Lesiones intracerebraLes que no reaLzan con eL gadoLinio: a

Lesiones intracerebrales que
no realzan con el gadolinio:
a propósito de un caso de
criptococoma en un paciente
con sida
Brain Diseases that do not Enhance with
Gadolinium: A Case about a Patient with AIDS and an
Intracerebral Cryptococcoma
Sonia Pilar Rodríguez1
Resumen
Palabras clave (DeCS)
Criptococosis
Síndrome de inmuno deficiencia adquirida
Gadolinio
Encefalopatìas
Barrera hematoencefálica
Imagen por resonancia
magnética
Key words (MeSH)
Cryptococcosis
Acquired immunodeficiency
syndrome
Gadolinium
Brain diseases
Blood-brain barrier
Magnetic resonance imaging
El gadolinio se usa como complemento importante en neuroimágenes para una adecuada
visualización y caracterización de procesos neoplásicos e inflamatorios. Cuando hay un aumento de
la permeabilidad capilar, ya sea por vasodilatación o por ruptura de la barrera hematoencefálica, o
cuando hay una importante neovascularización en una lesión, habrá un paso anormal o un aumento
en la cantidad de medio de contraste local. Cuando la barrera hematoencefálica permanece íntegra
o cuando no hay un aumento en la vascularización focal, no habrá una acumulación o un aumento
en la cantidad medio de contraste intralesional. En este artículo de revisión se describe el caso
clínico de un paciente de 56 años de edad con sida que presenta una meningitis por criptococo y
un criptococoma intraparenquimatoso. Se describen los hallazgos por resonancia magnética de los
criptococomas y, además, se realiza una revisión de las patologías más frecuentes, cuya ausencia
de realce tras la administración del gadolinio es característica.
Summary
Gadolinium is used as an important complement in neuroimaging for an adequate visualization
and characterization of neoplastic and inflammatory processes. When there is an increased capillary
permeability because of vasodilation or blood brain barrier breakdown or when new capillaries are
developed in an injury, there will be an abnormal enhancement of local tissues. When the blood brain
barrier remains intact or if there is not an increased vacularization, there will not be an accumulation
or increase in the amount of local contrast medium.This review article describes the case of a 56 year
old patient with aids with a cryptococcal meningitis and intraparenchymal cryptococcoma. There is
a description of the mRi findings of cryptococcoma and a review of the most frequent pathologies
in which lack of enhancement after gadolinium administration is characteristic.
Introducción
Médica residente de cuarto año
de Radiología, Departamento
de Radiología e Imágenes
Diagnósticas, Hospital Universitario
de San Ignacio-Facultad de
Medicina, Pontificia Universidad
Javeriana, Bogotá, Colombia.
1
2708
El gadolinio es un elemento químico paramagnético, cuyos compuestos se usan como medio de contraste
en resonancia magnética. Potencia la relajación de
los protones de hidrógeno, al acortar los tiempos de
relajación tanto en secuencias con información T1
como en aquellas con información T2. En las imágenes potenciadas en T1 el resultado es un aumento en
la intensidad de señal en los sitios por donde transita
o se deposita el gadolinio; por esta razón se usa como
complemento importante en neuroimágenes, para una
adecuada visualización y caracterización de procesos
artículos de revisión
neoplásicos, inflamatorios, infecciosos, hamartomatosos, autoinmunes
e isquémicos (1).
Actualmente existen seis medios de contraste intravenosos que
contienen gadolinio aprobados por la Food and Drug Administration
(FDA), de Estados Unidos, que se pueden clasificar dependiendo de
su estructura química. Hay compuestos lineales iónicos, lineales no
iónicos, macrocíclicos iónicos y macrocíclicos no iónicos. Según sus
características magnéticas y su capacidad para unirse transitoriamente
a la albúmina, se necesitarán diferentes concentraciones del compuesto
para potenciar la relajación de los protones de hidrógeno que se encuentran a su alrededor (2).
La barrera hematoencefálica es semipermeable y en situaciones normales permite el paso de sustancias lipofílicas y de algunas sustancias y
células que contienen proteínas específicas; sin embargo, no permite el
paso del gadolinio. Cuando hay un aumento de la permeabilidad capilar,
ya sea por vasodilatación o por ruptura de la barrera hematoencefálica,
o cuando hay una importante neovascularización en una lesión, habrá
un paso anormal o un aumento en la cantidad de medio de contraste
local (3). Debemos tener en cuenta que este realce también depende
del compuesto de gadolinio utilizado y de su cantidad (2).
Menos importancia se le ha dado a la ausencia de realce, ya
que el que no se presente realce de la lesión estriba en el proceso
patológico, en el estado de inmunidad y en su tiempo de evolución.
Esta característica nos permite igualmente caracterizar las lesiones
estudiadas.
Caso clínico
El caso clínico corresponde a un hombre de 56 años de edad, quien
consultó por placas blanquecinas en la mucosa oral. Se realizó un diag-
nóstico de candidiasis oral y se solicitó una prueba ELISA para virus de
inmunodeficiencia humana (VIH), el cual fue positivo. Posteriormente,
el examen Western-Blot confirmó la infección y se inició tratamiento
con lamivudina, zidovudina y neviparina. Un mes después del inicio de
los antirretrovirales el paciente consultó por cefalea y malestar general.
Adicionalmente, los familiares referían cambios en el comportamiento:
“Se ha vuelto violento y grosero”.
En el examen físico no se encontró ningún déficit; sin embargo, en
el examen mental el paciente se encontraba hipoproséxico, desinhibido
y con persistencia de ideas. Se tomaron laboratorios y se encontró una
carga viral de 468 copias y un conteo de CD4 de 25 cels/μL. En la
punción lumbar se encontró un líquido xantocrómico, una glucosa de
28 mg/dL, proteínas de 455 mg/dL, leucocitos de 194/mm3, neutrofilos
de 14%, linfocitos de 86% y 20 hematies/mm3 frescos.
La glucemia de control era 78 mg/dL. El antígeno para criptococo
fue reactivo en 1:10 dils y la tinta china fue positiva. Los antígenos
para Streptcoccus, Haemophilus influenza, Streptococcus pneumoniae,
Neisseria meningitidis y Escherichia coli fueron no reactivos. El KOH
fue negativo. Con el diagnóstico de una meningitis por criptococo se
inició anfotericina B intravenosa a 0,25 mg/kg. Se tomó una resonancia
magnética cerebral con gadolinio (gadopentetato de dimeglumina [GdDTPA]), donde se observó una lesión en el lóbulo parietal derecho, de
baja señal en secuencias con información T1, y de alta señal en secuencias
con información T2 y FLAIR, que no restringía la difusión libre del agua
y que no realzaba tras la administración del gadolinio (Fig. 1).
Después de 25 días de tratamiento endovenoso, se tomó una resonancia magnética de control, en la cual se encontró una disminución
en el tamaño de la lesión y un ligero realce en la periferia tras la administración del gadolinio (Fig. 2).
a
b
c
d
e
f
Fig. 1. (a) Corte axial en secuencia con información T1 donde se observa una lesión de baja señal en el lóbulo parietal derecho (flecha blanca). (b) Corte axial con información T2 y (c)
FLAIR, donde se observa esta misma lesión de alta señal (flecha blanca). (d) No hay realce tras la administración del gadolinio (flecha blanca). (e) En la secuencia de difusión (DWI)
se observa una zona alta señal (f) que presenta una ligera señal alta en el mapa de ADC (flecha blanca).
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2709
a
b
Fig. 2. Resonancia magnética de control
donde se observa una disminución
considerable en el tamaño de la lesión
parietal derecha: (a) de alta señal
en secuencia FLAIR (flecha blanca)
y (b) presenta mínimo realce tras la
administración del gadolinio (flecha
negra).
Criptococomas en pacientes con sida
El Cryptococcus neoformans es el hongo que más frecuentemente
afecta el sistema nervioso central. En pacientes con sida, la principal causa
de infección está dada directamente por el VIH, seguida por la infección
causada por el Toxoplasma gondii y el criptococo. En estos pacientes
la criptococosis cerebral tiene una incidencia del 10%-11% y afecta a
pacientes con conteos de CD4 inferiores a 100 celulas/μL (4,5).
Histológicamente, los criptococomas en fases iniciales presentan
una abundante cantidad de microorganismos y se asocian con inflamación leve; luego presentan una reacción granulomatosa crónica. El
realce periférico de los criptococomas indica una respuesta inflamatoria
del tejido cerebral vecino; sin embargo, los estudios histológicos de
pacientes inmunoafectados demuestran que esta respuesta puede estar
disminuida o ausente por varias razones: el estado de inmunosupresión
del paciente, el efecto inmunosupresor de los polisacáridos capsulares
y la producción de antioxidantes por parte del Cryptococcus neoformans (6,7).
Los sitios más frecuentemente afectados por los criptococomas son
los ganglios basales, el mesencéfalo, el tálamo, el cerebelo, o pueden
aparecer como quistes leptomeníngeos. En los estudios por resonancia
magnética se ha descrito una incidencia de criptococomas en el 21%
de los pacientes con meningitis por criptococo, los cuales son de baja
señal en imágenes potenciadas en T1 y de alta señal en imágenes potenciadas en T2.
Hay un delgado realce en anillo tras la administración de gadolinio o
una ausencia de éste por la alteración inmunitaria, que disminuye la respuesta inflamatoria, y por las características de la cápsula del criptococo
(6,8-13). Otros hallazgos en pacientes con meningitis por criptococo
son la dilatación de los espacios de Virchow-Robin, por seudoquistes
gelatinosos en el 57% de los casos, quistes intraventriculares, nódulos,
calcificaciones o realce leptomeníngeo (3,4,7-9).
En los primeros 7-14 días, los hallazgos en la espectroscopia están
dados por un aumento en los picos de trehalosa, manitol y lípidos. Estos picos disminuyen del día 21 al día 28. El pico de acetato es bajo y
permanece estable durante todo el curso de la lesión; sin embargo, éste
también se encuentra con frecuencia en abscesos bacterianos (14).
Aún no hay series de casos que reporten el comportamiento de los
criptococomas en las imágenes potenciadas en difusión. En la búsqueda
2710
de la literatura, se encontró un reporte de caso de un criptococoma que
restringía la difusión libre del agua, a diferencia del paciente presentado
en este artículo (15).
El diagnóstico diferencial de pacientes con neuroinfección y lesiones nodulares intraaxiales de baja señal en las imágenes potenciadas en
T1, de alta señal en imágenes potenciadas en T2 y que no realzan tras la
administración de medio de contraste son granulomas por Coccidioides
immitis o por Candida albicans, sobre todo en el contexto de pacientes
inmunoafectados (4).
Otras lesiones en pacientes con sida que no
realzan con el gadolinio
Leucoencefalopatía por sida (complejo demencia
progresiva o complejo demencia sida)
El VIH atraviesa la barrera hematoencefálica inflamada y penetra
en los macrófagos del sistema nervioso central, que son las células de
la microglia. Se crean células gigantes multinucleadas y la respuesta
inflamatoria crónica y los radicales libres lesionan el tejido neuronal. La
infección del macrófago por el virus del VIH genera la indoleamina-2-3
dioxigenasa, degrada el triptófano y produce interferón. Como resultado
hay un bloqueo en la producción y expansión clonal de los linfocitos T,
una disminución en sus efectos citotóxicos y un aumento la generación
del virus. Estos mecanismos permiten que persista la infección por el
virus de VIH en los macrófagos, al bloquear la fagocitosis y la respuesta
dependiente de los linfocitos T.
También, al alterarse la respuesta inflamatoria, estos mecanismos
contribuyen a que persista la integridad de la barrera hematoencefálica
y, de forma secundaria, a la ausencia de realce con el gadolinio. El
resultado de esta infección persistente es la pérdida difusa de neuronas, de mielina y una proliferación astroglial generalizada. Afecta al
15%-20% de los pacientes con sida, sobre todo aquellos con conteos
de CD4 menores de 200 celulas/μL, con seroconversión a edades más
altas y de más años de evolución (5).
La sustancia blanca profunda y los ganglios basales son los más
afectados. La sustancia gris cortical y las fibras en U subcorticales no
suelen estar comprometidas (4,5,16). Así mismo, en resonancia mag-
Lesiones intracerebrales que no realzan con el gadolinio: a propósito de un caso de criptococoma en un paciente con sida. Rodríguez S.
artículos de revisión
nética se observa atrofia generalizada y simétrica desproporcionada
para la edad del paciente y afectación de la sustancia blanca periventricular y profunda, la cual se observa de alta señal en las secuencias
potenciadas en T2.
Se ha descrito que la alteración de la sustancia blanca puede ser
simétrica, asimétrica, localizada, difusa, o puede ser de predominio
frontal y afectar las fibras de la rodilla del cuerpo calloso. Estas zonas
no realzan tras la administración de gadolinio ni generan efecto de masa,
ya que representan una infección crónica persistente por el VIH y una
astrogliosis residual. Algunos autores las consideran como lesiones
cicatriciales secundarias a una encefalitis crónica. Si hay realce, debe
considerarse una encefalitis aguda u otros diagnósticos diferenciales
(4,5,17). En la espectroscopia por resonancia magnética se observa
disminución en el pico de N-acetil-aspartato y elevación en los picos
de colina y mioinositol (4,5).
Leucoencefalopatía multifocal progresiva
La leucoencefalopatía multifocal progresiva es una enfermedad desmielinizante progresiva causada por la infección
viral de los oligondedrocitos del virus de “John Cunningham”.
Este virus tipo ácido desoxirribonucleico (ADN) papovavirus
se adquiere entre la primera y segunda décadas de la vida y
permanece latente hasta que el paciente entra en estado de inmunosupresión. En este momento se activa y genera la pérdida
de mielina en los axones de los oligodendrocitos y se afectan
principalmente las fibras subcorticales en U y la sustancia
blanca periventricular, aun cuando respeta la corteza y el resto
de la sustancia blanca profunda. En el análisis microscópico
se observan placas desmielinizantes que pueden ser solitarias,
múltiples o confluentes con mínima inflamación perivascular,
lo cual explica la ausencia de realce y la falta de efecto de
masa (4,5,18). Afecta al 2%-7% de los pacientes con sida, y
es más común en los que presentan un conteo de CD4 entre
50-100 celulas/μL (5).
La afectación de la sustancia blanca subcortical o periventricular
puede ser asimétrica, simétrica, única, múltiple o confluente. En
resonancia magnética, la sustancia blanca comprometida es de baja
señal en las imágenes potenciadas en T1 y de alta señal en imágenes
potenciadas en T2. Las lesiones no generan efecto de masa ni realzan
tras la administración del gadolinio por las razones ya expuestas
(Fig. 3).
En muy pocas ocasiones éstas pueden tener un ligero realce periférico con el gadolinio o asociarse a efecto de masa o sangrado. Este
realce y efecto de masa puede ser secundario al síndrome inflamatorio de
reconstitución inmunitaria cuando se observa en las primeras semanas
posteriores al inicio de la terapia antirretroviral o a la respuesta inmune
individual contra los antígenos virales (5,18,19). En la espectroscopia
hay una disminución del pico de N-acetil-aspartato, presencia de lactato
y aumento en los picos de colina y de lípidos (20).
En el momento de progresión rápida de la lesión se observa una
restricción en la difusión libre del agua, que puede afectar toda la
lesión o su periferia. Estos hallazgos se explican por la necrosis de
los oligodendrocitos y las áreas de desmielinización. En las lesiones
subagudas o crónicas aumenta la difusión, lo que refleja la expansión
del espacio extracelular (18-22).
Rev Colomb Radiol. 2009; 20(3):2708-18
a
b
c
Fig. 3. Paciente de 39 años de edad con sida. En biopsia por estereotaxia se comprobó
leucoencefalopatía multifocal progresiva. (a) corte axial en secuencia FLAIR: zona de
alta señal que compromete la sustancia blanca subcortical, parasagital, frontal derecha de
contornos mal definidos y sin efecto de masa (flecha blanca). (b) Tras la administración del
gadolinio no se observa ningún realce (flecha negra). (c) En el mapa de ADC se demuestra
un aumento en la difusión libre del agua y se detecta otra lesión frontal izquierda de las
mismas características que no era evidente en las otras secuencias (puntas de flecha).
2711
Lesiones del sistema nervioso central que
no realzan con el gadolinio
Neurofibromatosis tipo I
En la neurofibromatosis tipo I, también llamada enfermedad de
Von Recklinghausen, se han descrito lesiones focales asintomáticas
aproximadamente en el 43% de los pacientes, las cuales se encuentran
principalmente en los niños. Histológicamente, en estas lesiones se
observan cambios vacuolares, mielopatía espongiforme, infiltrados
gliales atípicos, gliosis perivascular y microcalcificaciones. Diferentes autores las han descrito como hamartomas, heterotopias, focos de
mielinización anormal, objetos brillantes no identificados, displasias
cerebrales o áreas de gliosis; sin embargo, el término de hamartomas
es el que se ha adoptado para referirse a estas lesiones (23,24).
Los hamartomas se localizan más frecuentemente en los pedúnculos
cerebelosos, el tallo, el globo pálido o en las radiaciones ópticas. En
resonancia magnética se observan lesiones focales de baja, media y
alta señal en imágenes potenciadas en T1, y de alta señal en imágenes
potenciadas en T2. Las responsables de esta alta señal parecen ser las
vacuolas de contenido acuoso, lo cual también explica la reversibilidad
de los hamartomas en algunos casos. No generan efecto de masa y no
suelen realzar tras la administración del gadolinio, dado que no hay
ningún tipo de atipia celular, inflamación activa ni alteración de la
barrera hematoencefálica (Fig. 4) (23-27).
Algunas veces generan un ligero efecto de masa o realzan tras la
administración del gadolinio. Tales hallazgos hacen necesario descartar
un glioma de bajo grado, los cuales también son comunes en pacientes
con neurofibromatosis tipo I (23-25). En estudios con espectroscopia se
han descrito: una leve disminución en todos los metabolitos normales,
aumento en las concentraciones de colina (asociado con disminución
en las cantidades de N-acetil-aspartato similar al visto en los astrocitomas) o disminución en la proporción N-acetil-aspartato/colina y
N-acetil-aspartato/creatina con respecto al cerebro normal, pero mayor
que el visto en los astrocitomas (26,27). En estas lesiones se demuestra
aumento en la difusión libre del agua (28).
realza tras la administración del gadolinio, ya que no hay atipia en las
neuronas ni en los astrocitos que componen la lesión, no hay neovascularización y la barrera hematoencefálica se encuentra íntegra. Se
deben utilizar protocolos que disminuyan los artefactos generados por
el líquido cefalorraquídeo para aumentar el contraste entre el líquido
cefalorraquídeo y las estructuras sólidas, aun así los hamartomas que
miden menos de 5 mm pueden pasar inadvertidos (29-32).
a
b
Hamartoma del ‘tuber cinereum’
Los hamartomas hipotalámicos son lesiones poco frecuentes del
tuber cinereum que se dan como resultado de malformaciones del
desarrollo (26). Histológicamente se ha demostrado que estas lesiones
están compuestas principalmente por una densa población de neuronas
menores de 12 μm similares a las neuronas hipotalámicas normales con
un fenotipo gabérgico inmaduro y algunos astrocitos fibrilares en la
periferia. Estas neuronas tienen actividad de marcapaso intrínseca, lo
cual puede ser causa de convulsiones (29,30).
Los hamartomas se han subdividido en dos grupos: los parahipotalámicos, que son masas pedunculadas unidas al piso del hipotálamo,
localizadas en la cisterna interpeduncular, que suelen asociarse más frecuentemente con pubertad precoz, y los hamartomas intrahipotalámicos,
que son masas intrahipotalámicas que pueden generar efecto de masa
en el piso del tercer ventrículo y suelen asociarse más frecuentemente
con crisis gelásticas (31,32).
En la resonancia magnética, el hamartoma hipotalámico se observa
como una lesión sólida que ocasionalmente puede contener quistes en
su interior. Es de baja señal en las secuencias potenciadas en T1 y de
media o alta señal en las secuencias potenciadas en T2. La lesión no
2712
Fig. 4. Niña de 13 años de edad con neurofibromatosis tipo I con hamartomas gangliobasales
bilaterales: lesiones gangliobasales bilaterales, redondeadas, de contornos bien definidos.
(a) De alta señal en secuencia FLAIR (flechas blancas). (b) De baja señal en T1 sin realce
tras la administración de gadolinio (puntas de flecha).
Lesiones intracerebrales que no realzan con el gadolinio: a propósito de un caso de criptococoma en un paciente con sida. Rodríguez S.
artículos de revisión
En espectroscopia se ha reportado una disminución en la relación
de N-acetil-aspartato/creatina con respecto al hipotálamo de sujetos
normales y aumento en el pico de mioinositol al compararlo con el
pico en la amígdala y en el hipotálamo (33). Algunos estudios con tomografía por emisión de positrones con fluordeoxiglucosa (FCG-PET)
y tomografía computarizada de emisión de fotón único (SPECT) han
demostrado aumento del metabolismo en esta localización durante las
crisis convulsivas (33).
Astrocitomas de bajo grado
Los astrocitomas comprenden el 70% de los gliomas. Según la
clasificación de la Organización Mundial de la Salud (OMS), los astrocitomas se gradúan según su celularidad, pleomorfismo, actividad
mitótica, necrosis y proliferación endotelial. De esta forma, se subdividen en cuatro grados. Los astrocitomas grado I y grado II, según
la clasificación de la OMS, se consideran de bajo grado. Entre éstos
están el astrocitoma pilocítico (subependimario de células gigantes),
el astrocitoma fibrilar y el xantoastrocitoma pleomórfico. Este último
es un astrocitoma grado II que se localiza principalmente en la corteza del lóbulo temporal. En los adultos el resto de los astrocitomas
de bajo grado se localizan en la sustancia blanca de los hemisferios,
mientras que en la población pediátrica suelen ser infratentoriales
(Fig. 5) (34-36).
En resonancia magnética son masas de contornos bien o mal definidos, de baja señal en secuencias potenciadas en T1 y de alta señal
en secuencias potenciadas en T2. Presentan escaso edema vasogénico
asociado, no mayor al diámetro de la masa, pueden tener cambios
quísticos, calcificaciones y es raro que tengan zonas hemorrágicas.
Los astrocitomas de bajo grado no presentan zonas de necrosis. Más
del 50% no presentan realce con el gadolinio (34-39). El desarrollo de
nuevos vasos dentro del tumor es secundario a la estimulación por el
factor de crecimiento endotelial vascular, el cual también aumenta la
a
permeabilidad endotelial. La vascularización entonces suele correlacionarse con la agresividad de la lesión y con el realce tras la administración del gadolinio (Gd-DTPA) (38-39). También se ha reportado
que la cantidad de factor activador del plasminógeno es inversamente
proporcional al realce de la lesión (40). Aproximadamente el 16% de los
astrocitomas anaplásicos (grado III) tampoco realzan con el gadolinio
(Fig. 6) (38,41,42).
Los hallazgos en espectroscopia dependen de la histología.
En general, en los astrocitomas de bajo grado se observa un alto
pico de mioinositol, ligera elevación en el pico de colina y disminución en el N-acetil-aspartato y la creatina. La ausencia del
pico de lípidos ayuda a diferenciarlos de los astrocitomas de alto
grado (43-46).
Los coeficientes de difusión aparente son inversamente proporcionales a la densidad celular y se ha reportado restricción en la difusión
libre del agua (40). Otros autores proponen que los gliomas de alto
grado generan una mayor restricción en la difusión con respecto a los
de bajo grado, que no siempre es proporcional a la densidad celular.
Esto porque los astrocitos neoplásicos se encuentran rodeados de ácido
hialuronico, el cual es altamente hidrofílico, lo cual aumenta la difusión
libre del agua en esta zona. Este glicosaminoglicano se expresa en menor grado en los gliomas de alto grado, por lo cual hay más restricción
a la difusión libre del agua (47).
Oligodendrogliomas
Los oligodendrogliomas representan aproximadamente el 10% de
los gliomas y son de localización supratentorial en el 85% de los casos.
Se presentan en pacientes entre la cuarta y quinta décadas de la vida.
Sólo aproximadamente el 6% se presenta en niños. Al igual que los
astrocitomas, pueden ser de bajo, alto grado o pueden presentarse en
conjunto con otros tipos celulares. Los oligodendrogliomas presentan
una celularidad moderada y organizada, los de más bajo grado presentan
b
Fig. 5. Niño de 11 años de edad con diagnóstico confirmado por biopsia de astrocitoma fibrilar del tallo cerebral. (a) Imagen axial en secuencia FLAIR: aumento en el tamaño del
puente, distorsión de su arquitectura y aumento en su intensidad (flecha). (b) No hay realce tras la administración de gadolinio (flecha).
Rev Colomb Radiol. 2009; 20(3):2708-18
2713
a
b
Fig. 6. Paciente de 26 años de edad con diagnóstico confirmado por biopsia y resección de un astrocitoma anaplásico: masa en los núcleos grises de la base con extensión al lóbulo
frontal izquierdo, que comprime el ventrículo lateral y genera una hernia subfalcina. (a) La lesión es de alta señal en secuencia FLAIR y presenta una zona central de baja señal (flecha).
(b) No hay realce después de la administración del gadolinio (flecha).
muy poca o ninguna actividad mitótica y la proliferación endotelial es
escasa. Histológicamente se dividen en tres patrones: microquístico,
amorfo y macroquístico (48).
El oligodendroglioma se presenta como una masa que se localiza usualmente en los lóbulos frontales, que afecta la sustancia blanca subcortical
y se extiende a la corteza, o una masa cortical donde puede erosionar la
tabla ósea en forma secundaria (35,37,48). En la resonancia magnética, el
oligodendroglioma es de baja señal en imágenes potenciadas en T1 y de
alta señal en imágenes potenciadas en T2. El 70% presenta calcificaciones
macroscópicas y en el 30% de los casos hay edema vasogénico asociado.
Tras la administración de gadolinio realzan el 65% de todos los
oligodendrogliomas. Los que no realzan son los que presentan menor
proliferación endotelial. El patrón microquístico y el amorfo suelen tener un realce mínimo, mientras que el patrón macroquístico presenta un
realce periférico o nodular. La presencia de realce importante debe hacer
sospechar una neoplasia con mayor atipia celular, mitosis y angiogenia
como los oligodendrogliomas grado III o IV (35,37,48-51).
En espectroscopia los oligodendrogliomas de bajo grado presentan
une relación entre colina y creatina de 2,03±2,05 mientras que los oligodendrogliomas de alto grado presentan una relación entre colina y creatina
de 4,23±2,46. Las relaciones entre colina-N-acetil-aspartato, N-acetil
aspartato-creatina o mioinositol-creatina no son significativamente diferentes en los oligodendrogliomas de alto o bajo grado (51,52).
Los oligodendrogliomas restringen la difusión libre del agua en
menor grado que los astrocitomas; sin embargo, ninguna de estas dos
neoplasias restringe la difusión de forma significativa (49). Cuando se
encuentra una lesión de apariencia neoplásica que restringe la difusión
de forma significativa, debe sospecharse un linfoma, una lesión metastásica o un glioma de alto grado (51).
Otras neoplasias malignas
Los gangliogliomas y los tumores disembrioplásicos son otras
neoplasias localizadas en la superficie hemisférica que se deben tener
en cuenta en masas que no realzan con el medio de contraste (55).
Enfermedades de la sustancia blanca
Gliomatosis cerebri
La gliomatosis cerebri se da como resultado de una infiltración
neoplásica de al menos dos lóbulos cerebrales por elementos gliales
2714
con diferentes grados de diferenciación. Según la clasificación de la
OMS, son grado III (34). Histológicamente, se observa invasión y
destrucción de los tractos de mielina de forma paralela por células
gliales con preservación de los axones subyacentes, razón por la cual
se preserva la histoarquitectura (53).
Afecta principalmente la sustancia blanca de los lóbulos frontales,
temporales, los ganglios basales y los tálamos. El compromiso es bilateral hasta en el 50% de los casos, y afecta el cuerpo calloso. En el 19%
de los casos hay compromiso de la corteza. Imaginológicamente existen
dos patrones de presentación: en el primero, hay un compromiso difuso
sin poder definir una masa, y en el segundo, asociado al compromiso
difuso, se define una masa (35,37,53,54).
En la resonancia magnética, las zonas comprometidas se observan
de alta señal en T2 y en el FLAIR, y a pesar del gran compromiso
neoplásico, hay poco efecto de masa asociado. El parénquima infiltrado
no suele realzar o presenta un realce mínimo tras la administración del
gadolinio, dado que no hay o es muy escasa la proliferación microvascular y se preserva la barrera hematoencefálica (Fig. 7). Las zonas de
mayor realce representan una infiltración tumoral de mayor grado o
infiltración tumoral de mayor densidad (35,37,53,54).
En espectroscopia se observa una elevación marcada en el pico
de creatina y mioinositol, elevación moderada en el pico de colina y
disminución en el pico de N-acetil-aspartato (42,46).
En el presente artículo no se discuten los defectos enzimáticos, tóxicos, postinfecciosos ni degenerativos que afectan la sustancia blanca.
Lesiones intracerebrales que no realzan con el gadolinio: a propósito de un caso de criptococoma en un paciente con sida. Rodríguez S.
artículos de revisión
Esclerosis múltiple
Es una enfermedad idiopática, autoinmune, desmielinizante crónica, de curso insidioso, que afecta el sistema nervioso central. Afecta
principalmente a mujeres y se presenta en la edad adulta temprana.
Histopatológicamente, en el sistema nervioso central se encuentran
focos de desmielinización que se acompañan de edema. A medida
que la enfermedad progresa, el daño de la mielina genera una lesión
secundaria del axón. Estas lesiones se localizan en la sustancia blanca
periventricular, en el cuerpo calloso, en la sustancia blanca profunda,
yuxtacorticales o corticales. Pueden afectar los hemisferios cerebelosos en la sustancia blanca profunda, los pedúnculos cerebelosos o el
tallo en regiones adyacentes a las cisternas, el acueducto o el cuarto
ventrículo (56).
En resonancia magnética, las lesiones focales agudas se observan
de media y baja señal en secuencias potenciadas en T1, de alta señal
en las imágenes potenciadas en T2 y presentan un realce variable que
puede ser en anillo completo o incompleto tras la administración del
gadolinio. Este realce es secundario a la disrupción de la barrera hematoencefálica, indica un proceso inflamatorio agudo y asociado a la
clínica y sirve como marcador de nuevos episodios.
Esta inflamación puede durar hasta ocho semanas y el realce puede
persistir hasta seis meses. Se debe tener en cuenta que el realce también
depende de la cantidad de gadolinio inyectado y el tiempo esperado
entre la inyección y la adquisición de las imágenes, pues a más tiempo, más realce (57,58). Las lesiones agudas pueden no realzar tras la
administración del gadolinio si han sido tratadas con esteroides, por
la disminución de la respuesta inmunitaria, lo cual preserva la barrera
hematoencefálica (Fig. 8) (56,57).
Si en la espectroscopia se detecta disminución del pico de colina,
en estas lesiones debe sospecharse pérdida axonal asociada. El pico
de colina está elevado cuando hay ruptura, inflamación o un proceso
reparativo en la mielina. Hay aumento de la difusión en las placas
agudas con respecto a la sustancia blanca normal (59,60).
Las lesiones crónicas representan zonas de desmielinización, gliosis
y daño axonal, son igualmente de alta señal en T2 y no realzan tras la administración del gadolinio, ya que no hay un proceso inflamatorio activo
(Fig. 9). Las lesiones crónicas pueden ser de media o baja señal en T1.
Estas últimas, también llamadas hoyos negros, representan una mayor
alteración de la matriz y una mayor pérdida axonal (56,57,60).
En estos “hoyos negros” en espectroscopia se observa una disminución significativa del N-acetil-aspartato. En imágenes potenciadas
en difusión aumenta la difusión libre del agua (59,60).
a
b
Astrogliosis
La astrogliosis es un proceso reparativo de “cicatrización cerebral”
secundario a una lesión cerebral traumática, isquémica, degenerativa
o infecciosa. Histológicamente, se observa un aumento en el número
y tamaño de astrocitos en el tejido nervioso lesionado. Los astrocitos
reactivos tienen varias funciones: mantener la homeostasis, regular el
metabolismo energético, reparar y mantener la barrera hematoencefálica
lesionada. En este proceso aparece una matriz inhibitoria, compuesta
principalmente por glicosaminoglicanos, que se extiende por las áreas
lesionadas, así como por el trayecto y las sinapsis distales a los axones
lesionados (61).
La morfología depende de la lesión inicial. En resonancia
magnética se observan zonas de contornos bien definidos de
Rev Colomb Radiol. 2009; 20(3):2708-18
Fig. 7. Paciente de 45 años de edad con diagnóstico por biopsia por estereotáxica de
Gliomatosis cerebri. (a) Secuencia FLAIR: alteración bilateral de la intensidad de la
sustancia blanca periventricular y de los ganglios basales (flechas). Hay efecto de masa
sobre el cuerno anterior del ventrículo lateral derecho (punta de flecha). (b) La lesión no
presenta realce tras la administración del medio de contraste (flechas).
Imágenes cortesía de Mauricio Forero.
2715
baja señal en T1 de alta señal en T2 y en FLAIR. Estas zonas, a
medida que evolucionan, suelen asociarse con atrofia del parénquima
afectado. En fases tempranas, la gliosis puede asociarse con edema
vasogénico, el cual, a diferencia del anterior, presenta efecto de masa.
Ninguno de estos dos procesos presenta realce tras la administración
de gadolinio. La restauración de la homeostasis y de la barrera hematoencefálica podría ser la responsable de la ausencia de realce en las
áreas de astrogliosis (Fig. 9) (61,62).
Al valorar las zonas de gliosis con espectroscopia, se observa un aumento en el pico de mioinositol y de la relación creatina/fosfocreatina (63).
En el mapa del coeficiente de difusión aparente, las áreas de gliosis serán un
poco más de baja señal, lo cual refleja mayor restricción a la difusión libre
del agua, en comparación con las zonas de edema vasogénico (62).
a
Infarto
El infarto cerebral es un proceso isquémico que suele ser secundario
a la formación de un trombo arterial como consecuencia del proceso
arterioesclerótico local, o secundario a un proceso embólico.
En las imágenes convencionales por resonancia magnética no hay
alteración en la intensidad de señal en T1, T2 ni en FLAIR entre las
primeras seis a ocho horas. Después de las seis horas la zona infartada
aparece de alta señal en secuencias potenciadas en T2 de baja señal en
T1, hay borramiento progresivo de los surcos, edema en las circunvoluciones y pérdida de la interface entre la sustancia gris-blanca. Entre
las 12 y las 24 horas el infarto genera efecto de masa progresivo y hay
un realce meníngeo adyacente tras la administración del gadolinio.
Antes de las 24 horas no hay realce con el gadolinio del parénquima
afectado, ya que éste representa una zona de infarto. Entre el primero y
el tercer día disminuye el realce meníngeo e inicia un realce giriforme
y parcheado. Los cambios descritos en T1, T2 y en FLAIR persisten.
Entre el cuarto y séptimo días desaparece el realce meníngeo y aparece
un realce parenquimatoso. Entre la primera y octava semanas persiste
algo de realce, se resuelve el efecto de masa y disminuye la intensidad de
señal en T2 y FLAIR. Meses después las áreas de gliosis se remplazan
por encefalomalacia en el territorio afectado (64-66).
Cuando hay glicólisis anaeróbica secundaria a la anoxia, el lactato
se acumula progresivamente. Horas después del infarto, las neuronas
pierden N-acetil-aspartato, el cual refleja su viabilidad. Al fallar la
síntesis de ATP también disminuye la creatina. Cuando hay muerte
neuronal se liberan fosfolípidos, lo que aumentaría el pico de lípidos
(67,68). En las imágenes de difusión se observa una zona de alta señal
que es de baja señal en el mapa de ADC, este patrón está presente desde
los primeros 30 minutos hasta los cinco días, y a partir de este momento
desaparece progresivamente (65).
b
Discusión
Fig. 8. Paciente de 21 años de edad con diagnóstico de esclerosis múltiple, con nuevo
déficit neurológico. En la resonancia no se observan placas desmielinizantes de aspecto
reciente. (a) En la sustancia blanca profunda frontal bilateral se observan dos placas de
aproximadamente 10 mm cada una, ovaladas, con contornos irregulares, de alta señal
en secuencia FLAIR (flechas). (b) Las lesiones no realzan con el gadolinio (puntas de
flechas).
2716
Vemos cómo hay diversas patologías focales y difusas, de
etiologías y patrones histológicos muy diferentes, que no realzan
tras la administración del gadolinio. En las lesiones infecciosas, los
factores propios del patógeno permiten evadir la acción del sistema
inmunitario, una disminución en la producción de factores proinflamatorios y un rápido restablecimiento de la barrera hematoencefálica
(4-6,8-13,18).
En los procesos hamartomatosos, la presencia de células y matriz
anormal alteran en la resonancia magnética el comportamiento usual
del parénquima afectado; sin embargo, la barrera hematoencefálica per-
Lesiones intracerebrales que no realzan con el gadolinio: a propósito de un caso de criptococoma en un paciente con sida. Rodríguez S.
artículos de revisión
a
manece íntegra y la vascularización es normal (23-27). Las neoplasias
de bajo grado crecen lentamente y tienen una baja tasa de reproducción
celular; por lo tanto, para su nutrición no necesitan desarrollar nuevos vasos, o cuando éstos se desarrollan, son escasos y organizados (34-39).
En la esclerosis múltiple, las lesiones crónicas y las lesiones
tratadas con esteroides han restablecido la integridad de la barrera
hematoencefálica; no obstante, al existir una alteración en la matriz y
una alteración en la cantidad y morfología de los astrocitos, el comportamiento magnético persistirá alterado (56-58). Algo similar sucede en
la astrogliosis, donde se altera la matriz y la celularidad del tejido con
un rápido restablecimiento de la barrera hematoencefálica (61,62).
En el infarto, simplemente la ausencia de realce se debe a la ausencia
de riesgo sanguíneo (65). Son entonces tres factores importantes para
recordar: la permeabilidad vascular, la ruptura de la barrera hematoencefálica y la neovascularización.
Conclusión
La ausencia de realce de una lesión en el sistema nervioso central es
un hallazgo valioso que, interpretado en un adecuado contexto clínico,
permite una mejor aproximación diagnóstica.
Agradecimientos
A Douglas Cediel y a Víctor Velosa, por la adquisición de las imágenes y por la colaboración en la recolección de los pacientes.
Referencias
b
1.
2.
3.
4.
5.
6.
7.
8.
9.
10.
11.
Fig. 9. Paciente de 22 años de edad a quien cinco años atrás se le realizó una lobectomía
frontal mesial derecha. (a) Corte axial secuencia FLAIR donde se observa la zona de
resección frontal derecha, el parénquima adyacente se observa de alta señal (flecha). (b)
No hay realce tras la administración del gadolinio (punta de flecha).
12.
13.
14.
Rev Colomb Radiol. 2009; 20(3):2708-18
Grossman R, Yousem D, Lopéz J. Técnicas de neurodiagnósticos por imagen. En:
Grossman R, Yousem D, Lopéz J. Neurorradiología. 2a Ed. Madrid: Marban; 2007.
p. 273-325.
Juluru K, Vogel-Claussen J, Macura KJ, Kamel IR, Steever A, Bluemke DA. MR
Imaging in patients at risk for developing nephrogenic systemic fibrosis: protocols,
practices, and imaging techniques to maximize patient safety. Radiographics.
2009;29(1):9-22.
Smirniotopoulos JG, Murphy FM, Rushing EJ, Rees JH, Schroeder JW. Patterns of
contrast enhancement in the brain and meninges. Radiographics. 2007;27(2):525-51.
Grossman R, Yousem D, Lopéz J. Enfermedades inflamatorias, infecciosas y no
infecciosas del cerebro. En: Grossman R, Yousem D, Lopéz J. Neurorradiología. 2a
Ed. Madrid: Marban; 2007.
Smith AB, Smirniotopoulos JG, Rushing EJ. From the archives of the AFIP: central
nervous system infections associated with human immunodeficiency virus infection: radiologic-pathologic correlation. Radiographics. 2008;28(7):2033-58.
Berkefeld J, Enzensberger W, Lanfermann H. Cryptococcus meningoencephalitis in
AIDS: parenchymal and meningeal forms. Neuroradiology. 1999;41(2):129-33.
Schop J. Protective immunity against cryptococcus neoformans infection. McGill J
Med. 2007;10(1):35-43.
Charlier C, Dromer F, Lévêque C, Chartier L, Cordoliani YS, Fontanet A, et al.
Cryptococcal neuroradiological lesions correlate with severity during cryptococcal meningoencephalitis in HIV-positive patients in the HAART era. PloS One.
2008;3(4):e1950-7.
Tien RD, Chu PK, Hesselink JR, Duberg A, Wiley C. Intracranial cryptococcosis in
immunocompromised patients: CT and MR findings in 29 cases. AJNR Am J Neuroradiol. 1991;12(2):283-9.
Popovich MJ, Arthur RH, Helmer E. CT of intracranial cryptococcosis. AJNR Am J
Neuroradiol. 1990;11(1):139-42.
Mathews VP, Alo PL, Glass JD, Kumar AJ, McArthur JC. AIDS-related CNS
cryptococcosis: radiologic-pathologic correlation. AJNR Am J Neuroradiol.
1992;13(5):1477-86.
Saigal G, Post MJ, Lolayekar S, Murtaza A. Unusual presentation of central nervous system cryptococcal infection in an immunocompetent patient. AJNR Am J
Neuroradiol. 2005;26(10):2522-6.
Corti M, Villafañe MF, Negroni R, Arechavala A, Maiolo E. Magnetic resonance
imaging findings in AIDS patients with central nervous system cryptococcosis. Rev
Iberoam Micol. 2008;25(4):211-4.
Dzendrowskyj TE, Dolenko B, Sorrell TC, Somorjai RL, Malik R, Mountford CE,
et al. Diagnosis of cerebral cryptococcoma using a computerized analysis of 1H
NMR spectra in an animal model. Diagn Microbiol Infect Dis. 2005;52(2):101-5.
2717
15. Ho TL, Lee HJ, Lee KW, Chen WL. Diffusion-weighted and conventional magnetic
resonance imaging in cerebral cryptococcoma. Acta Radiol. 2005;46(4):411-14.
16. Manéglier B, Malleret B, Guillemin GJ, Spreux-Varoquaux O, Devillier P, RogezKreuz C, et al. Modulation of indoleamine 2,3 dioxygenase expression and activity
by HIV-1 in human macrophages. Fundam Clin Pharmacol. 2009;23(5):573-81.
17. Thurnher MM, Schindler EG, Thurnher SA, Pernerstorfer-Schön H, Kleibl-Popov
C, Rieger A. Highly active antiretroviral therapy for patients with AIDS dementia
complex: effect on MR imaging findings and clinical course. AJNR Am J Neuroradiol. 2000;21(4):670-8.
18. Huisman TA, Boltshauser E, Martin E, Nadal D. Diffusion tensor imaging in progressive multifocal leukoencephalopathy: early predictor for demyelination? AJNR
Am J Neuroradiol. 2005;26(8):2153-6.
19. Küker W, Mader I, Nägele T, Uhl M, Adolph C, Klose U, et al. Progressive multifocal leukoencephalopathy: value of diffusion-weighted and contrast-enhanced
magnetic resonance imaging for diagnosis and treatment control. Eur J Neurol.
2006;13(8):819-26.
20. Matsui N, Nakane S, Harada M, Furutani K, Izumi Y, Oka H, et al. Neuroradiological study of a possible progressive multifocal leukoencephalopathy using
diffusion tensor imaging and proton magnetic resonance spectroscopy. Rinsho
Shinkeigaku. 2006;46(8):555-60.
21. Mader I, Herrlinger U, Klose U, Schmidt F, Küker W. Progressive multifocal leukoencephalopathy: analysis of lesion development with diffusion-weighted MRI.
Neuroradiology. 2003;45(10):717-21.
22. Ragin AB, Storey P, Cohen BA, Epstein LG, Edelman RR. Whole brain diffusion
tensor imaging in HIV-associated cognitive impairment. AJNR Am J Neuroradiol.
2004;25(2):195-200.
23. Aoki S, Barkovich AJ, Nishimura K, Kjos BO, Machida T, Cogen P, et al. Neurofibromatosis types 1 and 2: cranial MR findings. Radiology. 1989;172(2):527-34.
24. Raininko R, Thehin L, Eeg-Olofsson O. Atypical focal non neoplastic brain changes in neurofibromatosis type 1: mass effect and contrast enhancement. Neuroradiology. 2001;43(7):586-90.
25. Carella A, Medicamento N. Malignant evolution of presumed benign lesions in the
brain in neurofibromatosis: case report. Neuroradiology. 1997;39(9):639-41.
26. Jones AP, Gunawardena WJ, Coutinho CM. 1H MR spectroscopy evidence for the
varied nature of asyntomatic focal brain lesions in neurofibromatosis type 1. Neuroradiology. 2001;43(1):62-7.
27. Castillo M, Green C, Kwock L, Smith K, Wilson D, Schiro S, et al. Proton MR
spectroscopy in patients with neurofibromatosis type 1: evaluation of hamartomas
and clinical correlation. AJNR Am J Neuroradiol. 1995;16(1):141-7.
28. Eastwood JD, Fiorella DJ, MacFall JF, Delong DM, Provenzale JM, Greenwood
RS. Increased brain apparent diffusion coefficient in children with neurofibromatosis type 1. Radiology. 2001;219(2):354-8.
29. Maixner W. Hypothalamic hamartomas—clinical, neuropathological and surgical
aspects. Child´s Nerv System. 2006;22(8):867-73.
30. Saleem SN, Said AH, Lee DH. Lesions of the hypothalamus: MR imaging diagnostic features. Radiographics. 2007;27(4):1087-108.
31. Johnsen DE, Woodruff WW, Allen IS, Cera PJ, Funkhouser GR, Coleman LL. MR
Imaging of the sellar and juxtasellar regions. Radiographics. 1991;11(5):727-58.
32. Yamura M, Hirai T, Korogi Y, Kitajima M, Hayashida Y, Ikushima I, et al. Evaluation of small hypothalamic hamartomas with 3D constructive interference in steady
state (CISS) sequence. Neuroradiology. 2005;47(3):204-8.
33. Tasch E, Cendes F, Li LM, Dubeau F, Montes J, Rosenblatt B, et al. Hypothalamic hamartomas and gelastic epilepsy a spectroscopic study. Neurology.
1998;51:(4):1046-50.
34. Koeller K, Brant W, Helms C. Fundamentals of diagnostic radiology. 3 Ed. Philadephia: Lippincott Williams & Wilkins; 2006. p. 122-55.
35. Osborn A, Winthrop S. Astrocitomas y otras neoplásicas gliales. En: Osborn A,
Winthrop S. Neurorradiología diagnostica. 2a Ed. Madrid: Mosby / Doyma; 1996.
p. 530-76.
36. Grossman R, Yousem D, Lopéz J. Neoplasias del cerebro En: Grossman R, Yousem
D, Lopéz J. Neurorradiología. 2 Ed. Madrid: Marban; 2007. p. 331-67.
37. Chaichana KL, McGirt MJ, Niranjan A, Olivi A, Burger PC, Quinones-Hinojosa
A. Prognostic significance of contrast-enhancing low-grade gliomas in adults and a
review of the literature. Neurol Res. 2009;31(9):931-9.
38. Sugahara T, Korogi Y, Kochi M, Ikushima I, Hirai T, Okuda T, et al. Correlation
of MR imaging determined cerebral blood volume maps with histologic and
angiographic determination of vascularity of gliomas. AJR Am J Roentgenol.
1998;171(6):1479-86.
39. Haris M, Husain N, Singh A, Husain M, Srivastava S, Srivastava C, et al. Dynamic
contrast enhanced derived cerebral flow volume correlates better with leak correction than with no correction for vascular endothelial growth factor, micro vascular
density and grading of astrocitoma. J Comput Assist Tomogr. 2008;32(6):955-65.
40. Bindal AK, Hammoud M, Shi WM, Wu SZ, Sawaya R, Rao JS. Prognostic
significance of proteolytic enzymes in human brain tumors. J Neurooncol.
1994;22(2):101-10.
41. Brown PD, Wald JT, McDermott MW, Baumann GS, Cloughesy TF. Oncodiagnosis Panel: 2002 adult central nervous system neoplasms. Radiographics.
2003;23(6):1591-1611.
42. Barker FG 2nd, Chang SM, Huhn SL, Davis RL, Gutin PH, McDermott MW, et al.
Age and the risk of anaplasia in magnetic resonance non enhancing supratentorial
cerebral tumors. Cancer. 1997;80(5):936-41.
2718
43. Al-Okaili RN, Krejza J, Wang S, Woo JH, Melhem ER. Advanced MR imaging
techniques in the diagnosis of intraaxial brain tumors in adults. Radiographics.
2006;26 Suppl 1:S173-89.
44. Tien RD, Lai PH, Smith JS, Lazeyras F. Single-voxel proton brain spectroscopy
exam (PROBE/SV) in patients with primary brain tumors. AJR Am J Roentgenol.
1996;167(1): 201-9.
45. Law M, Yang S, Wang H, Babb JS, Johnson G, Cha S, et al. Glioma grading: sensitivity, specificity, and predictive values of perfusion MR imaging and proton MR
spectroscopic imaging compared with conventional MR imaging. AJR Am J Neuroradiol. 2003;24(10):1989-98.
46. Sibtain NA, Howe FA, Saunders DE. The clinical value of proton magnetic resonance spectroscopy in adult brain tumours. Clin Radiol. 2007;62(2):109-19.
47. Sadeghi N, Camby I, Goldman S, Gabius HJ, Balériaux D, Salmon I, et al. Effect
of hydrophilic components of the extracellular matrix on quantifiable diffusion
weighted imaging of human gliomas: preliminary results of correlating apparent
diffusion coefficient values and hyaluronan expression level. Am J Roentgenol.
2003;181(1):235-41.
48. Koeller KK, Rushing EJ. From the archives of the AFIP: Oligodendroglioma and its
variants: radiologic - pathologic correlation. Radiographics. 2005;25(6):1669-88.
49. Tozer DJ, Jäger HR, Danchaivijitr N, Benton CE, Tofts PS, Rees JH, et al. Apparent
diffusion coefficient histograms may predict low grade glioma subtype. NMR Biomed. 2007; 20(1):49-57.
50. Lee C, Duncan VW, Young AB. Magnetic resonance features of the enigmatic oligodendroglioma. Invest Radiol. 1998;33(4):222-31.
51. Spampinato MV, Smith JK, Kwock L, Ewend M, Grimme JD, Camacho DL, et al.
Cerebral blood volume measurements and proton MR spectroscopy in grading of
oligodendroglial tumors. AJR Am J Roentgenol. 2007;188(1):204-12.
52. Young GS. Advanced MRI of adult brain tumors. Neurol Clin. 2007;25(4):947-73.
53. Yip M, Fisch C, Lamarche JB. AFIP archives: gliomatosis cerebri affecting the entire neuraxis. Radiographics. 2003;23(1):247-53.
54. del Carpio-O’Donovan R, Korah I, Salazar A, Melançon D. Gliomatosis cerebri.
Radiology. 1996;198(3):831-5.
55. Koeller KK, Henry JM. From the archives of the AFIP: superficial gliomas: radiologic-pathologic correlation. Armed Forces Institute of Pathology. RadioGraphics.
2001;21(6):1533-56.
56. Simon JH. Update on multiple sclerosis. Radiol Clin North Am. 2006;44(1):79-100.
57. Bruck W, Bitsch A, Kolenda H, Brück Y, Stiefel M, Lassmann H. Inflammatory
central nervous system demyelination: correlation of magnetic resonance imaging
findings with lesion pathology. Ann Neurol. 1997;42(5):783-93.
58. Grossman R, Yousem D, Lopéz J. Enfermedades de sustancia blanca En: Grossman
R, Yousem D, Lopéz J. Neurorradiología. 2 Ed. Madrid: Marban; 2007. p. 331-67.
59. Arnold DL, De Stefano N, Narayanan S, Matthews PM. Proton MR spectroscopy in
multiple sclerosis. Neuroimaging Clin N Am. 2000;10(4):789-98.
60. Bammer R, Fazekas F. Diffusion imaging in multiple sclerosis. Neuroimaging Clin
N Am. 2002;12(1):71-106.
61. Fitch MT, Silver J. CNS Injury, glial scars and inflammation: Inhibitory extracellular matrices and regeneration failure. Exp Neurol. 2008;209(2):294-301.
62. Hagen T, Ahlhelm F, Reiche W. Apparent diffusion coefficient in vasogenic edema
and reactive astrogliosis. Neuroradiology. 2007;49(11):921-6.
63. Hattingen E, Raab P, Franz K, Zanella FE, Lanfermann H, Pilatus U. Myo-inositol: A
marker of reactive astrogliosis in glial tumors? NMR Biomed. 2008;21(3):233-41.
64. Osborn A, Winthrop S. Ictus. En: Osborn A, Winthrop S. Neurorradiología diagnostica. 2 Ed. Madrid: Mosby; 1996. p. 330-98.
65. Srinivasan A, Goyal M, Al Azri F, Lum C. State-of-the-Art imaging of acute stroke.
Radiographics. 2006;26 Suppl 1:S75-95.
66. Baker LL, Kucharczyk J, Sevick RJ, Mintorovitch J, Moseley ME. Recent advances in MR imaging / spectroscopy of cerebral ischemia. AJR Am J Roentgenol.
1991;156(6):1133-43.
67. Tran T, Ross B, Lin A. Magnetic resonance spectroscopy in neurological diagnosis.
Neurol Clin. 2009;27(1):21-60.
68. Mader I, Rauer S, Gall P, Klose U. H MR spectroscopy of inflammation, infection
and ischemia of the brain. Eur J Radiol. 2008;67(2):250-7.
Correspondencia
Sonia Pilar Rodríguez
Departamento de Radiología e Imágenes Diagnósticas
Hospital Universitario de San Ignacio
Carrera 7 No. 40-62, 2º piso
Bogotá, Colombia
sopi_sopi@yahoo.com
Recibido para evaluación: 17 de julio del 2009
Aceptado para publicación: 22 de agosto del 2009
Lesiones intracerebrales que no realzan con el gadolinio: a propósito de un caso de criptococoma en un paciente con sida. Rodríguez S.