición múltiple. Fuente: El autor Figura 36. Comparación de los espectrogramas de los cantos no-uniformes de repetición múltiple. Fuente: El autor 53 Cantos no-pulsados de una nota de repetición múltiple. Este tipo de canto es emitido por D. gularis y D. tinker de la familia Eleutherodactylidae, y L. fragilis de la familia Leptodactylidae. Todos estos cantos están compuestos por una nota corta, la cual se repite múltiples veces (Figura 37. y Figura 38.). Figura 37. Comparación de los oscilogramas de los cantos no-pulsados de una nota de repetición múltiple. Fuente: El autor 54 Figura 38. Comparación de los espectrogramas de los cantos no-pulsados de una nota de repetición múltiple. Fuente: El autor Cantos de dos notas no-pulsados de repetición múltiple Este tipo de canto es emitido por P. achatinus de la familia Craugastoridae y S. nubicola de la familia Dendrobatidae. Estos cantos presentan un intervalo entre nota y nota muy corto y su tasa de canto es alta. (Figura 39. y Figura 40.). 55 Figura 39. Comparación de los oscilogramas de los cantos de dos notas no-pulsados de repetición múltiple. Fuente: El autor Figura 40. Comparación de los espectrogramas de los cantos de dos notas no-pulsados de repetición múltiple. Fuente: El autor 56 5.4. ANÁLISIS DE SIMILARIDAD DE LOS CANTOS PARA LAS DOCE ESPECIES DE ANFIBIOS Debido a que los anuros no aprenden sus cantos, se asume que sus vocalizaciones generalmente tienen un fuerte componente genético (Gingras, Mohandesan, Boko y Fitch, 2013). Varios estudios han analizado las propiedades acústicas de las señales para inferir relaciones filogenéticas entre taxa, y en ocasiones han resultado en árboles bien soportados (de Queiroz y Wimberger, 1993; Martins, 1996), lo que indica que existe información filogenética en estos caracteres. Se intenta realizar una aproximación filogenética a partir de los datos bioacústicos, de acuerdo al agrupamiento formado con el índice de similitud de Jaccard, se observaron dos grandes grupos (Figura 41), uno conformado por las especies con cantos pulsados y el otro por la especies con cantos no pulsados. Los índices de afinidad más altos se observaron entre las especies A. psilopygion y S. phaeota (0,73), ambas de la familia Hylidae; A. minutus, con E. boulengeri y P. cf. aurotaenia (0,73), especies de la familia Dendrobatidae; T. spinosa con C. raniformis (0,64) la primera de la familia Centrolenidae y la segunda de la familia Craugastoridae; y finalmente D. gularis con D. tinker (0,6) de la familia Eleutherodactylidae. De acuerdo a lo que se encontró, las especies que presentan una mayor similaridad con respecto al análisis de similaridad, son las especies que están dentro de la misma familia, y por lo tanto son las más relacionadas filogenéticamente. Ya que este trabajo no cuenta con análisis filogenéticos para las especies que fueron analizadas, se compararon los resultados de similaridad de los cantos con árboles filogenéticos a nivel de familias de anuros realizados por otros autores, con el fin de comparar si las relaciones acústicas eran compatibles con las relaciones filogenéticas. En la Figura 42., se muestra un árbol resumen del árbol filogenético realizado por Pyron y Wiens (2011), el cual muestra las familias y subfamilias de 2871 especies de anfibios y cuyos resultados concuerdan con estudios realizados anteriormente como Frost, Grant, Faivovich, Bain, Haas…Wheeler, 2006; Roelants, Biju…Bossuyt, 2007; Wiens, 2007, 2011. 57 Gower, Wilkinson, Loader, Figura 41. Análisis de similitud para los cantos de las 12 especies de anuros estudiadas. Fuente: El autor 58 Figura 42. Árbol resumen a nivel de familia y subfamilia de anuros de Pyron y Wiens (2011). Fuente: Modificado de Pyron y Wiens (2011) 59 Al comparar los resultados obtenidos del análisis de similaridad de las características acústicas y el árbol filogenético dado por Pyron y Wiens (2011), la mayoría de las cercanías acústicas concuerdan con las cercanías ya establecidas molecularmente para las familias. Es el caso para el grupo que se forma con las familias Hylidae, Centrolenidae y Dendrobatidae, en los cuales tanto en el análisis acústico como en el árbol filogenético, se produce una alta similaridad, y el mismo caso se da para las familias Craugastoridae y Eleutherodactylidae. Esto permite la integración del componente acústico como carácter taxonómico y filogenético, ya que puede ayudar en la determinación y clasificación de especies similares. 5.5. GUÍA DE CAMPO DE LOS ANUROS DE LA ESTACIÓN FORESTAL TROPICAL BAJO CALIMA Se elaboró una guía de campo (Anexo 1) con los 23 anuros encontrados en la estación forestal Bajo Calima, la cual cuenta con la información básica para cada especie, su descripción, hábitat y estado de conservación según la UICN. Esta guía de campo será entregada en el centro forestal Bajo Calima, a representantes de la comunidad que se encuentran en los alrededores de la estación y en la Facultad de Ingeniería Forestal de la Universidad del Tolima, con el fin de socializar ante la comunidad esta información, ya que una de las principales formas de conservación es a través de la educación ambiental. Sin embargo, en este momento se están buscando los recursos económicos para la publicación impresa de la cartilla. 60 6. CONCLUSIONES Se encontraron 23 especies de anuros en la estación forestal Bajo Calima, de las cuales se obtuvo el registro acústico de 12 especies. Al realizar las comparaciones intra-específicas de los cantos, los parámetros temporales como la duración de la nota y la duración del canto fueron los que presentaron la mayor variación; y los parámetros espectrales, como la frecuencia pico, los de menor variación. Las especies que están estrechamente relacionadas comparten características estructurales básicas en sus cantos, lo cual es evidente en el análisis de similitud para las características acústicas, en donde las especies que presentaron una mayor similitud en cuanto a sus características acústicas, tanto temporales como espectrales, fueron las más cercanas filogenéticamente. La realización de la guía de campo “Anuros del centro foresta tropical Bajo Calima” presenta ante la comunidad una herramienta de difusión sobre las diferentes especies que se encuentran en la estación, además de ser una herramienta eficaz de conservación. 61 RECOMENDACIONES Incrementar el número de grabaciones por especie y realizar más muestreos en otros transectos dentro de la Estación Forestal, con el objetivo de complementar la información dada en este trabajo y ampliar la información de la anurofauna presente en la zona. Analizar otros parámetros acústicos tales como la duración entre canto y canto, nota y nota, pulso y pulso y la tasa de repetición de pulsos, ya que estos parámetros son ampliamente utilizados para discriminar entre especies cercanas, además de permitir inferir relaciones filogenéticas entre los taxones. Utilizar de manera combinada herramientas morfológicas, acústicas y moleculares en las especies analizadas, con el fin de contribuir a esclarecer relaciones evolutivas y permitir el apoyo a estudios taxonómicos y filogenéticos. . 62 REFERENCIAS Albarán, N.J. (2014). Centro Forestal Tropical Pedro Antonio Pineda “Bajo Calima”. Recuperado el 3 de Marzo de http://www.ut.edu.co/academico/index.php/institucional1/facultades-e-institutode-educacion-a-distancia/facultad-de-ingenieriaforestal/departamentos/departamento-de-ciencias-forestales/centro-forestaltropical Angulo, A., Rueda, J.V., Rodríguez, J.V. & La Marca, E. (2006). Técnicas de inventario y monitoreo para los Anfibios de la Región Tropical Andina. Bogotá, D.C: Panamericana Formas e Impresos Colombia S.A. Angulo, A. (2006). Fundamentos de bioacústica y aspectos prácticos de grabaciones y análisis de cantos. En Técnicas de inventario y monitoreo para los Anfibios de la Región Tropical Andina (pp. 93-134). Bogotá, D.C: Panamericana Formas e Impresos Colombia S.A. Bastos, R.F. & Haddad, C.F.B. (1995). Vocalizações e interações acústicas em H. elegans (Anura, Hylidae) durante a atividade reprodutiva. Naturalia, 20, 165-176. Bernal, M.H., Montealegre, D.P. & Páez, C.A. (2004). Estudio de la vocalización de trece especies de anuros del municipio de Ibagué, Colombia. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, 28(108), 385-390. Bernal, X. & Guzman, F. (1999). The advertisement Call of three Eleutherodactylus species (Anura: Leptodactylidae) in a Colombian Highland Community. Revista Académica Colombiana de Ciencias Exactas Físicas y Naturales, 23 (suplemento especial), 261-264. 63 Bogert, C.M. (1960). The influence of sound on the behavior of amphibians and reptiles (pp. 137-320). En Animal Sound and communication. Washington, D.C: AIBS publication. Boyd, S.K., Wissing, K.D., Heinsz, J.E. & Prins, G.S. (1999). Androgen receptors and sexual dimorphisms in the larynx of the bullfrog. General and Comparative Endocrinology, 113, 59–68. Boza, E. (s.f). La música de la noche 1: de los sonidos de apareamiento de sapos y ranas (Anura) [Imagen]. Recuperado el 12 de Febrero de https://www.google.com.co/url?sa=t&rct=j&q=&esrc=s&source=web&cd=1&cad=r ja&ved=0CC0QFjAA&url=http%3A%2F%2Fwww.iftucr.org%2FIFT%2FMiniCongreso_files%2FFi%25CC%2581sica%2520cantos%2520ranas.pptx&ei=kh6 AUd-tO8fh4APC14DACQ&usg=AFQjCNFmYFUYZ5CxRJjUpb_Bv2luGl0QA&sig2=gzBRZYFXC1kieZCHlSu4g&bvm=bv.45645796,d.dmQ Bunnell, J. (s.f.). [Imagen de Rana virgatipes]. Recuperado el 12 de Febrero de http://www.pinebarrensanimals.com/Reptiles_Amphibians.php Blaustein, A.R. & Wake, D.B. (1990). Declining amphibian populations: a global phenomenon? Trends in Ecology and Evolution, 5, 203-204. Bradbury, J.W. & Vehrencamp, S.L. (1998). Principles of animal communication. Ithaca, New York State: Sinauer Associates Publishers. Capranica, R.R. (1968). The vocal repertoire of the bullfrog (Rana catesbeiana). Behaviour, 31, 302-325. Cardoso, A.J. & Haddad, C.F. (1992). Diversidade e turno de vocalizações de anuros em communidade Neotropical. Acta zoológica lilloana, 41, 93–105. Castellano, S., Giacoma, C. & Dujsebayeva, T. (2000). Morphometric and advertisement call geographic variation in polyploid Green toads. Biological Journal of the Linnean Society, 70, 341-60. 64 Castro-Herrera, F. & Vargas-Salinas, F. (2008). Anfibios y reptiles en el departamento del Valle del Cauca, Colombia. Biota Colombiana, 9(2), 251-277. Chávez, M. & Arango, N. (1988). Informe nacional sobre el estado de la biodiversidad en Colombia. Bogotá, D.C: Ministerio del Medio Ambiente/United Nations. Cocroft, R.B. (1994). A cladistic analysis of chorus frog phylogeny (Hylidae: Pseudacris). Herpetologica 50, 420–37. Crump, M.L. & Scott, N.J. (1994). Visual Encounter Surveys. En: Measuring and Monitoring Biological Diversity. Standard Methods for Amphibians. Eds. Heyer, W., Donnelley, M.A., McDiarmid, R.A., Hayec L.C., & Foster, M.C. Smithsonian Institution Press, Washington DC. Curtis, H. (Ed.). (2006). Invitación a la biología. Buenos Aires: Panamericana. de Queiroz, A. & Wimberger, P.H. (1993) The usefulness of behavior for phylogeny estimation: levels of homoplasy in behavioral and morphological characters. Evolution, 47, 46-60. Delon, D. (2006). Hyla meridionalis male willing to call [Fotografía]. Recuperado el 12 de Febrero de http://commons.wikimedia.org/wiki/File:Hyla_meridionalis_1.jpg Duellman, W.E. & Trueb, L. (1994). Biology of amphibians. Baltimore, United Estates: The John Hopkins University Press. Ewing, A.W. (1989). Arthropod Bioacoustics: Neurobiology and Behaviour. Ithaca, New York: Comstock Publishing Associates. Frost, D.R., Grant, T., Faivovich, J., Bain, R.H., Haas, A., Haddad, C.F.B., De Sa, R.O., Channing, A., Wilkinson, M., Donnellan, S.C., Raxworthy, C.J., Campbell, J.A., Blotto, B.L., Moler, P., Drewes, R.C., Nussbaum, R.A., Lynch, J.D., Green, D.M., Wheeler, W.C., (2006). The amphibian tree of life. Bulletin of the British Museum of Natural History, 297, 8–370. Frost, D.R. (2014). Amphibian Species of the World: an Online Reference. Version 6.0 (Date of access). Electronic 65 Database accessible at http://research.amnh.org/herpetology/amphibia/index.html. American Museum of Natural History, New York, USA. Gans, C. (1973). Sound production in the Salientia: Mechanism and evolution of the emitter. American Zoologist, 13, 1179–94. Gerhardt, H.C. (1994). The evolution of vocalization in frogs and toads. Annual Review of Ecology and Systematics, 25, 293-324. Gerhardt, H.C. (2001). Acoustic communication in two groups of closely related tree frogs. Advances in the Study of Behavior, 30, 99-167. Gerhardt, H.C. & Huber, F. (2002). Acoustic communication in insects and frogs: Common problems and diverse solutions. Chicago: University of Chicago Press. Gingras, B., Mohandesan, E., Boko, D. & Fitch, W.T. (2013). Phylogenetic signal in the acoustic parameters of the advertisement calls of four clades of anurans. BMC Evolutionary Biology, 13, 134. Given, M.F. (1999). Frequency alteration of the advertisement call in the carpenter frog, Rana virgatipes. Herpetologica, 55(3), 304-317. Grafe, T.U. (1996). The function of call alternation in the African reed frog (Hyperolius marmoratus): precise call timing prevents auditory masking. Behavorial Ecology and Sociobiology, 38, 149-158. Hedges, S.B. (1986). An electrophoretic study of Holarctic hylid frog evolution. Systematic Zoology, 35, 1–21. Hilty, S., Brown, L. (1986). A guide to the birds of Colombia. Princeton, New Jersey: Princeton University Press, Princeton. Kelley, D.B., Tobias, M.L. & Horng, S. (2001). Producing and perceiving frogs songs; dissecting the neural bases for the vocal behaviors in Xenopus laevis. En Ryan, M. J. (Ed.), Anuran Communication. Washington, DC: Smithsonian Institution Press. 66 Konishi, M. (1970). Evolution of desing features in the coding of species-specificity. American Zoology, 10, 67-72. En Duellman, W. E. & Trueb, L. (1994). Biology of amphibians. Baltimore, USA: University Press. Lewis E.R. & Narins, P.M. (1999). The acoustic periphery of amphibians: Anatomy and physiology (pp. 101–154). En Fay, R. R. & Popper, A. N. (eds.), Comparative Hearing: Fishes and Amphibians. New York: Springer. Littlejohn, M.J. (2001). Patterns of differentiation in temporal properties of acoustic signals of anurans. En Ryan, M. J. (Ed.), Anuran Communication. Washington, DC: Smithsonian Institution Press. Lynch, J.D. (1999). Lista anotada y clave para las ranas (Genero: Eleutherodactylus) chocoanas del Valle del Cauca, y apuntes sobre las especies de la cordillera occidental adyacente. Caldasia, 21(2), 184-202. Martins, E.P. (1996) Phylogenies and the Comparative Method in Animal Behaviour. Oxford Univ. Press, New York. McClelland, B.E., Wilczynski, W. & Ryan, M.J. (1990).Sexually dimorphic laryngeal morphology in cricket frogs (Acris crepitans). Society for Neuroscience Abstract, 18, 882. McClelland, B.E., Wilczynski, W. & Ryan, M.J. (1998).Intraspecific variation in laryngeal and ear morphology in male cricket frogs (Acris crepitans). Biological Journal of the Linnean Society, 63, 51–67. McDiarmid, R.W. (1994). Preparing amphibians as scientific specimens (pp. 289-296). En Heyer, R., Donnelly, M., McDiarmid, R. W., Hayek, L. & Foster, M. S. (Eds.). Montealegre, D.P. (2003). Caracterización morfológica y acústica de las especies de anuros encontrados en un transecto establecido entre el Valle del Magdalena y el Páramo del Nevado del Tolima (Tesis de pregrado). Universidad del Tolima, Ibagué. 67 Narins, P.M., Feng, A.S., Fay, R.R. & Popper, A.N. (2007). Hearing and Sound Communication in Amphibians. Springer, New York: Springer Handbook of Auditory Research. Paillette, M. (1976). Etude experiméntale des interactions sonores dans les choerus des rainettes Hyla meridionales (Amphibien Anoure) par stimulation avec de signaux sonores périoddiques se synthése. La terre et la Vie 30, 89-120. Parker, T.J. & Haswell, W.A. (1987). Los Cordados. Zoología (2), 981. Pough, F.H., Andrews, R.M., Cadle, J.E., Savitzky, A.H. & Wells, K.D. (1998). Herpetology. New Jersey. Prentice Hall. Pyron, R.A. & Wiens, J.J. (2011). A large-scale phylogeny of Amphibia including over 2800 species, and a revised classification of extant frogs, salamanders, and caecilians. Molecular Phylogenetics and Evolution 61, 543–583. Ramírez, Y.C. (1999). Ciclos fenológicos y uso de hábitat para despliegues reproductivos en una comunidad de anuros del piedemonte llanero. Tesis de grado. Universidad de los Andes, Departamento de Ciencias Biológicas. Rand, A.S. (2001). A history of frogs calls studies (pp. 8-12). En Ryan, M.J. (Ed.) Anuran communication. Washington, D.C: Smithsonian Institution Press. Roelants, K., Gower, D.J., Wilkinson, M., Loader, S.P., Biju, S.D., Guillaume, K., Moriau, L., Bossuyt, F. (2007). Global patterns of diversification in the history of modern amphibians. Proceedings of the National Academy of Sciences, 104, 887–892. Ryan, M.J. & Drewes, R.C. (1990). Vocal morphology of Physalaemus pustulosus species group (Leptodactylidae): Morphological response to sexual selection for complex calls. Biological Journal Linnean Society, 40, 37–52. Ryan, M.J. (1991). Sexual selection and communication in frogs. Trends in Ecology & Evolution, 6(11), 351-354. 68 Sanabria, E.A., Quiroga, L.B. & Acosta, J.C. (2007). Actividad temporal de Leptodactylus mystacinus (Anura: Leptodactylidae) en el departamento Valle Fértil, San Juan, Argentina. Multequina, 16(1). Salthe, S.N. & Mecham, J.S. (1974). Reproduction and courtship patterns (pp. 309–521). En Lofts, B. (Ed.), Physiology of the Amphibia. New York: Academic Press. Schneider, H. (1968). Bio-akustische Untersuchungen am Mittelmeerlaubfrosch. Zeitschriftfür Vergleichende Physiologie, 61, 369-385. Schwartz, J.J. & Wells, K.D. (1984). Interspecific acoustic interactions of the neotropical treefrog Hyla ebraccata. Behavorial Ecology and Sociobiology, 14, 211-224. Stebbins, R.C. & Cohen, N.W. (1995). A natural history of amphibians. Princeton, New Jersey: Princeton University Press. Tubaro, P. L. (1999). Bioacústica aplicada a la sistemática, conservación y manejo de poblaciones naturales de aves. Etología, 7, 19‐32. Villarreal, H., Álvarez, M., Córdoba, S., Escobar, F., Fagua, G., Gast, F., Mendoza, H., Ospina, M. & Umaña, A.M. (2004). Manual de métodos para el desarrollo de inventarios de Biodiversidad. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Bogotá, Colombia. 236 p. Wells, K.D. (1988). The effect of social interations on anuran vocal behavior, pp. 433-454. En: Fritzsch, B., Ryan, M.J., Wilczynski, W., Hetherington, T.E., Walkowiak, W. (Editores.). The evolution of amphibian auditory systems. New York: John Wiley and Sons. Wells, K.D. (2007). The ecology and behavior of amphibians. Chicago, Illinois: University of Chicago Press. Wells, K.D. & Schwartz, J.J. (2007).The behavioral ecology of anuran communication. En Narins, P.M., Feng, A.S., Fay, R.R. & Popper, A.N. (Eds.). Hearing and Sound Communication in Amphibians. New York: Springer Handbook of Auditory Research. 69 Wiens, J.J. (2007). Review of ‘‘The amphibian tree of life’’ by Frost et al. The Quarterly Review of Biology, 82, 55–56. Wiens, J.J. (2011). Re-evolution of lost mandibular teeth in frogs after more than 200 million years, and re-evaluating Dollo's law. Evolution, 65, 1283–1296. 70 ANEXOS 71 Anuros del Centro Forestal Tropical Bajo Calima Tatiana Toro Sánchez Diego David Rubio Páramo Manuel Hernando Bernal B. 1 Anuros del Centro Forestal Tropical Bajo Calima 2014. Publicación Educativa sin ines de Lucro. Textos: Tatiana Toro Diego Rubio Páramo Manuel Hernando Bernal Fotografía: James Herrán Johan A. Romero Kristian Torres Ilustraciones: Johan A. Romero Diseño e Impresión: Colors Editores Tatiana Toro Sánchez: tatiana_tsanchez@outlook.com Diego David Rubio Páramo: diegoparamo@outlook.com Manuel Hernando Bernal B.: mhbernal@ut.edu.co Foto portada: Agalychnis psilopygion (James Herrán) 2 PRESENTACIÓN Los anuros (ranas y sapos) son el grupo de vertebrados más amenazado actualmente, debido al alto número de especies y poblaciones que están desapareciendo de manera acelerada. Los anuros son muy importantes en un ecosistema como parte fundamental de las cadenas tróicas, pero también son indicadores claves del estado ambiental, de tal manera que su desaparición es una muestra de lo que está pasando con la calidad de nuestro planeta, planeta que hay que cuidar empezando con su biodiversidad. Los anuros también son importantes en la cultura y las actividades de la especie humana. Por ejemplo, sus cantos son asociados con el inicio de las lluvias después de una época de sequía, además tribus indígenas han extraído el veneno de ranas venenosas para impregnarlo en los dardos de las cerbatanas que utilizan para cazar a sus presas. De otra parte, la industria farmacéutica utiliza las secreciones de los anuros para la elaboración de medicamentos. Sin embargo, a pesar de la notable importancia de las ranas y sapos, la expansión de las ciudades, la contaminación y la utilización de grandes extensiones de tierra para cultivos y ganadería, interieren con el equilibrio de la naturaleza, y los anuros son una de las principales víctimas de este desbalance. Afortunadamente, en las últimas décadas este grupo de animales ha capturado el interés del público general, por el problema de supervivencia que enfrentan, y nosotros también queremos contribuir con su conservación a través de su conocimiento. En este sentido, este trabajo se desarrolló en la estación forestal Bajo Calima de la Universidad del Tolima, ya que es un área del Paciico Colombiano con un alto grado de diversidad tanto de lora como de fauna, la cual es importante divulgar para que a futuro se tomen medidas para su protección. LOS AUTORES 3 4 AGRADECIMIENTOS Los autores quieren agradecer de manera muy especial a las siguientes personas e instituciones por el importante y constante apoyo para la realización de este trabajo. A la Dirección de proyección social de la Universidad del Tolima, al Fondo de Investigaciones de la Universidad del Tolima, a la facultad de Ingeniería Forestal y a la Facultad de Ciencias. A los docentes de la facultad de ingeniería forestal Omar Melo, Fernando Fernández y Milena Navarro, por su disposición y colaboración para las salidas de campo en el Centro Forestal Tropical Bajo Calima de la Universidad del Tolima, y al Grupo de Investigación en Herpetología, Eco-Fisiología & Etología de la Universidad del Tolima. 5 6 CONTENIDO INTRODUCCIÓN ÁREA DE ESTUDIO GENERALIDADES SOBRE LOS ANFIBIOS Las Salamandras Las Cecilias Los anuros Reproducción Vocalización FACTORES QUE AMENAZAN LA SUPERVIVENCIA DE LOS ANUROS CARACTERES EXTERNOS DE ANUROS LISTADO DE ESPECIES INCLUIDAS EN ESTA GUÍA CÓMO ESTÁ ORGANIZADA CADA FICHA EN ESTA GUÍA ANUROS DEL CENTRO FORESTAL BAJO CALIMA Rhinella marina Rhinella alata Rhinella margaritifera Espadarana callistomma Teratohyla spinosa Andinobates minutus Epipedobates boulengeri Phyllobates aurotaenia Silverstoneia nubicola Diasporus gularis Diasporus tinker Agalychnis psilopygion Smilisca phaeota Leptodactylus fragilis Leptodactylus rhodomerus Lithobates vaillanti Pristimantis achatinus Pristimantis latidiscus Pristimantis caprifer Pristimantis labiosus Pristimantis gaigei Craugastor raniformis Craugastor itzingeri LITERATURA CITADA 7 9 10 12 13 14 15 16 17 18 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 39 40 41 42 43 44 45 46 47 8 INTRODUCCIÓN Colombia es considerado uno de los países con mayor biodiversidad en el mundo, gracias a su posición geográica intertropical y por estar bañado por dos océanos y surcado por tres cadenas montañosas. Esta complejidad climática y topográica del país determina sus grandes regiones naturales (Hilty & Brown, 1986; Chávez & Arango, 1998). El Departamento del Valle del Cauca cuenta con una gran variedad de zonas de vida, distribuidas desde la línea del océano Pacíico, hasta el valle interandino del rio Cauca. Esta variedad de hábitats le coniere la capacidad de albergar una gran cantidad de especies, principalmente de anibios, que de acuerdo a exploraciones preliminares se estiman alrededor de 168 especies, representadas principalmente por anuros, con el 91,36% (159 especies) (Castro-Herrera & Vargas-Salinas, 2008). El descubrimiento de nuevas especies de anibios en el territorio nacional hace a Colombia uno de los países con la mayor diversidad de anibios a nivel mundial (Rueda-Almonacid, Lynch & Amézquita, 2004). Sin embargo, existen aún múltiples zonas sin estudiar que son potenciales para el descubrimiento de nuevas especies y para ampliar los rangos de distribución de otras especies de las cuales sólo se conocen en su localidad especíica. Estos estudios son importantes para tomar medidas de conservación, ya que los anuros desempeñan un papel fundamental en la dinámica ecológica, al hacer parte de las cadenas tróicas, y por su importancia como controladores de plagas de insectos. Teniendo en cuenta el potencial biológico que presenta el Centro Forestal Bajo Calima, al estar ubicado en unas de las zonas con mayor diversidad en el mundo, esta guía de campo tiene como objetivo brindar una herramienta fácil que permita una rápida identiicación de las especies de anuros presentes en esta región del paciico colombiano. 9 ÁREA DE ESTUDIO El centro Forestal Tropical Pedro Antonio Pineda “Bajo Calima” se encuentra ubicado en el kilómetro 9 de la carretera que de Cali conduce a Buenaventura (N 3° 57’ 23,6 ‘’ y W 76° 59’ 38,3’’), municipio de Buenaventura (Valle del Cauca). Está en la denominada subregión central del andén pacíico, comprendiendo la parte baja de la cuenca del río San Juan desde la desembocadura del río Calima hasta el océano Pacíico. Esta región es considerada como una de las áreas de mayor diversidad biológica del mundo y con uno de los mayores índices de endemismo. Se caracteriza por la alta humedad y gran pluviosidad, que la hacen entre las más lluviosas del mundo. Según Holdridge et al., (1971), esta región corresponde a la zona de vida de Bosque Muy Húmedo Tropical transición a Pluvial Tropical. La precipitación es continua a través de todo el año, con un promedio anual de 7467 ± 1015 mm, siendo febrero el mes más seco con 369,7 mm, y octubre el más lluvioso con 837,2 mm (Alberico & González, 1993). La temperatura promedio anual es de 26°C, con una máxima de 31,8°C y una mínima de 18,9°C. La humedad relativa registra un valor de 88% (Vega, 1996). Las Instalaciones del Centro Forestal Tropical Bajo Calima de la Universidad del Tolima se encuentran ubicadas sobre un terreno de aproximadamente 10 hectáreas (100.000 m²). 10 Ubicación del Centro Forestal Bajo Calima Instalaciones Centro Forestal Tropical “Bajo Calima”. 11 GENERALIDADES SOBRE LOS ANFIBIOS Los anibios son un grupo de animales que viven la mayor parte de su vida en el agua y la otra en tierra, de ahí se deriva su nombre amphi: ambas, bios: vida. Son animales ectotermos, término que hace referencia a que su temperatura corporal depende de la temperatura del ambiente en el que se encuentran. Respiran en mayor medida por la piel (respiración cutánea), para lo cual es necesario que su piel siempre esté húmeda. Se pueden hallar en diferentes ecosistemas, desde bosques tropicales, ambientes acuáticos hasta praderas y matorrales. Los anibios tienen un papel signiicativo en la cadena alimenticia, debido a que se alimentan de insectos y son presa para muchos animales como serpientes, aves y mamíferos. Además, son muy buenos bioindicadores de la calidad de los ecosistemas debido a que su piel es muy sensible a los cambios ambientales. 12 Hay tres órdenes que integran los anibios. El primer grupo incluye las salamandras y tritones (orden Caudata o Urodela), el segundo grupo incluye a las Caecilias (orden Gymnophiona) y el tercero es el de los sapos y las ranas (orden Anura o Salientia). Las Salamandras Tienen cola deinida, presentan un cuerpo elongado y cilíndrico, además tienen la cabeza y el cuello bien diferenciado, con cuatro patas cortas extendidas a los lados del cuerpo. Se pueden encontrar bajo troncos en descomposición o en orillas de arroyos y riachuelos poco profundos. En estos anibios no hay metamorfosis, por lo cual su reproducción es directa, el macho deposita en el sustrato un paquete gelatinoso, el cual contiene los espermatozoides y luego la hembra los recoge por medio de su cloaca. A continuación la hembra deposita los huevos debajo de troncos o rocas, y de allí emergen individuos pequeños semejantes a sus padres. 13 Las Cecilias Se diferencian del resto de los anibios por ser ápodas (no presentan patas) y por su cuerpo metamerizado (cuerpo segmentado). Caecilia Son animales con un cuerpo serpentiforme, sus ojos son rudimentarios, pequeños, cubiertos de piel y sensibles a la luz, esto debido a sus hábitos fosoriales (subterráneos). Poseen dos estructuras situadas a los lados de su cabeza, usadas para buscar sus presas mediante el olfato, su alimento principal son las lombrices. Las Cecilias están muy bien adaptadas para la vida subterránea, ya que con sus cráneos macizos cavan túneles, donde hacen sus madrigueras, y se desplazan en la tierra ondulando su cuerpo. Pueden presentar reproducción ovípara con larvas acuáticas u ovovivíparas con o sin desarrollo directo, su fertilización es interna. 14 Los anuros Las ranas y sapos conforman un grupo muy familiar para las personas, pertenecen al orden Anura, término que signiica “sin cola” y que es adecuado si se considera a estos animales en su forma adulta. Poseen un cuerpo compacto con una pelvis especializadamente alargada para el salto, una cabeza amplia y dos extremidades posteriores bastante desarrolladas, las cuales usan para la locomoción, ya sea por salto o natación. Sus tamaños corporales varían desde los 20 mm hasta los 400 mm. Se caracterizan por tener una piel sin escamas epidérmicas y provistas de glándulas que mantienen la piel húmeda y evitan la excesiva desecación. De esta forma la piel cumple una función respiratoria, pues permite el intercambio de gases a través de ella. En algunas especies estas glándulas producen sustancias de sabores desagradables o tóxicos que protegen al animal de los depredadores. En la región pacíica colombiana se puede encontrar la rana más venenosa del mundo, llamada Phyllobates terribilis. El veneno es secretado por la piel y se considera que tan solo 0,00018 gramos de la toxina pueden matar a una persona. Este veneno es utilizado por los indígenas de la zona para impregnar las lechas y de esta forma cazar su alimento, principalmente aves y primates. Phyllobates terribilis 15 Reproducción Los anuros presentan una gran variedad de estrategias reproductivas, estas van desde la forma de cortejo, el apareamiento y la ovoposición (forma en la que ponen sus huevos), hasta el cuidado parental y la duración de su periodo de reproducción. La fecundación es externa (con excepción de algunos grupos), y presentan un huevo carente de membrana extra embrionaria y de una cáscara. Luego de la eclosión de los huevos, emerge una pequeña larva que crece rápidamente hasta convertirse en renacuajo. Durante este estadío la futura rana o sapo respira por medio de branquias, y así permanece unas semanas hasta que comienza el proceso de metamorfosis, el cual es el cambio de la etapa de renacuajo, que es acuático, a un juvenil y posteriormente a un individuo terrestre. Metamorfosis de una rana Aunque esta estrategia reproductiva es muy generalizada entre los anuros, existen algunas especies que han perfeccionado mecanismos y estrategias reproductivas como el desarrollo directo, en el cual no se presentan estadíos larvales. En su lugar, los huevos son depositados en substratos húmedos y el desarrollo embrionario se realiza dentro del huevo, naciendo una ranita igual a sus progenitores. Desarrollo directo 16 El otro caso son las ranas marsupiales. Las hembras presentan una bolsa en la espalda donde los huevos son introducidos en el momento de la fecundación y allí se desarrollan sin estadío larval, al nacimiento salen de la bolsa pequeñas ranitas idénticas a sus padres. Gastrotheca ovifera Vocalización En los anuros, como en muchos otros animales, las vocalizaciones tienen funciones de llamado a la pareja y de advertencia territorial. El hecho de que cada especie tenga su canto característico, hace que el estudio de las vocalizaciones sea importante para identiicar una especie y el sexo del individuo, ya que por lo general son los machos los que realizan estas vocalizaciones; las hembras, por el contrario, son las que eligen el macho para su reproducción. 17 FACTORES QUE AMENAZAN LA SUPERVIVENCIA DE LOS ANUROS Las principales causas de la disminución de los anuros a nivel mundial incluyen varios factores que actúan de manera conjunta. Dentro de estos factores está la destrucción de los ambientes naturales por efecto de las actividades humanas, ya que provoca la desaparición de todos los anuros que se encuentran en su interior. El comercio es otro de los factores que afecta a los anuros. Las especies más perseguidas son aquellas que presentan colores brillantes y llamativos, las cuales son apetecidas en el mercado ilegal, donde son utilizadas como mascotas. La introducción de algunas especies exóticas como la rana toro (Lithobates catesbeiana), generan problemas ya que ponen en riesgo la fauna nativa debido a que compiten por los recursos disponibles (agua, alimento y espacio), propagan enfermedades y causan severas alteraciones de los hábitats naturales. El cambio climático es un fenómeno mundial que afecta los ecosistemas y por ende disminuye los hábitats de los anuros. El calentamiento global afecta de manera directa a las poblaciones debido a que la radiación solar daña las delicadas y húmedas pieles de los anuros, afectando su sistema inmune. Este calentamiento global se produce gracias a Lithobates catesbeiana 18 las emisiones continuas de carbono sobre la capa de ozono, producidas por los humanos y por efectos naturales, como las emisiones de gases causadas por los grandes volcanes. La contaminación es otro de los problemas ambientales más importantes, pues genera alteraciones en la estructura y el funcionamiento de los ecosistemas. Existe un “agresor” menos conocido, pero igualmente peligroso, el hongo quitridio (Batrachochytrium dendrobatidis), el cual genera una mortalidad en forma rápida. Las ranas infectadas con esta enfermedad generalmente muestran lesiones en la piel y se cree que la muerte es causada porque el hongo hace imposible que los anibios puedan respirar a través la piel. En los últimos años en la región del Bajo Calima se ha observado un incremento de la demanda de bienes y servicios del bosque y el desarrollo de actividades que han generado progresivas alteraciones del medio natural, como la destrucción del bosque primario y el cambio de uso del suelo. Esta explotación reiterada e intensiva de los bosques ha generado la degradación de los mismos. Es por esto que la estación forestal del Bajo Calima de la Universidad del Tolima está presente en esta zona, con el in de generar conciencia en la comunidad sobre organización comunitaria, administración, uso, manejo y conservación de los recursos naturales. 19 CARACTERES EXTERNOS DE ANUROS Manos Pies 20 LISTADO DE ESPECIES INCLUIDAS EN ESTA GUÍA Tabla 1. Especies de anuros encontrados en el centro forestal tropical Bajo Calima. Familia Bufonidae Especie Rhinella marina Linnaeus, 1758 Rhinella alata Thominot, 1884 Rhinella margaritifera Laurenti, 1768 Espadarana callistomma Guayasamin & Trueb, 2007 Teratohyla spinosa Taylor, 1949 Craugastor raniformis Boulenger, 1896 Craugastor itzingeri Schmidt, 1857 Pristimantis achatinus Boulenger, 1898 Pristimantis latidiscus Boulenger, 1898 Pristimantis caprifer Lynch, 1977 Pristimantis labiosus Lynch, RuizCarranza, and Ardila-Robayo, 1994 Pristimantis gaigei Dunn, 1931 Andinobates minutus Shreve, 1935 Epipedobates boulengeri Barbour, 1909 Phyllobates aurotaenia Boulenger, 1913 Silverstoneia nubicola Dunn, 1924 Diasporus gularis Boulenger, 1898 Diasporus tinker Lynch, 2001 Agalychnis psilopygion Cannatella, 1980 Smilisca phaeota Cope, 1862 Leptodactylus fragilis Brocchi, 1877 Leptodactylus rhodomerus Heyer, 2005 Lithobates vaillanti Brocchi, 1877 Centrolenidae Craugastoridae Autor Dendrobatidae Eleutherodactylidae Hylidae Leptodactylidae Ranidae 21 ANUROS DEL CENTRO FORESTAL BAJO CALIMA 23 Rhinella marina Sapo común Familia: Bufonidae Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC). Características: Esta especie puede alcanzar grandes tamaños, las hembras alcanzan una longitud promedio de 15 cm. Los machos alcanzan un promedio de 13 cm. La piel del cuerpo es seca, cubierta de verrugas. La cabeza presenta crestas óseas prominentes. Ojos grandes con pupila redonda, iris negro con reticulaciones doradas. Presenta dos glándulas parotoideas grandes detrás de los ojos. Los dedos de las manos están desprovistos de membranas interdigitales, los de los pies presentan una membrana reducida. El color del dorso es café claro con grandes manchas irregulares café oscuras o negras. Vientre de color crema y granular. Extremidades cortas. Hábitat: Esta especie terrestre habita áreas abiertas, rastrojos y en bosques. Es muy común en las instalaciones del centro forestal. Especie con hábitos nocturnos. 24 Rhinella alata Sapo Familia: Bufonidae Estado de conservación IUCN: Datos deicientes (DD). Características: Esta especie puede alcanzar longitudes entre los 43 mm y 55 mm, se caracteriza por presentar coloraciones similares a los de la hojarasca. Presenta una gran variedad de colores que van desde el gris al negro con o sin matices rojizos, en algunas ocasiones presentan una línea media de color claro que se extiende por el centro del cuerpo. El dorso está cubierto de pequeños tubérculos, dando a la piel un aspecto aterciopelado. Las glándulas parotoideas son pequeñas. Posee unas patas cortas y robustas con unas membranas reducidas, su forma del hocico en vista dorsal es bastante prominente, sus crestas supraoculares ubicadas alrededor de los ojos son bastante elevadas y el iris del ojo es de color verde. Hábitat: Esta especie se encuentra entre la hojarasca. Presenta hábitos nocturnos. 25 Rhinella margaritifera Sapo crestado Familia: Bufonidae Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC). Características: Su tamaño va de 5 a 7 cm en las hembras, y en machos de 3,9 a 5,4 cm. Su hocico en vista dorsal es puntiagudo, presenta crestas craneales supraoculares moderadamente elevadas. Tímpano grande y redondeado. La piel del dorso es altamente granular al igual que la del vientre. Presenta una ila de tubérculos grandes color crema que se extienden desde la cabeza hasta la ingle. El color del dorso es rojizo, café, negro con o sin manchas irregulares, lancos café claro, vientre café claro cremoso, fuertemente impregnado de café oscuro. Iris dorado con reticulaciones negras. Extremidades anteriores robustas; dedos de tamaño mediano y sin membrana. Extremidades posteriores cortas y robustas; pie con dedos cortos y membranas basales. Hábitat: Especie terrestre, de actividad diurna y nocturna que se encuentra en la hojarasca. 26 Espadarana callistomma Rana de cristal ojilinda Familia: Centrolenidae Estado de conservación IUCN: Datos deicientes (DD) Características: Esta especie puede alcanzar longitudes entre 2,6 y 3,1 cm. Se distingue de otras ranas de cristal por presentar un gran tamaño. Se caracteriza por tener una gran espina humeral, dorso uniformemente verde amarillento, levemente granular, su vientre presenta un peritoneo traslucido que cubre los intestinos, estomago, testículos, vesícula biliar, riñones y vejiga. Ojos grandes con una pupila horizontalmente elíptica negra, iris blanco con reticulaciones negras. Hocico truncado visto dorsalmente, narinas prominentes, tímpano pequeño. Hábitat: Esta especie se encuentra siempre cerca de fuentes de agua (ríos y quebradas), principalmente sobre las hojas de los árboles. Es una especie de hábitos nocturnos. 27 Teratohyla spinosa Rana de cristal Familia: Centrolenidae Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC). Características: Esta especie alcanza tamaños promedios entre los 1,9 y 2 cm en hembras, y en machos de 1,8 a 1,9 cm. Cabeza truncada en vista de peril. Ojos grandes y protuberantes. La forma del cuerpo es pequeña y delgada, la piel del dorso posee una textura granular con una coloración verde uniforme con pigmentaciones blancas en la cara interna de las extremidades. El iris es de color gris con reticulaciones negras. Presenta huesos de color verde oscuro. Discos truncados. Los machos poseen una almohadilla nupcial de color blanca en el margen lateral y dorsal de la base del pulgar. Hábitat: Esta especie se encuentra entre la vegetación baja, entre arbustos y árboles en la ribera de los ríos. Son nocturnas. 28 Andinobates minutus Ranita venenosa pequeña Familia: Dendrobatidae Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC). Características: Es una de las especies más pequeñas de la familia Dendrobatidae, la longitud de los adultos se encuentra entre 12 y 16 mm. Dorso café oscuro, presenta una línea lateral oblicua de color dorado la cual va desde su pata trasera hasta los ojos y una línea ventrolateral por debajo de los ojos. La parte ventral es negra con manchas de color crema azulados. Pupila redonda, iris negro. Tímpano poco visible. Extremidades de color café, con un patrón dorado al inicio de las extremidades superiores en la parte dorsal y la parte ventral negra con manchas color crema azuladas. Hábitat: No se encuentra en hábitats degradados, pero se puede encontrar en bosques secundarios maduros. Especie terrestre de hábitos diurnos. 29 Epipedobates boulengeri Rana nodriza Familia: Dendrobatidae Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC). Características: La talla varía de 1,7 a 2,1 cm en las hembras, y en los machos de 1,5 a 2 cm. Su dorso es moderadamente granular, su color va de rojizo oscuro a café oscuro, con manchas irregulares, lancos de color negro. Presenta una línea blanca cremosa en el labio superior, la cual va desde abajo de la narina hasta la axila y continua hasta la mitad de la supericie dorsal del brazo, tiene una línea dorsolateral de color crema desde la ingle hasta el ojo. Supericies dorsales de brazos y piernas de color café rojizo a café oscuro, las supericies ventrales del cuerpo y patas son blancas cremosas con un patrón veteado negro o viceversa; iris cobrizo oscuro a negro. Hábitat: Se encuentra en la hojarasca de bosques primarios, aunque también se pueden hallar en zonas alteradas. Especie terrestre de hábitos diurnos. 30 Phyllobates aurotaenia Rana venenosa Familia: Dendrobatidae Estado de conservación IUCN: Casi amenazada (NT). Características: La talla oscila de 32 mm en los machos y 35 mm en las hembras, la piel es ligeramente granular en el dorso y suave en el vientre y las extremidades. El primer dedo de la mano es más grande que el segundo, y todos los dedos de los pies presentan membranas. El color del dorso es negro, con dos rayas inas dorsolaterales de color oro o naranja, que se extienden desde la base del muslo hasta el hocico. Las supericies dorsales de las extremidades están cubiertas por puntos de color dorado o naranja y la supericie ventral es de color negro con puntos azules o verdes. Hábitat: Vive en la hojarasca de bosques primarios y secundarios, pero no en zonas degradadas. Especie terrestre de hábitos diurnos. 31 Silverstoneia nubicola Ranita pantalón Familia: Dendrobatidae Estado de conservación IUCN: Casi amenazada (NT). Características: Su tamaño oscila entre 1,75 y 2,27 cm en las hembras, y en los machos entre 1,61 y 2,02 cm. Dorso café oscuro. Flancos laterales negros con una línea lateral oblicua de color crema dorada que se origina en la unión de la pata trasera y sigue hasta el ojo. Existe una línea ventrolateral delgada crema dorada que llega por debajo el ojo. Vientre y garganta amarillos. Extremidades de rojas a naranjas con pigmentos negros. Tubérculos entre ovoides y elongados por debajo de todos los dígitos y sin membranas interdigitales. Patas sin membranas interdigitales, dedo III más ancho en machos. Hábitat: Vive en la hojarasca cerca de arroyos o riachuelos. Especie terrestre de hábitos diurnos. 32 Diasporus gularis Ranita campana Familia: Eleutherodactylidae Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC). Características: Esta especie se caracteriza por presentar tamaños muy pequeños, entre los 18,7 mm y los 25,4 mm. La coloración de esta especie es naranja con puntos blancos u oscuros distribuidos por todo el cuerpo. Tímpano poco visible, no presenta crestas craneales. Sus discos digitales están expandidos con o sin presencia de papilas lanceoladas, y sus falanges terminan en forma de “T”. El dorso puede ser de liso a rugoso. Hábitat: Se encuentra sobre las hojas en la vegetación baja y herbácea en cercanía a lugares abiertos. Especie de hábitos nocturnos. 33 Diasporus tinker Rana campanita Familia: Eleutherodactylidae Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC). Características: Esta especie es pequeña con medidas de 15,2 a 20,3 mm para los machos, y 19,0 a 21,8 mm para las hembras. La piel del dorso es lisa con una coloración café con puntos café oscuros, a menudo líneas crema dorsolaterales, vientre gris o café oscuro con manchas blancas en el abdomen, supericie posterior de los muslos café con un moteado crema. Tímpano prominente. Dedos manuales con discos expandidos, papilas sobre los dedos III y IV. Posee algunas de las cubiertas de los discos con papilas alargadas. Hábitat: Se encuentra sobre las hojas, arbustos y epiitas de bosques secundarios, especie de hábitos nocturnos. 34 Agalychnis psilopygion Rana arbórea Familia: Hylidae Estado de conservación IUCN: Datos insuicientes (DD). Características: Esta especie posee un tamaño de 38,7 mm a 42,0 mm para el caso de los machos, y 45,5 mm a 47,3 mm para las hembras. Presenta ojos grandes, protuberantes, con una pupila verticalmente elíptica negra, dedos sin membranas. La piel del vientre y la supericie ventral de la ingle es débilmente granular, verrugas dorsales blancas presentes en algunos individuos, lancos, supericies anteriores y posteriores de los muslos, y supericies ventrales de los miembros traseros de color naranja. Garganta, vientre, región cloacal y porción ventral de los antebrazos blancos, raya tarsal y codo gris pálido, iris color crema. Hábitat: Se encuentra sobre las hojas y lianas, su mayor actividad se presenta en la noche. 35 Smilisca phaeota Rana arbórea Familia: Hylidae Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC). Características: Su tamaño oscila de 53,9 mm en los machos y 78 mm en las hembras. Hocico redondeado en vista dorsal. Tímpano grande y redondo. Dorso liso de color verde pálido a marrón claro, presenta una mancha de color café oscuro atrás del ojo que cubre el tímpano y continúa hasta la comisura bucal. Los labios son blancos y los lancos marcados con una ina venación café oscura o negra. Presenta una mancha verde brillante debajo del ojo y en el canthus rostralis. El vientre es granular de color crema. Los dígitos manuales y pediales poseen membranas interdigitales basales. Hábitat: Especie de hábitos nocturnos, se encuentra en la vegetación media y alta, sobre hojas o ramas y generalmente cercana a cuerpos de agua. 36 Leptodactylus fragilis Rana saltarina, rana picuda Familia: Leptodactylidae Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC). Características: Son ranas de tamaños medianos, tanto machos como hembras tienen un tamaño promedio de 3,5 cm. La piel del dorso presenta unas pústulas grandes, cabeza pequeña con hocico agudo. El color del dorso es de color chocolate, los lancos de color crema y los muslos presentan tres franjas café oscuros. Pliegues dorsales presentes pero no continuos, parecen tubérculos alargados sobre el dorso y los costados. Los labios blanquecinos y el tímpano café claro. Hábitat: Se encuentra en los pastizales en los alrededores de terrenos inundables. Especie de hábitos nocturnos. 37 Leptodactylus rhodomerus Rana de muslos rojos Familia: Leptodactylidae Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC). Características: Esta especie se caracteriza por presentar tamaños de 112,2 a 143,8 mm en el caso de los machos, y 133,5 a 157,88 mm en las hembras, el hocico de esta especie es redondo visto desde arriba. También presenta dedos con cantos fuertes en la parte central, en el pulgar solo presenta una espina dorsal minúscula con un punto bronce. El dorso presenta una textura débilmente irregular con puntos pequeños queratinizados en la región postsacra, generalmente presentando una coloración marrón en su dorso, la textura ventral es lisa a excepción de los muslos, las puntas de las extremidades posteriores son redondeadas con marcas irregulares color marrón. Hábitat: Se encuentra sobre el suelo, en la hojarasca, agujeros y troncos; sin embargo, esta especie puede encontrarse en algunos hábitats alterados cercanos a fragmentos de bosque. 38 Lithobates vaillanti Rana verde Familia: Ranidae Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC). Características: De tamaño grande y forma aerodinámica, los machos tienen un tamaño promedio de 80 mm y las hembras de 100 mm. Cuerpo esbelto, la cabeza grande, ojos grandes, la pupila redonda. Los dedos de los pies presentan una palmeadura extensa, mientras que los de las manos son largos y desprovistos de membranas interdigitales. Dorsalmente presenta una franja ancha verde con puntos café oscuro que cubre la cabeza y la espalda. Un grueso pliegue lateral de color pardo oscuro delimita el color grisáceo de los costados. Hábitat: Esta especie se encuentra comúnmente en quebradas y pequeños ríos que estén bordeados de bosque. Al sentirse atacada salta al agua y desaparece. Especie de hábitos nocturnos. 39 Pristimantis achatinus Ranita Familia: Craugastoridae Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC). Características: Esta especie presenta un tamaño moderado de 23,0 mm a 36,2 mm para los machos, y 33,6 a 46,1 mm para las hembras. La piel del dorso es granular, su vientre es liso. Los machos adultos poseen una almohadilla nupcial no-espinosa en el pulgar. Los dedos de las extremidades traseras presentan discos expandidos, posee bandas marrón oscuro o negras y labios crema pálido, su vientre es blanco con manchas color gris en la garganta y el pecho. Las extremidades posteriores presentan un tono marrón con crema, con manchas amarrillas, anaranjadas o rosadas en la región posterior de los muslos. Iris color amarillo con reticulaciones negras. Hábitat: Es abundante en borde de bosques y áreas muy intervenidas, especie de hábitos nocturnos. 40 Pristimantis latidiscus Rana Familia: Craugastoridae Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC). Características: Los machos de esta especie presentan tamaños entre los 21,9 mm y 25,9 mm, y las hembras entre los 35,2 mm y los 53,4 mm. La piel del dorso presenta pequeños tubérculos, las hembras son más grandes que los machos y presentan puntos amarillos sobre las supericies posteriores café de los muslos, mientras estas supericies son reticuladas en los machos. Por lo general su coloración es marrón en la parte dorsal y color claro en sus laterales, el hocico es redondeado en vista dorsal y los labios en las hembras adultas son anchos. El talón presenta un tubérculo pequeño. Hábitat: Es una especie de bosque secundario y bordes de los bosques, no se encuentra en áreas abiertas. Especie arbórea y activa en las noches sobre la vegetación baja o en los troncos de los árboles. 41 ©2010 Division of Herpetology, University of Kansas Pristimantis caprifer Rana Familia: Craugastoridae Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC). Características: Su tamaño va de 21 mm a 30,8 mm. La piel del dorso es lisa y el vientre es granular, sin pliegues dorsolaterales. La membrana timpánica y el anillo timpánico son prominentes y redondeados. El primer dedo de la mano es más largo que el segundo y sus discos son expandidos (Lynch & Duellman, 1997). Hábitat: Los individuos se encuentran cerca a las corrientes de agua en bosques húmedos tropicales. Especie de hábitos nocturnos (Lynch & Duellman, 1997). 42 Fuente: Santiago R. Ron Pristimantis labiosus Rana Familia: Craugastoridae Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC). Características: Su tamaño va de 35 mm a 51 mm en los machos, y de 49 a 52 mm en las hembras. Presenta un dorso de color café con marcas más oscuras, la textura del vientre es lisa hacia el centro y granulada hacia los lancos y la coloración ventral es café crema con manchas café. Las supericies posteriores de los muslos son de color café con manchas crema. Presenta un tubérculo cónico en el párpado superior, la membrana y el anillo timpánico son prominentes. La longitud del primer dedo manual es igual al segundo. Hábitat: Se encuentra posada en amplias hojas o en las ramas a lo largo de los arroyos en la noche. Especie de hábitos nocturnos. 43 Pristimantis gaigei Ranita Familia: Craugastoridae Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC). Características: Su tamaño va de 30 mm en machos y 43 mm en hembras. Hocico redondeado en vista dorsal. Tímpano grande. Presenta una gran variación cromática a lo largo de su distribución. El dorso es uniformemente granular, de color negro, con un par de franjas dorsales que van desde el color dorado al naranja, las cuales se extienden desde el ojo hasta el sacro. Los brazos son de color negro y el vientre gris. Las patas carecen de membranas interdigitales. Los dedos III y IV de las manos y patas presentan discos expandidos. Los machos adultos carecen de cojinetes nupciales en los pulgares y de hendiduras vocales. Hábitat: Se encuentra en la vegetación baja de los bosques que bordean las quebradas. Especie de hábitos nocturnos. 44 Craugastor raniformis Ranita Familia: Craugastoridae Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC). Características: Su tamaño oscila entre 23,53 mm en los machos y 36,55 mm en las hembras. Presentan una franja ancha café amarillenta sobre la cabeza que continúa sobre el dorso hasta la cloaca, esta franja contrasta con el color café oscuro del dorso. Una delgada franja café oscura se extiende desde el ojo y cubre el borde superior del tímpano, que es de color café rojizo. El vientre es amarillo claro y la supericie posterior de los muslos presenta manchas claras. El ojo es grande, el iris es dorado por encima de la pupila y café por debajo de ésta, las dos coloraciones están separadas por una banda horizontal negra. Los labios son de color café claro con franjas café oscuro. Hábitat: Vive en los bosques primarios y secundarios cerca a las quebradas. Especie terrestre, con hábitos nocturnos. 45 Craugastor itzingeri Rana pintada Familia: Craugastoridae Estado de conservación IUCN: Preocupación menor (LC) Características: Su tamaño varía de 23,5 a 52,5 mm. La piel del dorso es lisa o con algunas verrugas y pliegues, en el cuerpo presenta diferentes tonos de color café, beige y negro, la piel ventral es bastante suave y de color blanco. El color de la supericie posterior del muslo es de color café oscuro a negro, con numerosas manchas pequeñas de color amarillo, la parte ventral del muslo es de color amarillo La ingle es manchada o uniforme. En la parte de la gula presenta una ina raya longitudinal blanca. Los machos adultos presentan hendiduras vocales y cojinetes nupciales en los pulgares de la mano. Hábitat: Es más abundante en zonas alteradas, bordes de bosque o en claros cubiertos con malezas. Especie terrestre, presenta hábitos diurnos y nocturnos. 46 LITERATURA CITADA Castro-Herrera, F. & Vargas-Salinas, F. (2008). Anibios y reptiles en el departamento del Valle del Cauca, Colombia. Biota Colombiana, 9(2), 251-277. Chávez, M. & Arango, N. (1988). Informe nacional sobre el estado de la biodiversidad en Colombia. Bogotá, D.C: Ministerio del Medio Ambiente/United Nations. Duellman, W.E. (1978). The biology of an equatorial herpetofauna in Amazonian Ecuador. Miscellaneous Publications of the University of Kansas, 65, 1-352. Ibañez, R., Rand, A.S. & Jaramillo, C.A. (1999). Los anibios del Monumento Natural Barro Colorado, Parque Nacional Soberanía y areas adyacentes. Mizrachi, Editorial Mizrachi and Pujol S.A., Panamá, 187 pp.. Lynch, J.D. (1999). Lista anotada y clave para las ranas (género Eleutherodactylus) chocoanas del valle del cauca, y apuntes sobre las especies de la cordillera occidental adyacente. Caldasia 21 (2), 184202. Rangel-Ch, J.O. (2006). La biodiversidad de Colombia. Palimpsesto 5, 292304. Savage, J.M. (2002). The amphibians and reptiles of Costa Rica. The University of Chicago Press. China. 934 p. 47 Anuros del Centro Forestal Tropical Bajo Calima 48