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Agricultura Técnica en México Vol. 33 Núm. 1 Enero-Abril 2007 p. 43-52
EL CONSUMO DE FRIJOL COMÚN (Phaseolus vulgaris L.) Y SU EFECTO SOBRE EL CÁNCER
DE COLON EN RATAS SPRAGUE-DAWLEY*
COMMON BEAN (Phaseolus vulgaris L.) CONSUMPTION AND ITS EFFECTS ON COLON
CANCER IN SPRAGUE-DAWLEY RATS
Rosalía Reynoso Camacho1§, María del Carmen Ríos Ugalde1, Irineo Torres Pacheco2, Jorge Alberto Acosta Gallegos3, Ana
Cristina Palomino Salinas1, Minerva Ramos Gómez1, Eva González Jasso4 y Salvador Horacio Guzmán Maldonado2
Programa de Posgrado en Alimentos del Centro de la República (PROPAC). Universidad Autónoma de Querétaro. Apartado Postal 184, Cerro de las Campanas s/n, Col.
Las Campanas. 76010, Querétaro, Querétaro. 2Unidad de Biotecnología, Campo Experimental Bajío, INIFAP. 3Programa de Frijol. Campo Experimental Bajío, INIFAP.
4
Centro de Investigación en Ciencia Aplicada y Tecnología Avanzada-IPN, Unidad Querétaro. §Autora para correspondencia: rrcamachomx@yahoo.com.mx
1
RESUMEN
Se cree que la baja incidencia de cáncer de colon observada
en algunos países de América Latina, en comparación con
países desarrollados, es consecuencia del mayor consumo
de frijol, entre otros factores. El objetivo de la presente
investigación fue determinar si el consumo de frijol
común reduce la incidencia de esta enfermedad, inducida
químicamente por medio de inyección de 1,2 dihidroclonuro
de dimetilhidrazina (DMH) en ratas Sprage-Dawley.
Se utilizaron cuatro variedades de frijol de los tipos con
mayor demanda en México, administrándose a las ratas
en cantidades similares al promedio de consumo actual en
México (0.30/100 g de alimento, equivalente a 11 kg por
persona por año). En harinas de frijol cocido se cuantificó
el contenido de: taninos, antocianinas, azúcares solubles
y compuestos fenólicos. La alta concentración de taninos
en la variedad Flor de Junio Marcela se relacionó con una
baja ganancia de peso (30%) y supervivencia de las ratas
(35%). La incidencia de lesiones en forma de placas fue
mayor en la parte distal del colon en ratas alimentadas con
las variedades Pinto Zapata, Flor de Mayo Anita y Flor de
Junio Marcela; las alimentadas con frijol Blanco Tlaxcala
(0.30/100 g de alimento) y Flor de Junio Marcela (75/100
g de alimento), mostraron mayor incidencia de placas en la
parte media y proximal del colon y disminuyeron entre 10
y 12% la carcinogénesis del colon. El consumo de frijol cv.
* Recibido: Junio de 2006
Aceptado: Enero de 2007
Pinto Zapata redujo 36% la incidencia, número y volumen
de tumores (1 y 0.043 cm3, respectivamente) comparado con
el número (2 a 4) y volumen de tumores (0.055 a 0.95 cm3)
en ratas alimentadas con las otras variedades. A pesar de las
diferencias en la composición química de las variedades de
frijol, no se determinó relación alguna entre los compuestos
estudiados y los resultados de incidencia del cáncer de colon.
Los resultados mostraron que el consumo del grano redujo
la incidencia de tumores cancerígenos en ratas SpragueDawley.
Palabras clave: Phaseolus vulgaris L., cáncer de colon,
fitoquímicos.
ABSTRACT
The lower incidence of colon cancer registered in LatinAmerican countries as compared with other countries, is
partially due to the higher consumption of common bean.
The objective of the present research was to determine if
the consumption of cooked common bean would reduce
1,2 dimethylhydrazine-induced colon carcinogenesis
in Sprage-Dawley rats. Four common bean cultivars
belonging to commercial classes of high consumption in
44 Agric. Téc. Méx. Vol. 33 Núm. 1 Enero - Abril 2007
Mexico were fed at the current average bean consumption
in Mexico (0.30/100 g food; equivalent to 11 kg per person
per year). Tannins, anthocyanins, phenolic components and
oligosaccharides were quantified in dry flour of cooked grain
from the four cultivars. The high tannin content in the seed
of cultivar Flor de Junio Marcela might have contributed to
a low weight increase (30%) and low survival of rats (35%).
The incidence of plaque was higher in the distal portion of
the colon in rats fed with Pinto Zapata, Flor de Mayo Anita
and Flor de Junio Marcela cultivars. Rats fed with cultivars
Blanco Tlaxcala (0.30/100 g food) and Flor de Junio Marcela
(75/100 g food) showed higher incidence of plaques in the
middle and proximal portion of the colon and showed a 1012% reduction in colon carcinogenesis. The consumption
of cv. Pinto Zapata reduced 36% the incidence of colon
cancer and a lower number and volume of tumours (1 and
0.043 cm3, respectively) as compared with the number (2
to 4) and volume of tumours (0.055 to 0.095 cm3) observed
with the consumption of the other bean cultivars. In spite
of differences in the phytochemical content in the seed of
the bean cultivars, none relationship was observed between
those compounds and colon cancer in rats. Results indicated
that the inclusion of common bean in the diets reduced colon
cancer in Sprage-Dawley rats.
Key words: Phaseolus vulgaris L., colon cancer,
phytochemicals.
INTRODUCCIÓN
El frijol común no sólo es una buena fuente de proteína
y carbohidratos complejos, también aporta vitaminas y
minerales en cantidad relativamente adecuada (GuzmánMaldonado et al., 2000) y contiene metabolitos secundarios
como taninos, antocianinas, compuestos fenólicos y fibra,
entre otros (Guzmán-Maldonado et al., 1996; De Mejía
et al., 2003). Existe evidencia de que estos compuestos,
identificados como fitoquímicos (DeFelice, 1995), juegan
un papel importante en la prevención y el tratamiento de
ciertas enfermedades.
Loarca-Piña et al. (1996) y Cardador-Martínez et al. (2002)
reportaron que los taninos de frijol negro inhiben la actividad
mutagénica de la aflatoxina B1, del benzo (a) pireno (De
Mejía et al., 1999) y de la ciclofosfamida en ratones (Azevedo
et al., 2003). Los ácidos gálico, clorogénico y caféico inhiben
la capacidad mutágenica de varios compuestos (Ohshima y
Bartsch, 1983; Stich y Rosin, 1984).
Rosalía Reynoso Camacho et al.
No se tienen estudios in vivo sobre el efecto de los compuestos
fenólicos del frijol sobre la salud; sin embargo, se sabe que
la rutina extraída de la soya protege contra el cáncer de
colon en ratas (Carr, 1985). Además, las antocianinas de
Myrica rubra, una baya de origen chino, actúan como
antioxidantes (Bao et al., 2005), inhiben el crecimiento de
células cancerosas (Hou et al., 2004) e inducen la apoptosis
(Heo y Lee, 2005; Hou et al., 2004).
Otros componentes del frijol, los oligosacáridos, no son
hidrolizados en el estómago ni en el intestino delgado y pasan
al colon donde son fermentados por bacterias benéficas para
producir ácidos grasos de cadena corta, como el butírico que
inhibe la proliferación celular e induce la apoptosis de células
de cáncer de colon (Barnard y Warwick, 1993).
En México, los tumores del tracto digestivo fueron el tercer
tipo de neoplasma más frecuente en 1990 (Parra-Cabrera et
al., 1994). Se cree que el cambio del patrón alimenticio de la
población ha incrementado el cáncer del sistema digestivo.
En los años setenta la dieta de la población Mexicana estaba
constituida principalmente por tortilla y frijol. Sin embargo,
el modelo de alimentación ha cambiado incrementándose
el consumo de alimentos de alto contenido calórico (grasa
de origen animal y almidones procesados), lo que redujo el
consumo de tortilla y frijol. En 1996 una persona consumía en
promedio 22 kg de frijol en un año (Castellanos et al., 1997);
mientras que para 2003 el consumo per cápita descendió a
14.9 kg para el mismo periodo (FIRA-SAGARPA, 2003). Se
estima que en la actualidad el consumo es de 11 kg/año. Con
base en estos datos, Parra-Cabrera et al. (1994) concluyen
que la disminución en el consumo de este alimento, además
de otros factores, ha contribuido al aumento significativo
en la incidencia de cáncer en el tracto intestinal de los
mexicanos.
Se ha demostrado que la baja incidencia de cáncer de
colon observada en algunos países de América Latina, en
comparación con otros, podría atribuirse al consumo de frijol
común (Anderson et al., 1999). Al respecto, se ha reportado
que ratas inducidas al cáncer de colon, y alimentadas con
frijol pinto, blanco y negro, desarrollaron cuatro veces menos
tumores que las ratas alimentadas sin frijol (Hughes et al.,
1997; Hangen y Bennink, 2002).
El objetivo de la presente investigación fue evaluar el efecto
del consumo de grano de cuatro cultivares de frijol común de
alta demanda en México, con base en una ingesta similar a la
de la población mexicana (11 kg/año), sobre cáncer de colon
45
El consumo de frijol común (Phaseolus vulgaris L.) y su efecto sobre el cáncer de colon en ratas Sprague-Dawley
inducido químicamente en ratas, y determinar la asociación
entre la posible protección de los taninos, antocianinas,
azúcares solubles y compuestos fenólicos contenidos en el
grano de frijol y el menor desarrollo de la enfermedad.
Cuadro 1. Composición del alimento comercial y dietas
utilizadas para alimentar las ratas.
Ingrediente
MATERIALES Y MÉTODOS
Animales
Se utilizaron 180 ratas machos Sprague-Dawley de seis
semanas de edad, adquiridas en Harland (Tecland, México).
Los animales se mantuvieron en un bioterio con humedad
relativa (40-50%) y temperatura (22-24 ºC) controlada,
con períodos de luz y oscuridad de 12 h durante toda la fase
experimental. Las ratas se aclimataron durante una semana
en cajas de acrílico con suministro de agua y una dieta básica
ad libitum.
Cultivares de frijol y dietas
Se utilizó grano de cuatro cultivares de frijol: Pinto Zapata,
Flor de Mayo Anita, Flor de Junio Marcela (Phaseolus
vulgaris L.) y Blanco Tlaxcala (P. coccineus L.) cosechadas
en 2004. los tres primeros cultivares se seleccionaron por
representar tipos de frijol de alta demanda en México
(Castellanos et al., 1997). Después de la cosecha, el
grano de cada cultivar se manejo en forma uniforme de
almacenamiento y en el laboratorio se coció, sin remojo,
en agua potable en una olla con aislamiento térmico y
temperatura controlada (95 ºC). Una vez cocidos, los granos
se secaron en un horno de convección a 60 ºC por 12 h,
enfriados a temperatura ambiente y molidos en molino de
aspas (PULVEX 200), equipado con una malla de 0.5 mm.
Después de moler la croqueta comercial para rata (Tecland),
se mezcló con la harina de frijol de cada cultivar a una
concentración de 0.30 g de frijol por cada 99.7 g de croqueta
molida (Cuadro 1). Esta concentración permitió que las ratas
ingirieran el equivalente al consumo promedio anual per
cápita de frijol en México (11 kg). Con fines comparativos,
se preparó una dieta con 75% de harina de frijol Flor de
Junio Marcela y 25% de la croqueta molida de acuerdo
con el reporte de Hughes et al. (1997). El grupo control fue
alimentado con la croqueta comercial molida sin frijol. En el
Cuadro 1 se muestra la composición del alimento comercial
y las dietas utilizadas.
Alimento
comercial
g/100 g
Frijol
Frijol
Proteína
Aceite crudo
Fibra cruda
Ceniza
Carbohidratos
Azúcar
Minerales3
Vitaminas3
L-lisina
DL-metionina
Ácidos grasos3
----18.80
5.70
3.80
5.90
50.11
4.91
3.22
0.33
1.03
0.56
5.64
Dieta de croqueta
más frijol (g/100 g)
Dieta A1
Dieta B2
0.30
--18.79
5.68
3.78
5.89
49.97
4.88
3.20
0.32
1.02
0.55
5.62
--75.00
4.70
1.43
0.95
1.48
12.53
1.23
0.81
0.083
0.258
0.14
1.41
1
A 99.7 g de croqueta molida se añadieron 0.3 g de harina de frijol, por separado, de
cada cultivar en estudio; 2A 25 g de croqueta se le añadieron 75 g de harina de frijol
Flor de Junio Marcela, concentración similar a la utilizada por Hangen y Bennink
(2002); 3Mezcla. El menor contenido de nutrientes de la dieta B se compensó con
la alta proporción de frijol que se añadió a la dieta (datos no mostrados).
Taninos
Se tomó una muestra de 200 mg de harina de cada variedad
de frijol y de la croqueta comercial. La extracción se realizó
con 10 ml de metanol por 20 min a temperatura ambiente y
agitación constante (Price y Butler, 1977). Posteriormente
se centrifugó a 1000 g durante 30 min. Se tomó 1 ml del
sobrenadante y se le adicionaron 5 ml del reactivo de la
vainillina (partes iguales de 8% de HCl en metanol y 1%
de vainillina en metanol). Las muestras se incubaron a
30 ºC durante 20 min y la absorbancia se midió en un
espectrofotómetro a una longitud de onda de 500 nm. El
contenido de taninos se calculó tomando como referencia
una curva de calibración de (+) catequina y se reportaron
como mg equivalentes de catequina por 100 g de muestra
(mg EC/100 g).
Antocianinas
Muestras de harina de frijol cocido de cada variedad se
sometieron a una extracción con metanol (5% HCl) (AbdelAal y Hucl, 1999) con agitación constante durante 3 h a
46 Agric. Téc. Méx. Vol. 33 Núm. 1 Enero - Abril 2007
temperatura ambiente, protegidas de la luz y se centrifugaron.
El sobrenadante fue liofilizado y almacenado a -20 ºC en
frasco ámbar en una atmósfera de nitrógeno hasta su análisis.
El contenido de antocianinas fue calculado comparando las
lecturas espectrofotométricas de las muestras con una curva
estándar de cianidina-3-glucósido (C-3G) y se reportaron
como mg equivalentes de C3G por 100 g de muestra (mg
EC3G/100g).
Rosalía Reynoso Camacho et al.
la cual se inyectó al cromatógrafo en las mismas condiciones
que las muestras. El contenido de fenólicos en las muestras
se reportó en mg/100 g de muestra comparando los picos
con tiempos de retención similares entre las muestras y los
estándares (ácido benzoico, caféico, clorogénico, cumárico,
ferúlico, gálico, 4-hidroxibenzóico, 3,4-dihidroxibenzóico,
protocatecóico, salicílico, siríngico y vanílico, catequina,
rutina y vainillina (SIGMA), a una concentración de 1 mg
por estándar para la curva).
Azúcares solubles
Con base en el método reportado por Dubois et al. (1956),
se pesaron 10 mg de cada muestra de harina y se sometieron
a una extracción con 10 ml de etanol al 80%. La muestra
se agitó 15 min y se centrifugó a 1700 g durante 5 min. Se
recuperó 1 ml del sobrenadante al que se le agregaron 50 μl
de fenol 80%; se agitó y se le adicionaron directamente 5
ml de ácido sulfúrico; nuevamente se agitó, se dejó reposar
10 min y se incubó por 15 min en baño María a 30 ºC.
Inmediatamente después la absorbancia fue leída a 490 nm
en un espectrofotómetro (Jenway). Los azúcares solubles se
calcularon con base en una curva de glucosa y se reportaron
como mg equivalente de glucosa por 100 g de muestra (g
EG/100 g).
Otros compuestos fenólicos
A 100 mg de muestra de harina se le añadieron 20 ml de
metanol:agua (30:70 v/v), se agitó 10 min y centrifugó a
1700 g durante 30 min. El sobrenadante se guardó en viales
de color ámbar para protegerlo de la luz. Las muestras fueron
analizadas por cromatografía líquida de alta resolución
(HPLC, por sus siglas en inglés) en un equipo Agilent
(Modelo 1100) equipado con dos bombas, un inyector de
100 μl de capacidad y una columna marca Zorbax (150 x
4.6 mm). La fase móvil consistió en dos soluciones A y B,
la primera (A): ácido acético (2%) en agua, y la segunda
(B): agua:ácido acético (2%): acetonitrilo (30%). Se utilizó
un gradiente de la solución A al 10% al tiempo inicial hasta
100% de la solución B después de 30 min de corrida, con
un flujo de 1 ml/min. La temperatura de corrida fue de 25
ºC. Para la detección de los compuestos fenólicos, se utilizó
un detector UV (G1362A, Agilent 1100) a una longitud de
onda de 280 nm.
Para la identificación de los compuestos fenólicos, se preparó
una mezcla de 15 estándares de estos componentes a una
concentración de 1 mg/ml en una solución de metanol al 30%,
Inducción del cáncer de colon con la 1,2 dimetilhidrazina
(DMH)
Las ratas fueron divididas en seis grupos de 20 animales cada
uno. Durante el período de aclimatación los grupos fueron
alimentados con la dieta comercial molida. Posteriormente,
los primeros cinco grupos recibieron dietas preparadas con
la mezcla de harinas de croqueta y las variedades de frijol. El
grupo 6 sólo recibió la harina de la dieta comercial. Después
de cuatro semanas bajo este régimen, las ratas fueron tratadas
con el carcinógeno 1,2 dimetichideazina DMH (21 mg/kg
de peso corporal disuelta en 0.37 mg/ml EDTA, 0.9% NaCl)
vía subcutánea, una vez por semana durante ocho semanas.
Los animales continuaron alimentándose con las dietas de
frijol y croqueta comercial durante la fase de inducción del
cáncer de colon (nueve semanas después del tratamiento
con el carcinógeno) y el peso corporal de los animales se
registró semanalmente.
Análisis macroscópico de lesiones y tumores
Las ratas se sacrificaron a las 17 semanas después de la
primera inyección con DMH, bajo anestesia con éter y se
sometieron a una autopsia para la disección y análisis de los
tejidos. El colon fue retirado y abierto longitudinalmente.
Se lavó con una solución salina fisiológica fría. La pared
interior del colon fue examinada visualmente para el conteo
y localización de placas y tumores. El tamaño de las lesiones
y tumores (longitud, ancho y grueso) fue medido con un
Vernier (Mitutoyo, 0.1 mm de graduación).
Análisis estadístico
Los resultados fueron expresados como medias de tres
repeticiones ± DE. Se aplicó un análisis de varianza a cada
uno de los parámetros estudiados y se determinaron las
diferencias entre medias de tratamientos con la prueba de
Tukey (p<0.05) (Steel y Torrie, 1982).
47
El consumo de frijol común (Phaseolus vulgaris L.) y su efecto sobre el cáncer de colon en ratas Sprague-Dawley
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Consumo de alimento, ganancia de peso y supervivencia
de los animales
Fitoquímicos del frijol
El grano del cultivar Flor de Junio Marcela presentó la
más alta concentración de taninos (689.4 mg EC/100 g) en
comparación con el de los otros cultivares, 3.5 veces más
que en el grano de Pinto Zapata, nueve veces más que Flor de
Mayo Anita y más de mil veces que el contenido de Blanco
Tlaxcala (Cuadro 2). La concentración de taninos observada
fue similar a la reportada por Guzmán-Maldonado et al.
(1996 y 2000) y De Mejía et al. (2003). Por otro lado, el
cultivar Flor de Junio Marcela presentó 3.75 mg EC3G/100 g
de antocianinas, concentración significativamente mayor a la
de los otros cultivares estudiados. El cultivar Blanco Tlaxcala
mostró un contenido de azúcares solubles significativamente
(100%) mayor a Pinto Zapata y Flor de Junio Marcela. La
presencia de estos compuestos entre los que se incluye a los
oligosacáridos es importante por el papel benéfico contra el
cáncer de colon (Barnard y Warwick, 1993).
Con respecto a los compuestos fenólicos, el grano del cultivar
Pinto Zapata fue el único que presentó ácido siríngico,
vainillina y catequina (Cuadro 2). Se sabe que la actividad
antioxidante de estos compuestos se debe a su capacidad
para atrapar radicales libres (Azevedo et al., 2003).
El grupo de ratas alimentadas con la dieta A y el control
positivo consumió en promedio 23 g de alimento/día, por lo
que se estimó un consumo de frijol por rata, en proporción a
su peso, equivalente a 11 kg que representa el consumo anual
de una persona de 70 kg de peso. El grupo de ratas alimentado
con la dieta B (75% de frijol), consumieron en proporción
250 veces más el equivalente a 11 kg de frijol.
No se observaron diferencias significativas en la ganancia
de peso entre las ratas alimentadas con la dieta A y el control
(p<0.05, Figura 1). El grupo alimentado con la dieta B
(Flor de Junio Marcela, 75%), presentó menor incremento
(p<0.05) en peso comparado con el resto. Durante el primer
mes del experimento, los animales alimentados con la dieta
B consumieron menor cantidad de alimento. Es probable que
la administración del carcinógeno y la alta concentración
de frijol afectaran la ganancia de peso. El porcentaje de
supervivencia de las ratas alimentadas con la dieta B fue
35, el cual resultó significativamente menor al observado en
las ratas alimentadas con la dieta A y el control (Figura 2).
Las ratas alimentadas con la dieta A que contenía frijol Flor
de Junio Marcela presentaron menor supervivencia (52%,
p<0.05) que el resto de los grupos y el control (Figura 2).
Cuadro 2. Contenido de taninos, antocianinas, azúcares solubles y ácidos fenólicos, en alimento comercial y harina
de frijol cocido.
Compuesto
Alimento
comercial
Pinto Zapata
Flor de Mayo
Anita
Flor de Junio
Marcela
Blanco Tlaxcala
Taninos
(mg EC1/100 g)
ND
197.9±5.2 c
75.6±2.1b
689.4±12.6 d
0.60±0.01a
Antocianinas
(mg EC3G1/100 g)
ND
1.77±0.4 b
0.0
3.75±0.8 c
0.09±0.002 a
1.59±0.12 a
2.20±0.1 b
0.0
1.64±0.2 a
4.20±0.12 c
ND
ND
ND
0.10±0.01
0.10±0.009a
0.37±0.03c
ND
0.15±0.01 b
0.19±0.06 b
ND
0.19±0.005 c
++
ND
0.09±0.002 a
0.15±0.004 a
Azúcares solubles2
(g EG1/100 g)
Otros compuestos
fenólicos(mg/100 g)
Ácido siríngico
Vainillina
Catequina
EC= Equivalente a catequina; EC3G= equivalente a cianidin 3, glucósido; EG= equivalente a glucosa; 2Incluye además de glucosa, fructosa y sacarosa, oligosacáridos
y otros componentes de la fibra soluble; Letras diferentes en el mismo renglón son estadísticamente diferentes (p<0.05); ND= No determinado.
1
48 Agric. Téc. Méx. Vol. 33 Núm. 1 Enero - Abril 2007
Rosalía Reynoso Camacho et al.
1,2-DMH
250
Control (sin frijol)
Ganancia de peso (%)
200
Pinto Zapata
150
Flor de M ayo
Anita
Flor de Junio
M arcela
Blanco Tlaxcala
100
50
1,2-DMH
0
1
3
5
7
9
11
13
15
17
19
-50
Flor de Junio
M arcela 75%
Tiempo (semanas)
Figura 1. Ganancia en el peso de ratas Sprague-Dawley tratadas con 1,2-dihidrocloruro de dimetilhidrazina y
alimentadas con frijol. Las flechas indican el inicio y final del tratamiento con el carcinógeno.
120
100
Supervivencia (%)
Control (sin frijol)
80
Pinto Zapata
Flor de Mayo Anita
60
Flor de Junio Marcela
40
Blanco Tlaxcala
20
Flor de Junio Marcela
75%
0
1
3
5
7
9
11
13
15
17
19
21
Tiempo (semanas)
Figura 2. Índice de supervivencia de ratas Sprague-Dawle y alimentadas con frijol y tratadas con 1,2-dihidrocloruro
de dimetilhidrazina.
49
El consumo de frijol común (Phaseolus vulgaris L.) y su efecto sobre el cáncer de colon en ratas Sprague-Dawley
Aparentemente el alto contenido de taninos de la variedad Flor
de Junio Marcela (Cuadro 2) disminuyó la biodisponibilidad
de proteínas y minerales, afectando la ganancia de peso y la
supervivencia de los animales (Chung et al., 1998; Frossard
et al., 2000); lo cual sugiere que pudo haberse presentado un
efecto antagónico de los taninos, que ya ha sido reportado
(De Mejía et al., 2003). No se observó ninguna relación
entre el contenido de antocianinas, la ganancia de peso y la
supervivencia de las ratas. Se sabe que estos compuestos
no son tóxicos a niveles hasta 20 veces mayores que las que
contiene el frijol (Mazza, 1995).
en tumores. Es importante señalar que este cultivar tiene un
contenido de fitoquímicos diferente al resto de los cultivares,
incluyendo el ácido siríngico que podría contribuir a la
protección contra el cáncer de colon en forma sinérgica con
los otros compuestos (Akagi et al., 1995).
Por otro lado, Hangen y Bennink (2002) reportaron que la
incidencia de tumores en ratas alimentadas con frijol fue
menor en la parte proximal y mayor en la parte distal del
colon. Estos resultados no coinciden con los observados en
esta investigación (datos no mostrados) dado que todos los
grupos de ratas alimentados con frijol presentaron menor
incidencia de tumores en la parte distal. La justificación
dada por Hangen y Bennink (2002) fue que la fermentación
del almidón resistente y la fibra soluble ocurre en la parte
proximal del colon y la concentración de ácidos grasos
de cadena corta se va reduciendo paulatinamente en la
parte media y distal, disminuyendo su efecto protectivo
(Gamet et al., 1992; Barnard y Warwick, 1993) al inducir
la apoptosis celular de cáncer de colon (Hague et al., 1993).
Sin embargo, la fibra insoluble del frijol también arrastra
almidón resistente, fibra soluble y oligosacáridos hasta el
colon distal donde son fermentados. Hangen y Bennink
(2002) reportaron que la mayor concentración de ácidos
grasos se presentó en la parte distal del colon en las ratas
que fueron alimentadas con frijol.
Formación de placas y tumores
Las ratas que recibieron la dieta A con el cultivar Flor de
Junio Marcela presentaron el mayor número de placas
(lesiones planas precancerosas que sobresalen ligeramente
de la mucosa del colon, Teague, 1983) (p<0.05); mientras
que el grupo control presentó el mayor número de tumores
(3/rata) (Figura 3). En contraste, las ratas alimentadas con
frijol Pinto Zapata presentaron menos de un tumor por rata
y hasta dos placas por rata.
Estos resultados sugieren que el consumo de grano de frijol
cultivar Pinto Zapata detuvo la evolución del cáncer al
mantener el daño en lesiones (placas) que no se transforman
5
Número de lesiones por rata
h
4
g
3
f
e
e
Lesiones
f
e
2
c
d
Tumores
1
a
ab
ab
0
Control
Pinto
Zapata
Flor de
M ayo
Anita
Flor de
Junio
M arcela
Blanco
Tlaxcala
Flor de
Junio
M arcela
(75%)
Barras con letras diferentes son estadísticamente diferentes (p<0.05)
Figura 3. Número promedio de lesiones presentadas en el colon del animal tratado con el carcinógeno DMH y
alimentado con diferentes variedades de frijol.
50 Agric. Téc. Méx. Vol. 33 Núm. 1 Enero - Abril 2007
Rosalía Reynoso Camacho et al.
Distribución por el número y tipo de lesión
la enfermedad en 54% y 59%, respectivamente (Hangen
y Bennink, 2002). Esos niveles de inhibición son mayores
que los resultados de la presente investigación, lo cual
puede deberse al tipo de carcinógeno utilizado por estos
autores (azoximetano), el tipo de dieta suministrada a las
ratas, así como el tipo de frijol utilizado. Hughes et al.
(1997) reportaron una reducción del cáncer de colon del
24% en ratas alimentadas con frijol pinto, resultado similar
al localizado en esta investigación con el cultivar Pinto
Zapata.
En el grupo control 29% de las ratas presentaron dos placas
y el 100% de los animales de uno a cuatro tumores (Cuadro
3); mientras que del grupo de ratas alimentado con la dieta
A que contenía frijol Pinto Zapata, el 97% presentó de una
a tres placas, pero solo 64% de los animales desarrollaron
un tumor.
El consumo de frijol Pinto Zapata disminuyó la incidencia
en la formación de tumores en un 36%. Por el contrario, a
pesar de que el grupo alimentado con frijol Blanco Tlaxcala
presentó la más baja incidencia de placas (28%), la capacidad
para disminuir la incidencia de tumores en el colon fue solo
del 11%, nivel similar a la variedad Flor de Junio Marcela
con ambas dietas A y B (Cuadro 3). La variedad Flor de
Mayo Anita no mostró ningún efecto en la disminución de
tumores en ratas.
Volumen de placas y tumores
Se observó que los tumores en las ratas alimentadas con la
dieta A con Pinto Zapata, presentaron un menor volumen
(p<0.05) comparado con los demás tratamientos (Cuadro
4). El volumen de los tumores en las ratas alimentadas con
el cultivar Flor de Junio Marcela (dietas A y B) fue el doble
que el volumen de los tumores de las ratas alimentadas con
Pinto Zapata.
Estudios anteriores con frijol y cáncer de colon señalan
que el frijol negro y blanco disminuyen la incidencia de
Cuadro 3. Distribución (%) en el número y tipo de lesión en ratas tratadas con dimetilhidrazina y alimentadas con
grano de diferentes cultivares de frijol.
Número y tipo de lesión
1
2
3
4
Incidencia total
(%)
5
Disminución
total
Porcentaje
I1
II2
I
II
I
II
I
II
I
II
I
II
II
Control3
0
14
28
14
0
44
0
28
0
0
29
100
0
Dieta A: Pinto Zapata
21
64
65
0
11
0
0
0
0
0
97
64
36
Flor de Mayo Anita
30
9
37
66
0
18
0
7
0
0
67
100
0
Flor de Junio Marcela4
14
12
14
53
0
13
26
12
26
0
95
90
10
Blanco Tlaxcala
22
8
6
53
0
28
0
0
0
0
28
89
11
Dieta B: F. Junio
Marcela (75%)5
19
52
20
36
21
0
0
0
0
0
60
88
12
1
I= Placa; 2II= Tumor; 3=Alimento comercial sin frijol (Cuadro 1); 4 = El 15% de las ratas presentaron siete placas; 5= En materiales y métodos; 6=100 - [(incidencia total
en grupo/incidencia en control) × 100] (Hangen y Bennink, 2002).
El consumo de frijol común (Phaseolus vulgaris L.) y su efecto sobre el cáncer de colon en ratas Sprague-Dawley
Cuadro 4. Volumen de las placas y tumores de las ratas
inducidas a cáncer de colon y alimentadas con
diferentes cultivares de frijol común.
Volumen
(cm3)
Cultivar
Placa
Tumor
Control1
Dieta A:
Pinto Zapata
0.027 c
0.071 c
0.019 b
0.043 a
Flor de Mayo Anita
0.018 b
0.055 b
Flor de Junio Marcela
0.011 a
0.095 e
Blanco Tlaxcala
Dieta B:
Flor de Junio Marcela (75%)2
0.037 d
0.084 d
0.018 b
0.082 d
= Dieta sin frijol; 2= En materiales y métodos.
1
CONCLUSIONES
El consumo de frijol inhibió la incidencia de cáncer de colon
en ratas Sprague-Dawley, efecto casi cuatro veces mayor
con grano de Pinto Zapata que en el resto de los cultivares
estudiados.
El consumo de grano del cultivar Pinto Zapata disminuyó en
número y volumen de tumores y redujo el número de placas
que evoluciona a tumores en ratas Sprague-Dawley.
Los fitoquímicos determinados en el grano de los cultivares
de frijol estudiados no mostraron relación alguna con la
disminución en la incidencia de cáncer de colon en ratas
Sprague-Dawley.
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